Investigación original Pan American Journal

of Public Health

Estudio transversal de las parasitosis

intestinales en poblaciones infantiles de
Argentina
Graciela Teresa Navone,1 María Lorena Zonta,1 Paola Cociancic,1
Mariela Garraza,2 María Inés Gamboa,3 Luis Alberto Giambelluca,1
Silvia Dahinten4 y Evelia Edith Oyhenart2

Forma de citar: Navone GT, Zonta ML, Cociancic P, Garraza M, Gamboa MI, Giambelluca LA, et al. Estudio transversal
de las parasitosis intestinales en poblaciones infantiles de Argentina. Rev Panam Salud Publica.
2017;41:e24.

RESUMEN Objetivo. Determinar la distribución de las enteroparasitosis en niños de nueve provincias

representativas del mosaico de ambientes contrastantes de Argentina.
Métodos. Estudio descriptivo, observacional y transversal en niños preescolares (de 5 años o menos)
y escolares (de 6 a 14 años) de las provincias de Buenos Aires (muestra tomada entre 2005 y 2013),
Chubut (2010-2013), Corrientes (2012), Entre Ríos (2010-2012), Formosa (2014), La Pampa
(2006), Mendoza (2008-2011), Misiones (2005-2008 y 2013) y Salta (2012-2013). Se procesaron
muestras seriadas, fecales y de escobillado anal, mediante técnicas de concentración. Los resultados se
analizaron por sexo, intervalo de edad y provincia. Se calcularon la frecuencia de parasitosis (mono-
parasitosis y parasitosis múltiple), la riqueza de especies y el coeficiente de similitud de Sørensen.
Resultados. Misiones presentó la mayor frecuencia de niños parasitados y Chubut la menor
(82,0% vs. 38,4%; p ˂ 0,01). El número de especies fue mayor en Misiones y Buenos Aires y
menor en Chubut y La Pampa. Los varones estuvieron más parasitados que las mujeres solo en
Buenos Aires. Las mayores frecuencias se encontraron en los preescolares de Buenos Aires y los
escolares de Mendoza y Misiones (p < 0,05). La monoparasitosis fue más frecuente en Chubut
(67,9%) y las parasitosis múltiples en Formosa (69,2%). Las especies más frecuentes en la
mayoría de las provincias fueron Blastocystis sp. y Enterobius vermicularis. De los geohel-
mintos, Misiones presentó la mayor frecuencia (23,3%) y Mendoza la menor (0,6%); no se
hallaron en Chubut, La Pampa y Salta. Buenos Aires, Formosa y Misiones presentaron una
composición de especies similar, al igual que Chubut y La Pampa.
Conclusiones. Las frecuencias de parasitosis en Argentina responden al complejo mosaico de
variabilidad climática y socioeconómica del país y revelan una tendencia descendente de norte
a sur y de este a oeste.

Palabras clave Parasitosis intestinales; niños; Argentina.

Las enfermedades parasitarias intesti-
nales continúan siendo uno de los princi-
pales problemas de salud pública en el
1
Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores,
Universidad Nacional de La Plata, Consejo
Nacional de Investigaciones Científicas y
Técnicas, La Plata, Argentina. La correspondencia
se debe dirigir a Graciela Teresa Navone, correo
electrónico: gnavone@cepave.edu.ar
2
Instituto de Genética Veterinaria Ing. Fernando
Noel Dulout, Facultad de Ciencias Veterinarias,
mundo por el gran número de personas
afectadas. Según datos publicados por la
Organización Mundial de la Salud en
Universidad Nacional de La Plata, Consejo
Nacional de Investigaciones Científicas y
Técnicas, La Plata, Argentina.
3
Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad
Nacional de La Plata, La Plata, Argentina.
4
Centro Nacional Patagónico, Consejo Nacional de
Investigaciones Científicas y Técnicas, Puerto
Madryn, Chubut, Argentina.
2001, aproximadamente 3 500 millones
de personas sufrían de parasitosis y en-
fermedades asociadas (1). Asimismo, se
estima que alrededor de 2 000 millones
de personas pueden estar infestadas por
al menos una especie de geohelmintos
(como Ascaris lumbricoides, anquilosto-
mas, Trichuris trichiura) y 4 000 millones
se encuentran en riesgo de infestación
(2). Estas parasitosis son más frecuentes

Rev Panam Salud Publica 41, 2017 1

Investigación original
en países en desarrollo, en constante cre-
cimiento demográfico y con inadecuada
infraestructura sanitaria y ambiental (3).
Algunos autores han sugerido que las
enteroparasitosis están relacionadas, por
una parte, con factores geográficos y so-
cioeconómicos, y por otra con el estado
nutricional de los niños, debido a que
conducen al retraso del crecimiento por
inapetencia, competencia por los nu-
trientes, anemia por deficiencia de hie-
rro, diarrea y síndrome de malabsorción,
entre otros trastornos (4, 5). Los casos de
poliparasitosis que causan infestaciones
crónicas agravan aun más el cuadro clíni-
co, especialmente en niños de edad esco-
lar (6, 7). A pesar de los avances de los
últimos años en el conocimiento epide-
miológico y el desarrollo de nuevas es-
trategias para el control, la frecuencia de
estas infestaciones se ha mantenido esta-
ble debido, entre otras causas, a que las
tasas de mortalidad son inferiores a las
de otras enfermedades (8).
En América Latina, estudios epide-
miológicos han mostrado prevalencias
parasitarias que varían entre 30% y 53%
(9–11). En Argentina, tanto la prevalencia
de enteroparasitosis como el espectro de
especies predominantes varían conside-
rablemente de una localidad a otra (12,
13); se han registrado prevalencias por
encima de 80% en el norte y el sur del
país (14-18), mientras que en la zona cen-
tral los valores se sitúan entre 40% y 70%
(19-21).
El territorio de la República Argenti-
na está constituido por un mosaico
de eco-regiones con características cli-
máticas, geomorfológicas y biológicas
contrastantes (22). Estas diferencias re-
gionales se manifiestan también en lo
económico y lo social. Al respecto, Por-
to (23) realizó la caracterización de las
provincias argentinas a partir de indica-
dores relacionados con variables socia-
les (entre ellas, la densidad poblacional,
la tasa de analfabetismo, la calidad edu-
cativa, la tasa de mortalidad infantil, el
hacinamiento en el hogar, el tipo de vi-
vienda y las condiciones sanitarias) y
económicas (como el consumo de ener-
gía eléctrica per cápita, las tasas de inci-
dencia de pobreza, de actividad, y de
empleo y desempleo). Estos indicado-
res permitieron clasificar las provincias
según su condición socioeconómica en
cuatro grupos, definidos previamente
por Núñez Miñana (24): avanzadas
(Santa Cruz, Chubut, La Pampa y Neu-
quén), especiales (Buenos Aires, Santa
2
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina
Fe, Córdoba y Río Negro), intermedias
(Mendoza, Entre Ríos, San Luis, Cata-
marca, San Juan y Tucumán) y rezaga-
das (La Rioja, Salta, Jujuy, Misiones,
Corrientes, Santiago del Estero, Chaco
y Formosa).
En este contexto, el objetivo del pre-
sente trabajo fue determinar la distribu-
ción de las enteroparasitosis en niños de
nueve provincias representativas del
mosaico de ambientes contrastantes de
Argentina.
MATERIALES Y MÉTODOS
En este estudio descriptivo, observa-
cional y transversal se incluyeron niños
de uno u otro sexo con edades entre
0 y 14 años, los cuales se agruparon en
dos intervalos de edad: de 5 años o
menos (preescolares) y de 6 a 14 años
(escolares).
Participaron en el estudio los niños y
niñas que asistían a los establecimien-
tos educativos y sus hermanos, que
aceptaron participar de manera volun-
taria y contaban con el consentimiento
informado de sus padres o tutores. Se
excluyeron los que hubieran recibido
tratamiento antiparasitario al momento
del relevamiento.
Debido a las diferencias en la densi-
dad poblacional de las localidades estu-
diadas y a que la participación de la
población fue estrictamente voluntaria,
para determinar la representatividad
de la muestra analizada se utilizó la
curva de acumulación de especies pará-
sitas, según el programa estadístico
EstimateS (25).
Área de estudio
La República Argentina se encuentra
ubicada en el extremo meridional de
América del Sur; limita al norte con Boli-
via y Paraguay, al nordeste con Brasil, al
este con Uruguay y el océano Atlántico, y
al oeste con Chile. El estudio abarcó las
siguientes regiones geográficas, departa-
mentos y provincias (figura 1):
1. Norte. El departamento Molinos, en la
provincia de Salta, presenta un clima
subtropical seco y frío, con una marca-
da variación térmica diaria. Las llu-
vias son escasas, menores de 200 mm
al año; su aridez limita la evolución de
los ­suelos, que son pedregosos, pobres
en materia orgánica, salinos y con escasa
vegetación.
El departamento Pilcomayo, en la
provincia de Formosa, presenta un cli-
ma subtropical, con una muy marcada
variación térmica estacional. Hacia el
este, las lluvias son uniformes durante
todo el año y pueden ser superiores
a 1 200 mm anuales. Los suelos son
arcillo-limosos, con drenaje pobre a
imperfecto.
Los departamentos Capital, en la
provincia de Corrientes; Cainguás, en
Misiones; y Villaguay, en Entre Ríos,
presentan clima tropical-subtropical
templado, sin estación seca. En Misio-
nes, los suelos, ricos en óxidos de hierro
y aluminio, suelen ser profundos, con
drenaje bueno a moderado y con am-
plia cobertura vegetal. En Entre Ríos
predominan suelos fuertemente arcillo-
sos y mal drenados, mientras que en
Corrientes, la concentración estacional
de las lluvias y la escasa pendiente dan
lugar al desborde de los ríos y a fre-
cuentes inundaciones (22).
2. Centro. El departamento San Rafael,
en la provincia de Mendoza, presenta un
clima templado seco, con suelos semiári-
dos, una temperatura media anual de
15 °C y precipitaciones medias anuales
cercanas a 300 mm.
El departamento Capital, en la provin-
cia de La Pampa, posee un clima templa-
do, con una estación seca invernal; su
temperatura media anual es de 13 °C y el
promedio anual de precipitaciones es de
610 mm. Predominan suelos drenados de
texturas excesivamente arenosas.
Los departamentos La Plata, Berazate-
gui, Brandsen, Lincoln, Punta Indio y
Tandil, en la provincia de Buenos Aires,
presentan, en general, un clima templa-
do húmedo con temperaturas medias
anuales entre 15 °C y 18 °C; las lluvias,
distribuidas durante el año, varían entre
600 y 1 100 mm. Los suelos, en general,
son ricos en nutrientes y materia ­orgánica
(22).
3. Sur. Los departamentos Gaiman, Tel-
sen, Gastre, Cushamen, Futaleufú y Lan-
guiñeo, todos en la provincia de Chubut,
presentan un clima de templado árido a
templado frío húmedo; en el centro de la
provincia el clima es frío y seco. Las tem-
peraturas medias anuales varían entre
5 °C y 14 °C y las precipitaciones son me-
nores de 250 mm. Los suelos predomi-
nantes son de textura gruesa, pedregosa,
ricos en carbonato de calcio y pobres en
materia orgánica (22).
Rev Panam Salud Publica 41, 2017
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina Investigación original

