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1
Temas atuais em ecologia comportamental e interações
Anais do II BecInt – behavioral ecology and interactions symposium.
Copyright © 2017 Helena Maura Torezan-Silingardi
Todos os direitos reservados

Publicação e Editorial
Gráfica COMPOSER Editora LTDA, CNPJ 25263153000152
Idioma: Português
Suporte: e-book
Formato PDF
Folhas Tamanho A4

ISBN 978-85-8324-057-0 Prefixo Editorial: 8324

FICHA CATALOGRÁFICA
Calixto, Eduardo Soares e Toreza-Silingardi, Helena Maura
Temas atuais em ecologia comportamental e interações. Anais do II BecInt – behavioral
ecology and interactions symposium / Eduardo Soares Calixto e Helena Maura Torezan
Silingardi. 1. ed., Uberlândia, MG, Editora Composer, 2017.

Número de páginas: 712

ISBN 978-85-8324-057-0

1. Ecologia comportamental 2. Ecologia de interações 3. Biologia

Foto da capa: Kleber Del-Claro

pág. 2
pág. 3
 Os Organizadores

Eduardo Calixto Soares

é biólogo formado pela Universidade
Federal de Uberlândia.
Mestre Zoologia e atualmente
doutorando em Entomologia,
pela USP – Faculdade de Filosofia
Ciências e Letras de Ribeirão Preto, SP.

Helena Maura Torezan Silingardi

é bióloga formada pela Pontíficia
Universidade Católica de Campinas.
Mestre em Ecologia e Conservação
de Recursos Naturais pela
Universidade Federal de Uberlândia.
Doutora em Zoologia (Entomologia)
pela USP – Faculdade de Filosofia
Ciências e Letras de Ribeirão Preto, SP.
Professora do Instituto de Biologia da
UFU e Coordenadora do LECI –
Laboratório de Ecologia Comportamental
e de Interações.

pág. 4
 Carta dos organizadores do
II Behavioral Ecology and Conservation Symposium

O livro Temas Atuais em Ecologia Comportamental e Interações - Anais do II

Behavioral Ecology and Conservation Symposium foi organizado para expor em forma
de capítulos os trabalhos apresentados oralmente no II BecInt, realizado ao longo dos
dias 15 a 18 de junho de 2017, no Campus Santa Mônica da Universidade Federal de
Uberlândia, Minas Gerais, Brasil.
A equipe organizadora agradece a presença e o entusiasmo dos estudantes de
graduação e pós-graduação, assim como dos professores e orientadores que
participaram do simpósio. Sua presença tanto nos minicursos, quanto nas apresentações
orais, foram seguidas por proveitosas discussões, o que nos incentiva a dar continuidade
a esse evento.

Que os estudos aqui apresentados cresçam e frutifiquem.

Respeitosamente,

Helena Maura Torezan Silingardi & Eduardo Calixto Soares

pág. 5
 Índice
A ação das formigas visitantes de nectários extraflorais sobre a polinização e a produção
de frutos em Palicourea rigida (Rubiaceae)........................................................................................ 11
Impact of ants visitors of extrafloral nectaries on pollination and fruit production of Palicourea
rigida (Rubiaceae) ..............................................................................................................................................................11
A urbanização de Morrinhos (Goiás) e seus impactos na conservação de abelhas .............. 22
The urbanization of Morrinhos (Goiás) and its impacts on bee’s conservation .....................................22
Alteração da fauna de Carrapatos (Acari: Ixodidae) em cervos-do-pantanal (Blastocerus
dichotomus) em área de conservação .................................................................................................... 31
Marsh deer (Blastocerus dichotomus) tick fauna (Acari: Ixodidae) modification in a conservation
area ............................................................................................................................................................................................31
Análise faunística de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em pomares domésticos
no município de Matinhas – PB ................................................................................................................ 41
Faunistic analysis of fruit flies (Diptera: Tephritidae) in domestic orchards in the city of
Matinhas - PB.........................................................................................................................................................................41
Antibiose do extrato foliar de Duguetia furfuracea sobre Plutella xylostella (Lepidoptera:
Plutellidae) ...................................................................................................................................................... 52
Antibiosis of Duguetia furfuracea foliar extract about Plutella xylostella (Lepidoptera:
Plutellidae) .............................................................................................................................................................................52
Aspectos comportamentais de Bicyrtes angulatus (Hymenoptera, Crabronidae, Bembicini)
em uma área de cerrado ............................................................................................................................. 70
Behavioral aspects of Bicyrtes angulatus (Hymenoptera, Crabronidae, Bembicini) in an area of
cerrado......................................................................................................................................................................................70
Assembleia de aves consumidoras de frutos de Miconia prasina (Melastomataceae Juss.)
em área insular de Mata Atlântica no estado do Rio de Janeiro .................................................. 79
Assembly of birds consuming fruits of Miconia prasina (Melastomataceae Juss.) in an insular
area of the Brazilian Atlantic forest in Rio de Janeiro State ...........................................................................79
Ausência de benefícios mutualísticos na associação entre Inga sessilis (Vell.) Mart.
(Fabaceae, Mimosoideae) e formigas em um fragmento de floresta no Centro-oeste do
Brasil ................................................................................................................................................................. 90
Lack of mutualistic benefits in association of Inga sessilis (Vell.) Mart. (Fabaceae, Mimosoideae)
and protective ants in a Midwest Brazilian fragmented forest .....................................................................90
Biologia reprodutiva de Mauritia flexuosa L. (Arecaceae) em vereda no município de
Uberlândia-MG ............................................................................................................................................... 95
Reproductive biology of Mauritia flexuosa L. (Arecaceae) in Vereda at Uberlândia, MG .................95
Biologia reprodutiva e ecologia da polinização de Luehea grandiflora ..................................105
Reproductive biology and pollination ecology of Luehea grandiflora .................................................... 105
Bioprospecção de espécies vegetais do cerrado com finalidade inseticida .......................... 116
Bioprospecting of plant species of the cerrado with insecticidal purpose ............................................. 116
Bioprospecção de plantas do Bioma Cerrado e Mata para a produção de inseticidas
natural............................................................................................................................................................. 126
Bioprospection of plants of Cerrado and Mata biomes for the production of natural insecticides
................................................................................................................................................................................................... 126
Caracterização de microhabitat e grau de conservação de veredas do IFTM, campus
Uberaba-MG ..................................................................................................................................................136
Microhabitat characterization and vertical conservation degree of IFTM, campus Uberaba-MG
................................................................................................................................................................................................... 136

pág. 6
Competindo com os vizinhos: competição intra e interespecíficas de Pachycondyla striata
Smith, 1858 (Hymenoptera: Formicidae) durante o forrageamento em ambiente urbano
...........................................................................................................................................................................147
Competing with neighbors: intra and interspecific competition of Pachycondyla striata Smith,
1858 (Hymenoptera: Formicidae) during foraging in urban environment .......................................... 147
Comportamento de espera de carrapatos aumentam em dias mais quentes dentro de uma
reserva de Mata Atlântica no Sul do Brasil ........................................................................................165
Host questing behavior of ticks increased by warming within an Atlantic forest reserve in south
Brazil ...................................................................................................................................................................................... 165
Comportamento de forrageio de aves rapinantes em área peri-urbana de Uberlândia-MG
...........................................................................................................................................................................178
Foraging behavior of prey birds in peri-urban area of Uberlândia-MG ................................................. 178
Comportamento reprodutivo de Acanthoscelides macrophthalmus (Coleoptera:
Chrysomelidae: Bruchinae).....................................................................................................................194
Reproductive behavior of Acanthoscelides macrophthalmus (Coleoptera: Chrysomelidae:
Bruchinae) ........................................................................................................................................................................... 194
Comportamento reprodutivo e alimentar do peixe Phalloceros harpagos (Poecilidae):
padrões e competição intraespecífica .................................................................................................204
Reproductive and feed behavior of Phalloceros harpagos fish (Poecilidae): Patterns and
intraspecific competition .............................................................................................................................................. 204
Conectar para Conservar: Programa de arborização de vias públicas com espécies nativas
...........................................................................................................................................................................219
Connect to Conserve: Program for afforestation of public roads with native species ...................... 219
Conectar para Conservar: Programa de introdução de espécies de plantas ornamentais
nativas na área urbana de Passos-MG .................................................................................................229
Connect to conserve: program of introduction of species of ornamental native plants in the
urban area of Passos-MG............................................................................................................................................... 229
Controle do tráfego de formigas carregadoras de lixo em Atta sexdens .................................241
Waste traffic control in Atta sexdens ...................................................................................................................... 241
Correlação entre as variáveis ambientais e guildas alimentares de insetos associadas ao
pequizeiro (Caryocar brasiliense Camb.) na Serra da Bandeira, Barreiras, Bahia .............252
Correlation between environmental variables and food guilds of insects associated with pequi
tree (Caryocar brasiliense Camb.) in Serra da Bandeira, Barreiras, Bahia .......................................... 252
Correlação entre prevalências de hemoparasitos e ectoparasitos em aves do Cerrado ..262
Correlation between prevalence of hemoparasites and ectoparasites in birds from Brazilian
Cerrado .................................................................................................................................................................................. 262
Cuidado parental cooperativo em pseudoescorpiões e a evolução da socialidade em
artrópodes .....................................................................................................................................................273
Cooperative parental care in pseudoscorpions and the evolution of social behavior in arthropods
................................................................................................................................................................................................... 273
Cuidado paternal em Paratemnoides nidificator e sua influência na sobrevivência da prole
...........................................................................................................................................................................281
Paternal care in Paratemnoides nidificator and it influence on the offspring survivorship ......... 281
Defesas físicas foliares e herbivoria em plantas decíduas e perenes na Caatinga ..............289
Leaf physical defenses and herbivory in decicuous and evergreen plants in Caatinga ................... 289
Demandas conflitantes entre defesas químicas: cardenolidas e alcaloides pirrolizidínicos
em Danaus erippus e Danaus gilippus .................................................................................................301

pág. 7
 Trade-off between chemical defenses: cardenolides and pirrolizidine alkaloids in Danaus erippus
and Danaus gilippus ........................................................................................................................................................ 301
Diversidade de galhas em remanescentes naturais no sul de Goiás ........................................312
Galls diversity in natural remnants in South of Goiás ..................................................................................... 312
Efeito combinado de enriquecimento ambiental e visitação em Saguinus de cativeiro ...327
Combined effect of environmental enrichment and visit to captive Saguinus ..................................... 327
Efeito de borda e padrões espaciais de herbivoria em uma mata semidecídua no estado de
Goiás, Brasil ..................................................................................................................................................343
Edge effect and spatial patterns of herbivory in a semi-decidous forest in Goiás state, Brazil ... 343
Enriquecimento ambiental para Lobo-guará (Chrysocyon brachyurus) no Zoológico
Municipal Parque Jacarandá (Uberaba, MG).....................................................................................352
Environmental enrichment for Maned Wolf (Chrysocyon brachyurus) at the Municipal Zoo
Jacarandá Park (Uberaba, MG).................................................................................................................................. 352
Enriquecimento ambiental para o tuiuiú (Jabiru mycteria Lichtenstein, 1819) cativo no
Zoológico do Parque Municipal do Sabiá, Uberlândia-MG, Brasil .............................................362
Environmental enrichment for a captive Jabiru mycteria (Lichtenstein, 1819) captive at the
Sabiá Municipal Park Zoo (Uberlândia, MG) ....................................................................................................... 362
Enriquecimento ambiental para um espécime de cachorro-do-mato (Cerdocyon thous) no
zoológico de Uberaba, MG. .......................................................................................................................383
Environmental enrichment for a wild dog specimen (Cerdocyon thous) at the zoo of Uberaba,
MG. ........................................................................................................................................................................................... 383
Etograma comportamental da arara-canindé (Ara ararauna, Linnaeus, 1758), em cativeiro
...........................................................................................................................................................................395
Etogram behavioral of Ara ararauna (Linnaeus, 1758), in captivity ...................................................... 395
Etograma comportamental para um exemplar de Bugio (Alouatta caraya) mantido no
Zoológico Municipal Parque Jacarandá (Uberaba, MG). ............................................................... 405
Behavioral etogram for a specimen of Howler monkey (Alouatta caraya) kept at the Municipal
Zoo Jacarandá Park (Uberaba, MG). ........................................................................................................................ 405
Fenologia, impacto no desenvolvimento dos frutos em inflorescências galhadas e
Assimetria Flutuante de Microstachys serrulata em diferentes regimes de exposição à luz
solar .................................................................................................................................................................415
Phenology, impact in fruit development on galled inflorescences and floating asymmetry of
Microstachys serrulata in different exposure to sunlight .............................................................................. 415
Herbívoros especialistas induzem defesas químicas em suas plantas hospedeiras? Um
estudo com Asclepias curassavica e seus herbívoros Danaus erippus e Aphis nerii ...........428
Do specialist herbivores induce chemical defenses in their host plants? A case study with
Asclepias curassavica and their herbivores Danaus erippus and Aphis nerii ...................................... 428
Heteranteria química: Variação no teor proteico do pólen entre estames dimórficos de
Senna macranthera (Leguminosae-Fabaceae) .................................................................................439
Chemical heterogeneity: Variation in the protein content of pollen among dimorphic stains of
Senna macranthera (Leguminosae-Fabaceae) .................................................................................................. 439
História natural das interações Fabaceae-Chrysomelidae-inimigos naturais no Cerrado
...........................................................................................................................................................................450
Natural history of the Fabaceae-Chrysomelidae-natural enemies interactions in Brazilian
savanna ................................................................................................................................................................................. 450
Influência do dicromatismo sexual na predação de ninhos do Principe, Pyrocephalus
rubinus (Familia Tyrannidae) ................................................................................................................470

pág. 8
 The influence of sexual dichromatism on nest predation of Principe, Pyrocephalus rubinus
(Family Tyrannidae) ....................................................................................................................................................... 470
Interações antagonísticas entre abelhas solitárias e inimigos naturais em uma área de
Cerrado ........................................................................................................................................................... 480
Antagonistic interactions between solitary bees and natural enemies in an area of Cerrado..... 480
Interações positivas entre uma formiga granívora e uma semente mirmecocórica..........494
Positive interactions between harvesting ant and myrmecochorous seed ............................................ 494
Larvas de moscas conopídeas alterando o comportamento de nidificação de Centris
(Heterocentris) analis (Hymenoptera: Apidae) ...............................................................................507
Conopid flies larvae altering the nesting behavior of Centris (Heterocentris) analis
(Hymenoptera: Apidae) ................................................................................................................................................. 507
Levantamento comportamental de suçuarana (Puma concolor, Linnaeus, 1771), no
Zoológico Municipal Parque Jacarandá, Uberaba, MG ...................................................................519
Behavioral survey of suçuarana (Puma concolor, Linnaeus,1771), in Zoológico Municipal Parque
Jacarandá, Uberaba, MG. ............................................................................................................................................... 519
Mimetismo e camuflagem em mantódeos (Insecta: Mantodea) ................................................528
Mimicry and camouflage in mantises (Insecta: Mantodea) ......................................................................... 528
Notas sobre a biologia de nidificação e forrageamento da vespa solitária Pachodynerus
guadulpensis (Saussure, 1853) (Vespidae: Eumeninae) .............................................................. 539
Notes on the nesting biology and foraging trips of the solitary wasp Pachodynerus guadulpensis
(Saussure, 1853) (Vespidae: Eumeninae) ............................................................................................................. 539
O óleo floral coletado pelos machos das abelhas Tetrapedia (Hymenoptera, Apidae):
presente nupcial ou camuflagem química? .......................................................................................551
Floral oil collection by male of Tetrapedia bees (Hymenoptera, Apidae): nuptial gift or chemical
camouflage? ........................................................................................................................................................................ 551
O tamanho da colônia e a estrutura de habitat modulam a ecologia da predação de um
pseudoescorpião social neotropical ....................................................................................................560
Colony size and habitat structure modulate the predation ecology of a social neotropical
pseudoscorpion .................................................................................................................................................................. 560
Observações sobre biologia de nidificação e viagens de forrageamento da vespa solitária
Pachodynerus guadulpensis (Saussure, 1853). ................................................................................570
Observations on nesting biology and foraging trips of the solitary wasp Pachodynerus
guadulpensis (Saussure, 1853)................................................................................................................................... 570
Padrões comportamentais de amblipígios amazônicos do gênero Heterophrynus Pocock,
1894 (Amblypygi, Arachnida) ................................................................................................................583
Behavior patterns of the Amazonian amblypygi genera Heterophrynus Pocock, 1894 (Amblypygi,
Arachnida) ........................................................................................................................................................................... 583
Planta invasora ou nativa? Um teste de preferência alimentar de Armadillidium vulgare
(Latereille) (Isopoda: Oniscidea) ..........................................................................................................593
Invasive or native plant? A feeding preference test of Armadillidium vulgare (Latereille)
(Isopoda: Oniscidea)........................................................................................................................................................ 593
Polinização, biologia reprodutiva e composição química dos voláteis florais da atemoia
(Anonna cherimola x Annona squamosa; Annonaceae) .................................................................609
Pollination, reproductive biology and floral scent chemistry of atemoya (Anonna cherimola x
Annona squamosa; Annonaceae) .............................................................................................................................. 609
Principais espécies associadas à soja (Glycine max) e pimenta malagueta (Capsicum
frutescens) condicionadas ao ambiente de plantio ........................................................................621

pág. 9
 Main species associated with soybean (Glycine max) and chilli pepper (Capsicum frutescens)
conditioned to the crop environment ...................................................................................................................... 621
Quais mudanças a retirada de matas ripárias causam no comportamento de um típico
fragmentador? .............................................................................................................................................630
Which changes are caused by riparian deforestation on the behavior of a typical shredder? .... 630
Sincronismo e eficiência de defesas ao longo do desenvolvimento foliar em Eriotheca
gracilipes (Bombacaceae) ........................................................................................................................641
Synchronism and efficiency of defenses throughout leaf development in Eriotheca gracilipes
(Bombacaceae) .................................................................................................................................................................. 641
Sistemas de acasalamento, polinização biótica e o sucesso reprodutivo das plantas .......652
Mating systems, biotic pollination and fitness of plants ................................................................................. 652
Software capaz de reconhecer cigarras no cafeeiro .......................................................................657
Software capable of recognizing cicadas in coffee ........................................................................................... 657
Teoria da defesa ótima e defesa induzida aplicada às interações formiga-planta .............675
Optimal defense theory and induced defense applied to ant-plant interactions ................................ 675
Tinha um obstáculo no meio do caminho: reação de formigas Atta sexdens rubropilosa
frente a interferência na sua trilha de forrageamento .................................................................685
In the middle of the road there was an obstacle: reaction of ants Atta sexdens rubropilosa facing
interference on their foraging path ......................................................................................................................... 685
Uso de plástico como material de ninho por aves em uma monocultura cítrica .................696
Plastic use as nesting material by birds in an orange orchard ................................................................... 696
Variação dos visitantes florais de Struthanthus polyanthus (Loranthaceae) em três
diferentes hospedeiros ............................................................................................................................. 706
Variation of Struthanthus polyanthus (Loranthaceae) flower visitors in three different hosts.. 706

pág. 10
 A ação das formigas visitantes de nectários extraflorais sobre a
polinização e a produção de frutos em Palicourea rigida (Rubiaceae)
Impact of ants visitors of extrafloral nectaries on pollination and fruit production of
Palicourea rigida (Rubiaceae)

Cardoso, Priscila Bruno1; Calixto, Eduardo Soares1, Torezan-Silingardi, Helena Maura2 &
Del-Claro, Kleber2
1
USP; 2UFU.
priscila.bruno.cardoso@usp.br

Resumo: Os nectários extraflorais (NEFs), estruturas vegetais produtoras de um líquido rico

em carboidratos, atraem diversos tipos de artrópodes, principalmente formigas, e são uma
peça chave para a manutenção do mutualismo de proteção. Em geral, essa interação formiga-
planta é positiva, mas, em alguns casos a presença de formigas pode repelir efetivos
polinizadores interferindo negativamente no fitness da planta. Nosso objetivo foi conhecer os
visitantes florais e as formigas que forrageiam em Palicourea rigida (Rubiaceae) e testar o
efeito da presença dessas formigas na formação de frutos. Essa planta apresenta nectários
pericarpiais (NPs) nos frutos, os quais atuam como verdadeiros NEFs. Nós desenvolvemos
nosso estudo na reserva do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, de outubro de 2016 a
fevereiro de 2017. Nós realizamos um experimento para avaliar o sucesso reprodutivo em
plantas com acesso e sem acesso de formigas. Nossos resultados mostraram que os beija-
flores são os principais polinizadores de P. rigida e Camponotus crassus a formiga mais
comum. Além disso, a presença de formigas não causou impacto na produção de frutos.
Concluímos que uma grande diversidade de polinizadores e formigas visitam P. rigida, sendo
os beija-flores os principais polinizadores, e que a polinização e formação de frutos não são
influenciadas pela presença de C. crassus, a principal formiga encontrada sobre a planta.
Palavras-chave: Cerrado, Nectários Pericarpiais, Interação inseto-planta, Mutualismo de
proteção.

