DIVERSIDAD TAXONOMICA Y ECOLOGICA DE LA ENTOMOFAUNA MICOFAGA EN UN BOSQUE ALTOANDINO DE LA CORDILLERA ORIENTAL DE COLOMBIA

Eduardo C. Amat-Garca1, Germn D. Amat-Garca2 & Luis G. Henao-M.3 Resumen

Amat-Garca, E. ; Amat-Garca, G. & Henao-M. , L. G.: Diversidad taxonmica y ecolgica de la entomofauna micfaga en un bosque altoandino de la cordillera Oriental de Colombia. Rev. Acad. Colomb. Cienc. . ISSN 0370-3908.

Se describe la estructura y composicin de la comunidad de insectos micfagos encontrados en robledales (Quercus spp.) de la regin de Iguaque (Villa de Leyva-Boyac). Durante noviembre del 2000 y julio de 2001 se colectaron 1778 insectos en estado adulto; en laboratorio se criaron 3409 para un total de 5187 individuos distribuidos en 48 morfoespecies. Se establece una clasificacin ecolgica de la entomofauna (micfagos primarios, micfagos secundarios detritvoros y depredadores) dada por el grado de dependencia al hongo, seleccin de hospederos y nivel trfico. Se estudia el efecto de la organizacin de la comunidad de insectos con respecto a factores como tamao y estado de desarrollo del hongo. La comunidad de insectos estudiada se ajusta al modelo clsico de distribucin Log normal y es la ms rica en especies si se compara con otros estudios realizados en Colombia. La abundancia de insectos es afectada principalmente por el estado de desarrollo del hongo y tamao. La riqueza de especies es afectada por el estado de desarrollo del hongo. Palabras clave: Insectos, hongos, micfagos, comunidad, biodiversidad, Colombia. Abstract We describe the structure and composition of the mycophagous insects community on oak woods (Quercus spp) in Boyaca-Colombia. From November 2000 to July 2001, 1778 adults insects were found and other 3409 were reared in lab for a total of 5187 insects, belonging to 48 morphospecies, founded in 309 fruiting bodies. An insects ecological classification for this fauna (primary mycophagous, secondary mycophagous, detritivorous and predators) is presented because of the insects dependency degree of fungi, host selection and thropic level. The effect on the community structure of fungi size and state of fungi development, is estimated. The community shows a classical log-normal distribution model. It is also the richest community in insects species compared to some other studies in the country. The insect abundance is modified by fungi size and fungi development state. The richness of species is mainly modified by fungi development state. Key words: Insects, fungi, mycophagous, community, biodiversity, Colombia.
1 2 3 Bilogo Pontificia Universidad Javeriana. edamat@hotmail.com Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. gdamatg@ciencias.unal.edu.co Red de Micologa-COLOMBIA. Luisenao@cable.net.co