FIGURA 1. Ubicación geográfica de la República Argentina y las poblaciones estudiadas

Fuente: elaborado por los autores.

Leyenda
Departamentos
1: Molinos, 2: Pilcomayo, 3: Cainguás, 4: Corrientes Capital, 5: Villaguay, 6: San Rafael, 7: La Pampa Capital, 8: La Plata, 9: Berazategui, 10: Brandsen, 11: Lincoln,
12: Punta Indio, 13: Tandil, 14: Gaiman, 15: Telsen, 16: Gastre, 17: Cushamen, 18: Futaleufú, 19: Languiñeo

Rev Panam Salud Publica 41, 2017 3

Investigación original
Relevamiento coproparasitológico
Los padres o tutores colectaron por la
mañana durante 5-7 días consecutivos
las muestras de materia fecal y los esco-
billados de la zona perianal con gasa es-
téril, en frascos con formol al 10%, según
las instrucciones verbales y escritas pro-
vistas por el equipo de trabajo. Cada
niño se evaluó una sola vez.
Las muestras se analizaron en el Labo-
ratorio de Biodiversidad y Epidemiolo-
gía Parasitaria del Centro de Estudios
Parasitológicos y de Vectores, La Plata,
Buenos Aires, Argentina. Para las mues-
tras fecales se utilizó la técnica de Ritchie
con un segundo lavado para obtener un
sobrenadante límpido. Los escobillados
anales conservados en formol se agita-
ron vigorosamente y se centrifugaron a
400 g durante 10 minutos para obtener
un sedimento con la mayor concentra-
ción posible de huevos de Enterobius ver-
micularis (26).
Las muestras correspondieron a rele-
vamientos llevados a cabo por diferentes
planes de investigación y financiamiento
entre 2005 y 2014, en dependencia de la
provincia: Buenos Aires, entre 2005 y
2013; Chubut, entre 2010 y 2013; Corrien-
tes, en 2012; Entre Ríos, entre 2010 y 2012;
Formosa, en 2014; La Pampa, en 2006;
Mendoza, entre 2008 y 2011; Misiones,
entre 2005 y 2008 y en 2013; y Salta, entre
2012 y 2013.
Análisis estadístico
Para el análisis de los datos obtenidos
se empleó el paquete informático Epi Info
7. Se calcularon la riqueza específica
(S: número de especies parásitas encon-
tradas) y la frecuencia de parasitosis, así
como el porcentaje de infectados por una
CUADRO 1. Frecuencias absoluta y relativa (%) de niños parasitados en las provincias argentinas analizadas, por sexo e intervalo
de edad
Variable
Buenos Aires
Sexoa
 Varones 390 (52,6)
 Mujeres 351 (47,4)
Intervalo de edadb
  5 años o menos 462 (62,3)
  6-14 años 279 (37,7)
Totalc 741 (66,7)
Fuente: elaborado por los autores a partir de los resultados del estudio.
a
Diferencia significativa entre las frecuencias de niños parasitados por sexo en Buenos Aires (p < 0,05).
b
Diferencia significativa entre las frecuencias de niños parasitados por intervalo de edad en Buenos Aires, Mendoza y Misiones (p < 0,05).
c
Diferencia significativa entre las frecuencias de niños parasitados en Chubut y Misiones (p < 0,01).
4
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina
sola especie (monoparasitosis) y por dos
o más especies (parasitosis múltiple).
Además, se calculó el coeficiente de simi-
litud de Sørensen, que expresa en térmi-
nos porcentuales el grado de similitud
entre provincias, según las especies de
parásitos encontradas (27).
Las asociaciones estadísticas se esta-
blecieron mediante la prueba de la χ2
con la corrección de Yates y la prueba
exacta de Fisher (para menos de 5 obser-
vaciones). El nivel de significación fue de
p < 0,05 o p < 0,01, según el caso.
Aspectos éticos
El trabajo se desarrolló sin afectar a
la integridad física, psíquica y moral de
los participantes, con resguardo de su
identidad y el consentimiento por escrito
firmado por los padres o tutores. El pre-
sente trabajo recibió la aprobación del
Comité de Ética de la Escuela Latinoame-
ricana de Bioética (CELABE), bajo la re-
solución N.º 003/2016 Acta 73. El estudio
se ajustó a lo establecido en la Declara-
ción Universal de los Derechos Humanos
de 1948, las normas éticas instituidas
por el Código de Núremberg de 1947 y
la Declaración de Helsinki de 1964 y
sus sucesivas enmiendas, atendiéndose
especialmente a lo normado por el ar-
tículo 5° del Decreto Reglamentario de la
Ley Nacional 25326.
RESULTADOS
En total, se analizaron 3 626 niños
(49,6% varones y 50,4% mujeres). De
ellos, 1 111 eran de la provincia de Bue-
nos Aires, 203 de Chubut, 60 de Corrien-
tes, 268 de Entre Ríos, 93 de Formosa, 58
de La Pampa, 752 de Mendoza, 1 015 de
Misiones y 66 de Salta. Los niños de 5
Casos detectados (%)
Chubut Corrientes Entre Ríos Formosa
44 (56,4) 15 (51,7) 82 (52,2) 36 (54,5)
34 (43,6) 14 (48,3) 75 (47,8) 30 (45,5)
55 (70,5) 20 (69,0) 96 (61,2) 6 (9,1)
23 (29,5) 9 (31,0) 61 (38,8) 60 (90,9)
78 (38,4) 29 (48,3) 157 (58,6) 66 (69,9)
años o menos constituyeron el 46,9% del
total y el menor tenía 6 meses de edad.
Según el porcentaje total de niños pa-
rasitados por provincia, la mayor fre-
cuencia se observó en Misiones y la
menor en Chubut (χ2 = 167,5; p  ˂ 0,01).
Con respecto al sexo, las diferencias no
fueron significativas en las provincias es-
tudiadas, excepto en Buenos Aires, don-
de los varones estaban más parasitados
que las mujeres (χ2 = 3,8; p < 0,05). Por
intervalos de edad, los más parasitados
resultaron los preescolares de Buenos Ai-
res (χ2 = 10,7; p < 0,01) y los escolares de
Mendoza (χ2  = 5,8; p < 0,05) y Misiones
(χ2 = 13,9; p < 0,01) (cuadro 1).
En relación con la riqueza específica,
Misiones y Buenos Aires presentaron el
mayor número de especies (S = 12), se-
guidos de Formosa y Mendoza (S = 10),
Entre Ríos (S = 9), Corrientes (S = 8), Salta
(S = 7), y Chubut y La Pampa (S = 6).
El porcentaje de monoparasitosis fluc-
tuó entre 30,8% y 67,9%, más frecuente
en las provincias de Chubut, Corrientes y
Entre Ríos. La frecuencia de parasitosis
múltiples osciló entre 32,1% y 69,2%, con
los valores más altos en Formosa, Misio-
nes y Buenos Aires. Las provincias de La
Pampa, Mendoza y Salta mostraron va-
lores intermedios para ambas formas de
parasitosis.
Sobre el total analizado en cada pro-
vincia, la frecuencia de protozoos pató-
genos varió entre 19,2% en Chubut y
66,5% en Misiones. En el caso de los pro-
tozoos comensales (no patógenos), se
observaron valores más bajos que fluc-
tuaron entre 8,3% en Corrientes y 30,1%
en Formosa. Misiones presentó la fre-
cuencia de geohelmintos más elevada
(23,3%) y Mendoza, la más baja (0,6%);
no se hallaron geohelmintos en Chubut,
La Pampa y Salta. Las frecuencias de
La Pampa Mendoza Misiones Salta
20 (51,3) 231 (49,6) 396 (47,6) 17 (42,5)
19 (48,7) 235 (50,4) 436 (52,4) 23 (57,5)
36 (92,3) 152 (32,6) 165 (19,8) 29 (72,5)
3 (7,7) 314 (67,4) 667 (80,2) 11 (27,5)
39 (65,5) 466 (62,0) 832 (82,0) 40 (60,7)
Rev Panam Salud Publica 41, 2017
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina Investigación original