Abstract: Extrafloral nectaries (EFNs), plant structures that produce a carbohydrate-rich

liquid, attract different types of arthropods, mainly ants, and they are a key to maintaining
protective mutualism. In general, this ant-plant interaction is positive, however, in some cases
the presence of ants can repel effective pollinators interfering negatively in the plants fitness.
Our objective was to know the floral visitors and foraging in Palicourea rigida (Rubiaceae)
and to test the effect of the presence of these ants on set fruit. This plant species presents
pericarpial nectaries (PNs) on the fruits, which act as true EFNs. We developed our study in
the reserve of the Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, from October 2016 to February
2017. We carried out an experiment to evaluate the reproductive success in plants with access
and without ants access. Our results showed that hummingbirds are the main pollinators of P.
rigida and Camponotus crassus the most abundant ant. In addition, the presence of ants did
not have an impact on fruit set. We conclude that a great diversity of pollinators and ants visit
P. rigida, with hummingbirds being the main pollinators, and that pollination and fruit
formation are not influenced by the presence of C. crassus, the main ant found on the plant.
Keywords: Cerrado, Pericarpial nectaries, Insect-plant interaction; Protective mutualism.

1. Introdução

Compondo a base da cadeia trófica e servindo de alimento para diferentes espécies de

animais, as plantas desenvolveram diferentes formas de defesa na tentativa de reduzir as

pressões seletivas impostas pelo ambiente, como por exemplo, defesas químicas, físicas e

bióticas (MARQUIS, 2012). Nesse último tipo de defesa, a biótica, as plantas se associaram

com outras espécies de animais (predadores) para diminuir a ação de herbívoros (HEIL,

McKEY, 2003), o que pode ser visto como uma interação mutualística de proteção (RICO-

GRAY, OLIVEIRA, 2007).

O néctar extrafloral, um dos principais atrativos para a visitação desses predadores, é

composto principalmente por carboidratos, juntamente com concentrações diluídas de

aminoácidos, lipídios, fenóis, alcaloides e compostos orgânicos voláteis (GONZÁLEZ-

TEUBER, HEIL, 2009), e não está relacionado com a polinização (KOPTUR, 1992). Essa

substância é produzida por nectários extraflorais (NEFs), os quais são amplamente

distribuídos, especialmente nos indivíduos de clima tropical (OLIVEIRA, PIE, 1998). Os

NEFs estão presentes em todas as partes da planta acima do solo e são chamados de nectários

pericarpiais (NPs) quando presentes em estruturas reprodutivas, como frutos (DEL-CLARO

et al., 2013).

As formigas, o principal grupo de defensores atraído pelos NEFs (RICO-GRAY e

OLIVEIRA, 2007), ao se alimentarem desse exsudato vegetal aumentam sua sobrevivência e

reprodução (BYK e DEL-CLARO, 2011) e podem predar ou afugentar os insetos presentes,

assim contribuindo para uma redução na herbivoria (NASCIMENTO e DEL-CLARO, 2010;

pág. 12
ROSUMEK et al., 2009; LANGE, DEL-CLARO, 2014). Muitas vezes, esse comportamento

predatório e de patrulha influencia diretamente na produção de frutos e sementes, interferindo

diretamente no fitness da planta (ver NASCIMENTO e DEL-CLARO, 2010).

Dentro desse contexto, desenvolvemos esse trabalho com o objetivo de verificar os

visitantes florais e as formigas de Palicourea rigida (Rubiaceae) e se a presença de formigas

visitantes de NPs podem interferir no sucesso reprodutivo dessa planta.

2. Metodologia

2.1. Área e espécie de estudo

O estudo foi conduzido na reserva ecológica do Clube Caça e Pesca Itororó de

Uberlândia (CCPIU; 18°57’45”S, 48°17’30”O; 640 ha), Uberlândia, Minas Gerais, a qual

apresenta fitofisionomia de cerrado sentido restrito (ver ASSUNÇÃO et al. 2014 para maiores

informações sobre a área). O período de coleta de dados ocorreu entre novembro de 2016 e

fevereiro de 2017. Utilizamos a espécie de planta Palicourea rigida (Rubiaceae), a qual

possui flores com corolas em formato tubular, amarelo-avermelhadas, as quais, após a

polinização, caem e o anel sepal continua ativo, produzindo néctar sobre os frutos durante

todo o seu desenvolvimento (DEL-CLARO et al., 2013), constituindo um NP.

2.2. Observação de visitantes florais e formigas

Os visitantes florais e as formigas foram registrados semanalmente através de registros

fotográficos e observações visuais de dez minutos de duração. Além disso, também foi feita

coleta com posterior identificação dos espécimes em laboratório.

2.3. Avaliação do sucesso reprodutivo

pág. 13
 Para testarmos se a presença de formigas interfere na produção de frutos, marcamos 26

indivíduos de P. rigida com até 1 metro de altura e no mesmo estado fenológico. As plantas

foram sorteadas e divididas em dois grupos: 13 indivíduos no grupo controle e 13 indivíduos

no grupo tratamento. No grupo tratamento todos os indivíduos tiveram todas as formigas

manualmente excluídas no primeiro dia do experimento. Na base da planta, a cerca de 20 cm

do solo aplicamos uma resina atóxica que serve como uma barreira, impedindo o acesso de

formigas às plantas (Tanglefoot®). Também foram retirados quaisquer ramos de plantas

próximas que possibilitassem o acesso das formigas nesses indivíduos, como pontes formadas

por ramos ou folhas. No grupo controle não houve qualquer manipulação, tendo as formigas

livre acesso à planta. Apenas um pouco da resina foi aplicada em um dos lados do caule a 20

cm do solo, sem impedir a passagem das formigas. A coleta de dados foi feita semanalmente,

na qual realizamos a contagem do número de botões florais (Figura 1a), flores (Figura 1b) e

frutos (Figura 1c) formados em uma inflorescência marcada em cada planta dos grupos

tratamento e controle.

2.4. Análise de dados

A partir dos dados de sucesso reprodutivo coletados nós calculamos os índices de

frutificação dos indivíduos de cada grupo, utilizando o número de frutos formados dividido

pelo número de botões produzidos. Utilizamos teste t para comparar os índices de frutificação

entre os grupos. As análises foram realizadas no software R.

pág. 14
Figura 1. Estruturas reprodutivas e formigas associadas em Palicourea rigida. Botões em estágio jovem de
desenvolvimento (a); botões florais, flores (indicada pela seta preta) e frutos em desenvolvimento (b);
Crematogaster sp. (c), Camponotus crassus (d), Ectatomma tuberculatum (e) e Tapinoma sp. (f) coletando
néctar nos nectários pericarpiais (NPs). Fotos: Priscila B. Cardoso.

3. Resultados

No decorrer dos experimentos as espécies de formigas observadas na planta foram:

Crematogaster sp. (Figura 1c); Camponotus crassus Mayr, 1862 (Figura 1d); Ectatomma

tuberculatum Oliver, 1792 (Figura 1e); Tapinoma sp. (Figura 1f); Pseudomyrmex gracilis

pág. 15
Fabricius, 1804; e Dolichoderus sp. Com relação aos visitantes florais observados com maior

frequência estão os beija-flores das espécies Amazilia fimbriata Gmelin, 1788 (Figura 2a);

Chlorostilbon lucidus Shaw, 1812 (Figura 2b) e Eupetomena macroura Gmelin 1788 (Figura

2c).

Figura 2. Exemplos de visitantes florais observados em Palicourea rigida. Beija-flores das espécies
Amazilia fimbriata (a), Chlorostilbon lucidus (b) e Eupetomena macroura (c); abelhas das espécies Epicharis
cockerelli (d), Euglossa sp. (e) e Ceratina sp. (f); e borboleta Heraclides sp. (g). Fotos: Priscila B. Cardoso.

pág. 16
 Uma diversidade de espécies de abelhas também visitou a planta, entre elas: Epicharis

cockerelli Friese, 1900 (Figura 2d), Euglossa sp. (Figura 2e), Ceratina sp. 1 (Figura 2f),

Xylocopa sp., Oxaea flavescens Klug, 1807; Ceratina sp. 2, Augochloropsis sp.; Trigona

spinipes Fabricius, 1793 e Apis mellifera Linnaeus, 1758. Observamos ainda a visita de

lepidópteros dos gêneros Heraclides sp. (Figura 2g) e Urbanus sp. coletando néctar das flores.

Ao avaliarmos o sucesso reprodutivo de P. rigida não obtivemos diferença significativa do

índice de frutificação entre os grupos controle e tratamento (t=0,2483; p<0,05; df=25).

4. Discussão

Nossos resultados mostraram que os beija-flores foram os principais polinizadores de

P. rigida (MACHADO et al., 2010) e, portanto, já era esperado uma alta presença desses

organismos nas plantas. No momento de visitação das flores pelos beija-flores, formigas das

espécies C. crassus, Tapinoma sp., Crematogaster sp. e Dolichoderus sp. evitavam o contato

com a ave saindo da inflorescência em direção a raque, o que não foi visto para espécie de

formiga Ectatomma tuberculatum, a qual permanecia nos NPs ou sobre as flores. Assim que o

beija-flor saía da inflorescência, as formigas voltavam à suas atividades de visita aos NPs.

Esse comportamento atípico de E. tuberculatum também foi visto por Assunção et al. (2014).

Esses autores mostraram que essa espécie de formiga pode permanecer em partes reprodutivas

e até predar alguns visitantes florais, como abelhas, não sendo intimidada. Além disso, de

acordo com Davidson et al. (2003), formigas visitantes de NEFs complementam

frequentemente sua dieta predando insetos que eventualmente encontram sobre as plantas, o

que também foi visto nesse estudo através do comportamento predatório de E. tuberculatum

com formigas do gênero Tapinoma sp. que estavam em grande número visitando NPs.

pág. 17
 A espécie de formiga Camponotus crassus, foi a mais comum em indivíduos de P.

rigida, corroborando com os resultados obtidos por Del-Claro et al. (2013) em estudos com a

mesma espécie de planta. Muitos estudos no cerrado relacionados com interação formiga-

planta demonstraram a grande riqueza de formigas do gênero Camponotus (e.g. SENDOYA

et al., 2009, LANGE, DEL-CLARO, 2014), tendo alta representatividade no cerrado durante

o dia e a noite (OLIVEIRA e FREITAS, 2004). Além disso, C. crassus é considerada a

espécie de formiga mais dominante em vegetações do cerrado (LANGE, DEL-CLARO, 2014;

DEL-CLARO et al., 2016), com atividades de forrageamento durante o dia (GUERRA et al.,

2016), as quais nesse período demonstra agressividade perante indivíduos de outras espécies,

principalmente em plantas que apresentam NEFs (ANJOS et al., 2016).

Com relação ao sucesso reprodutivo de P. rigida, observamos que as formigas não

interferem no sucesso reprodutivo dessa espécie. Isso pode estar ligado com o comportamento

de algumas espécies de formiga durante a visitação dos beija-flores e com o período de oferta

de néctar extrafloral. Como dito anteriormente, as principais formigas presentes na planta são

as da espécie C. crassus. Durante as visitas dos beija-flores, essas formigas saíam das partes

reprodutivas (flores e NPs) e só voltavam quando os beija-flores terminavam sua visita.

Também, nós observamos que a maior abundância de formiga ocorreu após a queda das flores

e após os eventos de polinização, quando os NPs estavam ativos e os frutos já estavam sendo

formados. Sendo assim, a presença ou não das formigas não interferiu no processo de

polinização e na produção de frutos, explicando os resultados aqui encontrados.

5. Agradecimentos

Nós gostaríamos de agradecer ao CCPIU por ter cedido a área de reserva e de

desenvolvimento desse trabalho; ao Bruno de Sousa Lopes pela ajuda na identificação dos

pág. 18
lepidópteros; aos pesquisadores Liliane Martins de Oliveira e Carlos Henrique Nunes pela

identificação dos beija-flores; à Universidade Federal de Uberlândia e à Universidade de São

Paulo pela infraestrutura e suporte; ao CNPq e à CAPES pelo suporte financeiro.

REFERÊNCIAS
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FAGUNDES, Roberth. Extrafloral-nectaries and interspecific aggressiveness regulate day/night turnover of ant

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pág. 20
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SENDOYA, Sebastián F., FREITAS, André V. L., OLIVEIRA, Paulo S. Egg-laying buterflies distinguish

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pág. 21
 A urbanização de Morrinhos (Goiás) e seus impactos na conservação de
abelhas
The urbanization of Morrinhos (Goiás) and its impacts on bee’s conservation

Silveira, Fausto1 & Pedroso, Everton1

1
UEG
biologo104383@gmail.com

Resumo: Apesar da grande importância das abelhas na produção mundial de alimentos e no

papel ecológico que desempenham, existem poucos estudos referentes à conservação das
abelhas em áreas urbanas. A expansão agrícola, poluição do meio ambiente e a constante
expansão das cidades, têm causado a redução dos recursos naturais para as abelhas. As
alterações do ambiente natural para o ambiente urbano inlfuenciam diretamente sobre esses
animais, podendo causar impactos negativos em seu comportamento. Neste estudo, objetivou-
se compreender como o tipo e a disposição da vegetação influenciam na biodiversidade e na
taxa de visitação de abelhas da cidade de Morrinhos, Goiás. Para isso, foram mensuradas a
frequência de visitação floral e a diversidsade de espécies de abelhas e de plantas da cidade.
Foram realizadas 25 amostragens ao longo dos bairros da cidade, entre os meses de novembro
de 2016 e abril de 2017. As espécies vegetais foram identificadas e as espécies de abelhas
foram coletadas e dispostas em caixa entomológica para posterior identificação taxonômica.
Os resultados obtidos mostram que a arborização de Morrinhos suporta importante riqueza de
espécies. Contudo, a riqueza de espécies de abelhas não foi influenciada pela proximidade
com a área central da cidade. Outros estudos deverão ser realizados afim de mensurar os
diversos aspectos existentes na complexidade da conservação de abelhas.
Palavras-chave: Hymenoptera; Polinização; Conversão de Hábitat; Arborização.

Abstract: Despite the importance of bees on the world production’s food and on the
ecosystem services, few studies exist about the conservation of bee species in the cities.
Through agricultural expansion, environmental pollution and continuous city grown in
quantity and size, the bee’s natural sources have degreed through time. The changes on the
natural environment to urban ambient affects directly on these animals, possibly causing
negative impacts on its behavior. This study aims to understand how the type and the
vegetation distribution inflicts on biodiversity and visitation taxa of bees in the city of
Morrinhos, Goiás. For this, estimations of flowers and bees abundances and floral visitation
were measured in city areas. Were sampled 25 different locals in the city. The collect period
was between November 2016 and April 2017. The plant species have been identified and the
bee species were collected and arranged in Entomological box for further taxonomic
identification. The results showed that the city supports important species richness. However,
the species of bee richness was influenced by the proximity with the central area of the city.
However, other studies are needed aiming to measure the many existents aspects on the
conservation’s bee’s complexity.
Keywords: Hymenoptera; Pollination; Habitat Conversion; Green areas.

1. Introdução

Atualmente, mais de 50% da população mundial reside nas cidades (United Nation

Population Division, 2006). Alguns estudos realizados na Europa apontam que o crescimento

das cidades pode influenciar na diversidade das espécies, função ecossistêmica e ciclos

biogeoquímicos (ALBERTI, 2005). Sendo assim, tais fatores poderiam influenciar também na

qualidade dos serviços ecológicos promovidos pelas abelhas.

Os serviços ecológicos são de grande importância ao meio ambiente, uma vez que estão

relacionados a efeitos positivos na regulação e no suporte aos ecossistemas (BALVANERA et

al., 2006). Estudos sobre polinização estão surgindo como modelos relacionados a mudanças

globais nas interações entre as espécies (HARRISON; WINFREE; 2015). A polinização é um

serviço ecológico frequentemente relacionado às abelhas, levando-se em conta a abundância,

a composição e a riqueza deste grupo (KREMEN et al., 2002).

Estudos sobre insetos polinizadores em áreas urbanas são de grande importância

científica, já que o crescimento das cidades está relacionado às mudanças climáticas e ao

próprio sistema de produção (HARRISON; WINFREE, 2015). A utilização de recursos

florais por abelhas em áreas urbanas e as consequências da urbanização sobre esses animais já

têm sido estudadas (ZANETTE et al., 2005). Porém, remanescem carências de informações

sobre como esses recursos são utilizados pelas abelhas nas cidades sul-americanas, tais como

no Brasil.

pág. 23
 Desta forma, este estudo investigou como a riqueza de plantas melitófilas e de abelhas

visitantes se comporta em relação às diferentes regiões geográficas da cidade.

2. Material e métodos

O trabalho foi realizado na cidade de Morrinhos (Goiás), situada geograficamente na

latitude -17° 43' 52'' e longitude -49° 05' 58''. O período de coleta foi de 7 meses, entre os

meses de novembro e maio. A frequência de coleta foi entre 5 e 9 dias, com uma média de 7

dias entre cada uma. Os pontos de coleta foram estabelecidos utilizando-se o programa

Google Earth, selecionando-se áreas contendo vegetação arbórea ou arbustiva. Cada ponto

amostral foi dividido em três regiões, seguindo um raio imaginário partindo do centro da

cidade, para regiões periféricas. Estipulou-se os seguintes critérios de distância, dependendo

de sua localização geográfica: regiões Central (pontos de coleta próximas ao centro da

cidade), Intermediária (regiões mais ou menos afastadas do centro da cidade) e Limítrofe

(localizadas próximas aos limites construídos da cidade) (Figura 1).

pág. 24
 Figura 1 – Local de estudo com os 10 pontos de coleta separados por região: Central (amarelo),

Intermediário (alaranjado) e Limítrofe (vermelho).

Foi determinado que em cada ponto seria percorrido um transecto entre 200 e 400

metros de comprimento, por 15 metros de largura. Dentro deste perímetro, foi identificada a

vegetação arbórea, arbustiva e herbáceas, plantadas ou pela prefeitura nas calçadas, praças e

rotatórias, ou por parte da população, quando próximas às calçadas, em lotes ou nas

residências (estas últimas só foram contabilizadas quando parte da planta poderia ser acessado

do lado de fora da propriedade). As plantas foram identificadas quanto à presença ou ausência

de floração e posteriormente fotografadas e identificadas através de chaves de identificação.

Na vegetação em floração, foram coletados dados de temperatura, umidade, quantidade

de flores presentes por área e frequência de visitação em flor por abelhas. Para a quantidade

de flores por área em cada planta, amostrou-se a frequência em uma área de 1 metro quadrado

da copa. Registrou-se também a frequência de visitação de abelhas, em 10 minutos, em cada

planta. Espécimes foram coletados para identificação em laboratório.

3. Resultados

A quantidade total de plantas registradas no período de novembro a junho (7 meses), foi

de 596 na região Central, 629 na região Intermediária e 607 na região Limítrofe da cidade. Os

resultados obtidos para riqueza de abelhas nas diferentes regiões geográficas da cidade de

Morrinhos mostraram não haver diferença significativa entre as regiões Central, Intermediária

e Limítrofe (Figura 2).

pág. 25
 Figura 2 – Riqueza de abelhas em relação às regiões geográficas da cidade de Morrinhos, Goiás.

Os resultados obtidos para riqueza de plantas nas diferentes regiões geográficas da

cidade de Morrinhos também mostraram não haver diferença significativa entre as regiões

Central, Intermediária e Limítrofe (Figura 3).

