CARACTERIZACION MORFOLOGÍCA, COMPORTAMIENTO Y CONTROL NATURAL DE

LOS INDIVIDUOS DE Ennya sp. PRESENTES EN Bugmansia Arborea (L.) Steud.

Valentina Esparza1 Valentina Vera2 Eduardo Hernandez 3

1. INTRODUCCION:

La familia Membracidae pertenecientes al orden Hemiptera es una de las más diversas e

interesantes en la región tropical, esta familia se data que surgió en los bosques tropicales del nuevo
continente, se estima que tienen una antigüedad de 40 millones de años. En esta familia se han
descrito aproximadamente 3450 especies, clasificadas en 9 subfamilias, 49 tribus y algo mas de 428
géneros. (Richter, 2017) (González, 2014)

Todas las especies pertenecientes a esta familia presentan una característica singular en la forma del
esclerito pronotal, el cual cubre el tórax y abdomen, se proyecta vertical, anterior y posteriormente
sobre al dorso del insecto. Otra de las características de esta familia es que son succívoros, es decir,
que se alimentan solamente de savia vegetal, tanto adultos como las ninfas. Algunas de las especies
tienen un grado de especificidad con una o varias plantas hospederas las cuales utilizan para poner
sus huevos y alimentarse. (González, 2014) (Pinzón & Moreno, 1998)

Algunas especies tienen relaciones mutualistas con otras especies, estos ofrecen alimentos (rocío de
miel) a cambio de protección de los depredadores. El rocío de miel es producto de la digestión de
los Membrácidos, a este se adhieren normalmente hongos y residuos del ambiente formando las
llamadas fumaginas. Otra característica es su comportamiento en lo que respecta al cuidado parental
de sus ninfas y huevos, y la comunicación acústica entre ellos. (González, 2014)

2. OBJETIVOS:

2.1 GENERAL:

- Caracterizar morfológicamente y determinar el número de estadios que los individuos de

Ennya sp. presentan.

2.2 ESPECIFICOS:
 - Observar los cambios morfológicos de Ennya sp. sufridos en cada estadio.
- Definir el comportamineto de los individuos de Ennya sp. de la población encontrada
en Brugmansia arbórea (L.) Steud..
- Identificar el daño causado por Ennya sp. en Brugmansia arbórea (L.) Steud..

3. METODOLOGIA DE CAMPO:

Se seleccionaron 4 individuos de la especie Brugamansia arbórea (L.) Steud. Localizados en la

ciudad de Bogotá, en el barrio dentro de las instalaciones de la universidad. (tabla1)

Tabla 1. Ubicación de los individuos seleccionados para la colección

Coordenadas
Árbol
N O
1 4,59666666667 74,0644444444
2 4,59722222222 74,0641666667
3 4,59833333333 74, 065277778
4 4,59611111111 74,0636111111

Figura 1. Mapa de la localización del arboles seleccionados para la colecta de Ennya sp (Google, 2016)

Para la caracterización se colectó el insecto en todos sus estadios con ayuda de pinzas blandas y
agujas de disección, y se depositaron en tubos de PCR de 5 ml con etanol al 90% para ser
trasladados al laboratorio de sanidad. También se colectaron ramas y partes de las hojas del árbol
que tenían el insecto y se llevaron al laboratorio envueltas en papel periódico dentro de una
lonchera.