otros helmintos (Hymenolepis nana y encontrado en todas las provincias; se Blastocystis sp. y G. lamblia se halló tam-
E. vermicularis) oscilaron entre 13,6% en observó una elevada frecuencia de an- bién en Chubut, Corrientes, Entre Ríos y
Salta y 48,3% en La Pampa. Las diferen- quilostomideos en Misiones. Mendoza. Con respecto a los helmintos,
cias observadas entre las frecuencias to- Con respecto a los anquilostomideos se encontró asociación entre la presencia
tales de protozoos y helmintos fueron en la provincia de Misiones, los varones de E. vermicularis y H. nana, con E. coli,
significativas en todas las provincias resultaron más frecuentemente parasita- Blastocystis sp. y G. lamblia en Buenos Ai-
(cuadro 2). dos que las mujeres (57,3% vs. 42,7%; res, Corrientes, La Pampa, Mendoza y
La frecuencia de infestación con cada χ2 = 8,5; p < 0,01) y los escolares más Misiones.
especie se muestra en el cuadro 3. Entre que los preescolares (89,1% vs. 10,9%; Entre los geohelmintos, se observó la
los protozoos comensales, Entamoeba coli χ2 = 13,4; p < 0,01), al igual que con Stron- asociación entre la presencia de A. lum-
fue más frecuente en la mayoría de las gyloides stercoralis (87,6% vs. 12,4%; bricoides y T. trichiura en Buenos Aires, así
provincias, con excepción de Corrientes χ2 = 6,4; p < 0,01). como de S. stercoralis y A. lumbricoides,
y Salta, donde fue Endolimax nana. El pa- Entre las asociaciones más frecuentes y y  S. stercoralis y anquilostomideos en
tógeno más frecuentemente detectado en significativas (p  ˂ 0,05) se destacan las Misiones (p ˂ 0,01).
todas las provincias fue Blastocystis sp., encontradas entre E. coli y E. nana; E. coli Según el coeficiente de similitud de
excepto en Corrientes donde fue Giardia y Blastocystis sp.; E. coli y G. lamblia; Sørensen, la composición de especies pa-
lamblia. En el caso de los helmintos, E. y  Blastocystis sp. y G. lamblia en Buenos rasitarias fue similar en Buenos Aires,
vermicularis fue el más frecuentemente Aires y Misiones. La asociación entre
­ Formosa, Mendoza y Misiones, con va-
lores superiores a 90,0%. También se ob-
CUADRO 2. Frecuenciaa de protozoos y helmintos en las provincias argentinas servó un valor muy elevado (91,0%)
analizadas entre Chubut y La Pampa. En el otro ex-
tremo, estas últimas provincias, junto
Protozoos Helmintos con Salta, mostraron valores de similitud
Provincia iguales o inferiores a 66,0% con respecto
Patógenos Comensales Geohelmintos No geohelmintos
a Corrientes, Formosa, Mendoza y Mi-
Buenos Airesb 42,2 23,8 5,7 38,8
Chubutb 19,2 11,3 0,0 21,2
siones (cuadro 4).
Corrientesb 26,7 8,3 6,7 25,0
Entre Ríosb 33,2 8,9 0,7 38,8
DISCUSIÓN
Formosab 61,3 30,1 7,5 30,1
En los últimos años, la globalización y
La Pampab 41,4 8,6 0,0 48,3
las migraciones humanas desde regio-
Mendoza b
48,9 17,0 0,6 25,3
nes endémicas han favorecido la disper-
Misionesb 66,5 20,1 23,3 43,6
sión de ciertas parasitosis, fenómeno
Saltab 53,0 21,2 0,0 13,6
potenciado por determinadas condicio-
Fuente: elaborado por los autores a partir de los resultados del estudio.
a
Porcentaje calculado a partir del total de niños y niñas analizados por provincia.
nes ambientales y económicas y las
b
Diferencia significativa entre las frecuencias totales de protozoos y de helmintos, p < 0,05. deficientes prácticas sanitarias (12).

CUADRO 3. Frecuenciaa de protozoos comensales, patógenos, y helmintos en las provincias argentinas analizadas

Provincia
Especie
Buenos Aires Chubut Corrientes Entre Ríos Formosa La Pampa Mendoza Misiones Salta
Protozoos comensales
  Entamoeba coli 14,2 6,9 3,3 5,6 20,4 6,9 14,6 14,9 7,6
  Endolimax nana 10,5 3,5 5,0 4,5 12,9 1,7 2,7 6,5 15,2
  Enteromonas hominis 5,5 1,5 0,0 0,4 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0
  ChiIomastix mesnili 1,4 0,0 0,0 0,0 1,1 0,0 0,5 0,5 3,0
  Iodamoeba bütschlii 0,8 0,0 0,0 1,1 1,1 0,0 0,5 1,4 1,5
Protozoos patógenos
  Giardia lamblia 13,9 5,9 20,0 11,9 31,2 15,5 18,8 20,2 27,3
 Blastocystis sp. 33,9 16,3 16,7 27,2 49,5 34,5 44,8 59,6 40,9
Helmintos
  Hymenolepis nana 3,2 0,0 5,0 1,1 10,8 1,7 1,1 5,1 0,0
  Enterobius vermicularis 37,7 21,7 20,0 39,2 20,4 50,9 24,8 42,9 13,6
  Ascaris lumbricoides 5,2 0,0 5,0 0,0 6,5 0,0 0,3 2,6 0,0
  Anquilostomideos 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,4 16,2 0,0
  Trichuris trichiura 1,9 0,0 1,7 0,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
  Strongyloides stercoralis 0,2 0,0 0,0 0,0 1,1 0,0 0,0 11,1 0,0
Fuente: elaborado por los autores a partir de los resultados del estudio.
a
Porcentaje calculado a partir del total de niños y niñas analizados por provincia.