Figura 3 – Riqueza de abelhas em relação às regiões geográficas da cidade de Morrinhos, Goiás.

pág. 26
 Os resultados obtidos neste estudo sugerem uma leve tendência de preferência das

abelhas para as regiões intermediárias da cidade. Para as regiões Central, Intermediária e

Limítrofe, foram coletadas, respectivamente 44, 62 abelhas e 37 abelhas. Este fato pode estar

relacionado à maior riqueza e diversidade de vegetais melitófilos nas regiões intermediárias

da cidade em relação às outras áreas. Não somente a arborização realizada pela prefeitura nas

calçadas contribuiu para uma maior frequência desses animais nas regiões intermediárias, mas

também os jardins dos moradores, externos às casas, possuíram maior riqueza de plantas

melitófilas. Isso pode sugerir que o poder aquisitivo dos moradores pode estar evidenciado na

maior diversidade de seus jardins e, consequentemente, na maior frequência de abelhas na

região.

A presença de certas espécies de abelhas em algumas regiões e a ausência ou

diminuição dessas mesmas espécies nas mesmas espécies vegetais distribuídas na cidade pode

estar relacionado ao comportamento agressivo que de determinadas abelhas possuem

(SANTANA et al, 2002). Já a preferência por certas flores mostrou-se evidente, uma vez que

a frequência de visitação e a diversidade de espécies aumentou consideravelmente em

espécies vegetais tais como Ipê-de-jardim, Sumaúma, Ipê-rosa, Sibipiruna e Cipó-mel, onde

esta última se mostrou um outlier de frequência, em relação ao restante de todas as outras

plantas em floração (Figura 4).

pág. 27
 Figura 4 – Cipó-mel: Outlier vegetal de abundância de abelhas. (Foto do autor).

Apesar de Alberti (2005) descrever que as comunidades vegetais nas cidades ocorrem

geralmente em áreas mais fragmentadas e isoladas, houve semelhança entre a composição

florística das três regiões geográficas da cidade, percebendo-se também maior riqueza de

abelhas em regiões com maior quantitativo de espécies melitófilas.

4. Conclusão

A arborização urbana de Morrinhos, Goiás, mostrou-se indiferente nos quesitos

abundância, riqueza e diversidade de espécies para a comunidade de abelhas entre as

diferentes regiões geográficas Central, Intermediária e Limítrofe da cidade.

pág. 28
 É possível que seja necessário um maior período de coleta de campo no local estudado

para melhor entendimento dos processos de urbanização e suas influências na arborização e,

consequentemente, na comunidade de abelhas da região. Esforços relacionados às influências

externas e particulares da cidade, tais como microclima, base econômica, e outras

características da cidade também devem ser levadas em questão em estudos desta natureza.

5. Agradecimentos

Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior

(CAPES) pela concessão de bolsa de mestrado.

Referências

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Science Review, 2005.

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pág. 29
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Zanette, L.R.S.; R.P. Martins; S.P. Ribeiro. Effects of urbanization on neotropical wasp

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pág. 30
 Alteração da fauna de Carrapatos (Acari: Ixodidae) em cervos-do-
pantanal (Blastocerus dichotomus) em área de conservação
Marsh deer (Blastocerus dichotomus) tick fauna (Acari: Ixodidae) modification in a
conservation area

Maia, Rodrigo da Costa1; Martins, Maria Marlene2; Tonelotto, Luciana3; Osava, Carolina
Fonseca4 & Szabó, Matias Pablo Juan5.

1
UFU; 2 UFU; 3 CESP; IFG4 ;UFU5
szabo@ufu.br

Resumo: Carrapatos são ectoparasitos ixodídeos de grande relevância, por serem vetores da
maior diversidade de patógenos entre todos os artrópodes, tanto para seres humanos como
para outros animais. Possuem grande especificidade macro e microambiental, sendo que
alterações antrópicas podem provocar incremento na transmissão de determinados patógenos.
O objetivo desse trabalho foi avaliar a relação entre as populações de Amblyomma triste e
Rhipicephalus microplus em cervos do pantanal (Blastocerus dichotomus), após sua retirada
das áreas de várzea devido a construção da Usina de Porto-Primavera no Rio Paraná, e tinha
por finalidade estudos para a conservação do cervo. Para esse fim os animais foram levados
ao Centro de Conservação do Cervo do Pantanal (CCCP), localizado em Promissão, São
Paulo. Neste local foram feitas coletas periódicas de carrapatos por 8 anos consecutivos (de
2000 a 2008 com exceção de 2003; N= 32 animais vistoriados). Notou-se que a infestação
média por A. triste por ano diminuiu em mais de 90% (x ̅=1,77 em 2000; x ̅=2,23 em 2001;
x ̅= 8,71 em 2002; x ̅= 2,67 em 2004; x ̅= 0.63 em 2005; x ̅= 0 em 2006; x ̅= 1,63 em 2007 e
x ̅= 0,17 em 2008) enquanto a infestação média por R. microplus aumentou em mais de
2000% (x ̅= 0,97 em 2000; x ̅=0,73 em 2001; x ̅= 2,79 em 2002; x ̅= 0 em 2004; x ̅= 0,75 em
2005; x ̅= 1 em 2006; x = ̅ 2,7 em 2007 e x ̅= 19,67 em 2008). A mudança na proporção entre
as duas espécies deve estar relacionada ao novo ambiente, mais seco, propicio para o R.
microplus e menos adequado para o A. triste, além da maior densidade populacional do
hospedeiro. A transmissão de patógenos, não foi estudada mas merece investigação, visto que
A. triste é vetor da Rickettsia parkeri e R. microplus dos agentes da tristeza parasitária bovina:
Babesia bigemina e B.bovis.
Palavras-chave: Amblyomma triste; cervos do pantanal; Rhipicephalus microplus.

Abstract: Ticks are ectoparasites of great relevance, since they are vectors of the greater
diversity of pathogens among all arthropods, to humans as well as for other animals. They
have quite strict macro and microenvironmental specificity, and anthropic alterations can
enhance the transmission of certain pathogens. The objective of this work was to evaluate the
relationship between the populations of Amblyomma triste and Rhipicephalus microplus of
marsh deer (Blastocerus dichotomus), after their removal from the flooded areas due to the
construction of the Porto-Primavera hydroelectric power station in the Paraná River, and had
aimed studies for the conservation. For this purpose, the animals were captured and taken to
the Conservation Center of the Pantanal Deer (CCCP), located in Promissão, São Paulo. After
that, ticks were collected periodically for 8 consecutive years (from 2000 to 2008 except for
2003; N=32 surveyed animals). It was noted that a mean infestation by A. triste per year
decreased by more than 90% (x ̅=1,77 in 2000; x = ̅ 2,23 in 2001; x ̅= 8,71 in 2002; x ̅= 2,67 in
2004; x ̅= 0.63 in 2005; x ̅= 0 in 2006; x ̅= 1,63 in 2007 e x ̅= 0,17 in 2008). While the mean
infestation by R. microplus increased by more than 2000% (x ̅= 0,97 in 2000; x ̅=0,73 in 2001;
x ̅= 2,79 in 2002; x ̅= 0 in 2004; x ̅= 0,75 in 2005; x ̅= 1 in 2006; x ̅= 2,7 in 2007 e x ̅= 19,67
in 2008) The change in the proportion between the two species should be related to the new,
drier environment, propitious for R. microplus and less suitable for A. triste, besides the
greater population density of the host. The transmission of pathogens has not been studied but
deserves investigation, since A. triste is a vector of Rickettsia parkeri and R. microplus of
agents of bovine parasitic sadness: Babesia bigemina and B.bovis.
Keywords: Amblyomma triste; marsh deer; Rhipicephalus microplus.

1. Introdução

Segundo Jongejan & Uilenberg, (2004) carrapatos são importantes vetores de diversas

doenças, algumas classificadas como zoonoses. De acordo com Sauer et al. (1995) dentre os

artrópodes, os carrapatos são vetores superados apenas por mosquitos em diversidade de

patógenos, uma lista que inclui fungos, vírus, bactérias e protozoários. No entanto, a maior

parte dos estudos estão relacionados a carrapatos e seus hospedeiros domésticos, mesmo que a

maioria das espécies de ixodideos conhecidos tenham relação com animais selvagens

(HOOGSTRAAL, 1985; SZABÓ et al., 2007; TATCHELL, 1987).

Andriolo et al. (2013) observou que populações de Cervos-do-pantanal (blastocerus

dichotomus) originalmente encontradas por toda a América do Sul, em várzeas de planicies

inundáveis de grandes rios e seus afluentes, tiveram declinio da sua abrangência geográfica

devido a alterações antrópicas. Além disso, mesmo que pouco estudadas em ambiente natural,

as enfermidades associadas ao cervo-do-pantanal são de grande importância na redução das

populações, algumas ainda com importância zoonotica (DUARTE et al., 2012).

pág. 32
 Como consequência da mudança de habitat do hospedeiro, a população de parasitas

também sofre alterações. Dentre elas podemos citar novas relações hospedeiro-parasita como

é o caso do cervo-do-pantanal e carrapatos. Esse hospedeiro é naturalmente infestado por

carrapatos Amblyomma triste, um carrapato que coabita o hospedeiro na várzea de rios

(SZABÓ et al., 2003; SZABÓ et al., 2007). No entanto, em um passado recente o cervo ao se

deslocar para pastos começou a ser rotineiramente parasitado pelo carrapato do gado,

Rhipicephalus microplus, introduzida no Brasil com bovinos (ARAGÃO, 1911; SZABÓ et

al., 2003; SZABÓ et al., 2007). Há de se destacar, que ambas as espécies de carrapato

albergam patógenos. A. triste é hospedeiro da Rickettsia parkeri, bactéria patogênica para

humanos (PADDOCK et al., 2004; VENZAL, JOSÉ M et al., 2004, SILVEIRA et al., 2007) e

o R. microplus agentes da tristeza parasitária bovina, protozoários Babesia spp (CAMPOS

PEREIRA et al., 2008).

Considerando os expostos este trabalho propôs avaliar a relação entre as populações

de A. triste e R. microplus em cervos do pantanal (Blastocerus dichotomus) após a retirada

dos animais de seu ambiente natural, a várzea, e manutenção em piquetes com o fundo

voltado para o rio Tietê.

2. Materiais e Métodos

2.1. Local da coleta

Carrapatos foram coletados de cervos do pantanal mantidos no Centro de Conservação

do Cervo do Pantanal (CCCP), localizado na margem esquerda do rio Tietê junto ao Bolsão

do Ribeirão dos Patos, em Promissão, São Paulo. Os animais eram mantidos individualmente

em piquetes com, aproximadamente 500 m2 cada e com fundo voltado para o rio Tietê.

pág. 33
 2.2. Coleta dos carrapatos

Coletas periódicas de carrapatos foram realizadas em um período de oito anos

consecutivos (de 2000 a 2008 com exceção de 2003). No total, 32 animais, entre machos e

fêmeas foram examinados quanto a presença de carrapatos. Os carrapatos foram identificados

por meio de chaves taxonômicas de Onófrio, (2006) e permanecem armazenados no

Laboratório de Ixodologia da Faculdade de Medicina Veterinaria e Zootecnia da Universidade

Federal de Uberlândia.

3. Resultados

No período do estudo foram coletados dos cervos 1137 carrapatos de três espécies, R.

microplus (n= 689) Amblyomma sculptum (n=9) e A. triste (n= 439). O número de carrapatos

por espécie e sua representação percentual em cada ano avaliado estão apresentados na Tabela

1. Observou-se que no período de 2000 a 2004 houve prevalência do Amblyomma triste em

relação a infestação média de carrapatos (Tabela 2). Observou-se uma diminuição de 94% do

A. triste do primeiro para o último ano de análise e um incremento de 2028% no caso do R.

microplus para o mesmo período (Figura 1).

Tabela 1- Número e porcentagem de carrapatos, por espécie, coletados anualmente em cervos-do-pantanal

do Centro de Conservação do Cervo do Pantanal em Promissão- CCCP, São Paulo
Ano
Espécies de carrapatos
2000 2001 2002 2004 2005 2006 2007 2008
Amblyomma triste 165 (63,95) 107 (73,79) 122 (75,77) 8 (88,89) 5 (45,45) 0 (0) 28 (36,84) 4 (0,84)
Amblyomma sculptum 3 (1,16) 3 (2,07) 0 (0) 1 (11,11) 0 (0) 0 (0) 2 (2,63) 0 (0)
Rhipicephalus microplus 90 (34,88) 35 (24,14) 39 (24,22) 0 (0) 6 (54,55) 1 (100) 46 (60,52) 472 (99,16)

O Amblyomma sculptum foi a espécie menos prevalente e menos frequente com

registros espórádicos em apenas quatro dos oito anos avaliados.

pág. 34
 Tabela 2- Média por hospedeiro de espécies de carrapatos coletados anualmente, em cervos-do-pantanal
do Centro de Conservação do Cervo do Pantanal em Promissão- CCCP, São Paulo, 2000-2008.

Ano
Espécies de carrapatos
2000 2001 2002 2004 2005 2006 2007 2008
Amblyomma triste 1,77 2,23 8,71 2,67 0,63 0 1,65 0,17
Amblyomma sculptum 0,03 0,06 0 0,33 0 0 0,12 0
Rhipicephalus microplus 0,97 0,73 2,79 0 0,75 1 2,61 19,67

A. triste R. microplus
NÚMERO MÉDIO DE CARRAPATOS

25,00

20,00

15,00

10,00

5,00

0,00
2000 2001 2002 2004 2005 2006 2007 2008
ANO DE COLETA

Figura 1- Variação de infestação média de carrapatos por espécie coletados em cervos-do-pantanal do

Centro de Conservação do Cervo do Pantanal em Promissão- CCCP , São Paulo

4. Discussão

Duarte et al (2012), observou que a expansão agricola, urbananização de áreas naturais

e alagamentos por construção de usinas hidrelétricas levam à eliminação de áreas naturais e

consequentemente a retração da população de cervos-do-pantanal. Em verdade, as represas de

hidrelétricas afetam principalmente as várzeas dos rios eliminando o ambiente natural de

muitas espécies animais. Assim, além do cervo-do-pantanal diversos outros vertebrados e

também invertebrados que dependem de áreas úmidas e sua vegetação sofrem o impacto dessa

alteração antrópica. Um exemplo desses é o A. triste, carrapato que habita várzeas de rios na

pág. 35
América do Sul e parasita os animais associados a este ambiente, o cervo em especial

(LABRUNA et al., 2003; SZABÓ et al., 2003; SZABÓ et al., 2007; NAVA et al., 2011).

Translocação para novas áreas ou ainda para o cativeiro são atitudes frequentes visando

a conservação de espécies de interesse como é o caso do cervo-do-pantanal no Brasil. No

entanto, com a mudança do habitat natural, o risco de mudanças ou introdução de novas

relações parasita hospedeiro deve ser considerado (CUNNINGHAM, 1996). No presente

estudo observou-se a infestação por carrapatos em cervos retirados de seu ambiente natural e

mantidos em piquetes. Este ambiente difere daquele original do cervo pela restrição do animal

em um piquete com uma área mais seca e coberta por capim proporcionalmente maior em

relação à uma área úmida/alagada e reduzida ao fundo.

Carrapatos possuem uma certa especificidade por hospedeiros, no entanto a

especificidade ambiental parece ser mais determinante para sua sobrevivência uma vez que

permanecem longos períodos no ambiente para processo de ecdise, oviposição e busca por

hospedeiro (KLOMPEN et al., 1996, NAVA et al., 2012). Neste contexto, estudos anteriores

demostraram que na ausência dos hospedeiros habituais, outros animais podem ser

parasitados pelo A. triste. No Uruguai, por exemplo, o cervo foi extinto e cães são

hospedeiros frequentes dessa espécie de carrapato em áreas alagadas (VENZAL, J. M. et al.,

2008).

Por outro lado, R. microplus é um carrapato monoxeno que parasita preferencialmente

bovinos em pastos (CAMPOS PEREIRA, et al., 2008), mas é ausente em áreas de várzeas

(SZABÓ et al., 2007). Cervídeos que convivem em pastos com bovinos são frequentemente

parasitados por R. microplus (CAMPOS PEREIRA et al., 2000; SZABÓ et al., 2003).

Ademais, de acordo com Duarte et al. (2009), cervídeos já se mostraram como hospedeiros

eficientes quando expostos ao ambiente destes carrapatos.

pág. 36
 Na observação das infestações por carrapatos ao longo de nove anos em cervos no

presente estudo notou-se alteração no perfil de infestação com queda na prevalência da

espécie de carrapato nativa da várzea (A.triste) sendo substituído por carrapato de bovinos (R.

microplus). Considerando as preferências ecológicas dos carrapatos, é possível supor que o

ambiente dos piquetes, foi desfavorável para o carrapato A. triste e favorável ao carrapato de

bovinos. Ademais, o piquete, com área reduzida deve ter favorecido o carrapato do boi ao

reduzir o tempo de espera por hospedeiro do parasito no ambiente. O aspecto mais importante

dessa alteração, no entanto, foi que a infestação pelo carrapato do R. microplus ocorreu na

ausência de bovinos demonstrando a capacidade do cervo, em condições específicas, de por si

só manter populações desse parasita. Outro aspecto não avaliado no presente trabalho, mas

que merece investigação adicional, é a possível alteração na transmissão de patógenos

associado à mudança de hospedeiro do R. microplus e eventuais impactos sobre a conservação

de populações de cervo afetadas pelo parasitismo.

No conjunto, as observações do trabalho demonstram consequências importantes que a

captura e destino de animais selvagens podem ter na ausência de critérios que considerem

doenças infecciosas e parasitárias. De fato, a destinação de animais selvagens para locais fora

de sua origem invariavelmente acarretará riscos à sanidade animal.

5. Agradecimentos

Ao Centro de Conservação de Cervo do Pantanal-CCP, CNPq (bolsas produtividade e

iniciação cientifica).

pág. 37
REFERÊNCIAS

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pág. 40
 Análise faunística de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em
pomares domésticos no município de Matinhas – PB
Faunistic analysis of fruit flies (Diptera: Tephritidae) in domestic orchards in the city of
Matinhas - PB

Pinto, José Ricardo Lima1; Brito, Calos Henrique2 & Silva, Joalisson Gonçalves3

1
FCAV- UNESP; 2UFPB; 3UFPB.
Ricardolima_01@hotmail.com

Resumo: O Brasil destaca-se como o terceiro maior produtor mundial de frutas, mas sua
participação nas exportações ainda é pequena, em parte, devido às exigências fitossanitárias
impostas pelos países importadores devido a ocorrência de moscas-das-frutas. As espécies de
maior importância pertencem aos gêneros Ceratitis e Anastrepha, sendo que C. Capitata é a
única espécie desse gênero que ocorre no Brasil. O presente trabalho teve como objetivo
caracterizar as populações de moscas-das-frutas e estabelecer indicadores e índices
entomológicos que permitam a introdução do manejo integrado da praga no município de
Matinhas - PB. O levantamento populacional de moscas-das-frutas foi realizado de
agosto/2014 a julho/2015, em propriedades rurais com pomares livres de qualquer uso de
agrotóxicos. Foram realizadas coletas de frutos, a fim de localizar larvas tardias. O
monitoramento dos adultos de moscas-das-frutas foi realizado com auxílio de armadilhas
plásticas do tipo garrafa PET contento 300 mL de atrativos alimentares que foram solução de
açúcar cristal na concentração de 10%, suco da fruta na concentração de 30%, sendo
acrescido 10% de açúcar cristal a todos os sucos de frutas, melaço na concentração de 10% e
proteína hidrolisada na concentração de 5%. Os atrativos alimentares foram substituídos
periodicamente e o material coletado foi transferido para frascos contendo álcool 70% e
levados ao Laboratório de Zoologia de Invertebrados para a triagem do material. Foram
capturadas um total de 159 moscas-das-frutas, sendo 155 indivíduos do gênero Anastrepha e
quatro indivíduos da espécie Ceratitis capitata A espécie C. capitata é considerada acidental
nas análises de armadilhas e frutos e o gênero Anastrepha spp. é considerado como constante
nas análises de armadilhas e acidental nas análises por fruto.

Palavras-chave: Anastrepha spp.; Ceratitis capitata; Levantamento Populacional.

Abstract: Brazil stands out as the third largest fruit producer in the world, but its share in
exports is still small, in part because of the phytosanitary requirements imposed by importing
countries due to the occurrence of fruit flies. The most important species belong to the genus
Ceratitis and Anastrepha, and C. Capitata is the only species of this genus that occurs in
Brazil. The present work aimed to characterize the populations of fruit flies and to establish
indicators and entomological indices that allow the introduction of integrated pest
management in the city of Matinhas - PB. The population survey of fruit flies was carried out
from August / 2014 to July / 2015, in rural properties with orchards free of any use of
agrochemicals. Fruit samples were collected in order to locate late larvae. The monitoring of
adults of fruit flies was carried out using plastic traps of the PET bottle type, containing 300
mL of food attractions that were 10% crystal sugar solution, 30% fruit juice, 10% crystal
sugar to all fruit juices, 10% concentration molasses and 5% hydrolysed protein. The food
attractions were replaced periodically and the collected material was transferred to bottles
containing 70% alcohol and taken to the Laboratory of Invertebrate Zoology for the sorting of
the material. A total of 159 fruit flies were captured, being 155 individuals of the genus
Anastrepha and four individuals of the species Ceratitis capitata. The species C. capitata is
considered accidental in the traps analyzes and fruits and the genus Anastrepha spp. Is
consider as constant in the traps analysis and accidental in the fruit analysis.