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Introduccin Hongos e insectos hacen parte del grupo de organismos megadiversos del planeta (Cowell & Coddington, 1994); entre ellos existe una variada gama de relaciones, desde los hongos entomopatgenos, cuya dependencia es obligatoria por insectos como recurso alimentario, hasta la estricta dependencia de los insectos por hongos para el mismo fin (Wilding, 1989). El consumo de alguna estructura fngica como micelio, cuerpos fructferos y esporas por un insecto se define como micofgia (Lawrence, 1989), La micofagia es la principal relacin que se establece entre insectos y carpforos de macromicetos; tambin es la encargada de moldear las caractersticas de la interaccin entre estos dos grandes taxones. En carpforos, especialmente del phyllum Basidiomycotina, se ha caracterizado una fauna particular de insectos micfagos principalmente representada por los ordenes Dptera y Coleptera. Algunos autores consideran este patrn de alimentacin como una situacin anloga con la herbivora. Hanski (1989) plantea similitudes y diferencia entre plantas y hongos frente a sus interacciones con los insectos; la inmovilidad, la presencia de sustancias toxicas y la falta de defensas fsicas son condiciones similares, sin embargo la escasa duracin temporal y los impredecibles patrones espaciales en los hongos hacen que los insectos micfagos se vean enfrentados a problemas muy diferentes, estas condiciones afectan la ecologa y la evolucin de los insectos asociados (Ashe, 1987; Leschen, 1994). Debido a las diferencias en la persistencia temporal y en la consistencia estructural, existen claras diferencias entre la fauna de insectos de los Agaricales y la de los Aphylloporales, en general, los insectos asociados a hongos exhiben un alto grado de generalismo (Hanski 1989). Se presenta aqu una aproximacin al conocimiento de las comunidades de insectos micfagos de Colombia, adems de considerar algunos factores que afectan esta relacin, teniendo como especial recurso la micota en bosques de roble, estos ambientes son altamente ricos en macromicetos, especialmente Agaricales (Mueller & Halling , 1995). Materiales y mtodos rea de estudio El rea de estudio se halla localizada geogrficamente entre los 5 39 y 5 42 latitud norte y 7320 y 7324 longitud oeste, a 2700 m.; est situada en la vereda Capilla, municipio de Villa de Leyva, Boyac, Colombia. Pertenece a la zona subhmeda, donde predomina un rgimen bimodal con dos picos de precipitacin y una marcada temporada seca. El rea corresponde a la zona de vida Bosque Hmedo Montano Bajo (BhMB), conformando un paisaje de pajonales y de matorrales cuya vegetacin arbustiva est dominada por Macleania rupestris, Escallonia murtilloides, Senecio spp, Gaiadendrum sp y Bucquetia glutinosa. La vegetacin arbrea esta dominada Clusia spp y Quercus spp. (Shutze, 1999).

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Muestreo y cra Entre noviembre de 2000 y julio del 2001 se realizaron 12 salidas de campo con muestreos en una rea control de robledal de aproximadamente 10 has. Durante los recorridos de muestreo se colectaron los carpforos o cuerpos fructferos de los macromicetos encontrados. Para cada carpforo se utiliz un envase plstico garantizando as el confinamiento de larvas y adultos de los insectos presentes. En el laboratorio se separaron los hongos de acuerdo a su estado de desarrollo. Una vez separados los hongos se complet la informacin con el examen de las muestras, caractersticas fsicas, color, altura, dimetro del pleo, presencia, nmero de insectos por morfoespecie y estado de desarrollo. En la preparacin de las muestras de hongos se disect una parte del carpforo; esta se introdujo en un sobre de papel y se sec en horno para muestras botnicas a una temperatura aprox. de 25, este manejo permite la preservacin de la muestra para su posterior determinacin taxonmica. Para la cra de insectos se utilizaron cmaras de cra compuestas de recipientes de vidrio de boca ancha con una capa asptica de tierra negra (aprox. de 2 cm.); este ltimo sustrato se incorpor con el fin de albergar los insectos que despus de alimentarse del tejido fngico buscan suelo para seguir su desarrollo al estadio de pupa. El montaje est cubierto por una malla de nylon. Cada hongo se localiz en el interior sobre la capa de tierra, y se cerr hermticamente con la malla o el tapn; el montaje se almacen en un lugar oscuro y seco, debido al comportamiento fotofbico de las larvas y tambin para evitar la contaminacin por hongos. Peridicamente se revisaron las cmaras de cra para extraer los nuevos adultos que emergan; estos se registraron y cuantificaron. Cada cmara se mantuvo por dos meses despus de su montaje. Los individuos colectados en campo y obtenidos por cra se preservaron en alcohol al 70% y fueron depositados en la Coleccin de Entomologa del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia. Anlisis de los datos Para determinar la estructura de la comunidad a partir de las distribuciones de abundancia de las especies se consider el nmero de individuos por especie y se conformaron clases de abundancia con sus respectivos modelos grficos. Los datos resultantes de la comunidad fueron procesados de acuerdo a los modelos: serie Logartmica, log Normal y palo quebrado. Para establecer el modelo de abundancia al cual se ajustan los datos, fueron ejecutadas sus respectivas pruebas de bondad de ajuste 2; esta prueba confirma si las frecuencias observadas estn suficientemente prximas a las esperadas conforme a la Ho; en este caso Ho = los datos muestreados se ajustan al modelo de distribucin de abundancias. Para calcular el nmero de especies esperadas en la comunidad se utilizaron estimadores no paramtricos Chao 1 y Chao2 , adems de ACE que es un estimador de riqueza de especies