Rev Panam Salud Publica 41, 2017 5

Investigación original
CUADRO 4. Coeficiente de similitud de Sørensen (%) según los casos de parasitosis encontrados en las provincias argentinas
analizadas
Provincia Buenos Aires Chubut
Buenos Aires 100 88
Chubut 100
Corrientes
Entre Ríos
Formosa
La Pampa
Mendoza
Misiones
Salta
Fuente: elaborado por los autores a partir de los resultados del estudio.
En consecuencia, algunas especies para-
sitarias muestran una distribución cos-
mopolita, mientras que otras mantienen
una distribución geográfica específica.
Argentina presenta una gran diversidad
de suelos y condiciones climáticas y, en
este escenario, es posible hallar parási-
tos que requieren condiciones muy di-
versas para su transmisión (12). Esto se
confirma con los resultados del presente
trabajo, que muestran la heterogeneidad
en la distribución de las enteroparasito-
sis en las poblaciones infantiles aquí es-
tudiadas, en correspondencia con las
características de cada región.
La mayor frecuencia de parasitosis en
Misiones (nordeste) contrasta con la en-
contrada en Chubut (sur), lo que coinci-
de en parte con lo informado para otras
localidades del norte (Corrientes, Salta y
Tucumán) (14, 28, 29) y el sur del
país (Neuquén) (30). Evidentemente,
las condiciones climáticas y los suelos
de ­Misiones favorecen la presencia y la
transmisión de enteroparásitos, algo que
el clima frío y seco y los suelos pobres en
materia orgánica de Chubut no favore-
cen. Además de estos factores limitantes
del desarrollo de estos parásitos, las par-
ticularidades socioeconómicas de Misio-
nes (clasificada como una provincia
rezagada) y Chubut (provincia avanza-
da) contribuyen a estas diferencias.
Las parasitosis múltiples pueden afec-
tar más al estado de salud de las perso-
nas infestadas, especialmente cuando
involucran varias especies patógenas (7).
En este sentido, el número de casos de
infestación múltiple y de especies halla-
das fue mayor en Misiones y Formosa
(provincias rezagadas) y menor en Chu-
but (provincia avanzada).
En general, el porcentaje de niños pa-
rasitados en la población estudiada no
6
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina
Corrientes Entre Ríos Formosa La Pampa
80 85 91 88
71 80 63 91
100 82 80 86
100 74 80
100 80
100
mostró diferencias según el sexo, con la
excepción de Buenos Aires, donde se ob-
servó mayor frecuencia en los varones.
Sin embargo, esto podría estar determi-
nado más por aspectos culturales y con-
ductuales específicos de la población
estudiada que por el sexo en sí.
En cuanto a la edad, los niños (varones
y mujeres) de 5 años o menos de Buenos
Aires y los de 6 años o más de Misiones y
Mendoza resultaron estar más parasita-
dos. Diferentes investigaciones han mos-
trado resultados disímiles en relación al
sexo y la edad de los individuos, sin lle-
gar a un consenso (31, 32). Sin embargo,
se ha sugerido que la parasitosis intesti-
nal en escolares tiene su origen en la rela-
ción que ellos establecen con las fuentes
de infestación y depende de las prácticas
de juego y los hábitos de higiene (33, 34).
Entre las especies halladas, Blastocystis
sp., E. vermicularis y G. lamblia fueron las
más frecuentes en la mayoría de las pro-
vincias, en concordancia con otras inves-
tigaciones (14, 32, 35). Entre las provincias
estudiadas, la mayor frecuencia de Blas-
tocystis sp. correspondió a Misiones y la
menor a Chubut. La infestación por este
parásito no parece explicarse por las di-
ferencias socioeconómicas, las condicio-
nes climáticas o las áreas geográficas. Su
papel como patógeno aún no está claro y
se desconoce si es puramente comensal o
se comporta como patógeno bajo deter-
minadas circunstancias, por ejemplo,
cuando coexiste con otros parásitos o si
la carga parasitaria es elevada (9). A pe-
sar de que se ha esclarecido su ubicación
taxonómica, identificación de subtipos y
carácter zoonótico (36, 37), aún permane-
cen sin dilucidar aspectos de su biología
y epidemiología.
Giardia lamblia mostró en Formosa
la frecuencia más alta y en Chubut la
Mendoza Misiones Salta
91 92 77
62 66 77
77 70 66
74 76 75
90 91 80
75 66 77
100 91 82
100 74
100
más baja. La giardiasis, principal causa
de diarrea no viral ni bacteriana, afecta a
millones de personas en todo el mundo
(21, 36); es frecuente en climas cálidos y
templados y varios autores han informa-
do de su presencia en Argentina (20, 28,
30). Al igual que Blastocystis sp. y otros
protozoos, la infección por G. lamblia
puede ocurrir por el consumo de agua o
alimentos no seguros o el uso de objetos
contaminados con quistes (36, 38). Gene-
ralmente, se asocia con otras especies
comensales indicadoras de contamina-
ción fecal (por ejemplo, E. nana, E. coli y
E. hominis) o la falta de servicios hidrosa-
nitarios (hogares sin cloaca o agua co-
rriente) (37, 39), algo frecuente en las
poblaciones analizadas y un escenario
epidemiológico habitual en diferentes lo-
calidades argentinas (39).
En cuanto a E. vermicularis, se encontró
una elevada frecuencia en la mayoría de
las provincias estudiadas. Este parásito
cosmopolita —considerado más una mo-
lestia que una causa de enfermedad gra-
ve— ocasiona una elevada morbilidad
caracterizada por prurito anal, irritabili-
dad, somnolencia y falta de concentra-
ción. Afecta principalmente a niños y
niñas en edad escolar que aún no incor-
poraron hábitos higiénicos adecuados y
en los que es frecuente la onicofagia y el
deficiente lavado de las uñas y las ma-
nos, lo que favorece su transmisión. El
hacinamiento y el compartir camas y
ropa constituyen otros factores que pre-
disponen a esta infestación (40, 41).
Con respecto a los geohelmintos, Mi-
siones presentó la máxima frecuencia y
Mendoza la menor (23,3% frente a 0,6%,
respectivamente), en tanto no se hallaron
en Chubut, La Pampa y Salta. Estudios
previos realizados en Misiones mostra-
ron prevalencias mayores de 60% en
Rev Panam Salud Publica 41, 2017
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina
comunidades aborígenes y de 20% en la
población conformada por migrantes y
nativos no aborígenes (42). Estas infesta-
ciones son endémicas en áreas tropicales
y subtropicales, principalmente en países
en desarrollo, y constituyen un indicador
de las condiciones sanitarias y ecológicas
del entorno de sus hospederos (43, 44).
Los valores de humedad relativa y tem-
peratura ambiental, así como el tipo de
suelo en el cual se desarrollan los huevos
y las larvas, determinan la distribución
de estas especies (13). Así, las elevadas
frecuencias de anquilostomideos y S.
stercoralis observadas en Misiones se ex-
plicarían por su clima cálido, la elevada
humedad relativa y la abundante cober-
tura vegetal, sumada al hábito de defecar
a cielo abierto, la falta de una correcta
eliminación de excretas y el deficiente
abastecimiento de agua potable (6, 42).
En contraste, la ausencia de geohelmin-
tos en Chubut, La Pampa y Salta puede
deberse al clima imperante en esas pro-
vincias —ya sea templado o frío seco—, a
la alta radiación solar, y al suelo pobre en
materia orgánica y fuertemente erosiona-
do, que caracterizan a Chubut y los Va-
lles Calchaquíes de Salta. Soriano y
colaboradores (30) no observaron geo-
helmintos en una población de Neuquén
(noroeste de la Patagonia argentina),
donde el clima frío y la fitogeografía son
semejantes a los de Chubut. Por el con-
trario, Taranto y colaboradores (16) en-
contraron en Tartagal, al noreste de Salta,
altas prevalencias de S. stercoralis y an-
quilostomideos en comunidades aborí-
genes provenientes de zonas selváticas
de Bolivia, que poseen características
edafológicas y climáticas diferentes a las
áreas estudiadas en el presente estudio.
Por otra parte, los pocos casos de S.
stercoralis encontrados en Buenos Aires y
de anquilostomideos en Mendoza pue-
den atribuirse a las migraciones de per-
sonas desde zonas endémicas (19). En
otros estudios se encontraron pocos ca-
sos de anquilostomideos en Buenos Ai-
res (20, 45).
En cuanto a A. lumbricoides, fue más
frecuente en Formosa y estuvo ausente
en Entre Ríos, mientras que T. trichiura
resultó más frecuente en Buenos Aires
y no se observó en Mendoza, Formosa
y Misiones. La ausencia o baja frecuen-
cia de estas especies podría explicarse
por tratarse de lugares sometidos a fre-
cuentes inundaciones (principalmente
Misiones) como resultado de la consi-
derable dinámica fluvial que presentan
Rev Panam Salud Publica 41, 2017
estas áreas, lo que provocaría la infil-
tración de los huevos hacia mayores
profundidades (46). Burden y colabora-
dores (47) indicaron que la presencia de
huevos a 60 cm de profundidad dismi-
nuye sus posibilidades de entrar en
contacto con el hospedero en la superfi-
cie y, por lo tanto, de infestarlo. Ade-
más, se sabe que tanto la radiación
solar como la humedad excesiva sobre
el suelo producen la inviabilidad del
huevo (48).
La asociación observada entre diferen-
tes geohelmintos, en particular en Bue-
nos Aires y Misiones, se ve reforzada por
factores ambientales favorables, las defi-
ciencias en el saneamiento ambiental y
algunos factores socioculturales, como la
defecación a cielo abierto, el andar des-
calzo y el contacto estrecho con el suelo
(44–46).
En este estudio se halló una gran va-
riedad de combinaciones de protozoos
patógenos y comensales, probablemen-
te porque comparten la misma vía de
transmisión y su presencia se ve favore-
cida por factores higiénico-sanitarios
deficientes, entre ellos el consumo de
agua y alimentos contaminados con ma-
teria fecal, las características de los sue-
los y la insuficiente higiene personal
(12, 31).
El coeficiente de similitud de Sørensen
observado entre Buenos Aires, Formosa,
Mendoza y Misiones indica una compo-
sición de especies parásitas semejante,
principalmente de protozoos. En el otro
extremo del espectro, Chubut y La Pam-
pa se alejan de las anteriores por la au-
sencia de geohelmintos. Si bien se
observó que Mendoza presentó similitud
con Buenos Aires, Misiones y Formosa,
eso podría responder a la presencia de
A. lumbricoides y anquilostomideos, pero
con muy baja frecuencia (< 1%).
El presente trabajo da cuenta de la
distribución heterogénea de las entero-
parasitosis en la población infantil resi-
dente en varias provincias representativas
de las diferentes regiones de Argentina;
sin embargo, se deben tener en cuenta
algunas limitaciones para una correcta
interpretación de los resultados. En pri-
mer lugar, los relevamientos copropara-
sitológicos se realizaron en diferentes