Keywords: Anastrepha spp.; Ceratitis capitata; Population Survey

1. Introdução

Com cerca 2,2 milhões de hectares cultivados, o Brasil é o terceiro maior produtor de

frutas do mundo, com aproximadamente 42 milhões de toneladas anuais e cerca de 5,6

milhões de empregos diretos, no entanto, é o 17º maior exportador de frutas (BRAZILIAN

FRUIT, 2012).

A infestação por moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) é considerada o maior

gargalo fitossanitário na produção de frutíferas, seus prejuízos são decorrentes da oviposição

e da alimentação das larvas, que aceleram a maturação e provocam a queda antecipada do

fruto, impossibilitando a comercialização e industrialização, além de barreiras fitossanitárias

que são impostas pelos países exportadores, devido à alta capacidade de adaptação dessa

praga a outras regiões quando introduzidas (praga quarentenária) (GODOY et al., 2011).

Compreender os parâmetros faunísticos e a dinâmica populacional de algumas espécies-

praga são essenciais para estabelecer estratégias que enfoquem o manejo integrado destes

tefritídeos (SILVA, 2011). Porém, no Brasil, são poucos os estudos relacionados a análise

faunística de moscas-das-frutas, limitando-se às regiões sul e sudeste (CANAL et al. 1998).

pág. 42
 O monitoramento populacional das moscas-das-frutas, realizado com o uso de

armadilhas, permite verificar a flutuação populacional destes insetos, além de associa-los com

os fatores abióticos, principalmente os relacionados ao clima, e assim auxiliar na definição

das épocas de maior ou menor probabilidade de infestações (ALUJA, 1994; ARAUJO et al.;

2008).

Assim, visto a falta de informações relacionados a analise faunística na Microrregião do

Brejo Paraibano, o presente trabalho teve como objetivo caracterizar as populações de

moscas-das-frutas e estabelecer indicadores e índices entomológicos que permitam a

introdução do manejo integrado da praga.

2. Objetivos

a. Objetivo geral

Caracterizar as populações de moscas-das-frutas por meio de índices faunísticos e

estabelecer indicadores e índices entomológicos que permitam a introdução do manejo

integrado da praga

b. Objetivos específicos

 Estudar a dinâmica populacional ao longo do ano em pomares domésticos no

município de Matinhas - PB;

 Identificar os gêneros de moscas-das-frutas de ocorrência no município de

Matinhas - PB

pág. 43
 3. Material e Métodos

c. Área experimental

A área de estudo situou-se na Mesorregião do Agreste Paraibano e Microrregião do

Brejo Paraibano no Município de Matinhas – PB, envolvendo dois pomares domésticos

privados. As propriedades foram selecionadas através do critério de diversidade de espécies

frutíferas, após prévio contato com técnicos extensionistas da Empresa de Assistência Técnica

e Extensão Rural da Paraíba – EMATER.

Os levantamentos de moscas-das-frutas foram realizados de agosto/2014 a julho de

2015, em propriedades com pomares livres de qualquer uso de agrotóxicos, uma vez que o

produtor e/ou produtor-consumidor adota o cultivo orgânico. A finalidade das frutas nestas

propriedades é para consumo doméstico e comercial.

d. Coleta dos frutos e obtenção dos adultos

A aquisição dos frutos foi obtida através de coletas mensais em pomares domésticos

coletando-se preferencialmente frutos maduros ou em início de maturação, diferenciando

frutos de solo e da planta. O número de frutos coletados variou de acordo com o período de

frutificação. Os frutos coletados foram transportados em caixas até o Laboratório de Zoologia

de Invertebrados, pertencente ao Departamento de Ciências Biológicas do Centro de Ciências

Agrárias da Universidade Federal da Paraíba – Areia/PB, onde foram contados,

individualizados por tipo de fruto, pesados e mantidos em bandejas plásticas teladas com uma

camada de areia esterilizada. As bandejas foram etiquetadas com os dados de campo e

colocadas em casa de vegetação. Decorrido um período de 10-13 dias, os frutos, já em estágio

de apodrecimento, foram examinados a fim de localizar larvas tardias e, posteriormente,

descartados. Os recipientes foram examinados periodicamente e os pupários coletados e

pág. 44
armazenados em placas de petri com areia, sendo cobertos por “voil” e mantidos no

laboratório até a emergência das moscas (Figura 1)

A B

C D

Figura 1: Coleta dos frutos e obtenção dos adultos (A) Separação e pesagem dos frutos; (B) Frutos em

bandeja telada com areia esterilizada; (C) Avaliação dos frutos após 10-13 dias (D) Pupários coletados e

armazenados em placas de petri com areia até a emergência dos adultos

e. Monitoramento de adultos nos pomares

O monitoramento dos adultos de moscas-das-frutas foi realizado com auxílio de

armadilhas plásticas do tipo garrafa PET. Os atrativos alimentares utilizados para a realização

do monitoramento foram: solução de açúcar cristal na concentração de 10%, suco da fruta na

concentração de 30%, sendo acrescido 10% de açúcar cristal a todos os sucos de frutas (o

suco utilizado nas armadilhas foi feito com frutos do próprio hospedeiro, seleção local),

melaço na concentração de 10% e proteína hidrolisada na concentração de 5%. As armadilhas

foram colocadas na parte central das árvores, a 1,50 m de altura do solo e em local

sombreado. O atrativo alimentar foi substituído periodicamente e o material coletado foi

transferido para frascos contendo álcool 70% e levados ao Laboratório de Zoologia de

Invertebrados para a triagem do material (Figura 2).

pág. 45
 Figura 2: Monitoramento dos adultos de moscas-das-frutas com armadilhas plásticas do tipo garrafa PET

f. Identificação de espécies moscas-das-frutas e analise faunística

Os exemplares de moscas-das-frutas foram separados por sexo e apenas as fêmeas serão

identificadas através dos acúleos presentes no ovipositor, uma vez que os machos não

apresentam os caracteres diagnósticos para a identificação específica. As fêmeas coletadas do

gênero Anastrepha estão sendo identificadas pelo Dr. Elton Lucio de Araújo, do Laboratório

de Moscas-das-frutas, Universidade Federal Rural do Semi-Árido, UFERSA, Mossoró, RN.

Portanto, os dados descritos neste trabalho referem-se apenas no nível de gênero para

Anastrepha e espécie para Ceratitis capitata (Figura 3).

Os parâmetros que foram analisados com base nas coletas das armadilhas (Análise

faunística) foram: Frequência, Constância (C) e Número de espécies dominantes.

Figura 3: Separação e identificação dos indivíduos coletados

pág. 46
 4. Resultados e Discussão

4.1. Levantamento e diversidade de mosca-das-frutas

Durante as coletas realizadas no período de 12 meses, foram capturadas um total de

159 moscas-das-frutas (71 machos e 88 fêmeas). Na coleta realizada através das armadilhas

foram constatadas 152 moscas do gênero Anastrepha (65 machos e 87 fêmeas) e quatro da

espécie Ceratitis capitata (três machos e uma fêmea). Por meio da coleta realizada pelos

frutos, foram encontrados três indivíduos do gênero Anastrepha (três machos) (Tabela. 1).

Observou-se que o número de fêmeas capturadas foi superior ao número de machos, de

acordo com Malavasi & Morganti (1983) e Kovaleski et al., (1999), isso está relacionado com

a migração destas a procura por alimento para maturação sexual e devido a migração em

busca de sítios de oviposição e abrigo. Mesmo o número de fêmeas não ter sido muito

superior ao número de machos, essa maior quantidade de indivíduos coletados pode ser

explicada pelo uso dos atrativos alimentares serem à base de proteína, pois estas necessitam

de proteína para atingir a maturidade sexual e para produção de óvulos.

Constatou-se que dentre os métodos de coleta utilizados para obtenção dos adultos, as

armadilhas caça-moscas foram mais eficientes, apresentando um total de 156 moscas

capturadas, em quanto no método por fruto, foram encontrados apenas três indivíduos, essa

eficiência também foi encontrada por Silva, (2015) que em seu levantamento constatou 1.206

indivíduos coletados por armadilhas e 522 indivíduos por frutos. O gênero Anastrepha foi

predominante durante todo o período de coleta. Segundo Malavasi et al. (1980) as espécies de

Anastrepha desenvolvem-se preferencialmente em frutos nativos e C. capitata preferem

espécies introduzidas.

pág. 47
Tabela 1. Número de tefritídeos coletados em armadilhas caça-moscas e em frutos no município de Matinhas -
PB, no período de agosto/2014 a julho/2015
Indivíduos coletados em armadilhas caça-moscas
Gênero Machos Fêmeas Total
Anastrepha spp. 65 87 152
Ceratitis capitata 3 1 4
Total 68 88 156

Indivíduos coletados em frutos

Gênero Machos Fêmeas Total
Anastrepha spp. 3 0 3
Ceratitis capitata 0 0 0
Total 3 0 0

4.2. Análise faunística de mosca-das-frutas

Para a análise faunística levou-se em conta os dados coletados das armadilhas caça-

moscas e do total de frutos coletados durante o período de doze meses de coleta (Tabela. 1).

Nas armadilhas, tanto o gênero Anastrepha spp. quanto a espécie C. capitata não se

caracterizaram como dominantes nas áreas de estudo. Anastrepha spp. apresentou maior

frequência em relação a C. capitata.

O maior valor de constância (79,16 %) nas amostras analisadas foi observado no

gênero Anastrepha spp., sendo classificada como espécie constante, devido à mesma estar

presente em mais de 50% das amostras, já a espécie C. capitata apresentou constância

(16,67%) e foi classificada como acidental, por estar presente em menos de 25% das amostras

(Tabela 2). Segundo Azevedo, (2012) constância refere-se a porcentagem de amostras em que

uma determinada espécie esteve presente. As espécies tidas como acessórias e constantes

estão relacionadas com sua maior capacidade de aproveitamento dos recursos durante o ano, o

que justifica suas maiores abundâncias.

De acordo com CANAL et al. (1998) nos estudos sobre análise faunística, de modo

geral, a espécie predominante tem sido a mesma em todos os locais, porém, a importância da

pág. 48
presença destas espécies varia em cada local devido a fenologia das plantas e o período em

que ocorre maior captura.

Tabela 2. Dominância, frequência e constância de moscas-das-frutas coletadas a partir de armadilhas caça-

moscas em pomares domésticos e frutos, no município de Matinhas – PB, no período de agosto/2014 a
julho/2015

Armadilhas
Espécies
N Dominância* Amostras** Frequência Constância
Anastrepha spp. 152 N 19 97,16 79,16 W
Ceratitis capitata 4 N 4 2,57 16,67 z
Frutos

Anastrepha spp. 3 N 1 100 6,67

z
N = Total de fêmeas coletas; w = constante, y = acessória, z = acidental, *D = dominante, N =
não dominante ** número de amostras com a espécie.

5. Conclusões

 Nos pomares domésticos da cidade de Matinhas – PB constatou-se a presença de

moscas-das-frutas dos gêneros Anastrepha e Ceratitis;

 A espécie C. capitata é considerada espécies acidental de acordo com as análises de

armadilhas e frutos;

 O gênero Anastrepha spp. é considerado como constante nas análises de armadilhas

e acidental nas análises por fruto;

6. Agradecimentos

À Universidade Federal da Paraíba (UFPB), pelo apoio institucional e ao CNPQ, pela

concessão da bolsa; Aos meus companheiros de laboratório de Zoologia dos Invertebrados.

REFERÊNCIAS

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1994. 155-178 p

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de Ciências Agrárias, Universidade Federal da Paraíba, Fev. 2015, 77p. Dissertação

(Mestrado em Agronomia). Programa de Pós-Graduação em Agronomia.

pág. 51
 Antibiose do extrato foliar de Duguetia furfuracea sobre Plutella xylostella
(Lepidoptera: Plutellidae)
Antibiosis of Duguetia furfuracea foliar extract about Plutella xylostella (Lepidoptera:
Plutellidae)

Silva, Rosicléia Matias da1; Fioratti, Claudemir Antonio Garcia1; Silva, Gabriela Brito1; Cardoso,
Claudia Andrea Lima.2; Miranda, Leandro Oliveira2; Mauad, Munir & Mussury, Rosilda Mara1*

1
UFGD; 2UEMS
mussuryufgd@gmail.com

Resumo: Plutella xylostella conhecida popularmente como traça-das-crucíferas é um dos principais

micro-lepidópteros que causam danos nas culturas de brássicas no mundo, sendo responsável por
gastos anuais para o seu controle. O uso indiscriminado de produtos quimicos acarreta o surgimento
de populações resistentes aos diferentes inseticidas, e requer a utilização de estratégias alternativas
de controle, na qual se destaca a aplicação de inseticidas botânicos. Na presente pesquisa foram
avaliados os efeitos de extratos aquosos (EA) e extratos etanólicos (EE) de Duguetia furfuracea
sobre as características biológicas de P. xylostella, tendo como hipótese que o EE apresentará maior
efeito sobre os parâmetros biológicos do inseto, devido a extração dos metabólicos secundários.
Para isso, discos de couve foram mergulhados nos diferentes tratamentos nas concentrações de 10 e
20% de (EA) e 1 e 3% de (EE), posteriormente sendo disponibilizados para as lagartas durante seu
ciclo de vida até atingirem o estágio de pupa. Foram avaliados os parâmetros de duração e
viabilidade larval e pupal, peso das pupas, razão sexual, número e viabilidade dos ovos. Os extratos
das folhas de D. fufuracea na concentração de 3%, foi o mais eficiente presente durante a fase larval
reduzindo sua duração em 1,55 dias quando comparado a testemunha. A viabilidade larval foi
afetada pelo extrato aquoso a 20%, apresentando 58% das lagartas vivas. Analisado o parâmetro
duração pupal, observou-se que o tratamento a 10% de EA não diferiu da testemunha, os demais
apresentaram prolongamento da duração pupal, quando comparado a testemunha. O menor peso
pupal, pode ser encontrado nos bioensaios de 20% de EA, diferindo da testemunha. O número de
ovos não diferiu entre os tratamentos, já, o menor índice de viabilidade dos ovos, foi observado no
extrato de 3% de EE comparado ao controle, podendo inferir que as substancias bioativas existentes
no extrato estejam causando essa redução.

Palavras-chave: Ciclo biológico; Plantas inseticidas; Traça-das-crucíferas.

Abstract: Plutella xylostella known as moth-of-crucifers is one of the principal micro-lepdopters

that cause damages at the brassicas cultures in the world, being responsible for anual expenses for
your control. The indiscriminate use of chemical products entails the emergence of resistant
populations on different insecticides,and requires the use of alternative estrategies of control,in
which it stands out the aplication of botanical insecticides.In this research were evaluate the efects
of aqueous extract (AE) and ethanolic extracts (EE) of Duguetia furfuracea about the biologic
characteristics of P. xylostella, having as hyphotesis that the EE will show a better effect over the
biological parameters of the insect,due the extraction of secondary metabolics.For this,cabbage
discs were layered on the diferent treatments on concentrations of 10 and 20% of (EA) e 1 e 3% of
(EE),posteriorly being available for caterpillars during your life cycle until they reach the pupa
stage.Were evaluated the duration parameters and larval and pupal viability,pupae weight,sexual
reason,number and eggs viability. The leaf extracts of D.furfuracea in the concentration of 3%,was
the most efficient during the larval phase, reducing your duration in 1,55 days when compared to
the control.The larval viability was affect by the aqueous extract in 20%,presenting 58% of the live
caterpillars.Analyzing the paremeters of pupal duration, was observed that the treatment in 10% of
(EA) did not differ from the control,the others presented an extension of the pupal duration,when
compared to the control.The lower pupal weight,can be found in the bioassays of 20% of (EA),
differing from the control. The number of eggs did not differ between the treatments,already the
lower index of viability of the eggs was observed,in the 3% extract of EE compared to the
control,being able to inffer that the bioactive substances existing in the extract are causing this
reduction.

Keywords: Biological cycle; Insecticidal plants; Moth-of-crucifers.

1. Introdução

A Plutella xylostella (L., 1758) (Lepidoptera: Plutellidae), conhecida popularmente como

traça-das-crucíferas, é considerada o principal inseto-daninho da cultura de couve-manteiga

(Brassica oleracea L. var. acephala DC.) Torres et al., (2001); Zalucki et al., (2012). Em casos

extremos esse micro lepidóptero pode acarretar a perda de até 100% do cultivo, inviabilizando a

lavoura (HAMILTON et al., 2005).

Atualmente, o principal método de controle desse inseto-daninho é a utilização de

inseticidas químicos (CHAGAS FILHO, 2010), porém o uso exacerbado desses produtos provocam

um desequilibro ambiental, pois afetam os inimigos naturais, contaminam o solo e água e

proporcionam gerações de insetos-daninhos mais resistentes ao inseticida (NASCIMENTO, 2011).

Castelo Branco et al. (2003), publicaram um trabalho demostrando a ineficiência do

Acefato, Bacillus thuringiensis, Cartap, Abamectin, Clorfluazuron e Deltametrina sobre lagartas de

P. xylostella de segundo instar. Assim como Thuler et al. (2007) apresentaram P. xylostella com

indícios de resistência ao Decis (deltametrina).

Ciente desses efeitos colaterais do inseticida químico, alguns pesquisadores estão buscando

alternativas de controle menos agressivo ao meio ambiente e eficiente contra P. xylostella. Uma

pág. 53
dessas alternativas é a utilização bioinseticida vegetal, pois o extrato de algumas plantas apresentam

compostos secundários com atividades antixenose ou antibiose em insetos (Niu et al., 2013;

AMOABENG et al., 2014)

Kogan & Ortman (1978) definem antixenose ou não-preferencia como uma ação que

provoca uma repelência no parasita, fazendo com que o indivíduo não utilize a planta para se

alimentar, ovipositar ou se desenvolver. Enquanto na ação de antibiose o parasita se alimenta

normalmente da planta, porém está acaba provocando efeitos adversos no seu desenvolvimento

Painter (1941), por exemplo, interferindo na duração e viabilidade larval e pupal, no números de

ovos ovipositados e a viabilidade desses ovos.

Recentemente, alguns extratos vegetais foram utilizados para avaliar a não-preferência

alimentar de P. xylostella, dentre os extratos utilizados encontra-se o Araticum-seco (Duguetia

furfuracea (A. St.-Hil.) Benth. & Hook.), que consiste em um arbusto perene pertencente a

Annonaceae. Neste trabalho constatou que a espécie em questão apresenta um caráter

fagodeterrente sobre o Plutella xylostella (ação antixenose) (COUTO et al., 2016).

Em uma análise fitoquímica dos oleos essencias das folhas e da casca do caule subterrâneo

de D. furfuracea revelou que essa especie apresenta, respectivamente, sesquiterpenoides e alcalóide

β - N - óxido de (-) – duguetina, Pinho et al. (2014). Em pesquisas anteriores apontaram pelo menos

cinco alcalóides isolados desta especie que apresentam atividades citotóxicas, antitumorais,

tripanocídicas e leishmanicidas Silva et al.,(2009), enquanto os sesquiterpenos são potenciais

agentes anticancerígenos (PINHO et al. 2014).

Esse trabalho foi elaborado após constatação da pouca quantidade de trabalho publicados

envolvendo a antibiose de extrato aquoso e etanólico de D. furfuracea sobre P. xylostella. Acredita-

se que as lagartas tratadas com extrato etanólico em maior concentração irão apresentar maiores

alterações nos parametros biologicos observados, pois o extrato etanólico irá extrair mais classe de

compostos secundarios, com efeitos citotoxicos ao inseto-daninho, do que o extrato aquoso.

pág. 54
 Sendo assim, esta pesquisa buscou avaliar os efeitos do extrato aquoso e etanólico de D.

furfuracea, em diferentes concentrações, sobre parâmetros biológicos de P. xylostella. Buscou-se

ainda determinar a presença de fenóis e flavonoides totais com o intuito de comparar qual extrato

extraiu mais compostos.