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basado en la abundancia e ICE basado en la presencia/ausencia de la especie (Coddington 2000). Se utiliz el programa estadstico EstimateS 6.0 b (Cowell 2000) que adopta un algoritmo para estimar el promedio de la tasa a la cual las especies han sido colectadas. Finalmente, se construy la curva de acumulacin de especies, adems de los modelos grficos derivados de Chao 1, Chao 2, ICE y ACE generados por el programa. Se interpret el comportamiento de la curva de especies observadas, de nicos (singletons), de duplicados (dobletons) y el clculo de los estimativos no paramtricos para deducir qu tan representativa es la entomofauna bajo las condiciones del muestreo adoptado. Para comparar la riqueza de esta fauna con otros trabajos similares se utiliz el mtodo de Rarefaccin (Simberloff citado por Stiling, 1996). Se compar la riqueza obtenida por Gutirrez (1998) en Bosques de roble en Antioquia, Whertheim et al. (2000) para bosques deciduos y de conferas en Dwingelderveld-Holanda y Hackman & Meinander (1979) en Finlandia, para un tamao de muestra de 2000 individuos. Con el propsito de establecer las relaciones entre insectos-hongos y la preferencia de hospederos, se cuantificaron las frecuencias de las familias de insectos encontrados en las diferentes familias de hongos hospederos y los datos se sometieron a un Anlisis de Correspondencia Simple. El Anlisis de Correspondencia Simple nos permite hacer una descripcin de los perfiles o distribuciones condicionales en la relacin insectos-hongos, representadas en un plano factorial; este modelo grfico indica que una proximidad entre puntos se puede interpretar como una dependencia estadstica (2); este mtodo analtico permite obtener informacin acerca de la relacin entre hongos hospederos y sus insectos micfagos asociados. A partir de las cuantificaciones obtenidas del Anlisis de Correspondencia se aplic un Anlisis de Agrupamiento, el cual congrega a hongos e insectos en grupos, de tal forma que sea homognea la distribucin de insectos (en trminos de composicin y abundancias) con respecto a los hongos. El anlisis tambin agrupa homogneamente la distribucin de hongos hospederos (en trminos de seleccin de hospedero) con respecto a los insectos encontrados dentro de los grupos. Segn las preferencias por el hospedero, el grado de dependencia por el hongo y su permanencia en este durante su desarrollo, la entomofauna se dividi en cuatro categoras trficas: Fungvoros primarios: insectos cuya asociacin con el hongo es obligada, exhiben una leve preferencia por algunos grupos de hongos, tienden a presentarse en los primeros estadios del hongo aunque es comn tambin encontrarlos en estados ms desarrollados de maduracin. Fungvoros Secundarios: insectos cuya asociacin no es del todo dependiente; se encuentran principalmente en los ltimos estados de desarrollo del hongo especialmente cuando este inicia su proceso de descomposicin.

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Detritvoros: se alimentan de una amplia variedad de material orgnico en descomposicin incluyendo hongos, al igual que los fungvoros secundarios, se encuentran en los ltimos estados avanzados de desarrollo del hongo. Predadores: este grupo se alimenta principalmente de los individuos inmaduros de los grupos anteriormente descritos; en esta categora se incluyen los insectos que conforman el ltimo escaln de la cadena trfica incluyendo insectos parasitoides. Teniendo en cuenta el modelo clsico rea-especies (Mac Arthur & Wilson, 1967) en el que se relaciona el tamao de una isla y su nmero de especies, se cuantific anlogamente la relacin entre el tamao del carpforo y abundancia y riqueza de especies de la entomofauna presente. Se calcul el volumen aproximado del hongo teniendo en cuenta el dimetro del pleo y la altura del estpite como si este fuera un cilindro; a este valor se le rest un cuarto del total del volumen y se obtuvo un volumen final que representa una aproximacin al volumen verdadero del hongo. El volumen calculado fue utilizado como un ndice del tamao del hongo y el cual permiti comparar las variables. Por medio del coeficiente r de correlacin de Pearson se compararon las variables tamao-riqueza de especies y tamao-abundancia. En la evaluacin del efecto del estado de desarrollo del hongo sobre la abundancia de la entomofauna se compar la abundancia relativa de insectos para cada uno de los siguientes estados de desarrollo: Estado 1: Carpforos inmaduros, con el pleo poco extendido y el himenio en ocasiones cubierto por el velo, fase previa a la maduracin. Estado 2: Carpforos maduros, pleo extendido. Fase de liberacin de esporas por primera o nica vez. Estado 3: Carpforos en descomposicin despus de la liberacin de esporas. Hmedos o secos. Estado 4: Carpforos en descomposicin, hmedos o secos formando parte de los componentes del suelo.