Tabla 2. Fecha y número de individuos de Ennya sp colectados por cada estadío

Huevos Ninfas
Fecha de colecta Árbol Adultos
(posturas) 1 2 3 4 5
10-09-18 2 3 7 3 3 6 7 5
14-09-18 2 2 7 4 5 7 7 5
28-09-18 1y2 1 13 9 8 10 10 5
19-09-18 3 1 7 5 4 5 8 4
08-10-18 1,2 y 3 4 11 10 13 9 9 3
23-10-18 4 1 5 4 - - - 4

En el laboratorio, los tubos de PCR de 5 ml se colocaron dentro de una crio caja y se almacenaron
en una cámara de crecimiento. Las observaciones se realizaron en un estereoscopio y se hizo uso de
papel milimetrado, pinzas blandas, agujas de disección, escarpelo, cajas Petri y plastilina (figura 2).
Las muestras vegetales se separaron de acuerdo al estadio y se colocaron en cajas Petri con tapa
respectivamente marcadas (figura 3), las cuales se almacenaron igualmente en la cámara de
crecimiento durante todo el seguimiento. Se realizaron observaciones detalladas principalmente del
pronoto, aparato reproductor, alas, tamaño y color.

Para el montaje de especímenes se seleccionaron 20 individuos adultos, a los cuales se les atravesó
un alfiler entomológico por la parte dorsal del tórax y se dispusieron en una caja a la misma altura.
A cada uno se le coloco una etiqueta con el nombre del colector, coordenadas, lugar y fecha de la
colección.
 A B C

D E F

Figura 2. Montajes para el seguimiento de cada uno de los estadios de Ennya sp. A, huevos. B, adultos. C,
ninfa 2. D, ninfa 1. E, ninfa 5. F ninfa 3

RESULTADOS

Los insectos encontrados en los árboles analizados para la especie Brugmansia arbórea (L.) Steud.
son pertenecientes al orden de las hemípteras, esto partiendo de las características específicas
(sinapomorfias) que posee el orden mencionado. Dentro de estas tenemos que los insectos poseen
un aparato bucal picado-chupador (este es en forma de estilete), también denominado rostro el cual
siempre se inserta en la parte anterior de la cabeza, las antenas con 4 segmentos también son
características del orden y las alas son hemiélitros, las cuales poseen una región basal consistente
que a medida que se distancia de la base se vuelve membranosa. La familia a la cual pertenecen los
individuos encontrados en los árboles analizados es la membracidae esta se determinó por una
característica esencial de la familia, la modificación del pronoto, el cual en esta especie se ve de
forma triangular. Dentro del tiempo de estudio se recolectaron y encontraron huevos, 5 estado
ninfales y adultos de Ennya sp. que a su vez fueron analizadas en campo y en el laboratorio.

Características morfológicas

Huevos: Los huevos de Ennya sp. son ovalados, lisos, un poco alargados y de color blanco crema,
poseen un tamaño aproximado de 0,1 mm. Los huevos son ovipositados en los peciolos y las venas
de las hojas como se muestra en la figura 4 por lo general estas hojas poseen un estado de desarrollo
corto, es decir, son jóvenes. Estos se encuentran agrupados, por lo que se puede encontrar un
número variable de huevos por área de la hoja.

Figura 3. Huevos de Ennya sp en hojas de Brugmansia arborea (L.) Steud.

Figura 4. Huevos vistos desde el estereoscopio

Ninfa 1: La consistencia del cuerpo es blanda y frágil, cuando el huevo eclosiona y las ninfas
pasan por el primer instar poseen cuerpo que oscila entre café oscuro y negro, en una vista ventral
lo único que varía de color es el tórax y abdomen ; en el abdomen se denotan bien los segmentos,
los cuales se ven transparentes. Su cuerpo mide entre 1 mm y 1,4 mm de longitud. Sus patas son
largas y muy transparentes de tal manera que las uñas color negro son notorias. No poseen muñones
alares. El aparato bucal picador chupador es largo, delgado ya se encuentra bien formado. El ducto
anal es prominente.