2. Material E Métodos

2.1 Criação - estoque

A criação de P. xylostella foi realizada no Laboratório de Interação Inseto-Planta (LIIP) da

Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais (FCBA) localizada na Universidade Federal da

Grande Dourados (UFGD), seguindo método de criação do Torres et al. (2001), como ilustrado na

Figura 1. A criação-estoque foi mantida sob condições ambientais controladas com temperatura de

(25 ± 2°C), umidade relativa (55 ± 5%) e fotoperíodo (12h). As lagartas e pupas foram coletadas em

áreas de plantio de couve localizado na cidade de Dourados e Itaporã-MS.

2.2 Obtenção do material vegetal

As folhas de Duguetia furfuracea foram adquiridas na Fazenda Santa Madalena (Cerrado),

no município de Dourados-MS (22º 14’ S, longitude de 54º 9’ W e 453m de altitude).

O material vegetal foi mantido em estufa à temperatura de 40º C por 48 horas para secagem

e posteriormente, moído, obtendo-se o pó, com granulação uniforme. O pó foi acondicionado em

recipientes plásticos para posterior preparação dos extratos.

pág. 55
 Figura 1-Esquema de criação estoque de Plutella xylostella.

2.3 Preparo dos Extratos Aquosos e Etanólicos

Foram utilizadas duas concentrações de extrato aquoso (EA) (10 e 20%), sendo

determinadas pela razão massa/volume (m/v). Para obtenção do extrato aquoso de D. furfurcea,

foram misturados 5g do pó do material vegetal em 50 mL, 10 g do pó do material vegetal em 50 mL

de água destilada. E duas concentrações para o extrato etanólico (EE) (1 e 3%), sendo este

preparado a partir de 500 g da matéria vegetal em 2L de álcool etílico PA num processo de extração

por maceração em temperatura ambiente. Após extrações sucessivas foram filtrados em papel filtro

e evaporados, utilizando uma capela de exaustão.

O material ficou em repouso por 24 horas. Posteriormente, foram feitas filtragens com papel

filtro para obtenção dos extratos.

Após sua preparação, discos de couve com 4 cm de diâmetro foram imersos em cada extrato

por 30 segundos e postos para secagem sobre papel toalha. O mesmo foi feito em água destilados

para o tratamento testemunha. Após a secagem, os discos tratados foram transferidos para placa de

Petri contendo papel filtro levemente umedecido com água destilada.

2.4 Experimento – Ciclo de vida

Para o teste de bioatividade dos extratos vegetais, foi utilizado a metodologia adaptada de

Torres et al. (2001), em que discos de couve (Brassica oleracea var. acephala) com 4 cm de

diâmetros foram imersos nos extratos. A testemunha constitui de discos imersos em água destilada.
pág. 56
Após a imersão os discos foram colocados sobre papel filtro a temperatura ambiente para a retirada

do excesso de umidade. Posteriormente os discos foram transferidos para placas de Petri. Em cada

placa de Petri foram colocados um disco de papel filtro umedecido, um disco de couve de 4 cm de

diâmetro tratado com o respectivo extrato e uma lagarta de P. xylostella recém-eclodida (0-24h). As

placas foram tampadas com papel filme perfurado para manter a circulação de ar e os testes foram

conduzidos à temperatura de 25 ± 2°C, 55 ± 5% de UR e fotoperíodo de 12 h. Os discos de couves

foram trocados diariamente até que as lagartas atingissem o estágio de pupa.

As pupas foram armazenadas em tubos de ensaio com tampa. Após a emergência, os adultos

foram sexados e formados casais com a mesma data de emergência. Os casais foram colocados em

gaiolas individuais contendo um disco de couve e papel filtro, para a postura dos ovos sendo

alimentados com solução de mel a 10% diariamente.

Os ovos resultantes da postura do casal foram transferidos para uma placa de Petri

identificada. Novos discos de couve e papel de filtro foram colocados na gaiola do casal.

As placas e as gaiolas foram monitoradas diariamente, verificando-se a quantidade de ovos

depositados por casal e a quantidade de ovos eclodidos. A data da morte dos adultos foi anotada.

Nesse experimento os parâmetros avaliados foram a duração e viabilidade larval e pupal, peso

pupal, número e viabilidade dos ovos e razão sexual (calculada pela razão do número de fêmeas

pelo número de fêmeas + machos). A figura 2 resume todo o processo.

pág. 57
 Figura 2- Ilustração esquemática do experimento bioatividade do extrato vegetal sobre Plutella xylostella, em

evidencia os parâmetros biológicos avaliados durante o procedimento (em vermelho).

2.5 Análise dos dados

O delineamento experimento utilizado foi inteiramente casualizado, sendo que cada

tratamento foi constituído por 10 repetições de 5 subamostras, totalizando 50 lagartas por

tratamento. Os dados foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo teste de

Scott-knott (P≤0,05), utilizando-se o programa ASSITAT.

2.6 Determinação de flavonoides totais

Foram analisadas amostras de folhas de Alibertia edulis, Alibertia intermedia e Alibertia

sessilis. A cada 500 μL das amostras adicionaram-se 1,5mL de álcool etílico 95%, 100 μL de

cloreto de alumínio 10% (AlCl3.6H2O), 100 μL de acetato de sódio (NaC2H3O2.3H2O) 1 mol.L-1 e

2,8 mL de água destilada. Deixou-se reagir a temperatura ambiente por 40 minutos. Fez-se a leitura

no espectrofotômetro em um comprimento de onda de 415 nm. O mesmo procedimento foi

realizado para o branco, sendo substituídos 500 μL da amostra por 500 μL do solvente utilizado no

reparo das soluções (LIN & TANG, 2007).

pág. 58
 Para calcular a concentração de flavonoides foi preparada a curva analítica (2,5; 20,0; 25,0;

50,0; 100,0 e 125,0 μg) empregando a quercetina como padrão e as respectivas absorbâncias foram

lidas. O procedimento experimental realizado com o padrão foi o mesmo utilizado para as amostras.

Com estes dados foi feita a regressão linear e foi obtida a equação da reta, a qual teve seus dados

empregados no cálculo da amostra real. O resultado foi expresso em mg de rutina por g de extrato.

2.7 Determinação de fenóis totais

O teste de fenóis foi realizado com as mesmas amostras do teste de flavonoides. A cada 100

μL das amostras adicionou-se 1,5 mL de solução aquosa de carbonato de sódio 2%, 0,5 mL de

reagente de Follin-Ciocalteau (1:10 v/v) e 1 mL de água destilada. Reagiu-se por 30 minutos. Fez-

se a leitura no espectrofotômetro em um comprimento de onde de 760 nm. O mesmo procedimento

foi realizado para o branco, sendo substituído 100 μL de amostra por 100 μL do solvente utilizado

no preparo das soluções (DJERIDANE et al., 2006).

Para calcular a concentração de fenóis foi preparada uma curva analítica (1,0; 5,0; 10,0;

15,0; 30,0; 40,0 μg) empregando o ácido gálico como padrão e as respectivas absorbâncias foram

lidas. O procedimento experimental realizado com o padrão foi o mesmo utilizado para as amostras.

Com estes dados foi feita a regressão linear e foi obtida a equação de reta, a qual teve seus dados

empregados no cálculo das amostras reais. O resultado foi expresso em mg de ácido gálico por g de

extrato. Todos os testes foram realizados em triplicata.

2.8 Quantificação dos compostos fenólicos e flavonoides por CLAE

A quantificação dos compostos fenólicos dos extratos aquosos foi feita utilizando-se a

Cromatografia Líquida de Alta Eficiência (CLAE) de acordo com a polaridade do extrato utilizando

sistemas de eluição apropriados. Conforme Baggio & Bragagnolo (2004) essa técnica caracteriza-se

por apresentar alta sensibilidade, resposta rápida aos solutos, dependendo do detector utilizado,

resposta independente da fase móvel e informação qualitativa do pico desejado.

pág. 59
 Os padrões (ácidos fenólicos e flavonoides) e os extratos obtidos das amostras foram

analisados no equipamento Shimadzu, modelo LC-6 com detector de arranjo de diodos com leitura

de 200-600 nm de comprimentos de onda, bomba binária, software Lab Solution, coluna de fase

reversa C-18 (25 cm x 4,6 mm x 5 mm) e pré-coluna (2,5 cm x 3 mm) de mesma fase da coluna. A

fase móvel empregada foi constituída 6% de ácido acético em água com 2 mM de solução de

acetato de sódio (eluente A) e acetonitrila (eluente B). As análises foram realizadas empregando a

eluição em sistema gradiente: 0 min 5% B, 30 min, 15% B, 35 min, 30% B, 40 min, 50% B, 45 min

100% B. O tempo de análise foi de 45 min, a vazão de fluxo da bomba igual a 1 mL/min e volume

injetado igual a 10 µL de extrato na concentração de 100 ug/ml.

Para identificação e quantificação dos compostos nas amostras, foram feitas comparações

dos tempos de retenção encontrados nas amostras com os tempos de retenção dos padrões

comerciais puros (Tabela 1).

Tabela 1 - Padrões fenólicos e flavonoides utilizados para quantificação por meio da Cromatografia Líquida de

Alta Eficiência (CLAE)

Representando por Padrões Tempo de retenção

1 Ácido cafeico fe 10,1 min
2 Ácido p-cumárico duvida se é fenólico 15,2 min
3 Quercetina-3-O-rutinosídeo fe 22,7 min
4 Quercetina fe 34,5 min
5 Luteolina fe 39,7 min

3. Resultados e Discussão

Pelos resultados obtidos (Tabela 2), verificou-se que as lagartas que se alimentaram das

folhas tradas com o extrato etanólico de D. furfuracea a 3% reduziram a duração do período larval

em até 1,55 dias, quando comparado ao controle. Infere-se que essa redução ocorreu devido o

potencial larvicida de Duguetia furfuracea, relatado na literatura por Rodrigues et al., (2006) e Silva

et al., (2013) para outros insetos. Essa planta apresenta compostos secundários (flavonoides,

pág. 60
alcaloides, acetogeninas de anonáceas e terpenos) (ISMAN, 2006) e duguetina que pertence à classe

dos alcalóides aporfínicos (SILVA et al., 2007) com atividade inseticida.

As acetogeninas, substância presente nas anonáceas, quando utilizadas contra insetos

atuam nas mitocôndrias, inibindo a NADH, o que causa a morte destes organismos (ZAFRA -

POLO et al., 1996). A bioatividade das acetogeninas pode variar significativamente dependendo da

espécie, bem como do solvente usado na extração (CHIRISNOS et al. ,2007; SHAALAN et al.,

2005).

Couto et al., (2016) observaram que D. furfuracea, na concentração de 2,0 mg/mL de

extrato metanólico, apresentou um índice de preferência alimentar por P. xylostella reduzido,

quando comparado com outras espécies vegetais que os autores analisaram como: Annona coriacea

Mart., Schinus terebinthifolius Raddi e Trichilia silvatica C.DC.. Esses resultados vêm ao encontro

do observado no presente trabalho, mostrando que substâncias bioativas existentes em D.

furfuracea afetam o metabolismo da fase imatura de P. xylostella.

pág. 61
 Tabela 2 – Bioatividade do efeito de extrato vegetal de folhas de D. furfuracea sobre P. xylostella em diferentes concentrações e

testemunha. Temp.: 25±1ºC e fotofase: 12horas. UFDG, Dourados, 2016.

TRATAMENTOS DL VL DP VP PP RS NO VO
9,36 ± 0,61 a 90,0 ± 14,14 a 4,35 ± 0,42 b 86,0 ± 19,41 a 0,00507 ± 0,0003 a 0,43 ± 0,18 a 222,4 ± 61,2 a 87,87 ± 6,1 a
10%
n=50 n=50 n=44 n=44 n=44 n=38 n=10 n=10

9,16 ± 1,36 a 58,0 ± 22,0 c 4,69 ± 0,75 a 79,0 ± 28,42 a 0,00448 ±0,0007 b 0,52 ± 0,42 a 108,4 ± 50,6 a 76,35 ± 11,4 a
20%
n=50 n=50 n=29 n=29 n=29 n=22 n=10 n=10

8,34 ± 0,84 a 82,0 ± 0,11 a 4,81 ± 0,68 92,5 ± 0,12 a 0,00510 ± 0,0004 a 0,48 ± 0,26 a 191,8 ± 137,6 a 48,78 ± 21,9 b
1%
n=50 n=50 a n=41 n=41 n=41 n=38 n=10 n=10

7,11 ± 0,43 b 92,0 ± 14,0 a 4,75 ± 0,27 a 96,0 ± 0,08 a 0,00556 ± 0,0005 a 0,58 ± 0,29 a 254,0 ± 73,6 a 59,56 ± 20,4 b
3%
n=50 n=50 n=46 n=46 n=46 n=44 n=10 n=10

8,66 ± 1,14 a 74,0 ± 18,97 b 4,00 ± 0,40 b 100,0 ± 0,00 a 0,00534 ± 0,0004 a 0,44 ± 0,35 a 192,0 ± 69,39 a 79,73 ± 6,88 a
Controle
n=50 n=50 n=37 n=37 n=37 n=37 n=10 n=10

CV(%) 10,94 20,89 11,90 18,46 9,79 64,2 44,01 20,79 ±

DL= duração larval (dias); VL= viabilidade larval (%); DP= duração pupal (dias); VP= viabilidade pupal (%); PP= peso pupal (g); RS= razão sexual; NO= número de ovos
(unidade); VO=viabilidade dos ovos (unidade; N= número de insetos.

pág. 62
 Observou-se que apenas 74% das lagartas do tratamento controle chegaram ao estágio

pupal, a esse fenômeno foi atribuído um caráter intrínseco das lagartas, já que todos os

indivíduos do experimento estavam em ambiente controlado.

Verificou-se que o extrato aquoso de D. furfuracea a 20% apresentou o melhor

resultado, reduzindo a quase metade a viabilidade larval quando comparado aos demais

tratamentos. Um recente trabalho de Freitas et al., (2014) mostra que o controle de

Spodoptera frugiperda com o uso de extratos vegetais de espécies da Annonaceae (Annona

dioica A. St.-Hil, Annona cacans Warm., e Annona coriacea Mart.) reduziu a viabilidade

larval.

A duração pupal se manteve em torno de 4 dias e a viabilidade pupal não mostrou

diferença entre os tratamentos, bem como a razão sexual.

O índice de menor peso pupal foi encontrado nos bioensaios tratados com extrato

aquoso à 20%, diferindo significativamente da testemunha. Ressalta-se que o prolongamento

da fase pupal e larval induzida pelos extratos é importante, uma vez que podem aumentar o

tempo de exposição à inimigos naturais e aumentar o tempo médio de cada geração,

reduzindo assim o crescimento global da população (TORRES et al., 2001).

O peso das pupas está diretamente relacionado ao desempenho do inseto na fase larval

(MARONEZE & GALLEGOS, 2009). Sendo assim, mesmo que o extrato não interfira na

duração da fase larval ele pode estar diminuindo o desempenho alimentar da larva e com isso

produzindo pupas e inviáveis.

O tratamento que obteve o menor índice de viabilidade de ovos viáveis foram os

extratos etanólico de D. furfuracea 1% (48,78) seguido por 3% (59,56), quando comparado ao

controle (79,73%) (Tabela 1). Costa et al., (2004) observaram que redução da viabilidade dos

ovos está relacionado com a qualidade e a quantidade de nutrientes obtido durante a

alimentação larval, no qual uma alimentação escassa de nutrientes pode influenciar o número

pág. 63
de ovaríolos por ovário e, por extensão, assim reduzindo o potencial de produção e

viabilidade dos ovos. Verifica se que mesmo não havendo redução significativa nas

características biológicas anteriores a redução na viabilidade dos ovos é um demonstrativo da

efetividade do extrato.

A determinação dos fenóis e flavonoides totais (Tabela 3) revelou que o extrato

etanólico a 3% extraiu seis vezes mais compostos fenólicos que os extratos aquosos, em

relação aos compostos flavonoides o extrato etanólico foi mais eficiente, extraindo 0,16% dos

flavonoides presente em D. furfuracea. A porcentagem de extração dos compostos

secundários nos extratos aquoso foram praticamente semelhantes.

Tabela 3 – Analise fitoquímica do extrato vegetal aquoso e etanólico de Duguetia furfuracea.

Extratos Fenólicos (%) Flavonoides (%)

Aquoso 10% 0,32 ±0,03 0,02 ±0,01

Aquoso 20% 0,32 ±0,03 0,03 ±0,01

Etanólico 1% 0,68 ±0,01 0,05 ±0,01

Etanólico 3% 1,97 ±0,02 0,16 ±0,01

O estudo fitoquímico realizado por Carollo et al. (2006) a partir do extrato etanólico

das folhas de D. furfuracea, demonstrou a presença de diversos compostos secundários, sendo

isolados um flavonoide e nove alcaloides como apresentado na Tabela 4.

Tabela 4- Compostos isolados a partir do extrato etanólico das folhas de Duguetia furfuracea.

Classe de Compostos Substâncias Isoladas (Carollo et al., 2006)

Flavonoides Isoramnetina

Alcaloides aporfínicos (+)-isocoridina; Norisocoridina; Xilopina;

Obovanina; Anonaina; (-)-asimilobina

Alcaloide bisbenziltetraidro-isoquinoínico Isocondodendrina

pág. 64
Alcaloide tetraidro-protoberberínico (-)-discretamina

Alcaloide benziltetraidro-isoquinolínio (+)- reticulina

Com base nisso, descartamos nossa hipótese inicial de que extrato etanólico em

maiores concentrações seria mais eficiente no controle de P. xylostella, pois com esse estudo

foi possível observar que o aumento de concentração não está relacionado com a eficiência.

Como perspectiva de trabalhos futuros, busca-se novas espécies de plantas do Cerrado

com efeito deterrente ou toxica a P. xylostella, sempre analisando os compostos secundários

presentes nas espécies, bem como a ação do extrator.

4. Agradecimentos

Os autores agradecem a Universidade Federal da Grande Dourados -UFGD a

oportunidade de realização da pesquisa. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento

Científico e Tecnológico a bolsa de Iniciação Científica do primeiro, segundo e terceiro

autores.

REFERÊNCIAS

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pág. 69
 Aspectos comportamentais de Bicyrtes angulatus (Hymenoptera,
Crabronidae, Bembicini) em uma área de cerrado
Behavioral aspects of Bicyrtes angulatus (Hymenoptera, Crabronidae, Bembicini) in an
area of cerrado

Santos, L. R.1; Alves-Silva, E.2 & Del-Claro, K.3

1
USP; 2UNEMAT; 3UFU.
liegyresende@hotmail.com

Resumo: Estudos sobre história de vida geram dados que ajudam a prever eventos sobre o
organismo e determinar metodologias de estudo adequadas, além de contribuir para o
conhecimento da diversidade biológica do planeta. Na tribo Bembicini encontramos o gênero
Bicyrtes, que é pouco conhecido quando se trata do comportamento característico das
espécies. B. angulatus é uma espécie representante dessa família cujas principais
características comportamentais foram descritas. É uma vespa solitária e escavadora de solo
abundante em uma área de reserva composta por vegetação de cerrado sentido restrito,
localizada na cidade de Uberlândia. Dessa forma, objetivamos estabelecer registros
comportamentais que permitam esclarecer os hábitos específicos de nidificação,
comportamento geral, interações e biologia dessa espécie. Realizamos o trabalho na Reserva
particular do Clube Caça e Pesca, utilizando o método “senta e espera” para observar as
atividades diárias da espécie durante quatro meses. B. angulatus realiza a escavação e a
manutenção de seu ninho na maior parte do dia e captura indivíduos da família Alydidade
para aprovisionar em suas células de cria. Acreditamos que essa espécie pode ser considerada
uma predadora eficiente de Alydidae, visto que em apenas um ninho foram encontrados 6
indivíduos dessa família. Esse comportamento sugere que B. angulatus seja uma boa espécie
a ser utilizada no controle biológico já que pode beneficiar indiretamente as plantas
hospedeiras desses fitófagos.
Palavras-chave: Comportamento, vespa solitária, nidificação, Alydidae.