Se realiz un anlisis de varianza y la prueba de agrupamiento de Duncan para establecer las diferencias dentro del mismo estado de desarrollo del hongo y entre los cuatro estados de desarrollo. Tambin se evalu el efecto de cada estado de desarrollo con respecto a la riqueza de especies por medio del anlisis de varianza y la prueba de comparacin de medias de KruskallWallis. Resultados Relacin especies/ abundancia Se encontraron 1778 individuos en estado adulto y en laboratorio se criaron otros 3409 para un total de 5187 insectos distribuidos en 48 morfoespecies, 21 familias y 3 rdenes. Las familias ms abundantes son: Drosophilidae, Endomychidae, Scatopsidae y Derodontidae; las menos abundantes estn representadas por una nica especie con un nmero bajo de individuos. 6

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Se observa que las especies se distribuyen normalmente, segn ordenes de abundancia; esto significa la existencia de especies muy abundantes hasta algunas especies muy raras. La figura 1 que relaciona las clases de abundancias con el nmero de especies por clase describe claramente este patrn. Se realizaron varias pruebas para determinar el modelo de abundancia que mejor se ajustara con los datos obtenidos. Segn metodologa planteada por Magurran (1988), se examinaron los modelos log normal, logartmica y palo quebrado utilizando como criterio de bondad de ajuste la prueba de chi-cuadrado (Tabla 1). Como se observa en la tabla 4, para la muestra de 5187 individuos el valor x2= 10.57 para gl=10 se obtuvo un P valor = 0.47, Como la probabilidad es mayor que el nivel de significancia fijado (=0.05), no se puede rechazar la Ho, por lo tanto con los datos obtenidos en este estudio se puede concluir estadsticamente que los datos concuerdan con el modelo de abundancia de especies log normal. El nmero de especies encontradas depende principalmente del nmero de muestras que se hayan tomado, as que las especies ms comunes estarn representadas en las primeras muestras y a medida que se incrementa el muestreo es posible que otras especies ms raras se aadan a la cuenta; por esta razn la curva de acumulacin de especies permite establecer qu tan completo fue el muestreo, adems de relacionar una medida de esfuerzo de muestreo con el nmero acumulado de especies por cada incremento en el esfuerzo; tambin es til para comparar la riqueza esperada y la observada (Cowell & Coddington 1994 ). La representacin de la curva de acumulacin de especies de insectos con respecto al nmero de hongos colectados, las estimas para ACE, ICE, Chao1 y el comportamiento de las curvas de singletons (nicos) y Doubletons (duplicados) se modelan grficamente en la figura 2. Las comparaciones bajo la tcnica de rarefaccin (Simberloff, 1972 citado por Stiling, 1996) con otras entomofaunas de micetcolos indican que en este estudio se alcanzan los ms altos valores de diversidad (Figura 3); el trabajo de Hackman & Meinander (1979) en Finlandia registra 112 especies pero se desconoce el nmero total de individuos . Bajo la consideracin que especies de una misma familia guardan similitud en sus patrones de alimentacin, se encontr un total de 25 especies de fungvoros primarios, 13 especies de fungvoros secundarios, 7 especies de detritvoros y 3 especies de depredadores; en este ltimo grupo se incluye una especie de avispa parasitoide (Tabla 2). Al cuantificar cada nivel trfico de acuerdo a la abundancia relativa, los fungvoros primarios mantienen un predominio amplio, con respecto al resto de categoras (Figura 4). Seleccin de Hospederos La ordenacin de las familias de insectos y hongos bajo el anlisis de correspondencia permiti hacer una descripcin de los perfiles o distribuciones condicionales en la relacin insecto-hongo.