años y no simultáneamente en todas las
provincias; no obstante, por tratarse de
un estudio descriptivo, transversal y no
comparativo, esas diferencias tempora-
les no deben interferir de manera signi-
ficativa en estos resultados. Además, los
Investigación original
estudios orientados a caracterizar las
provincias argentinas desde el punto
de vista económico y social han demos-
trado que en los últimos años la distri-
bución espacial de la riqueza vs. pobreza
y las condiciones sociales y ambienta-
les asociadas no se han modificado
sustancialmente.
Se observó que la población infantil re-
sidente en las provincias rezagadas des-
de el punto de vista socioeconómico y
con características ambientales favora-
bles para el desarrollo y la infestación
parasitaria, tales como Misiones y For-
mosa, presentaron mayor número de es-
pecies parásitas y porcentaje de
infestados. En el otro extremo del país, la
población estudiada de Chubut, una pro-
vincia socioeconómicamente avanzada y
con características ambientales muy dife-
rentes, mostró valores más bajos. Los
porcentajes de parasitosis en las restantes
provincias se ubicaron en una posición
intermedia.
En resumen, las frecuencias de parasi-
tosis en Argentina responden al comple-
jo mosaico de variabilidad climática y
socioeconómica del país y revelan una
tendencia descendente de norte a sur y
de este a oeste.
Se debe profundizar el conocimiento
sobre las afecciones parasitarias en otras
poblaciones humanas, a fin de estable-
cer referencias regionales y llegar a una
mejor interpretación de la situación am-
biental, sociocultural y epidemiológica
del país. Sin duda, ello facilitará el dise-
ño y la implementación de programas
de prevención adecuados a cada reali-
dad local.
Agradecimientos. Los autores agra-
decen a las autoridades locales, a la co-
munidad educativa y a los pobladores
de las provincias estudiadas por su cola-
boración. Este trabajo fue financiado
con fondos provenientes de la Universi-
dad Nacional de La Plata (UNLP-11/N
679), por la Agencia Nacional de Promo-
ción Científica y Tecnológica (PICT
1541) y por el Consejo Nacional de In-
vestigaciones Científicas y Técnicas (PIP
00734).
Conflictos de intereses: ninguno.
Declaración. Las opiniones expresa-
das en este manuscrito son responsabili-
dad del autor y no reflejan necesariamente
los criterios ni la política de la RPSP/
­PAJPH y/o de la OPS.
7
Investigación original
1. World Health Organization. 44.o World
Health Assembly. Provisional agenda item
13.3: Communicable diseases. Control of
schistosomiasis and soil-transmitted hel-
minth infections. Report by the secretariat.
Geneva, WHO; 2001.
2. World Health Organization. Eliminating
soil-transmitted helminthiases as a public
health problem in children. Progress
Report 2001–2010 and Strategic Plan 2011–
2020. Geneva: WHO; 2012.
3. Carneiro Santos HL, Fernandes Martins
LA, Saramago Peralta RH, Peralta JM,
Werneck de Macedo H. Frequency of amo-
ebiasis and other intestinal parasitoses in a
settlement in Ilhéus City, State of Bahia,
Brazil. Rev Soc Bras Med Trop. 2013;​
47(1):101−4.
4. Zonta ML, Oyhenart EE, Navone GT.
Socio-environmental variables associated
to malnutrition and intestinal parasitoses
in the child population of Misiones,
Argentina. Am J Hum Biol. 2014;26:
609−16.
5. Jardim-Botelho A, Brooker S, Geiger SM,
Fleming F, Souza Lopes AC, Diemert DJ,
et al. Age patterns in undernutrition and
helminth infection in a rural area of Brazil:
associations with ascariasis and hoo-
kworm. Trop Med Int Health. 2008;​
13(4):458−67.
6. Zonta ML, Oyhenart EE, Navone GT.
Nutritional status, body composition, and
intestinal parasitism among the Mbyá-
Guaraní communities of Misiones,
Argentina. Am J Hum Biol. 2010;22(2):​
193−200.
7. Machado ER, De Souza TS, Da Costa JM,
Costa-Cruz JM. Enteroparasites and com-
mensals among individuals living in rural
and urban areas in Abadia dos Dourados,
Minas Gerais state, Brazil. Parasitol
Latinoam. 2008;63:34−9.
8. Traub RJ, Robertson ID, Irwin P, Mencke
N, Thompson RCA. The prevalence, inten-
sities and risk factors associated with geo-
helminth infection in tea-growing
communities of Assam, India. Trop Med
Int Health. 2004;9(6):688−701.
9. Alvarado BE, Vásquez LR. Determinantes
sociales, prácticas de alimentación y con-
secuencias nutricionales del parasitismo
intestinal en niños de 7 a 18 meses de
edad en Guapi, Cauca. Biomedica. 2006;​
26(1):81.
10. Alves de Souza E, Silva-Nunes MD,
Malafronte RDS, Muniz PT, Cardoso MA,
Ferreira MU. Prevalence and spatial distri-
bution of intestinal parasitic infections in a
rural Amazonian settlement, Acre State,
Brazil. Cad Saude Publica. 2007;23(2):​
427−34.
11. Papale JF, García MN, Torres M, Berné Y,
Dellan G, Rodríguez D, et al. Anemia, de-
ficiencias de hierro y de vitamina A y hel-
mintiasis en una población rural del
estado Lara. An Venez Nutr. 2008;21(2):​
70−6.
12. Juárez MM, Rajal VB. Parasitosis intestina-
les en Argentina: principales agentes cau-
sales encontrados en la población y en el
8
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina
REFERENCIAS
ambiente. Rev Argent Microbiol.
2013;45(3):191−204.
13. Socías ME, Fernández A, Gil JF,
Krolewiecki AJ. Geohelmintiasis en la
Argentina. Una revisión sistemática.
Medicina (Buenos Aires). 2014;74:29−36.
14. Milano AMF, Oscherov EB, Palladino AC,
Bar AR. Enteroparasitosis infantil en un
área urbana del nordeste argentino.
Medicina (Buenos Aires). 2007;67:238−42.
15. Soriano SV, Manacorda AM, Pierángeli
NB, Navarro MC, Giayetto AL, Barbieri
LM, et al. Parasitosis intestinales y su rela-
ción con factores socioeconómicos y con-
diciones de hábitat en niños de Neuquén,
Patagonia, Argentina. Parasitol Latinoam.
2005;60:154−61.
16. Taranto NJ, Cajal SP, De Marzi MC,
Fernández M, Frank FM, Bru AM, et al.
Clinical status and parasitic infection in a
Wichi aboriginal community in Salta,
Argentina. Trans R Soc Trop Med Hyg.
2003;97:554−8.
17. Zonta ML, Garraza M, Castro L, Navone
GT, Oyhenart EE. Pobreza, estado nutri-
cional y enteropasitosis infantil: un estu-
dio transversal en Aristóbulo del Valle,
Misiones, Argentina. Nutr Clin Diet Hosp.
2011;31(2):48−57.
18. Zonta ML, Bergel ML, Cociancic P,
Gamboa MI, Garraza M, Cesani MF, et al.
Enteroparasitosis en niños de Villaguay,
Entre Ríos: un estudio integrado al estado
nutricional y al ambiente. Rev Arg
Parasitol. 2013;1(2):86−109.
19. Garraza M, Zonta ML, Oyhenart EE,
Navone GT. Estado nutricional, composi-
ción corporal y enteroparasitosis en esco-
lares del departamento de San Rafael,
Mendoza, Argentina. Nutr Clin Diet Hosp.
2014;34(1):31−40.
20. Basualdo J, Córdoba MA, De Luca MM,
Pezzani B, Ciarmela ML, Grenovero MS,
et al. Intestinal parasitoses and environ-
mental factors in rural population of
Argentina, 2002-2003. Rev Inst Med Trop
Sao Paulo. 2007;49:251−5.
21. Gamboa MI, Navone GT, Orden AB,
Torres F, Castro L, Oyhenart EE. Socio-
environmental conditions, intestinal para-
sitic infections and nutritional status in
children from a suburban neighborhood
of La Plata, Argentina. Acta Trop. 2011;​
118(3):184−9.
22. Burkart R, Bárbaro N, Sánchez R, Gómez
D. Eco-regiones de la Argentina. Buenos
Aires: Administración de Parques
Nacionales, Programa de Desarrollo
Institucional Ambiental; 1999.
23. Porto A. Disparidades regionales y federa-
lismo fiscal. La Plata: Universidad
Nacional de La Plata; 2004.
24. Núñez Miñana H. Indicadores de desarro-
llo regional en la República Argentina: re-
sultados preliminares. En: Porto A, ed.
Finanzas públicas y economía espacial. La
Plata: Universidad Nacional de La Plata;
1972.
25. Colwell RK. EstimateS: Statistical estima-
tion of species richness and shared species
from samples. Version 8.2. User’s Guide
and application; 2009 [sitio en Internet].
Disponible en: http://viceroy.colorado.
edu/estimates/ Acceso el 8 de enero de
2010.
26. World Health Organization. Basic labora-
tory methods in medical parasitology.
Geneva: WHO; 1991.
27. Morales G, Pino LA. Parasitología cuanti-
tativa. Caracas: Fundación Fondo Editorial
Acta Científica Venezolana; 1987.
28. Menghi CI, Iuvaro FR, Dellacasa MA,
Gatta CL. Investigación de parásitos intes-
tinales en una comunidad aborigen de la
provincia de Salta. Medicina (Buenos
Aires). 2007;67:705−8.
29. Dib J, Oquilla J, Lazarte SG, González SN.
Parasitic prevalence in a suburban school
of Famaillá, Tucumán, Argentina. ISRN
Microbiology. 2012;2012:1−4.
30. Soriano SV, Barbieri LM, Pierangeli NB,
Giayetto AL, Manacorda AM, Castronovo
E, et al. Intestinal parasites and the envi-
ronment: frequency of intestinal parasites
in children of Neuquén, Patagonia,
Argentina. Rev Latinoam Microbiol.
2001;43(2):96−101.
31. Lacoste Laugart E, Rosado García FM,
Núñez FA, Rodríguez Peña MS, Medina
Fundora IC, Suárez Medina R. Aspectos
epidemiológicos de las parasitosis intesti-
nales en niños de Vegón de Nutrias,
Venezuela. Rev Cubana Hig Epidemiol.
2012;50(3):330−9.
32. Devera R, Blanco Y, Amaya I, Nastasi MJ,
Rojas G, Vargas B. Parásitos intestinales en
habitantes de la comunidad rural “La
Canoa”, estado Anzoátegui, Venezuela.
Rev Venez Salud Publica. 2014;2(1):15−21.
33. Solano L, Acuña I, Barón MA, Morón de
Salim A, Sánchez A. Influencia de las para-
sitosis intestinales y otros antecedentes
infecciosos sobre el estado nutricional an-
tropométrico de niños en situación de po-
breza. Parasitol Latinoam. 2008;63:12−9.
34. Ávila-Rodríguez A, Ávila-Rodríguez EH,
Ávila-Perez M, Araujo-Contreras JM,
Rivas Ávila E. Parasitosis intestinal y fac-
tores asociados, en niños menores de 5
años en cuatro asentamientos humanos
irregulares de la ciudad de Durango,
México. Enlaces Academicos. 2010;3(1):​
15−27.
35. Molina N, Pezzani B, Ciarmela M, Orden
A, Rosa D, Apezteguía M, et al. Intestinal
parasites and genotypes of Giardia intesti-
nalis in schoolchildren from Berisso,
Argentina. J Infect Dev Ctries. 2011;5(7):​
527−34.
36. Kozubsky LE, Archelli S. Algunas consi-
deraciones acerca de Blastocystis sp., un
parásito controversial. Acta Bioquím Clín
Latinoam. 2010;44(3):371−6.
37. Mattiucci S, Crisafi B, Gabrielli S, Paoletti
M, Cancrini G. Molecular epidemiology
and genetic diversity of Blastocystis infec-
tion in humans in Italy. Epidemiol Infect.
2015;144(3):635−46.
38. Londoño-Franco AL, Loaiza-Herrera J,
Lora-Suárez FM, Gómez-Marín JE.
Frecuencia y fuentes de Blastocystis sp. en
niños de 0 a 5 años de edad atendidos en
Rev Panam Salud Publica 41, 2017
Navone et al. • Parasitosis intestinales en niños de Argentina Investigación original