Abstract: Life history studies generate data that help predict events about the organism and
determine appropriate study methodologies, as well as contribute to the knowledge of the
biological diversity of the planet. In the Bembicini tribe we find the genus Bicyrtes, which is
little known when it comes to the characteristic behavior of the species. B. angulatus is a
representative species of this family whose main behavioral characteristics have been
described. It is a solitary wasp and excavator of abundant soil in a reserve area composed of
restricted sense cerrado vegetation, located in the city of Uberlândia. Thus, we aim to
establish behavioral records that allow us to clarify the specific habit of nesting, general
behavior, interactions and biology of this species. We performed the work in the Private
Reserve of the Clube Caça e Pesca, using the "sit and wait" method to observe the daily
activities of the species during four months. B. angulatus performs the digging and
maintenance of its nest for most of the day and captures individuals from the Alydity family
to provision in their breeding cells. We believe that this species can be considered an efficient
predator of Alydidae, since in only one nest were found 6 individuals of this family.
This behavior suggests that B. angulatus is a good species to be used in biological control
since it can indirectly benefit the host plants of these phytophagous plants.

Keywords: Behavior, solitary wasp, nesting, Alydidae

1. Introdução

Estudos sobre história de vida realizados minuciosamente, geram dados brutos que

ajudam a prever eventos sobre o organismo e determinar metodologias de estudo adequadas,

além de contribuir para o conhecimento da diversidade biológica do planeta (EVANS &

O’NEILL, 2007). Tratando-se de diversidade de formas, tamanhos, hábitos de vida e

comportamento podemos destacar a ordem Hymenoptera, considerada uma das maiores

ordens de insetos conhecida, com aproximadamente 150.000 espécies (HANSON & GAULD,

1995). As vespas chamadas informalmente de vespas apoideas, constituem quatro famílias

monofiléticas: Heterogynaidae, Ampulicidae. Sphecidae e Crabronidae, sendo esta última a

mais representativa da região neotropical (MELO, 1999). Dentro de Crabronidade, destaca-se

Bembicinae, que é uma subfamília de distribuição mundial com vespas solitárias que escavam

ninhos geralmente em solo arenoso, e são capazes de capturar insetos de diversas ordens, tais

como Diptera, Orthoptera, Hemiptera, Lepidoptera e Odonata (BOHART & MENKE, 1976;

EVANS & O'NEILL, 2007).

A subfamília Bembicinae inclui algumas das maiores vespas solitárias do mundo,

sendo que muitas espécies nidificam em agregações densas que podem incluir diversas

espécies. Foram classificadas três tribos em Bembicinae: Alyssontini (71 espécies), Nyssonini

(226 espécies) e os Bembicini (1411 espécies) que são largamente distribuídos no Brasil e em

pág. 71
toda a Região Neotropical (AMARANTE, 2002). Na tribo Bembicini encontramos o gênero

Bicyrtes, que apesar de possuir vasta distribuição na América do Norte (11 espécies) e

América do Sul (15 espécies), pouco é conhecido sobre o comportamento característico das

espécies. Na América do Norte por exemplo, apenas B. quadrifasciata (SAY, 1824) possui

registros que descrevem detalhadamente aspectos comportais da espécie (BOHART &

MENKE, 1976).

Bicyrtes angulatus F. Smith, 1856 é um dos representantes da tribo Bembicini na

região neotropical, com distribuição abrangendo desde o México até a América do Sul

(AMARANTE, 2002). No Brasil, Martins et al. (1998) registrou no campus da Universidade

Federal de Minas Gerais (UFMG) o comportamento de nidificação de B. angulatus

localizados em uma agregação mista, juntamente com 220 ninhos de outras vespas

escavadoras. Em Minas Gerais, na Reserva do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia B.

angulatus é a espécie de vespa solitária escavadora de solo muito abundante na área. Assim,

objetivamos estabelecer registros comportamentais que permitam esclarecer os hábitos de

nidificação, comportamento geral, interações e biologia da espécie.

2. Materiais e Métodos

2.1. Área de Estudo

A área escolhida para a realização do projeto foi a Reserva particular do Clube Caça e

Pesca Itororó de Uberlândia, situada a oeste da cidade de Uberlândia (18º 59’ S, 48º 18 W). A

reserva é composta por vegetação de cerrado sentido restrito, campo sujo, mata de brejo,

vereda, nascente, pastagem e córrego. O clima da região é bem caracterizado, definido por

estação seca de Maio a Setembro e chuvosa de Outubro a Abril (FERREIRA E TORENZAN,

2013). As observações foram realizadas na estrada principal da reserva que possui

aproximadamente 3 metros de largura por 5km de comprimento.

pág. 72
 2.2 Observação Comportamental de Bicyrtes angulatus

Realizamos uma busca ativa ao longo da estrada para determinar os pontos de maior

abundância de indivíduos. Os dados comportamentais foram coletados através do método

“senta e espera”, semanalmente, das 8h às 19h entre os meses de Outubro de 2014 a Janeiro

de 2015., no intuito de observar a longevidade dos indivíduos, o padrão de atividade (tempo e

horário de forrageamento) e a quantidade de presas capturadas ao longo do dia. As variáveis

ambientais como temperatura e umidade foram avaliadas em todos as observações com o uso

de um termo higrômetro digital.

2.3 Marcação de Bicyrtes angulatus

Os indivíduos encontrados foram capturados com rede entomológica e colocados

dentro de uma seringa de marcação para serem individualizados com combinação de pontos

coloridos de tinta acrílica não tóxica, sendo que a cor da tinha sinonimizava o dia de marcação

para podermos acompanhar as atividades e o desenvolvimento de cada indivíduo.

2.4 Captura de presas por Bicyrtes angulatus

Para verificar quais as espécies capturadas pela espécie, realizamos a escavação de dez

ninhos. As escavações foram realizadas com o auxílio de espátula para encontrarmos a célula

de cria e consequentemente as presas que posteriormente foram identificadas em laboratório.

3. Resultados e discussão

Ao longo das observações foram encontrados e marcados em uma mesma área da

estrada cinquenta indivíduos de Bicyrtes angulatus que mantinham seus ninhos em agregação

com ninhos de Tachysphex brasilianus e Bembix americana, espécies essas que não foram

encontradas em agregação com B. angulatus por Martins et al. (1998).

Alguns indivíduos de B. angulatus começavam a aparecer no campo por volta das

0830h da manhã, sobrevoando a área e pousando no solo repetidas vezes. Depois das 0900h

pág. 73
da manhã, a quantidade de indivíduos sobrevoando a trilha em baixa altitude (> 1 m de altura,

tendo o solo como referencial) aumenta consideravelmente (de 3 para ~12 indivíduos). A

ocorrência das vespas ao longo o dia segue um padrão bimodal, com a atividade de escavação

e construção de ninho sendo máxima em períodos mais frescos (0900h – 1100h da manhã

1800h da tarde) (Fig.1). Ao final da manhã (1200h) os indivíduos deixam o ninho fechando

sua entrada impecavelmente e retornam na maioria das vezes no meio (1400 – 1500h) ou

final da tarde (1800h), carregando suas presas com o segundo e terceiro par de pernas, o que

aumenta a abundância de vespas na trilha nesses horários. Notamos que a abundância das

vespas é maior em áreas da trilha que possuem solos mais arenosos (Fig.2a), já que poucos

indivíduos foram observados escavando ninhos onde o solo possui um aspecto mais

compactado e rígido.

Figura1. Abundância de vespas e temperatura em relação ao horário de atividade das vespas em campo.

A construção dos ninhos pode ocorrer tanto no meio da trilha quanto na borda,

podendo começar de imediato, ou após longos períodos de voo das vespas sobre os arredores,

antes de escolher um local para começar a escavar. A entrada/abertura dos ninhos possui

aproximadamente 6 mm de largura e 40mm² de área, sendo a orientação da abertura voltada

pág. 74
para a direção sul (Fig. 2b) um ângulo de aproximadamente 20 graus em relação ao solo.

Para escavar, B. angulatus (Fig. 2c) sempre utiliza as pernas dianteiras (primeiro par de

pernas) e podem passar o dia todo escavando um ninho e remexendo a terra nos arredores,

reduzindo essas atividades apenas quando a temperatura está alta (~40). Nesses períodos de

alta incidência solar, os insetos adentram ao ninho e fecham sua entrada de dentro para fora

com a terra das proximidades. Durante o processo de escavação, as vespas entram e saem da

abertura do ninhos várias vezes, sobrevoam a área (~ 1 m de raio do ninho), eventualmente

pousam no solo e recomeçam a escavação. Ao saírem do ninho para realizar forrageamento,

as vespas fecham a entrada com a terra das proximidades utilizando as pernas dianteiras

(Fig.2d) e realizam aprovisionamento progressivo como apresentado em Evans (1966).

Figura 2. (a) Trilha da reserva do clube caça e pesca onde as observações foram realizadas. (b) Entrada do ninho
da vespa Bicyrtes angulatus, escavado diagonalmente em relação ao solo. (c) Indivíduo adulto de B. angulatus.
(d) Vespa próxima ao orifício do ninho previamente escavado.

pág. 75
 Realizamos a escavação de dez ninhos com profundidade entre 10 e 30 centímetros.

Em cada um desses ninhos, ao encontrarmos as células de cria (de 2 a 4 células), localizamos

aprovisionados aproximadamente seis indivíduos de um hemíptero fitófago da família

Alydidae em cada um deles (Fig.3). Indivíduos dessa família também foram encontrados

aprovisionados nos ninhos de B. angulatus por Martins et al. (1998), entretanto em menor

proporção. É importante ressaltar que a maioria das presas encontradas nos ninhos eram

indivíduos adultos enquanto outros ainda estavam em estágio de ninfa. Por terem sido

encontrados apenas indivíduos dessa família poderíamos considerar B. angulatus como sendo

uma espécie especialista, diferentemente de B. spinosa que em Cuba apresenta um padrão de

forrageamento generalista (Sánchez e Genaro, 1992).

Figura 3. Alydidae adulto encontrado nos ninhos de B. angulatus

Durante as observações do comportamento geral de B. angulatus (Fig.4), nenhum

indivíduo de foi predado por outros artrópodes, apesar de aranhas e formigas predadoras

(Ectatomma e Camponotus) e multilídeos serem frequentes na estrada. Alguns indivíduos de

B. angulatus foram observados entrando no ninho de outro da mesma espécie enquanto essa

estava escavando.

pág. 76
 Figura 4. Esquema geral do comportamento realizado por B. angulatus ao longo dos dias de observação.

4. Conclusões

Nosso trabalho apresenta registros de aspectos comportamentais de B. angulatus, uma

vespa solitária escavadora abundante em área de cerrado sentido restrito. A vespa possui

maior nível de atividade as 0900h da manhã e 1900h da noite, realizando escavação e

manutenção do ninho na maior parte do tempo. Essa espécie pode ser considerada uma

predadora eficiente de Alydidae, visto que em apenas um ninho foram encontrados 6

indivíduos dessa família. Esse comportamento sugere que B. angulatus seja uma boa espécie

a ser utilizada no controle biológico dessa família já que pode beneficiar indiretamente as

plantas hospedeiras desses fitófagos.

pág. 77
 5. Agradecimentos

Agradecemos a FAPEMIG pela concessão de bolsa de estudos e ao pesquisador Brunno

Bueno da Rosa pela identificação da espécie estudada.

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pág. 78
 Assembleia de aves consumidoras de frutos de Miconia prasina
(Melastomataceae Juss.) em área insular de Mata Atlântica no estado do
Rio de Janeiro
Assembly of birds consuming fruits of Miconia prasina (Melastomataceae Juss.) in an
insular area of the Brazilian Atlantic forest in Rio de Janeiro State

Abrahão, Mariana1 & Alves, Maria Alice S.2

1
IBRAG; 2UERJ.
mariana.abrahao@yahoo.com.br

Resumo: Os estudos sobre frugivoria são importantes para compreender a dinâmica das
interações aves-plantas. Espécies de plantas do gênero Miconia têm sido consideradas chave
para a manutenção da avifauna, por apresentarem uma sucessão na disponibilidade de frutos
maduros ao longo do ano e, assim, contribuírem para a manutenção de populações de
frugívoros. O presente estudo teve como objetivo investigar a assembleia de aves
consumidoras de Miconia prasina e a disponibilidade de frutos maduros ao longo de um ano.
O estudo foi conduzido de janeiro a dezembro de 2014 em um trecho de borda de floresta em
Mata Atlântica, na Ilha Grande, RJ. Foram marcados cinco indivíduos, com distância mínima
de 200m entre si. Foram feitas observações do tipo árvore-focal, das 06h às 18h, consistindo
em 30 min de observação com intervalo de 30 min, para calcular as frequências de visitação
total de aves. Para estimar a oferta de frutos de cada indivíduo, foi feita uma média do número
de frutos maduros de cinco infrutescências, multiplicado pelo número total de infrutescências.
Miconia prasina teve uma média ± desvio padrão de 270 ± 50 infrutescências por indivíduo e
foi visitada por 23 espécies de aves, compreendendo seis famílias. Lanio cristatus (tiê-galo)
foi a espécie com maior frequência de visitas (15,71%, n=22), seguida por Ramphocelus
bresilius (tiê-sangue) (12,14%, n=17). Frutos maduros estiveram disponíveis de maio a
agosto, com pico de maturação desses frutos e maior frequência de visitação por aves
ocorrendo em julho. A elevada abundância dos frutos de M. prasina e o período de
disponibilidade relativamente longo possibilitaram visitação por um elevado número de
espécies de aves frugívoras, representando, dessa forma, um importante recurso para a
avifauna.

Palavras-chave: Aves; Mata Atlântica; Miconia; Frugivoria.

Abstract: Studies on frugivory are important for understanding the dynamics of bird-plant
interactions. Plant species of the genus Miconia have been considered key to the maintenance
of the avifauna, since they present a succession on the availability of ripe fruits throughout the
year and, thus, contribute to the maintenance of frugivores’ populations. The present study
aimed to investigate the assembly of birds consuming fruits of Miconia prasina and the
availability of ripe fruits over the year. The study was conducted from January to December
2014 in an Atlantic Forest patch edge, located in Ilha Grande, RJ. Five individuals were
tagged with a minimum distance of 200m from each other. Focal-plant observations were
made from 06h to 18h, being 30 min of observation and 30 min of interval, to calculate the
frequencies of total visitation of birds. To estimate the fruit supply of each individual, an
average of the number of ripe fruits of five infructescences was multiplied by the total number
of infructescences. Miconia prasina had an average ± standard deviation of 270 ± 50
infructescences per individual and was visited by 23 species of birds, comprising six families.
Lanio cristatus (Flame-crested Tanager) was the species with the highest frequency of visits
(15.71%, n = 22), followed by Ramphocelus bresilius (Brazilian tanager) (12.14%, n = 17).
Ripe fruits were available from May to August, with peak of fruit maturation and higher
frequency of bird visitation occurring in July. The high abundance of fruits of M. prasina and
relatively long availability period made this species to be visited by a large number of
frugivorous birds, thus, representing an important resource for the avifauna.

Keywords: Birds, Atlantic Forest, Miconia, Frugivory

1. Introdução

As aves representam um papel importante no processo de dispersão de sementes, visto

que aproximadamente um terço das espécies de aves de ambientes tropicais são frugívoras

(SNOW 1981, BORGES 2010). Entretanto, a eficiência como dispersor de sementes varia

entre as espécies (SNOW 1981). Dentre os fatores que podem influenciar a eficácia desse

processo estão o número de visitas à planta, a qualidade do tratamento dado à semente, bem

como a qualidade da deposição destas sementes (SCHUPP 1993).

A retirada das sementes das proximidades da planta mãe diminui as chances de

predação, além de aumentar as chances de germinação (HOWE & SMALLWOOD 1982,

JACOMASSA 2016). O papel dos dispersores de sementes torna-se, portanto, fundamental

tanto para o sucesso individual de plantas, como para a dinâmica das populações e das

comunidades vegetais (SCHUPP 1993).

Os fatores que influenciam a seleção de frutos pelas aves são complexos, e ainda não

têm sido bem identificados. Alguns desses fatores incluem tamanho do fruto

(WHEELWRIGHT 1985), disponibilidade (SNOW 1971), detectabilidade (STILES 1980),

coloração (WILSON & THOMPSON 1982) e número de sementes (WHEELWRIGHT 1985).

Além disso, muitos estudos têm mostrado que a composição nutricional dos frutos tem grande

influência neste aspecto (SNOW 1971; STILES 1980).

pág. 80
 O gênero Miconia Ruiz & Pav. é o maior da família Melastomataceae, com mais de 1.000

espécies registradas (BACCI et al. 2016). Suas espécies podem compor o sub-bosque de

florestas primárias, entretanto ocorrem principalmente em áreas secundárias, bordas e

clareiras naturais no interior de florestas, podendo ser consideradas pioneiras ou invasoras

(SNOW 1965). Espécies do gênero Miconia apresentam frutos pequenos, carnosos e

arredondados com numerosas sementes que são ingeridas inteiras pelas aves

(ALBUQUERQUE et al. 2013). Suas espécies frutificam abundantemente ao longo das

estações, assumindo um papel vital na sobrevivência de muitos frugívoros, sendo

consideradas espécies-chave (PAINE 1966).

Miconia prasina é uma espécie tipicamente ornitocórica e comumente encontrada em

áreas de Mata Atlântica (ANTONINI 2007) sendo, portanto, um bom modelo para estudos de

frugivoria. O objetivo do presente estudo foi investigar a assembleia de aves consumidoras de

Miconia prasina e a disponibilidade de frutos maduros ao longo de um ano.

2. Métodos

2.1. Área de estudo

O estudo foi realizado no Parque Estadual da Ilha Grande, uma reserva ambiental que

compreende a maior parte da ilha (com tamanho total de cerca de 19.300 ha), e é um dos

maiores remanescentes contínuos de Mata Atlântica do Estado do Rio de Janeiro (ALVES &

VECCHI 2009). A vegetação predominante é a Floresta Ombrófila Densa (Montana e

Submontana) e em menor proporção, as áreas de formação pioneira de influência marinha

(restinga), fluviomarinha (mata alagadiça e manguezal) e os afloramentos rochosos. O clima é

tipicamente tropical, com temperatura média de 23°C e precipitação elevada, principalmente

nos meses de verão, em torno de 1.700mm (ALHO et al. 2002).

2.2. Disponibilidade de frutos

pág. 81
 Ao longo de um trecho de borda de floresta secundária, local de maior abundância de

M. prasina, cinco indivíduos desta planta foram marcados com fita plástica e identificados

com etiqueta metálica. Os indivíduos localizaram-se a uma distância mínima de 200m entre

si. Foram realizadas visitas mensais de janeiro a dezembro de 2014.

Para estimar a disponibilidade de frutos de cada indivíduo, foi feita uma média simples

do número de frutos maduros de cinco infrutescências, multiplicado pelo número total de

infrutescências (CHAPMAN et al. 1992). Quando uma parte da copa estava oculta pela

vegetação ao redor, extrapolava-se o número de infrutescências observadas nas partes visíveis

de modo proporcional à área não visível.

2.3. Frequência de visitas

Foram realizadas visitas mensais de janeiro a dezembro de 2014 para determinar a

composição da assembleia de aves consumidoras de frutos de M. prasina. Foram feitas

observações árvore-focal de maio a setembro, momento em que a planta apresentava frutos

maduros (no mínimo 50% das infrutescências, apresentando pelo menos um fruto maduro),

por meio de binóculos (8×40), iniciando as 06h e finalizando as 18h, com 30 minutos de

observação e 30 minutos de intervalo, totalizando 144 horas de observação. Os registros

foram feitos a uma distância mínima de 10m, de forma a minimizar interferência na atividade

das aves. Um indivíduo foi observado por dia de campo. Foi registrado o momento de

chegada de cada ave e o tempo de sua permanência (calculado do intervalo entre a chegada da

ave à planta e sua saída). As aves foram identificadas por literatura especializada (ALVES &

VECCHI 2009; SIGRIST 2013) e com registros fotográficos. Foi considerado “visita” cada

evento em que a ave esteve presente na planta e consumiu pelo menos um fruto.

3. Resultados

pág. 82
 Miconia prasina teve uma média ± desvio padrão de 270 ± 50 infrutescências por

indivíduo. A máxima oferta de frutos maduros assim como a maior frequência de visitação e

riqueza de aves ocorreu em julho (figura 1).