A B

Figura 5. A, vista dorsal. B, vista lateral y dorsal de ninfa 1 de Ennya sp

Ninfa 2: El segundo estadio muestra unas características muy similares al de la ninfa 1, sin
embargo presenta un tamaño mayor, que va entre 1,5 mm y 2,6 mm aproximadamente. Al ser el
cuerpo de un tamaño mayor se hacen más comspicuoas algunas características y partes, como las
antenas. Los individuos presentan un desvanecimiento gradual del color negro del primer estadio,
los tergos presentan un engrosamiento. En figura 6b se evidencia el cambioo de exuvia que posee
un individio perteneciente al estadio 2 que cambiará a un estadio 3, en el cual se ven los cambios
más marcados a nivel morfológico.
 B

Figura 6. A. vista ventral de ninfa dos. B, Cambio de exuvia ninfa 2 a ninfa 3

Ninfa 3: En este estado ninfal se evidenciaron los cambios más significativos dentro de los estados
ninfales. Aquí ya se logra observar la modificación del pronoto, el cual se prolonga hasta la mitad
de metanoto; también aparecen las primeras coloraciones amarillentas en la parte ventral del tórax y
el abdomen, y el tamaño del cuerpo y de la cabeza aumenta considerablemente llegando a medir 3,5
mm de alto y 4 mm de largo. Las partes de la cabeza se hacen más notorias al igual que las antenas,
diferenciando el vertex mediante una franja amarilla del labro y clípeo, se observan los ocelos
(figura 8).

Figura 7. Vista lateral en el estereoscopio del estado ninfal tres de Ennya sp

 Figura 8. Vista frontal en el estereoscopio de la cabeza del estado ninfal tres de Ennya sp

Ninfa 4: Aquí se manifiestan principalmente los muñones alares, el pronoto crece hasta el área del
metanoto y comienza a expandirse lateralmente generando modificaciones en la parte dorsal de la
cabeza, específicamente en el vertex. La parte dorsal de los segmentos del abdomen comienzan a
tornarse amarillentos al igual que la parte basal del pronoto. El tamaño de este estadio se encuentra
entre 5 mm de alto y 6 mm de ancho

Figura 9. Vista lateral del estado ninfal cuatro de Ennya sp

Ninfa 5: En este estado no se encuentran grandes diferencias morfológicas respecto al estado ninfal
4. Aquí se hace un poco más notorias los muñones alares y el pronoto se prolonga hasta el área
dorsal del abdomen (figura 10b) El insecto se torna en su mayoría de color amarillo y se hace más
visible las partes reproductivas (figura 10a). Este estado ninfal mide aproximadamente 7 mm de
largo y 6 mm de largo.
 A B

Figura 10. Estado ninfal 5 de Ennya sp. A, vista dorsal desde el estereoscopio. B, vista dorsal de la ninfa en
una hoja de Brugmansia arbórea (L.) Steud

Adulto:

Cabeza: grande, triangular, en la región lateral del vertex presenta prolongaciones cónicas,
resultado de la modificación del pronoto, que puede tener coloraciones variadas entre amarillentas,
naranjas y negras. Debajo del vertex se encuentran los ojos compuestos de forma prominente, color
blanco y se observa notablemente la sutura frontal que divide el vertex del clípeo. Tiene dos ocelos
de color blanco situados en la mitad del clípeo. Las antenas son aristadas y poco notorias, se
localizan debajo de los ojos y son más cortas que la cabeza.

Figura 11. Vista frontal en el estereoscopio de la cabeza de una hembra adulta de Ennya sp.

Tórax: El pronoto modificado es muy característico en todos los membracidos, para el insecto
trabajado en el semestre encontramos un patrón de modificación, el cual hace que el pronoto se
prolongue por encima del tórax y así mismo vuelva a bajar, de modo que este forma una especie de
triángulo encima del cuerpo del insecto. Al hacer una disección del pronoto como se ve en la figura
12 se observa que posee unas perforaciones diminutas a lo largo y ancho las cuales según la
ubicación dan la simulación de punturas de color negro o muy claro; otra modificación del pronoto
consiste en un par de prolongaciones cónicas laterales muy cerca a la cabeza, las cuales se hacen
conspicuas en una vista frontal del insecto. Es de resaltar que el pronoto cubre todo el tórax y se
extiende hasta el abdomen. Las coloraciones que posee son diferentes y están asociadas al sexo del
insecto; estas van desde el tono amarillo, pasando por naranja (colores de las hembras), pardo y
negro (colores de los machos).