hogares infantiles públicos de la zona
urbana de Calarcá, Colombia. Biomedica.
2014;34:218−27.
39. Argentina, Ministerio de Economía de la
Nación, Instituto Nacional de Estadística y
Censos. Censo Nacional de Población,
Hogares y Vivienda 2010. Buenos Aires:
INDEC; 2010. Disponible en: http://www.
indec.gov.ar Acceso el 6 de diciembre de 2016.
40. Chu TB, Liao CW, Nara T, Huang YC,
Chou CM, Liu YH, et al. Enterobius vermi-
cularis infection is well controlled among
preschool children in nurseries of Taipei
City, Taiwan. Rev Soc Bras Med Trop.
2012;45(5):646−8.
41. Cazorla DJ, Acosta ME, Zarraga A,
Morales P. Estudio clínico-epidemiológico
de enterobiasis en preescolares y escolares
de Taratara, Estado Falcón, Venezuela.
Parasitol Latinoam. 2006;61(1-2):43−53.
42. Navone GT, Gamboa MI, Oyhenart E,
Orden B. Parasitosis intestinales en
poblaciones Mbya-Guaraní de la Provincia
de Misiones. Aspectos epidemiológicos y
nutricionales. Cad Saude Publica. 2006;​
22:109−18.
43. Gamboa MI, Zonta ML, Navone GT. La
prevalencia de geohelmintiasis se relacio-
na con las condiciones socioambientales.
Salud Cienc. 2012;19(1):16−21.
44. Parajuli RP, Umezaki M, Watanabe C.
Behavioural and nutritional factors and
geohelminth infection among two ethnic
groups in the Terai Region, Nepal. Am J
Hum Biol. 2009;21:98−104.
45. Gamboa MI, Kozubsky LE, Costas ME,
Garraza M, Cardozo MI, Susevich ML,
et al. Asociación entre geohelmintos y
condiciones socioambientales en dife-
rentes poblaciones humanas de
Argentina. Rev Panam Salud Publica.
2009;26(1):1−8.
46. Zonta ML. Crecimiento, estado nutricio-
nal y enteroparasitosis en poblaciones
aborígenes y cosmopolitas: los Mbyá
guaraní en el Valle del arroyo Cuña Pirú
y poblaciones aledañas (Misiones) [tesis
doctoral]. La Plata: Universidad Nacional
de La Plata; 2010.
47. Burden DJ, Whitehead A, Green EA,
MacFadzean JA, Reed RJS. The treatment
of soil infested with the human whipwor-
ms, Trichiuris trichiura. J Hyg. 1976;77:​
377−82.
48. Bundy D, Cooper E. Trichuris and trichiu-
riasis in humans. Adv Parasitol. 1989;28:​
107−173.
Manuscrito recibido el 9 de octubre de 2015.
Aceptado para publicación, tras revisión, el 2 de
febrero de 2016.

ABSTRACT Objective.  Determine the distribution of intestinal parasitosis in children in nine

provinces representative of Argentina’s mosaic of contrasting environments.
Methods.  Descriptive, observational, cross-sectional study of preschool children
Cross-sectional study of (5 years old or under) and school-age children (6-14 years) in the provinces of Buenos
intestinal parasitosis in Aires (sample taken between 2005 and 2013), Chubut (2010-2013), Corrientes (2012),
child populations in Entre Ríos (2010-2012), Formosa (2014), La Pampa (2006), Mendoza (2008-2011),
Misiones (2005-2008 and 2013), and Salta (2012-2013). Serial samples, fecal samples,
­Argentina and anal swabs were processed using concentration techniques. The results
were analyzed by sex, age interval, and province. Frequency of parasitosis (monopa-
rasitosis and multiple parasitoses), wealth of species, and Sørensen similarity
­coefficient were calculated.
Results.  Misiones presented the highest frequency of parasitized children and
Chubut the lowest (82.0% vs 38.4%; p < 0.01). The number of species was greatest in
Misiones and Buenos Aires and lowest in Chubut and La Pampa. Men were parasiti-
zed more than women only in Buenos Aires. The highest frequencies were found in
preschool children in Buenos Aires and schoolchildren in Mendoza and Misiones
(p < 0.05). Monoparasitosis was most frequent in Chubut (67.9%) and multiple parasi-
tosis in Formosa (69.2%). The most frequent species in the majority of provinces were
Blastocystis sp. and Enterobius vermicularis. Misiones presented the highest ­frequency
of soil-transmitted helminthes (23.3%) and Mendoza the lowest (0.6%); none were
found in Chubut, La Pampa, or Salta. Buenos Aires, Formosa, and Misiones presented
a similar species composition, as did Chubut and La Pampa.
Conclusions.  The frequency of parasitosis in Argentina corresponds to the country’s
complex mosaic of climatic and socioeconomic variability and shows a declining trend
from north to south and from east to west.