100 30000
[CELLRANGE]
90
25000
80

Oferta de frutos
Número de visitas

70
20000
60
[CELLRANGE]
50 15000
40 [CELLRANGE]
10000
30
20
[CELLRANGE] [CELLRANGE] 5000
10
[CELLRANGE]
[CELLRANGE]
[CELLRANGE]
[CELLRANGE] [CELLRANGE]
[CELLRANGE]
[CELLRANGE]
0 0

Meses

Visitas Oferta de frutos

Figura 1. Número absoluto de visitas de aves a frutos de Miconia Prasina e média do número
de frutos maduros desta planta em 2014, em área de Mata Atlântica, Ilha Grande, RJ. O
número de espécies que visitaram os frutos a cada mês encontra-se acima das respectivas
barras do número de visitas.

Ao longo do período estudado, M. prasina foi visitada por 23 espécies de aves,

pertencentes a seis famílias (Tabela 1). Lanio cristatus (tiê-galo) foi a espécie com maior

frequência de visitas (15,71%, n=22), seguida por Ramphocelus bresilius (tiê-sangue)

(12,14%, n=17) (Tabela 1).

Tabela 1: Espécies de aves visitantes de Miconia prasina e sua frequência de visitação

absoluta e relativa (percentual entre parênteses), em área de Mata Atlântica, Ilha Grande, RJ.
Ordem sistemática e nome popular de acordo com o CBRO (2015).

Família/Espécie Nome popular Número de visitas

pág. 83
 Pipridae
Chiroxiphia caudata tangará 11(7,85)

Tityridae
Pachyramphus castaneus caneleiro 3(2,14)

Tyrannidae
Elaenia flavogaster guaracava-de-barriga-amarela 4(2,85)
Myiodynastes maculatus bem-te-vi-rajado 1(0,71)

Turdidae
Turdus flavipes sabiá-una 3(2,14)
Turdus leucomelas sabiá-branco 8(5,71)
Turdus rufiventris sabiá-laranjeira 12(8,57)
Turdus albicollis sabiá-coleira 3(2,14)

Thraupidae
Coereba flaveola cambacica 3(2,14)
Tachyphonus coronatus tiê-preto 6(4,28)
Ramphocelus bresilius tiê-sangue 17(12,14)
Lanio cristatus tiê-galo 22(15,71)
Trichothraupis melanops tiê-de-topete 6(4,28)
Tangara cyanocephala saíra-militar 5(3,57)
Tangara sayaca sanhaço-cinzento 8(5,71)
Tangara cyanoptera sanhaço-de-encontro-azul 1(0,71)
Tangara palmarum sanhaço-de-coqueiro 13(9,28)
Tangara ornata sanhaço-de-encontro-amarelo 1(0,71)
Pipraeidea melanonota saíra-viúva 1(0,71)
Dacnis cayana saí-azul 3(2,14)
Hemithraupis ruficapilla saíra-ferrugem 3(2,14)

Fringillidae
Euphonia violacea gaturamo 6(4,28)

Total 140

O consumo de frutos foi maior entre 10h e 12h, havendo diminuição a partir das 12h; e

aumento da intensidade, embora menor que a anterior, entre 15h e 17h (Figura 2).

pág. 84
 40
35
30

Número de visitas
25
20
15
10
5
0
0600 0700 0800 0900 1000 1100 1200 1300 1400 1500 1600 1700
- - - - - - - - - - - -
0630 0730 0830 0930 1030 1130 1230 1330 1430 1530 1630 1730

Horário (h)

Figura 2. Número total de visitas por aves a Miconia prasina por período de observação, em
área de Mata Atlântica, Ilha Grande, RJ.

4. Discussão

Miconia prasina apresentou frutos maduros por um período relativamente longo,

permitindo o consumo de frutos por diversas espécies de aves, o que sugere que esta planta

seja um recurso importante para a avifauna estudada.

O maior número de espécies de aves que consumiu os frutos pertenceu à família

Thraupidae. Os traupídeos são considerados importantes consumidores de frutos (MANHÃES

2003) e alguns estudos mostram que frutos de Melastomataceae estão entre os itens mais

consumidos por essas aves (SNOW 1971, MANHÃES 2003). Em um estudo feito sobre dieta

de traupídeos na Ilha Grande, as sementes de Miconia spp. foram o item mais encontrado nas

fezes de Tangara sayaca (MARQUES 2003), o que pode ser devido à grande quantidade de

frutos disponíveis para consumo por um longo período. Myiodynastes maculatus realizou

somente uma visita em Miconia prasina no mês de maio, e não foi mais observada na área de

estudo. Por se tratar de uma espécie migratória, talvez tenha se alimentado dos frutos dessa

pág. 85
espécie de planta de forma oportunista ao final de sua estação reprodutiva, quando ainda se

encontrava na área de estudo.

Lanio cristatus foi a espécie que apresentou maior número de visitas. Essa espécie é

residente na área estudada e onívora, alimentando-se de insetos e frutos de diversas espécies

de plantas. Entretanto, sua alta taxa de visitação, assim como a de Tangara palmarum e

Turdus rufiventris, sugere que espécies onívoras possam ser importantes dispersoras de

sementes de M. prasina.

Em um estudo na Ilha da Marambaia, Antonini (2007) constatou que a maior taxa de

visitação em M. prasina foi realizada por Ramphocelus bresilius. No presente trabalho, essa

espécie de ave apresentou a segunda maior taxa de visitação, sendo observados, na maioria

das vezes, machos e fêmeas desta ave realizando visitas simultaneamente. Ramphocelus

bresilius é uma espécie típica áreas abertas, por isso é comum em áreas de restinga, como a

Ilha da Marambaia, e bordas de floresta, como no caso da área de estudo do presente trabalho.

A frequência de visitação e a riqueza de aves esteve associada à disponibilidade de

frutos maduros de M. prasina. A alta taxa de visitação e o maior número de espécies de aves

registradas no mês de julho coincidiu com a maior oferta de frutos maduros por essa espécie

de planta neste mês. As características dos frutos de M. prasina, tais como tamanho pequeno,

cor vistosa, polpa carnosa e suculenta, somadas à alta abundância e longa disponibilidade faz

com que essa espécie seja visitada por uma grande diversidade de aves frugívoras,

representando, dessa forma, um importante recurso para a avifauna.

5. Agradecimentos
Gostaríamos de agradecer ao Centro de Estudos Ambientais e Desenvolvimento

Sustentável (CEADS/UERJ) pelo apoio técnico e logístico, à CAPES pela bolsa de mestrado

concedida à Mariana Abrahão, ao CNPq pela bolsa de produtividade com grant de pesquisa

para Maria Alice S Alves (processes 308792/2009-2 e 305798/2014-6), à Fundação Carlos

pág. 86
Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) pela grant de

pesquisa para Maria Alice S. Alves, processes proc. E-26/102.837/2012), à Idea Wild pelos

equipamentos de campo fornecidos. Aos integrantes do Lab. De Ecologia de Aves da UERJ

pela ajuda em campo e revisão de texto por Jimi Martins-Silva e Mauricio B. Vecchi. Aos

organizadores do II BecInt, particularmente ao Kleber Del Claro e Helena Maura Torezan-

Silingardi pela oportunidade de participar deste evento.

REFERÊNCIAS
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pág. 89
 Ausência de benefícios mutualísticos na associação entre Inga sessilis
(Vell.) Mart. (Fabaceae, Mimosoideae) e formigas em um fragmento de
floresta no Centro-oeste do Brasil
Lack of mutualistic benefits in association of Inga sessilis (Vell.) Mart. (Fabaceae,
Mimosoideae) and protective ants in a Midwest Brazilian fragmented forest
2 1
Batista, Gabriella A.¹; Del-Claro, Kleber ; Tizo-Pedroso, Everton
1 2
UEG; UFU
tizopedroso@ueg.br

Resumo: As interações interespecíficas ampliam a complexidade dos ecossistemas e a

diversidade. Entretanto, impactos ambientais podem afetar a dinâmica das populações de
artrópodes e as relações que estabelecem com as plantas. O presente estudo analisou os
padrões espaço-temporais das relações ecológicas entre uma população de Inga sessilis
(Fabaceae, Mimosoideae), seus insetos herbívoros e as formigas mutualistas em uma mata
mesofítica em Morrinhos, na região sudeste de Goiás. As amostragens foram feitas na borda
(região antropizada) e no interior (área preservada) da vegetação entre dezembro de 2014 e
fevereiro de 2016. Foram amostrados 45 indivíduos de I. sessilis (Fabaceae) em cada estrato
da vegetação. Os insetos herbívoros e formigas visitantes foram quantificados e o papel das
formigas na inibição da herbivoria foi testado. As taxas de herbivoria foram comparadas entre
plantas de borda e interior. As proporções de áreas foliares consumidas por herbívoros foram
semelhantes entre plantas com e sem formigas. Os efeitos de borda podem ter reduzido
consideravelmente as populações de insetos herbívoros, interferindo assim nas relações
estabelecidas com as formigas, enfraquecendo as relações mutualísticas. Palavras-chave:
Defesas em plantas. Mutualismo. Fragmentação. Efeitos de borda.

Abstract: Interspecific interactions increase the ecosystems complexity and diversity.

However, environmental impacts can affect the dynamics of arthropod population ecology
and the relationships they establish with the plants. The present study analyzed the spatial-
temporal patterns of ecological interactions among a population of Inga sessilis (Fabaceae,
Mimosoideae), its herbivorous insects and the mutualistic ants in a mesophytic forest in
Morrinhos, in the southeastern region of Goiás. Samplings were taken on the border
(anthropic region) and in the interior (preserved area) of the vegetation between December
2014 and February 2016. We sampled 45 individuals of I. sessilis (Fabaceae) in each stratum
of the vegetation. The herbivorous insects and visiting ants were quantified and the role of the
ants in herbivory inhibition was tested. The rates of herbivory were compared between edge
and inner plants. The proportions of foliar areas consumed by herbivores were similar
between plants with and without ants. The edge effects may have reduced populations of
herbivorous insects considerably, thus interfering with established relationships with ants,
weakening mutualistic relationships.
Keywords: Plant Defense; Mutualism; Fragmentation; Edge Effects.

1. Introdução

Estudos sobre os sistemas de defesa das plantas contra herbivoria são fundamentais

para a compreensão das relações tróficas e da estrutura das comunidades (DEL-CLARO,

TOREZAN-SILINGARDI, 2012). Como exemplo, destacam-se os mecanismos de defesa

anti-herbivoria (ALVES-SILVA, et al. 2014). As características peculiares das plantas, (tais

como NEFs em diferentes locais nas folhas, caules, inflorescências e flores), podem ainda

amenizar os impactos da herbivoria (AGUIRRE, et al. 2013).

Danos foliares causados por herbívoros ocorrem, em sua grande maioria, quando as

folhas são jovens e estão em processo de expansão, limitando o crescimento e a sobrevivência

das plantas. Entretanto, a ação dos herbívoros favoreceu o surgimento de defesas químicas,

físicas, fenológicas e até bióticas, como associações entre plantas e formigas (DEL-CLARO,

et al. 2016).

A fragmentação do habitat pode resultar em grandes mudanças ecológicas. Um dos

causadores destas mudanças são efeitos de borda que influenciam a abundância e a

diversidade de plantas e animais (LAURANCE, et al. 2010). Deste modo, os efeitos de borda

podem influenciar a atuação dos insetos herbívoros e na proteção provida pelas formigas. O

estudo dessas relações fornece informações sobre o estado e conservação das interações entre

formigas e plantas em habitats fragmentados. Sendo assim, o principal objetivo deste estudo

foi avaliar como os efeitos de borda interferem as relações entre Inga sessilis (Mimosoidae) e

as formigas associadas e, consequentemente, na defesa contra herbivoria causada por insetos.

pág. 91
 2. Material e Métodos

O estudo foi realizado entre Dezembro de 2014 a Fevereiro de 2016 em um

remanescente de Mata Atlântica no Parque Natural de Morrinhos, (17º30’05’ a 18º06’11’’S e

48º48’49’’a 49º27’42’’O), em Goiás. Para a análise da herbivoria, 45 indivíduos de I. sessilis

foram marcados em campo. Seis folhas jovens foram marcadas em cada indivíduo e

vistoriadas no período de estudo.

A ação das formigas como inibidoras da herbivoria foi avaliada com um experimento

envolvendo folhas marcadas como controle e tratamento em todas as plantas. No grupo

controle, as formigas acessaram livremente as folhas e nectários normalmente, enquanto no

grupo tratamento, as formigas foram removidas experimentalmente. A herbivoria foi

comparada entre grupos controle e tratamento, considerando-se plantas posicionadas na borda

ou no interior da vegetação.

3. Resultados e Discussão

As espécies visitantes mais frequentes de formigas em I. sessilis foram Camponotus

lespesii (Myrmicinae), Crematogaster limata (Myrmicinae), Ectatomma tuberculatum

(Ectatomminae) e Wasmannia auropunctata (Myrmicinae). Entretanto, a proporção de área

foliar consumida por herbívoros, na ausência das formigas (grupo tratamento), não diferiu

significativamente da proporção foliar consumida na presença das formigas

(Wilcoxon=633,0; p=0,34; n=18). Além disso, não encontrou-se diferença significativa nas

proporções de áreas foliares consumidas entre plantas posicionadas na borda ou no interior da

vegetação.

Um estudo avaliando a eficiência da defesa anti-herbivoria em áreas de florestas de

pág. 92
araucárias substituídas por monoculturas ecologicamente manejadas (KERSCH-BECKER, et

al. 2013), encontrou que, de modo geral, as formigas reduziram as abundâncias de insetos

herbívoros e as taxas de herbivoria em I. vera. Contudo, os danos não afetaram

significativamente a aptidão de plantas com ou sem formigas, sugerindo que as relações de

proteção eram fracas.

De modo geral, as formigas beneficiam plantas (com NEFs) contra herbívoros naturais

(MARAZZI, et al. 2013; CALIXTO, et al. 2015; DEL-CLARO, et al. 2016). Contudo, a

eficiência das formigas como inibidoras da herbivoria, constatadas aqui neste trabalho, foi

considerada baixa. Nessas condições, a baixa intensidade da herbivoria poderia tornar os

custos de manutenção das colônias de formigas demasiadamente elevados para as plantas

mirmecófilas (KERSCH-BECKER, et al. 2013; ALVES-SILVA, DEL-CLARO, 2015).

4. Agradecimentos

Agradecemos à diretoria do Parque Natural de Morrinhos por autorizar a execução

deste estudo. Gabriella Aguiar Batista agradece à FAPEG pela concessão de bolsa de estudos.

Everton Tizo-Pedroso agradece também à UEG pela Bolsa de Incentivo ao Pesquisador (Pró-

BIP).

REFERÊNCIAS

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2013.

pág. 94
 Biologia reprodutiva de Mauritia flexuosa L. (Arecaceae) em vereda no
município de Uberlândia-MG
Reproductive biology of Mauritia flexuosa L. (Arecaceae) in Vereda at Uberlândia, MG

Raposo, Gabriela Nunes1; Souza, Alessandra1 & Paulino-Neto, Hipólito Ferreira1

1
UEMG
gabinraposo@hotmail.com.

Resumo: Mauritia flexuosa é uma palmeira dioica e muito pouco estudada quanto à sua
biologia reprodutiva e ecologia da polinização e este estudo objetiva estudar esses aspectos. O
trabalho foi conduzido na Reserva do Parque do Sabiá em Uberlândia, MG. A fenologia foi
acessada marcando-se 71 indivíduos que foram acompanhados quinzenalmente. O registro de
visitantes florais foi obtido através de observações focais em indivíduos de ambos os sexos
para determinar suas respectivas frequências e comportamento. Os visitantes consistiram
principalmente em coleópteros do gênero Mystrops, restritos as flores estaminadas. Também
encontraram himenópteros, sendo Trigona sp. a mais frequente, e dípteros (ex: Ornidia
obesa), que visitaram as flores de ambos os sexos. A antese de flores pistiladas e estaminadas
tem pico em torno das 18:00 h. As flores possuem cor alaranjada com odor suave e adocicado.
A receptividade estigmática é entre o 4º e 5º dia após a antese. O sistema reprodutivo foi
investigado através de quatro tratamentos de polinizações com seus respectivos sucessos
reprodutivos medidos em porcentagem de flores tratadas que se desenvolveram em frutos:
controle (9,5%); polinização cruzada manual em flores distantes 80 metros da planta doadora
de pólen (24,5%); polinização cruzada manual distante 300 metros da planta doadora de pólen
(63%); e apomixia (0%). Conclui-se, portanto, que M. flexuosa é uma espécie totalmente
autoincompatível xenogâmica, sendo assim obrigatoriamente precisa receber pólen vindo de
outras plantas para frutificação, cujo principal e efetivo polinizador foi a Trigona sp.
(Meliponini: Apidae). No entanto, há uma abundante fauna de besouros nas inflorescências e
seus papéis como efetivos polinizadores não foram devidamente investigados neste estudo,
assim futuros estudos precisam ser conduzidos para compreendermos seu papel neste
intrincado sistema de polinização misto de abelhas com coleópteros.

Palavras-chave: Mauritia flexuosa; biologia reprodutiva; fenologia de floração; polinização;

Trigona sp.

Abstract: Mauritia flexuosa is a dioecious palm and little studied for its reproductive biology
and pollination ecology, then this study aims to study these aspects. The work was conducted
at the Sabiá Park Reserve in Uberlândia, MG. Phenology was accessed by marking 71
individuals who were followed biweekly. Registration of floral visitors was obtained through
focal observations in individuals of both sexes to determine their respective frequencies and
behavior. The visitors consisted mainly of coleoptera of the genus Mystrops, restricted to the
staminate flowers. They also found Hymenoptera, being Trigona sp. The most frequent, and

pág. 95
Diptera (Ornidia obesa), who visited the flowers of both sexes. The anthesis of pistillate and
staminate flowers has a peak around 18:00 h. The flowers are orange in color with a sweet
and sweet odor. Stigmatic receptivity is between the 4th and 5th day after anthesis. The
reproductive system was investigated through four treatments of pollinations with their
respective reproductive successes measured in percentage of treated flowers that developed in
fruits: control (9.5%); Manual cross-pollination in flowers distant 80 meters from the pollen
donor plant (24.5%); Manual cross-pollination in flowers distant 300 meters from the pollen
donor plant (63%); And apomixis (0%). It is concluded, therefore, that M. flexuosa is a totally
self-incompatible xenogamous species, and therefore must receive pollen from other plants
for fruiting, whose main and effective pollinator was Trigona sp. (Meliponini: Apidae).
However, there is abundant beetle fauna in the inflorescences and their roles as effective
pollinators have not been properly investigated in this study, so further studies need to be
conducted to understand their role in this intricate mixed pollination system of beetles with
beetles.

Keywords: Mauritia flexuosa; Reproductive biology; Flowering phenology; pollination;

Trigona sp.

1. Introdução

Na família Arecaceae existem palmeiras do cerrado com inflorescências e flores com

adaptações às mais diversas síndromes de polinização. Entre as espécies dessa família, há

espécies cantarófilas e melitófilas, porém as que prevalecem são entomófilas generalistas

(HENDERSON, 1986), as quais têm como característica flores mais abertas. Entretanto, Rosa

(2013) também destaca que há espécies anemófilas.

A espécie de palmeira Mauritia flexuosa L., ocorre normalmente em populações

chamadas buritizais (STORTI, 1993). A floração dessa palmeira é beneficiada em locais com

muita luz solar (MENDES, 2017) como o Brasil é um país tropical é possível encontrar essa

espécie em vários estados, como Bahia, Goiás, Mato Grosso, Mato Groso do Sul, Maranhão,

Minas Gerais, Pará, Piauí, Rondônia, São Paulo e Tocantins. Também ocorre na Venezuela,

Peru e Guiana (STORTI, 1993; LORENZI, 1996). Ela tem grande importância ecológica para

a vegetação de cerrado seja contribuindo para a perenidade e regularidade dos cursos d’água

da região (CARVALHO, 1991; BRANDÃO, 1992).

pág. 96
 Como ainda não há consenso sobre quais são seus reais e efetivos polinizadores e a

real contribuição de cada visitante floral nos sistemas de polinização, o presente trabalho tem

como objetivos estudar fenologia de floração e frutificação, biologia reprodutiva e identificar

os visitantes de M. flexuosa com observações focais, em vários indivíduos de ambos os sexos,

e tratamentos, para avaliação do sistema reprodutivo.

2. Material e Métodos
O estudo foi desenvolvido em área de Vereda, com cerca de 2,68 ha, situada no

Parque do Sabiá, na cidade de Uberlândia, MG. Durante o período de setembro de 1999 a

maio de 2001. Foram marcados no campo 32 indivíduos estaminados e 39 pistilados, e

acompanhados quinzenalmente para o estudo da fenologia de floração e frutificação. Quanto

ao estudo de biologia floral foram observados cinco indivíduos em cada sexo. As

inflorescências foram acessadas utilizando-se escada com alcance de 7 m.