En todas posee una beta longitudinal en la sección media del pronoto que generalmente es de color
negro.

Figura 12. Vista lateral del pronoto, vertex, clípeo y labro de una hembra adulta de Ennya sp

Alas: Presenta dos pares de alas. Tanto las alas posteriores como las anteriores son de tipo
membranoso y presentan coloraciones café claro. Estas alas son de igual longitud que el abdomen y
de mayor tamaño que las alas posteriores. Las alas metatorácicas son membranosas y llegan hasta la
parte media del abdomen, presentan una coloración café claro.

Figura 13. Vista desde el estereoscopio del ala anterior (hemielitro) izquierda de un adulto de Ennya sp
Aparato bucal: El aparato bucal de Ennya sp. desde su primer estado de desarrollo es el chupador
picador en forma de estilete, el cual inyecta en las venas de las hojas para poder absorber la savia de
la planta. El aparato bucal se divide en secciones esto le permite un mejor movimiento a la hora de
chupar su alimento; este solo es expuesto o visible cuando el insecto se dispone a comer.

A B

Figura 14. A, Vista ventral de la cabeza, el tórax y el aparato bucal de Ennya sp. B, vista frontal de Ennya sp
alimentándose

Patas: Las patas están provistas de muchos pelitos a lo largo del fémur y la tibia. En el protorax y
mesotorax las patas poseen un fémur corto y engrosado, la tibia por el contrario es más delgado y a
largado, sin embargo sin una diferencia longitudinal muy grande respecto con la del fémur, típico
de unas paras caminadoras. Las patas de metatórax poseen una tibia un poco más delgada y casi el
doble de longitud del fémur, estas cumplen la función de saltar.

Figura 15. Vista estereoscópica de la pata izquierda metatoraxica de un adulto de Ennya sp.
Aparato reproductor: El ovipositor consta de dos válvulas con una base amplia y angosta en la
punta, tienen margen dorsal liso y con dientes poco prominentes que rodean la válvula tres que es
más angosta y con forma de pinza. el ovipositor es corto y no sobresale de la región ventral del
abdomen (figura 16).

En la parte ventral del pigóforo está la placa subgenital, con una forma similar a un triángulo,
curvada hacia arriba, base amplia, ápice redondeado, dividida posteriormente en sentido
longitudinal en dos lóbulos laterales.

A B

Figura 16. A, vista lateral y B, vista ventral del ovipositor de las hembras adultas de Ennya sp

Figura 17. Vista ventral del de los machos adultos de Ennya sp.

Daños ocasionados por el insecto:

Ennya sp se alimenta únicamente de la savia del árbol mediante la inserción del pico en el tejido
vegetal. Esto no presenta daño alguno si las cantidades extraídas son mínimas y las perforaciones en
la hoja son pocas. Sin embargo en el árbol número 2, el cual se encontraba infestado por el insecto,
se evidenciaban coloraciones amarillas y caída de las hojas, además del debilitamiento del mismo.
El daño más importante que causan estos insectos en sus hospederos es el daño por oviposición.
Ennya sp coloca sus huevos principalmente en el nervio primario de la hoja impidiendo el trasporte
de las sustancias, causando su desecamiento e impidiendo su crecimiento.

Figura 18. Daños causados grandes poblaciones de Ennya sp en el individuo 2 deBrugmansia arbórea (L.)
Steud.