Keywords Intestinal Diseases, parasitic; child; Argentina.

Rev Panam Salud Publica 41, 2017 9

Anales de la Facultad de Medicina ISSN 1025 - 5583
Detección de coccidios en niños asintomáticos
Universidad Nacional Mayor de San Marcos Págs. 239 - 242

Detección de coccidios en niños asintomáticos

mediante esporulación de muestras fecales
ALINA HUIZA1,2, YRMA ESPINOZA1,2, RÓGER ROJAS3, CARLOS SEVILLA2, PILAR ALVA2,
RUBÉN VERÁSTEGUI4, EVA QUISPE5, GLORIA ROMUALDO5, ZULEMA ÁNGELES5,
JORGE CANDIOTTI2,4, PEDRO HUAPAYA1
1
Instituto de Medicina Tropical “Daniel A. Carrión”, Facultad de Medicina, UNMSM. 2Departamento
Académico de Microbiología Médica, Facultad de Medicina, UNMSM. 3Escuela Académico Profesional
de Tecnología Médica, Facultad de Medicina, UNMSM. 4Hospital Nacional “Daniel A. Carrión”.
5
Escuela Académico Profesional de Enfermería, Facultad de Medicina, UNMSM.

Resumen
Objetivo: Estimar la prevalencia de la infección por coccidios intestinales en niños asintomáticos
de una comunidad urbano marginal de Lima. Material y Métodos: Se recolectó muestras fecales
de 79 niños asintomáticos de 7 meses a 7 años de edad del Asentamiento Humano “Las Casuarinas
de Villa”. Se revisó por el método directo y se preparó frotis para la coloración con la técnica
de Kinyoun. Una parte de la muestra se colocó en frascos con bicromato de potasio al 2,5%
para la esporulación. Después de 10 días, se preparó frotis para colorearlos con Kinyoun.
Resultados: El examen directo detectó una muestra con Cryptosporidium (1,3%); en los frotis
coloreados previa esporulación se encontró 3 muestras con Cryptosporidium (3,8%) y una con
Isospora belli (1,3%) y en los frotis coloreados postesporulación se detectó 6 muestras con
Cryptosporidium (7,6%) y una con Isospora belli. Conclusión: La esporulación permitió aumentar
la posibilidad de detectar casos con Cryptosporidium.
Palabras clave: Coccidiosis, diagnóstico; esporas; cryptosporidium; isospora.

Coccidiae detection in asymptomatic children by esporulation of fecal samples

Abstract
Objective: To estimate intestinal coccidiae infection prevalence of in asymptomatic children
from a marginal community in Lima. Material and Methods: Stool samples were collected from
79 asymptomatic children aged 7 months through 7 year-old from Asentamiento Humano “Las
Casuarinas de Villa”. Direct smear and colored frotis by Kinyoun technique were prepared.
Another portion was placed in small bottles with potasium bicromatum 2,5% to obtain sporulation.
After 10 days, frotis were colored by Kinyoun. Results: Direct smear detected one sample with
Cryptosporidium (1,3%). In frotis colored before sporulation, 3 with Cryptosporidium (3,8%)
were found and one with Isospora belli (1,3%); in frotis colored post-sporulation 6 samples
with Cryptosporidium (7.59%) were detected and one with Isospora belli. Conclusion: Sporulation
increases Cryptosporidium detection.
Key words: Coccidiosis, diagnosis; spores; cryptosporidium; isospora.

INTRODUCCIÓN de los países en vías de desarrollo y en individuos

Las infecciones intestinales ocasionadas por
coccidios afectan especialmente a niños y a
pacientes con inmunodeficiencias (SIDA/VIH,
cáncer, quimioterapia antineoplásica,
malnutrición, etc.) ( 1,2).
inmunocompetentes, especialmente en pacientes
con VIH. Dentro de este grupo, las
manifestaciones son diversas, desde infecciones
asintomáticas a cuadros diarreicos leves y
severos (3,4).

Cryptosporidium es altamente infeccioso y Cyclospora presenta síntomas que pueden

agente causal de diarrea en el mundo en niños incluir diarrea acuosa, náuseas, anorexia, dolor