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A partir de la cuantificacin obtenida en el anlisis de correspondencia, se aplic el anlisis de clusters el cual muestra cuatro grupos bien definidos (Figura 5). El primero lo componen las familias de insectos mas estrechamente asociados a la familia Russulaceae, grupo que se caracteriza por la mayor frecuencia de familias de insectos afines (8 familias), el segundo grupo lo componen las familias de insectos mas relacionadas con la familia Cortinariacea (4 familias). Los dos ltimos grupos son los compuestos por la familia Trycholomataceae y Boletacea con 3 familias de insectos y Gomphaceae con 2 familias estrechamente asociadas. Relacin rea-especies El modelo clsico de rea-especies (MacArthur & Wilson, 1967) no se ajusta en la relacin tamao / hongo; adicionalmente, los valores del coeficiente de correlacin son muy bajos (Tabla 3) esto indica que no hay evidencia estadstica para afirmar que haya una relacin entre el tamao del hongo y riqueza y abundancia de insectos micfagos. Relacin Estado de desarrollo-diversidad de insectos El valor de pr>F para las fuentes de variabilidad estados de desarrollo del hongo es menor de 0.01, lo cual indica que con un nivel de significancia del 99% existe evidencia estadstica para afirmar que existen diferencias entre las abundancias de los insectos encontrados para cada estado de desarrollo del hongo (Tabla 4). La prueba de comparacin de medias de Duncan agrupa los estados 1 y 2, esto indica que entre estos estados de desarrollo no hay diferencia significativa en la abundancia de insectos encontrados. Tambin se puede afirmar que el estado 3 de desarrollo del hongo se asocia con el mayor nmero de insectos (Tabla 5). Como se registr una baja cantidad de hongos en los estados 1 y 2, en el estudio de varianza y su agrupamiento se asumi como un solo estado de desarrollo; de esta forma el valor de p>chicuadrado fue =0.0325, lo que indica una diferencia significativa entre el estado del hongo y la riqueza de especies de insectos. Es consistente afirmar, en consecuencia, que el estado 3 se asocia con el mayor valor de riqueza de insectos asociados. Debido a que se registr una baja cantidad de hongos en estados 1 y 2, en el estudio de varianza y su agrupamiento se asumi como un solo estado de desarrollo; de esta forma el valor de p>2 fue =0.0325, lo que indica una diferencia significativa entre el estado del hongo y la riqueza de especies de insectos (Tabla 6). Es consistente afirmar, en consecuencia, que el estado 3 se asocia con el mayor valor de riqueza de insectos asociados. Anlisis y Discusin De acuerdo a la distribucin de las abundancias, la comunidad exhibe una distribucin especiesabundancia del tipo log normal; la mayora de comunidades biolgicas se ajustan a este modelo (Krebs 1985); May (1975) sugiere que este tipo de distribucin se debe a un considerable nmero de especies en la comunidad y que sus abundancias dependen de mltiples factores operando de manera independiente. Algunos de estos factores, como tamao del hongo y 8