Control biológico:

Dentro de las observaciones, en una de las visitas -chequeo general- a los árboles trabajados, se
encontraron unos huevos de Pentatomidae, otra chinche perteneciente al orden Hemiptera. Los
huevos fueron signos de la presencia del predador de Ennya sp.; estos poseen un color negro
brillante, alrededor de una de las caras de los huevos que simulan una forma redonda se encuentran
unos cortos y llamativos pelos negros. Luego de otras visitas se observaron algunos estados ninfales
del Pentatomidae Podisus sp. en la planta, que aparentemente convivían sin ningún problema con
Ennya sp. En una de los últimos monitoreos hechos se evidenció que Podisus sp era control natural
de Ennya, al ver que una ninfa de Pentatomidae penetró el cuerpo de una ninfa de Membracidae y
lo succiono.
 Figura 19 . Signos de Pentatomidae en Brugmansia arbórea (L.) Steud. A, ninfa. B, huevos

Figura 21 . Ninfa de Pentatomidae alimentándose de una ninfa de Ennya sp

Comportamiento:

Se encontró una relación directa del comportamiento subsocial que se evidencia en el cuidado y la
agrupación de individuos en el mismo hábitat con el fin de proteger a los huevos y las ninfas más
pequeñas. Dentro de la observación hecha en los diferentes árboles escogidos para el estudio fue
notoria la forma en la que se organizan las hembras encima de los huevos, estas cuando notan una
presencia externa que puede significar peligro se ubican unas encimas de otras en forma de barrera
o solo se hacen encima de los huevos como se evidencia en la figura 22 y empiezan a mover las
patas con el fin de generar vibraciones de alerta.
 Figura 22. A, Hembras de Ennya sp agrupadas encima de los huevos. B, hembras y machos de Ennya sp
posados unos encima de otros en forma de barrera

DISCUSION DE RESULTADOS:

Según Gonzales (2014) Ennya Stal, tiene una longitud comprendida entre los 5 mm y 8 mm, su
coloración esta etre amarillo, negra y café. La cabeza es de forma triangular, con punteaduras
densas y es mas alta que larga. Sus ojos compuestos son ovalados y producidos lateralmente, y
ocelos equidistantes unos con otros y con los ojos. El clípeo tiene formade rombo, en el mismo
plano del vertex. El pronoto es punteado con surcos longitudinales, bajo, en forma de bote
invertido, en ocasiones con elevación dorsal que surge después de los ángulos humerales, puede ser
redondeada, triangular punteaguda, o dirigida hacia adelante en forma de cuerno. Tegmina con la
mitad basal coriácea y la mitad terminal hialina. El espécimen encontrado en Brugmansia arbórea
(L.) Steud. coincide con la descripción anterior por lo que se asumió que pertenecia a este genero.
Sin embargo, no fue posible llegar a la especie por falta de conocimiento, experiencia e información
por lo tanto se identificó como Ennya sp.

En cuanto al comportamiento de las hembras de la familia, se pueden clasificar en 3 categorías. La

primera es solitarios esto quiere decir que algunas de sus juntas o adultos no llegan a agruparse con
mas de tres individuos. El segundo son agregaciones, hace referencia a que no existe ningún
cuidado de la madre en las agrupaciones de ninfas y por tanto las agrupaciones de adultos son
resultado del desarrollo de las ninfas. El tercero que es la subsocialidad que es el comportamiento
parental postoviposicion para garantizar la supervivencia, crecimiento y desarrollo de los
descendientes (Miranda, 2016). En la especie estudiada concordando con lo anterior mencionado en
la literatura presenta los tres tipos de comportamiento, las hembras solo se mantienen sobre los
huevos para generar protección ante los enemigos naturales, una vez estos eclosionan, las ninfas
empiezan una lucha por su supervivencia por ende estas se agrupan o en algunos casos andan
solitarias, ambas tienen susceptibilidad para ser depredadas. El comportamiento más notorio en la
población es el del cuidado de los huevos. La aglomeración de ellos genera una sensación de
protección, con el fin de evitar el contacto con agentes externos dañinos, sin embargo, muchos de
estos individuos viven en mutualismo con otros insectos como las hormigas, puesto que la miel que
secretan es útil en el metabolismo, vida y desarrollo de muchas hormigas, abejas y avispas
(González, 2014). La ovoposición agrupada es característica, esta se da especialmente en las partes
más jóvenes de la planta como brotes, hojas, venas y peciolos (Costa, 2017).