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abdominal, fatiga, baja de peso. La diarrea puede
ser intermitente ( 5,6 ), puede encontrarse en
personas y niños de países en vías de desarrollo
causando infecciones asintomáticas ( 7).
Otro coccidio que puede observarse es
Isospora belli, que también ocasiona diarreas
severas con eosinofilia ( 8).
El diagnóstico diferencial definitivo entre
Cyclospora cayetanensis y Cryptosporidium
parvum se debe realizar mediante la medición de
los ooquistes o la verificación u observación de
la presencia de esporoquistes y esporozoitos (9,10).
Es importante diferenciar la especie de
coccidio causante de la infección, porque el
pronóstico y el tratamiento son diferentes. En
el caso de Cyclospora cayetanensis, es sensible
al trimetroprim sulfametoxazol, a diferencia de
Cryptosporidium parvum, que es resistente a
numerosos fármacos. Debido a ello, su
pronóstico es sombrío en los casos que se
presenta con diarrea acuosa profusa,
deshidratación y desnutrición progresiva. Sin
embargo, en algunos casos la infección cursa
en forma asintomática, especialmente en
personas inmunocompetentes (10-12).
Es necesario utilizar el método de
esporulación, que permite la evolución a
ooquistes esporulados para diferenciar a
Cyclospora de Cryptosporidium en pacientes con
y sin cuadro clínico (9,10,13).
Este trabajo tiene como objetivo estimar la
prevalencia de coccidios intestinales en niños
de una comunidad urbano marginal de la ciudad
de Lima y determinar la eficacia del uso de la
esporulación como estrategia para mejorar el
diagnóstico de estos parásitos intestinales.
MATERIAL Y MÉTODOS
Se realizó un estudio de tipo transversal
descriptivo en el Asentamiento Humano (AA
HH) “Las Casuarinas de Villa” del distrito de
Villa María del Triunfo en la zona sur de Lima
Metropolitana, que fue creada en 1996 y cuenta
con 704 habitantes aproximadamente entre niños
y adultos, siendo el 15% niños menores de 6
240 An Fac Med Lima 2004; 65(4)
años (105 niños). Durante el mes de junio de
1999, se ha recolectado una muestra fecal de 79
niños de 7 meses a 7 años de edad (de 7 meses a
2 años fueron 24 niños y de 2 años a 7 años
fueron 55 niños), pertenecientes a 61 familias.
Las muestras fueron obtenidas mediante una
actividad de proyección a la comunidad por
alumnas de la Escuela Académico Profesional
de Enfermería de la Facultad de Medicina de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
Para la obtención de los sujetos de estudio no se
realizó muestreo ni aleatorización.
Las muestras fecales fueron recolectadas en
frascos de plástico con tapa y transportadas a la
Sección de Parasitología del Instituto de Medicina
Tropical “Daniel A. Carrión” para su
procesamiento en las primeras 6 horas desde su
recolección, sin la adición de reactivo alguno.
Una vez en el laboratorio, fueron examinadas
mediante método directo y se preparó frotis de
cada muestra para ser coloreados mediante la
coloración de Kinyoun (Ziehl Neelsen
modificado) (Grupo 1). Una porción de
aproximadamente un gramo de heces se colocó
en viales conteniendo bicromato de potasio al
2,5% para la esporulación de los ooquistes de
los coccidios intestinales. A los 10 días se preparó
frotises postesporulación para ser coloreados
mediante la coloración de Kinyoun (Grupo 2).
RESULTADOS
De las 79 muestras recolectadas, el examen
directo detectó un caso con ooquistes de
Cryptosporidium sp. (1,3%) correspondiente a
una niña de 1 año 11 meses de edad.
En las láminas del Grupo 1 se detectó 3
muestras con ooquistes de Cryptosporidium sp.
(3,8%), que correspondían a 3 niños (una niña
y un varón gemelos de 1 año 9 meses y una niña
de 1 año 11 meses de edad) y un caso con
Isospora belli (un niño de 11 meses de edad)
(Tabla 1).
En las láminas del Grupo 2, se detectó tres
nuevos casos de infección por Cryptosporidium
(2 niñas de 10 meses y 2 años, respectivamente,
y un varón de 6 años) (Tabla 2).
 Detección de coccidios en niños asintomáticos
Tabla 1. Cryptosporidium en muestras
fecales pre y post esporulación.
(Coloración Kinyoun)
Muestras Preesporulación Postesporulación
(Grupo 1) (Grupo 2)
Negativas 76 73
Positivas 3 6
Total 79 79
Se solicitó muestras fecales a los padres de
los tres primeros casos del Grupo 1, cuyos
resultados fueron negativos.
DISCUSIÓN
La infección por Cryptosporidium sp. en
niños inmunocompetentes en la ciudad de Lima,
ha sido estimada en un 0,63% (Canto Grande),
en el distrito de San Juan de Lurigancho ( 13), y
en Villa el Salvador 0,39% (4 casos) (14). Estos
valores han sido obtenidos de muestras de heces
sin esporular, lo que sugeriría que la prevalencia
reportada estuvo subestimada.
En el presente estudio se encontró 8,9% (7/
79) de coccidios intestinales, encontrándose a
Cryptosporidium sp. en 6 casos e Isospora belli
en 1 caso. Los niños infectados no presentaron
sintomatología alguna. Las muestras de los niños
con Cryptosporidium sp. tuvieron características
macroscópicas normales, no fueron diarreicas.
La población infantil es susceptible a la
infección, que se autolimita por la edad y
factores nutricionales (2). Por el contrario, en
personas inmunocomprometidas, la
Cryptosporidiosis ocasiona diarrea crónica con
heces líquidas (11), en pacientes con infección
VIH con diarrea en 14 a 24% y sin diarrea en 0
a 5% ( 2).
Las deficientes condiciones sanitarias del AA
HH, debido a que se encontraba en formación,
con viviendas de construcción precaria y falta
de servicios de agua y desagüe, son factores
condicionantes de la transmisión de coccidios
intestinales y otras parasitosis. Los ooquistes de
Cryptosporidium sp. eliminados en muestras
fecales resisten a los procesos convencionales
de cloración ( 15 ). Se ha reportado que la
contaminación del agua con ooquistes de
Cryptosporidium sp. puede ocasionar brotes
epidémicos de Cryptosporidiosis, aun en aguas
cloradas. En 1994, se reporta que un solo
ooquiste es capaz de producir infección al
hombre (16).
En 1998, en pacientes pediátricos
hospitalizados con edad promedio de 11 meses,
se detectó 3,8% (21/553) de casos con
Cryptosporidium sp. en heces sin esporular,
utilizando el método de concentración de
Teleman y la coloración de Kinyoun ( 17 ).
Además, Weber ( 18 ) propone el método de
Teleman modificado ( Formol-acetato de etilo)
que mejora la sensibilidad de la detección de
Cryptosporidium excretado en heces sin
esporular, en un rango de 5,000 a 10,000
ooquistes por gramo de heces, habiendo la
posibilidad de dar un falso negativo cuando se
excreta un menor número de ooquistes. Es
necesario implementar métodos parasitológicos
para el diagnóstico oportuno de la
cryptosporidiosis para su evaluación, monitoreo
y tratamiento.
Nuestros resultados muestran que el método
de esporulación mejora la detección de la
infección por coccidios intestinales,
especialmente para Cryptosporidium sp., debido
a que se pudo detectar el doble de casos, con la
postesporulación (7,6%) en la que se ha utilizado
un gramo de heces, en relación a los encontrados
a la preesporulación (3,8%). Se recomienda
implementar la esporulación de las muestras
Tabla 2. Coccidios intestinales en muestras
fecales postesporulación.
Coccidios n %
Cryptosporidium sp 6 7,6
Isospora belli 1 1,3
Negativo 72 91,1
Total 79 100
An Fac Med Lima 2004; 65(4) 241
 Alina Huiza et al.

fecales en bicromato de potasio al 2,5% para la 5. Sterling C, Ortega Y. Cyclospora: an enigma worth
detección de coccidios intestinales y conocer la unraveling. Emerging Infectious Diseases. 1999;5(1):48-53.
6. Zerpa R, Uchima N, Huicho L. Cyclospora cayetanensis
verdadera prevalencia en nuestra población. La
associated with watery diarrhoea in Peruvian patients.
mayor prevalencia se encontró en niños menores Journal of Tropical Medicine and Hygiene. 1995;98:325-9.
de 2 años. La asociación más frecuente fue 7. Madico G, Gilman H, Cabrera L, Sterling C. Epidemiology
Cryptosporidium sp. y Blastocystis hominis and treatment of Cyclospora cayetanensis infection in
(Tabla 3). Peruvian children. Clinical Infectious Diseases.
1997;24:977-81.
8. Atias A. Parasitología clínica. 3ra ed. Santiago de Chile:
Tabla 3. Resultado del examen directo Publicaciones Técnicas Mediterráneo; 1991.
y sedimentación de las muestras 9. Ortega YR, Sterling CR, Gilman RH, Cama VA, Diaz F.
positivas a coccidios. Cyclospora species. A new protozoan pathogen of humans.
N England J Med. 1993;328(18):1308-12.
Edad Sexo Enteroparásitos 10. Soave R. Cyclospora: An Overview. Clin Infect Dis.
1996;23:429-37.
Preesporulación 11. Ortega YR, Nagle R, Gilman RH, Watanabe J, Miyagui J,
Quispe H, et al. Pathologic and clinical findings in patients
1 año 11 meses Femenino Cryptosporidium with cyclosporiasis and a description of intracellular parasite
1 año 9 meses Masculino Cryptosporidium, life-cycle stages. J Infect Dis. 1997;176:1584-9.
Blastocystis hominis 12. Vargas O, Alvarez R, González N, Neme GA, Romero R,
1 año 9 meses Femenino Cryptosporidium, Valencia S, et al. Diagnóstico y tratamiento de la infección
Giardia lamblia por Cyclospora cayetanensis en pacientes pediátricos. Rev
11 meses Masculino Isospora belli Gastroent Per. 1998;18(2):16-20.
13. Naranjo J, Miranda E, Pacheco L, Sack B, Verástegui M.
Postesporulación Cryptosporidiasis en el Perú. Rev Gastroenter del Perú.
10 meses Femenino Cryptosporidium 1985;5:24-5.
6 años Masculino Cryptosporidium, 14. Mendoza J, Mendoza I. Prevalencia de coccidias intestinales
Giardia lamblia, en muestras fecales de niños de colegios primarios estatales
Blastocystis hominis, del distrito de Villa El Salvador. Tesis de Bachiller de
Hymenolepis nana Tecnología Médica. Universidad Nacional Mayor de San
Marcos, 1997.
2 años Femenino Cryptosporidium
15. Smith HV, Rose JB. Waterborne Cryptosporidiosis.
Blastocystis hominis
Parasitology Today. 1990;6(1):8-12.
16. Haas CN, Rose JB. Reconciliation of microbial risk model
and outbreak epidemiology: The case of the Milwaukee
outbreak. Proceeding of the American Water Works
BIBLIOGRAFÍA Association. 1994;5:17-23.
17. Saredi N, Vaba J. Cryptosporidiosis in pediatric patients.
1. Frisby HR, Addiss DG, Reiser WJ, Hancock B, Vergeront
Rev Inst Med Trop Sao Paulo. 1998;40(3):197-200.
JM, Hoxie NJ, et al. Clinical and epidemiologic features of
18. Weber R, Bryan RT, Juranek DD. Improved stool
a massive water- born outbreak of cryptosporidiosis in
concentration procedure for detection of Cryptosporidium
persons with HIV infection. J Acquired Immune Deficiency
oocysts in fecal specimens. J Clin Microbiology.
Syndromes and Human Retrovirology. 1997;16(5):367-73.
1992;30(11):2869-73.
2. Guerrant R. Cryptosporidiosis. An emerging highly infectious
threat. Emerging Infectious Diseases. 1997;3:51-6.
3. Calderón G, Chirinos L, Gallegos A, Prado S. Correspondencia:
Cryptosporidium sp. en pacientes del Hospital Goyoneche, Dra. Alina Floralia Huiza Franco
Arequipa. Bol Per Parasit. 1997;12:21. Avenida Lima 3766
4. Clark D. New insights into human Cryptosporidiasis. Lima 31, Perú
Clinical Microbiology Reviews. 1999;12:554-63. Correo-e: alinahuizaf@hotmail.com

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