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seleccin del hospedero se discuten en este estudio, sin embargo los patrones temporales, las dinmicas poblacionales, la predacin, la competencia intraespecifica, las estrategias de ciclos de vida y los procesos qumicos y fsicos reguladores de la interaccin deben tenerse en cuenta para explicar de manera causal la modelacin en cuanto a la composicin y estructura de la comunidad identificada en este trabajo. La modelacin grfica de los estimadores de riqueza describe curvas con comportamientos asintticos (Figura 2), lo cual indica una baja probabilidad de encontrar ms especies de insectos, (Cowell & Coddington, 1994; Coddington 2000) .El comportamiento de los nicos describe un ascenso y luego tiende a 0, la curva de duplicados se presenta un poco retrasada en comparacin con los nicos, estos patrones observados permiten concluir que la comunidad se encuentra adecuadamente muestreada (Coddington, 2000). La fauna aqu estudiada es la ms rica en especies, resultado que era de esperarse por la situacin geogrfica, el rgimen climtico y la diversidad de hbitats en Colombia. La comunidad est dominada por familias de insectos generalistas (Drosophilidae, Sciaridae, Scatopsidae y en menor grado Mycetophilidae) que representan el 67% del total de insectos asociados). Este grado de generalismo puede explicarse por una alta presin selectiva hacia este comportamiento y por bajos costo energtico producto de las interacciones insecto/hongo (Hanski, 1989). Existen varias familias poco frecuentes con algn grado de selectividad.; estos grupos conforman cuatro claras asociaciones que sugieren una clara conformacin de dos subcomunidades, los insectos ms estrechamente asociados a hongos de la familia Russulaceae y los relacionados con Cortinariaceae. Russulacea y Cortinaricea representan familias de rdenes bien diferenciados tanto en su composicin qumica como sus caractersticas ecolgicas. Las otras dos agrupaciones son incipientes por sus bajas frecuencias tanto de hongos como de insectos, adems estn representadas por insectos generalistas de la asociacin. Hanski (1989) plantea dos hiptesis para entender el marcado generalismo en estas comunidades, la primera hace referencia a la estabilidad del recurso, cuando aumenta la estabilidad temporal del hongo disminuye el grado de polifagia y viceversa. La segunda hiptesis se refiere a que las diferencias en la calidad del recurso son mnimas como para hacer uso indistinto del tipo de recurso. La poca estabilidad temporal de los hongos encontrados en este trabajo (Russula sp de 4-a 7 das, Lactarius sp de 6 a 18 das y Ramaria sp de 15 das a un mes, (Ruiz com. pers., 2002) y las asociaciones entre hongos/ insectos selectivos y como las diferencias qumicas entre los grupos de hongos, pueden dar evidencia del cumplimiento de la primera hiptesis. La gran mayora de insectos que integra esta relacin son micfagos primarios, verdaderos consumidores de hongos tanto en su estado larval como en estado adulto muy pocos insectos con hbitos detritvoros o descomponedores hacen parte de la comunidad, al igual que depredadores o parasitides la figura representa un modelo simplificado de la estructura trfica de la comunidad. El modelo rea- especies no se ajusta para esta comunidad lo que indica que los insectos hacen uso indiferente de acuerdo al tamao del hospedero; son claras las diferencias de la riqueza y abundancia de la entomofauna con respecto a cada categora de tamao. Sin embargo se sugiere identificar un grupo de hongos especfico para tratar de deducir un patrn ms claro. En este 9

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estudio la utilizacin de un slo grupo especfico de hongos no hubiese generado la cantidad de datos suficiente para generar alguna conclusin. El estado de desarrollo juega un papel importante en la relacin; podemos afirmar la existencia de tres diferentes estados de desarrollo; con respecto a la diversidad de insectos, el estado I y II pueden considerarse el mismo; el estado de desarrollo preferido para los insectos es el estado III, estado que posiblemente provee una mejor calidad del recurso ya que el tejido fngico est maduro y an no se encuentra a disposicin de agentes descomponedores. El conocimiento obtenido en este estudio contribuir a redefinir hiptesis con respecto al carcter particular de la riqueza y diversidad de los insectos micfagos y a las interacciones insecto/hongo macromiceto en el neotrpico. Una acertada interpretacin de las dinmicas de estas comunidades requiere un extenso acervo de datos que incluyan las dimensiones espaciales y temporales (Devries & Walla, 2001). Agradecimientos Los autores expresan sinceros agradecimientos al Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia, al Instituto Alexander Von Humboldt y al Programa Nacional de Transferencia de Tecnologa Agropecuaria (Pronatta) del Ministerio de Agricultura; estas instituciones fueron fundamentales para el desarrollo del estudio, especialmente en la fase de laboratorio. A Santiago Grillo por su valiosa colaboracin en el anlisis estadstico y a Anglica Ruiz por la ayuda en la determinacin de muestras fngicas. Bibliografa Ashe. J.A. 1987. Egg Chamber production, egg protection and clutch size among fungivorous beetles of the genus Eumicrota (Coleoptera:Staphylinidae) and their evolutionary implications. Zoological Journal of the Linnean Society 90:255-273 Coddington, J. 2000. Criterios cuantitativos para el inventario adecuado utilizando estimadores de riqueza. Memorias 1er Congreso Colombiano de Zoologa, mayo 12 al 18. I.C.N Collwell, R. 2000 EstimateS, Estatistical estimation of species richness and shared species from Samples. Version 6.01b. University of Connecticut. http: www.viceroy.eeb.uconn.edu/estimates. Colwell, R. & J. Coddington. 1994. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Pgs. 1-31. en: Hawksworth, D.L (ed.) The quantification and estimation of organismal biodiversity. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. Londres. Devries. J.P & Walla, T.R. 2001. Species diversity and community structure in neotropical fruit-feeding butterflies. Biological journal of Linnean Society. 74: 1-15