Las especies de membracidos no tienen un grado de daño muy grande dentro de las afecciones
causadas por insectos en Colombia, es decir, no se han clasificado como plagas con importancia
económica. Para nuestro estudio los daños causados por Ennya sp. en Brugmansia arbórea son de
un grado de impacto muy alto. Los hemípteros se clasifican y encuentran dentro de los chupadores
de savia –que succionan los nutrientes que la planta tiene a disposición para su crecimiento y
desarrollo, estos a su vez pueden ser muy específicos o generalistas a la hora de elegir su hospedero,
se llega a que el género estudiado resulta tener un grado de especificidad alto para las condiciones
dadas en el ambiente (Rodriguez, 2018). El problema más grande dentro del desarrollo de este
género de membracidos es que no solo se alimentan del árbol, lo habitan y desarrollan su ciclo de
vida en él, todo el tiempo están afectándolo de una u otra manera y a su vez haciéndolo más débil a
la hora de contraer cualquier enfermedad.

Los principales enemigos naturales de los Membracidos pueden estar entre aves, arácnidos e
insectos de mayor tamaño de ordenes como Hymenoptera, Hemiptera, Mantodea (Miranda, 2016).
Debido a que la zona de ubicación de los árboles en donde se encontraron las poblaciones de Ennya
sp. posee una altura aproximada de 2.600 msnm, además de ellos es una zona intervenida y
expuesta de forma antrópica muchos de los enemigos naturales del orden no habitan allí y por ende
se da un aumento e invasión masiva de los individuos de Membracidae en los árboles de
Brugmansia arbórea. Dentro del controlador natural encontrado en las visitas se llegó al género
Podisus sp., puesto que los huevos que describimos son característicos del género, además de ellos
son un género que se caracteriza por ser un buen controlador natural de plagas. Existen múltiples
estudios en donde se hace uso y control de la chinche para controlar plagas que generan pérdidas
económicas (NÁJERA, 2016). La forma en la que se alimenta Podisus sp. es la misma como la
hacen las de su orden, a través de un estilete que por dentro posee las partes internas del aparato
bucal, con este ella succiona los líquidos de su alimento; se encuentra que en escases de plagas
también se alimenta de savia vegetal (NÁJERA, 2016).
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS:

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González, L. (2014). Sinopsis de Membracidae (Hemiptera:Membracoidea) de Colombia,

relacionados con ecosistemas agrícolas. Bogotá, Colombia: (Tesis de Maestría, Ciencias
Agrarias, Entomología) Universidad Nacional de Colombia.

Google. (27 de enero de 2016). Google Earth Pro. Recuperado el 10 de Febrero de 2018

Miranda, X. (2016). Egg-guarding behavior of the treehopper Ennya chrysura (Hemiptera:

Membracidae): female aggregations, egg parasitism, and a possible substrate-borne alarm
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NÁJERA, O. R. (2016). DEPREDACIÓN POR PODISUS MACULIVENTRIS (SAY) SOBRE

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Pinzón, O., & Moreno, H. (1998). Entomofauna asociada a plantaciones forestales comerciales en
Colombia. CONIF: Corporación de Investigación y Fomento Forestañ.

Richter, L. (2017). Membracidae colombianae. Revisión de las especies colombianas del género
Membracis. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales,
382-403.

Rodriguez, P. (2018). EL GÉNERO Guayaquila Goding (HEMIPTERA: MEMBRACIDAE) EN

MÉXICO. México: 1Facultad de Ciencia y Tecnología, Escuela de Biología, Universidad
Simón Bolívar, Campana No 43.