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Gutirrez, A.N. 1998. Entomofauna asociada a Agaricales de bosques de Quercus humboldtii en algunos municipios del departamento de Antioquia. Trabajo de Grado (Bilogo) Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, carrera de biologa. Medellin 264 p. Hackman, W. & M. Meinander. 1979. Diptera feeding as larvae macrofungi in Finland. Ann. Zoolo. Fennici 16:50-83 Hanski, I. 1989. Fungivory: Fungi, Insects and Ecology. Pgs. 25-68 en: Wilding, N.M. Collins, P.M. Hammond, J.F. Webber (eds.) Insect Fungus Interactions. Academic Press. New York. Krebs, J.C. 1985. Ecologa-Estudio de la distribucin y la abundancia. Harla, S.A. Industria Editorial Mexicana. Mxico D.F. Mxico. 753p. Lawrence, J.F. 1989. Mycophagy in the Coleptera: Feeding Strategies and Morphological Adaptations. Pgs. 1-23 en: Wilding, N.M. Collins, P.M. Hammond, J.F. Webber (eds.) Insect Fungus Interactions. Academic Press. New York. Leschen, R.A. 1994. Ecological and Behavioral Correlates among Mycophagous Coleoptera. Folia. Entomol. Mex. 92: 9-19 Mac Arthur, P.H & Wilson, E.O. 1967 the theory of island biogeography. Princeton University Press. Magurran, A. 1988. Ecological Diversity and Its Measurement. Princeton University Press. Princeton, New Jersey. Mueller, G. M. & Halling, R. E. 1995. Evidence for hig biodiversity of agaricales (Fungi) in neotropical montane Querqus forest 302-313 en: Steven P. Curchill (ed) Biodiversiry and Conservation of Neotropical Montane Forest, The New York Botanic Garden. Stiling, P.D. 1996. Ecology: theories and applications. Segunda edicin. Prentice Hall, New Jersey. 537 p. Shutze, K. 1999. La cobertura vegetal del municipio de Villa de Leyva. Primera edicin. Instituto de Investigaciones Biolgicas, Alexander Von Humboldt. Villa de Leyva, Boyac. Colombia. Wilding, N. 1989. Introduction chapter. pg x en: Wilding, N.M. Collins, P.M. Hammond, J.F. Webber (eds.) Insect Fungus Interactions. Academic Press. New York. Wertheim, B., J. G. Sevenster., I.E. Eijs & J. Van Alphen. 2000. Species diversity in a mycophagous insect community: the case of spatial aggregation vs. resource partitioning. Journal of Animal Ecology 69: 335 351.

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Numero de especies
12

10

0
1 4 10 16 20 25 25 29 33 34 36 39 42 45 46 49 57 63 81 93 94 98 131 248 298 351 1167 1886

Numero de individuos

Figura 1. Distribucin de abundancias en la comunidad de insectos micfagos de los robledales de Iguaque (Boyac, Colombia).

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13

60

Chao2
50

ICE ACE

Riqueza acumulada de especies

40

Chao1

Sobs

30

20

10

Doubletons Singletons
0

Figura 2. Curva de acumulacin de especies (S obs) y curvas para los estimadores no paramtricos de riqueza Chao1, Chao2, ICE y ACE.

96 10 8 12 0 13 2 14 4 15 6 16 8 18 0 19 2 20 4 21 6 22 8 24 0 25 2 26 4 27 6 28 8 30 0

12

24

36

48

60

72

84

Numero de Hongos

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N de especies
50 45 40 35 30

Boyac

Dwingelderveld
25

Antioquia
20 15 10 5 0
12 00 11 00 15 00 16 00 18 00 19 00 0 13 00 90 0 10 00 14 00 17 00 20 00 20 0 30 0 50 0 60 0 10 0 40 0 70 0 80 0

N de individuos

Figura 3. Curvas de rarefaccin y estimacin de la diversidad de insectos micfagos en bosques de roble de Colombia (Boyac y Antioquia), comparada con la diversidad en un bosque de zona templada (Dwingelderveld-Holanda)

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18%

1% 1%

80%

Fungivoros primarios
Detritivoros

Fungivoros secundarios Depredadores

Figura 4. Predominio ecolgico de las categoras trficas segn la abundancia relativa de la comunidad de insectos micfagos en robledales de Iguaque (Boyac, Colombia).

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Boletaceae Chloropidae Gomphaceae

Sciaridae

Drosophilidae

Endomychidae Russulaceae Muscidae Derodontidae Ceratopogonidae Staphylinidae Pselaphidae Leiodidae Tachinidae

Trycholomataceae

Scatopsidae

Mycetophilidae Proctotrupidae Elateridae Cortinariacea

Psychodidae

Phoridae

Figura 5. Ordenacin de las agrupaciones insecto-hongo mas estrechamente relacionados encontrados en la comunidad de insectos micfagos en bosques de roble (Boyac-Colombia)

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Tabla 1. Valores de probabilidad y de prueba de bondad de ajuste a los modelos de distribucin de abundancias (log normal, logartmico y palo quebrado) en la comunidad de insectos micfagos de los robledales de Iguaque (Boyac, Colombia). Modelo Log Normal Logartmica Palo quebrado Gl 10 10 10 X2 10.57 3143.34 118.37 Valor de P 0.47 0 1,08332E-20

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Tabla 2. Caracterizacin trfica de las familias en la comunidad de insectos micfagos en robledales de Iguaque (Boyaca-Colombia).
Micfagos primarios Drosophilidae Mycetophilidae Endomychidae Staphylinidae Micfagos secundarios Leiodidae Psychodidae Derodontidae Sciaridae Chloropidae Scatopsidae Phoridae Detritvoros Pselaphidae Formicidae Anisopodidae Ceratopogonidae Muscidae Tipulidae Scarabaeidae Depredadores Tachinidae Elateridae Proctotrupidae

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Tabla 3. Coeficiente de correlacin r de Pearson para abundancia y riqueza de especies de insectos micfagos con respecto al tamao del hongo.
Abundancia Tamao Coeficiente r Valor de P 0.17175 0.0127 Riqueza Coeficiente r Valor de P -0.02569 0.7120

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Tabla 4. Anlisis de varianza para abundancia de insectos micfagos con respecto al estado de desarrollo de los hongos.

General Linear Models Procedure Variable dependiente: Abundancia de insectos micfagos Source DF Sumo f Squares Mean Square Model 3 2.01286329 0.67095443 Error 44 2.226236770 0.05141745 Corrected Total 47 4.275230999

F Value 13.5

Pr>F 0.0001

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Tabla 5. Agrupacin por el test de Duncan para evaluar abundancias de insectos micfagos de acuerdo al estado de desarrollo de los hongos
Duncan Grouping A B C C Estado de desarrollo 3 4 2 1 N 12 12 12 12 Mean 0.54000 0.33380 0.12123 0.00498

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Tabla 6. Anlisis de varianza de Kruskall -Wallis para evaluar la riqueza de especies de insectos micfagos con respecto al tamao del hongo.
Anlisis de varianza para variable: Riqueza Clasificacin por variable: Estado de desarrollo Estado N Mean

Among MS 156.333333

Whitin MS 40.694444

1-2 4 7.2500000 3 4 19.750000 F valor Prob>F 4 4 13.250000 3.842 0.0622 Anlisis de Varianza para variable; Riqueza Classified by Variable: Estado de Desarrollo Estado N Sum of scores Expected Under Ho Std Dev Ander Ho Mean Score 1-2 4 11.0 26.0 5.83614651 2.7500000 3 4 36.0 26.0 5.83614651 9.0000000 4 4 31.0 26.0 5.83614651 7.7500000 Krusskall-Wallis Test (Chi-Square Approximation) CHISQ=6.8505 DF=2 Prob>CHISQ=0.0325

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