Para determinar o horário de abertura e duração da flor foram observadas 145 flores

estaminadas e 121 pistiladas. Os botões femininos foram considerados em antese desde o

início do afastamento das pétalas até o oitavo dia após a exposição completa do ovário.

Similarmente, os botões masculinos foram considerados em fase antese desde o início do

afastamento das pétalas até o segundo dia, quando ocorreu a abscisão da flor.

O sistema reprodutivo foi determinado através de três experimentos de polinização

controlada: polinização cruzada manual (151 flores receptoras em oito indivíduos foram

ensacadas e polinizadas com pólen oriundo de indivíduos estaminados localizados a

distâncias de 80 e 300 m); apomixia (750 flores em sete indivíduos foram marcadas,

ensacadas e acompanhadas até o início da frutificação) e controle (928 flores distribuídas em

sete indivíduos foram etiquetadas e não ensacadas).

A medição da frequência dos visitantes florais de cada grupo foi baseada no número

de indivíduos coletados durante 15 minutos a cada hora em duas palmeiras em cada sexo.

pág. 97
Assim, foram considerados “muito frequentes” quando ocorriam em abundância superior a 15

por ráquila, como “frequentes” quando haviam de 10-15 e “raros” quando inferior a 10

indivíduos (POMBAL, 2000).

Os espécimes dos visitantes foram coletados, identificados e fixados em recipientes

com álcool 70% para posterior análise. Para tanto, o álcool do recipiente foi centrifugado por

cinco minutos a 2000 rpm e posteriormente analisado sob o microscópio para a verificação da

presença de grãos de pólen utilizando-se uma lâmina de referência contendo pólen de M.

flexuosa (ERVICK & FEIL, 1997).

3. Resultados
3.1. Fenologia de floração e de frutificação

A floração de M. flexuosa na área de Vereda estudada compreendeu de novembro de

1999 a abril de 2000. No primeiro ano de estudo tanto as plantas estaminadas quanto as

pistiladas produziram em média 5,4  1,8 inflorescências (n=31), enquanto no segundo ano a

produção foi de 2,4  1,5 inflorescências (n=22).

O período necessário desde o início da abertura até a antese completa para o indivíduo

pistilado foi em média de 35,2  11,0 h (n=121) e sua flor dura cerca de oito dias, enquanto

que para a flor estaminada foi de somente 20,6  7,3 min (n=144) durando de um a dois dias.

Sendo que a antese de ambas as flores tem pico em torno das 18:00 h.

No segundo ano de florescimento as inflorescências dos indivíduos pistilados foram

predadas por lepidópteras, donde 36,8% dos botões foram destruídos para construírem

galerias nas ráquilas. Já nas palmeiras estaminadas a taxa de predação foi de 47,3%, onde

desenvolveram apenas larvas dos coleópteros Curculionidade e Nitidulidae os quais se

alimentaram de pólen.

3.2. Morfologia

pág. 98
 Mauritia flexuosa apresenta inflorescência do tipo panícula interfoliar, com raques de

3,8  1,2 m, ráquilas com 110  29 cm com arranjo cincino simpodial de duas, três ou quatro

flores unissexuais. As inflorescências estaminadas desenvolvem espiguetas onde mais tarde

surgirão botões florais e as pistiladas desenvolvem diretamente botões florais.

As flores pistiladas só se assemelham às estaminadas por apresentar mesma coloração

e odor. Além de possuírem seis estaminódios. As inflorescências estaminadas produzem

aproximadamente 60 vezes mais flores que as pistiladas. Os grãos de pólen são esféricos e

liberados da antera em grãos individuais.

3.3. Biologia Reprodutiva

Os resultados dos tratamentos para identificar o sistema reprodutivo de M. flexuosa

indicaram que esta espécie apresenta xenogamia obrigatória, visto que nenhum dos 750

botões ensacados e excluídos dos visitantes resultaram em frutos. A produção de frutos em

condições naturais foi baixa (9,5%) enquanto que em polinizações manuais o sucesso

reprodutivo foi de 24,5% a uma distância de 80 metros da planta doadora e 63 % a uma

distância de 300 metros (Tabela 1).

Tabela 1 - Resultados da avaliação do sistema reprodutivo de M. flexuosa na Vereda do Parque do Sabiá –

Uberlândia – MG em 2001
Tratamento Flores (n) Frutos n (%) Plantas (n) Frutos abortados Flores abortas
n (%) n (%)
Polinização Natural 928 89 (9,5) 7 _ _
Polinização Cruzada (1) 86 21 (24,5) 4 19 (22) 46 (53,5)
Polinização Cruzada (2) 65 41 (63) 4 2 (3,2) 22 (33,8)
Apomixia 750 0 7 _ _
(1) -Distância de 80 m; (2) -Distância de 300 m entre estaminada doadora e a pistilada receptora de pólen.

A abscisão de botões pistilados ocorreu em 13,9% das flores (n=151), enquanto que

tanto a abscisão após a abertura e a porcentagem de abortos no início do desenvolvimento do

fruto foi de 45% (n=151). Não houve formação de frutos apomíticos.

pág. 99
 3.4. Polinização

Vários grupos de visitantes florais foram registrados, dentre eles a abelha Trigona sp.

(Apidae: Meliponini) foi considerada o principal visitante tanto das flores estaminadas

quanto das pistiladas (Tabela 2). Esta espécie foi muito frequente e apresentou um pico de

atividade nas flores entre 14-15 horas. Na flor pistilada, o néctar foi o único recurso

utilizado pelas abelhas, as quais contactavam o estigma com várias partes do corpo. Já nas

flores estaminadas coletaram exclusivamente pólen. A análise dos grãos de pólen contidos

no corpo de vários indivíduos de Trigona sp. revelou a presença de grãos de pólen de M.

flexuosa, e esta espécie foi considerada como seu polinizador potencial.

Tabela 2 – Composição e frequência dos visitantes florais nas flores de M. flexuosa, em Vereda,
Uberlândia, MG
Ordem/Família Espécies Flor Flor Duração Contacta
Estaminada Pistilada visita estigma
(segundos) (S/N)
COLEOPTERA
Nitidulidae Mystrops palmarum +++ + — N
Mystrops sp. +++ + — N
Mycetophagidae Typhaea sp. ++ + — N
Curculionidae Conotrachelus sp. ++ + — N
Dactylocrepis sp. ++ + — n. obs.
HYMENOPTERA
Apidae Apis mellifera +++ + 28,6  13,4 S
Trigona sp. +++ +++ 31,4  16,7 S
Formicidae* Camponotus crossus + +++ — N
Camponotus aff.blondus + ++ — N
Vespidae Polistes sp. + ++ 22,6  12 S
Polybia sp. + ++ — N
DIPTERA
Syrphidae Ornidia obesa ++ +++ 8,9  5,1 S
* não entraram nas flores; A abundância relativa está indicada da seguinte forma: Muito frequente (+++);
frequente (++); raro (+). S = sim; N = não; n. obs. = não observado .
As flores são também visitadas pela mosca Ornidia obesa (Syrphidae), que apesar de

frequente visitou preferencialmente flores pistiladas, sendo por isto considerada como

polinizador eventual (Tabela 2).

pág. 100
 4. Discussão

É importante salientar que a porcentagem de frutos oriundos de polinização cruzada

manual na espécie estudada foi maior do que a porcentagem de frutos formados pelos

polinizadores da área. Isso indica que houve uma limitação polínica consequente dos

visitantes florais os quais não foram muito eficientes, pois constatamos que as plantas da área

de uma distância de 80 metros da planta doadora são capazes de produzir 24,5% de frutos e a

uma distância de 300 metros 63 % e não somente 9,5%.

Dentre os visitantes florais, a Trigona sp. foi considerada o principal polinizador de

M. flexuosa. De acordo com Faegri & Van der Pijl (1979) o forrageamento de Trigona pode

cobrir até 1 km de distância, e elas são também as principais polinizadoras das palmeiras

Cocos nucifera (HEDSTRÖM, 1986; HENDERSON, 1986), Chamaedorea fragrans

(HENDERSON, 1986) e Butia leiospatha (SILBERBAUER-GOTTSBERGER, 1990).

Muitos representantes de Arecaceae parecem adaptados a um grupo de polinizador

predominante, da ordem Coleóptera ou Hymenoptera, contudo, na maioria das espécies

prevalecem as características entomófilas generalistas, como, por exemplo, em Syagrus

loefgrenii e Butia leiospatha (SILBERBAUER-GOTTSBERGER, 1990). Vale a pena

ressaltar, que estudos recentes divergem dos nossos dados, e indicam outros sistemas de

polinização para M. flexuosa como anemofilia (ROSA, 2013) e cantarofilia (AVELLANEDA-

NÚÑEZ, 2013).

Até recentemente a maioria dos estudos de polinização em palmeiras apenas

investigaram a polinização melitófila e negligenciaram a presença dos coleópteros nas

inflorescências e seu potencial como efetivo polinizador. Como o mesmo ocorreu no presente

trabalho, futuros estudos são necessários para verificar a real função dos besouros em relação

às abelhas e suas respectivas contribuições para o sucesso reprodutivo nessa espécie.

pág. 101
 5. Conclusão

Sobre a M. flexuosa observou-se que há dimorfismo floral, pois, as flores pistiladas

são maiores e mais abundantes que as flores estaminadas, e que a espécie depende da fauna de

polinizadores para o seu sucesso reprodutivo uma vez que é obrigatoriamente xenogâmica,

não produzindo um fruto sequer via autopolinização ou apomixia.

Essas características demonstram a fragilidade desta espécie em relação a algumas

mudanças ambientais ou antrópicas que possam interferir negativamente nos mecanismos de

polinização ao afetar a abundância de seus principais polinizadores.

De maneira geral, no presente estudo, concluiu-se que M. flexuosa é uma espécie

totalmente autoincompatível xenogâmica, sendo assim obrigatoriamente precisa receber pólen

vindo de outras plantas para frutificação, cujo principal e efetivo polinizador foi a Trigona sp.

(Meliponini: Apidae). No entanto, há uma abundante fauna de besouros nas inflorescências e

seus papéis como efetivos polinizadores não foram devidamente investigados neste estudo,

assim futuros estudos precisam ser conduzidos para compreendermos melhor seu papel neste

intrincado sistema de polinização misto de abelhas com coleópteros.

6. Agradecimentos

Agradeço, primeiramente, à Solange de Abreu e Ana Angélica Barbosa pela coleta de

dados e colaboração ao longo do desenvolvimento deste estudo. Segundamente, a todos

envolvidos nesse estudo, queridos membros do laboratório LEPEC, ao orientador Prof. Dr.

Hipólito Ferreira Paulino Neto. Agradecimentos à Prefeitura Municipal de Uberlândia e á

direção do Parque do Sabia pela autorização de coleta de dados e desenvolvimento deste

estudo na vereda localizada em seu interior. Gabriela N. Raposo agradece em especial a Pró-

Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação - PROPPG da Universidade do Estado de Minas Gerais

pág. 102
– UEMG e à FAPEMIG pela concessão da bolsa de Iniciação Científica - PIBIC / FAPEMIG/

UEMG (Edital 07/2016).

REFERÊNCIAS

AVELLANEDA-NÚÑEZ, Luis Alberto; CARREÑO BARRERA, Javier Isnardo. Biología

reproductiva de Mauritia flexuosa en Casanare, Orinoquia colombiana. In: Lasso, C. A.,

A. Rial y V. González-B. (Editores). VII. Morichales y canangunchales de la Orinoquia y

Amazonia: Colombia - Venezuela. Parte I. Serie Editorial Recursos Hidrobiológicos y

Pesqueros Continentales de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos

Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá, D. C., Colombia. 2013. P. 119-150.

BRANDÃO, Mitzi, PG da S. CARVALHO, and Gleuza JESUÉ. Guia ilustrado de plantas

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CARVALHO, P.G.S. As Veredas e a sua Importância no Domínio dos Cerrados. Informe

Agropecuário, Belo Horizonte, v. 15, n. 168, p. 47-54. 1991.

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HEDSTRÖM, Ingemar. Pollen carriers of Cocos nucifera L.(Palmae) in Costa Rica and

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HENDERSON, Andrew. A review of pollination studies in the Palmae. The Botanical

Review, v. 52, n. 3, p. 221-259. 1986.

pág. 103
LORENZI, Harri. Palmeiras no Brasil: exóticas e nativas. Plantarum, Nova Odessa, p. 112-

113. 1996.

MENDES, F.N. Reproductive phenology of Mauritia flexuosa L. (Arecaceae) in a coastal

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STORTI, Eliana Fernandez. Biologia Floral de Mauritia flexuosa Lin. Fil., na região de
Manaus, AM., Brasil. Acta Amazônica, v. 23, p. 371-381. 1993.

pág. 104
 Biologia reprodutiva e ecologia da polinização de Luehea grandiflora
Reproductive biology and pollination ecology of Luehea grandiflora

De Lima, Camilo Ribeiro 1; Costa, Andressa Carolina 1; De Paula, Lívia Maria 1; Raposo,
Gabriela Nunes 1 & Paulino-Neto, Hipólito Ferreira1
1
UEMG
camilolima25@outlook.com

Resumo: Conhecer a biologia floral de uma planta é de extrema importância para entender
quais são os atributos que ela oferece aos seus polinizadores e também qual seu sistema
reprodutivo. O trabalho tem por objetivos compreender a biologia floral de Luehea
grandiflora, registrar seus principais visitantes e determinar quais são seus potenciais
polinizadores. O trabalho foi realizado em uma área rural, localizada na Comunidade
Pacheco, município de Passos/MG. A antese teve início entre 17:00 e 19:00 h e levando
aproximadamente 15 min para abertura completa da flor. A maioria dos visitantes florais não
foi considerada polinizador, como por exemplo formigas que patrulham as flores
sistematicamente coletando néctar no interior da flor. Observamos morcegos (espécie ainda
não identificada) visitando as flores principalmente no início da noite e no meio da
madrugada, os quais foram considerados polinizadores efetivos. Abelhas solitárias (cf.
Centris sp.) também visitaram suas flores, porém entre 17:30-18:10h da tarde e 05:30-6:30h
da manhã, sendo consideradas polinizadoras em potencial. Apis mellifera também visitaram
as flores por volta de 06:30h da manhã, elas também foram consideradas polinizadoras, pois
tocavam as estruturas reprodutivas da flor. Mais tarde às 07:50h já não havia mais grãos de
pólen nas anteras. Logo depois, abelhas do gênero Trigona sp. iniciaram sua visitação e
coletaram o néctar que ainda perdurava na flor, permanecendo ativas até o fechamento da flor
que ocorre cor volta de 13:00 h do 2º dia. Nossos dados preliminares sugerem que os
principais polinizadores de L. grandiflora são os morcegos e que as abelhas solitárias e a A.
mellifera são polinizadores secundários. Experimentos de visitas únicas estão sendo
realizados e nos indicarão quais são os polinizadores mais eficientes. A conservação dos
efetivos polinizadores é fundamental para conservação desta espécie de planta, pois sua
reprodução depende diretamente do serviço de polinização prestado por estes animais.
Palavras-chave: Biologia reprodutiva, Cerrado, Luehea grandiflora, polinização,
quiropterofilia.

Abstract: To Know the floral biology of plants is extremely important to understand what
features it is offered for their pollinators and also to understand their breeding system. This
study aims to understand the floral biology of Luehea grandiflora, to register its main visitors
and to determinate its potential pollinators. The study was conducted in a rural area, located in
the Pacheco Community, Passos/ MG, Brazil. The floral anthesis started from 5:00 p.m. to
7:00 p.m. and takes approximately 15 min to full bloom opening. Most floral visitors are not
pollinators, such as ants that patrol the flowers systematically collecting nectar from the
interior of the flower. We observed bats (species not yet identified) visiting the flowers
mainly in the early evening and in the middle of the night, which were considered effective
pollinators. Solitary bees (cf. Centris sp.) also visited their flowers, however between 5:30
and 06:10 p.m. and 05:30-6:30 a.m, being considered potential pollinators. Apis mellifera also
visited the flowers around 06:30 h in morning, they were also considered pollinators because
they touch the reproductive structures of the flower. Later at 07:50 a.m. there were no more
pollen grains in the anthers. Soon after, bees of the genus Trigona sp. initiated its visitation
and collected the nectar that that was still present in the flower, remaining active until the
closing of the flower that occurs around 01:00 p.m. of the 2nd day. Our preliminary data
suggest that the main pollinators of L. grandiflora are bats and that solitary bees and A.
mellifera are secondary pollinators. Single-visit experiments are underway and They will
indicate us which pollinators are most efficient. The conservation of effective pollinators is
fundamental for the conservation of this plant species, because its reproduction depends
directly on the service of pollination provided by these animals.
Keywords: Cerrado, Chiroptera, Luehea grandiflora, pollination, reproductive biology.

1. Introdução

Interações animal-planta como, por exemplo, polinização, são elementos fundamentais

para manutenção de muitas comunidades terrestres (MEMMOTT, et al. 2004; BASCOMPTE

& JORDANO, 2007). Estudo de quem interage com quem consiste em uma importante

ferramenta para se entender processos ecológicos e evolutivos, fornecendo informações

extremamente úteis para conservação (VAZQUEZ & AIZEN, 2004: GUIMARAES, et al.

2011).

A disponibilidade de recursos florais apresenta variações espaço-temporais que podem

ser avaliadas tanto na perspectiva de flores e quanto na dos indivíduos (FEINSINGER, 1976;

REAL & RATHCKE, 1988) ou até mesmo numa escala maior como de paisagens

(BRONSTEIN, 1995). Estas variações no oferecimento dos recursos florais podem afetar

eficiência dos polinizadores, seja do ponto de vista quantitativo (frequência visitas), seja do

qualitativo (contribuição efetiva dada ao sucesso reprodutivo das espécies) (HERRERA,

1987). Aumento na densidade de flores da mesma espécie ou de diferentes espécies afeta o

sucesso reprodutivo dos indivíduos via facilitação, aumentando o sucesso na polinização ou

pág. 106
por outro lado, promovendo competição, resultando em limitação polínica (FEINSINGER,

1987; REAL & RATHCKE, 1988).

Minas Gerais está localizada em uma região de transição entre dois biomas muito

diferentes, o limite sul do Cerrado e a Mata Atlântica, que juntos compreendem 25 “hotspots”

considerados como prioridade global de conservação da biodiversidade (MYERS, et al. 2000;

GOTTSBERGER & SILBERBAUER-GOTTSBERGER, 2006; OLIVEIRA, et al. 2015). São

biomas extremamente ricos em espécies animais e vegetais e muito ameaçados por inúmeras

atividades antrópicas, tais como agricultura, pecuária, extração vegetal, caça e pesca

predatórias, dentre muitas outras (MYERS, et al. 2000, BRIDGEWATER, et al. 2004,

OLIVEIRA, et al. 2015).

2. Objetivos

Este estudo teve como principais objetivos: registrar a fenologia reprodutiva e biologia

floral; determinar a fauna de visitantes florais e seus legítimos polinizadores e verificar qual é

o sistema reprodutivo e de polinização prevalente de Luehea grandiflora Mart. and Zucc.

(Tiliaceae).

3. Material e métodos

O presente estudo foi realizado em uma área de vegetação nativa de Cerrado em

excelente estado de conservação localizado na Fazenda Pacheco no município de Passos-MG.

Luehea grandiflora (Tiliaceae), conhecida popularmente por Açoita-cavalo, é uma

espécie de porte arbustivo ou arbóreo de 3-17 m de altura. Possui folhas simples, coberta por

pelos finos e apresenta a face abaxial de coloração mais clara, variando de 10-15 cm de

comprimento. Período de floração ocorre geralmente em maio a julho, frutos amadurecem em

agosto a outubro (LORENZI, 1992, SOUZA AND ESTEVES, 2002).

pág. 107
 Foram amostrados 25 indivíduos durante dois dias totalizando 36 h de observação,

registrando informações sobre duração e período da antese, receptividade estigmática,

liberação e disponibilidade de pólen.

Para cada espécie de planta estudada, os visitantes florais foram amostrados através de

observações de 10 min em quatro plantas, totalizando 40 min por hora de observação. Estas

observações foram realizadas em dias não consecutivos compreendendo o período funcional

de suas flores e foram conduzidas em, 13 plantas ao longo de seus respectivos períodos de

floração.

Indivíduos floridos tiveram suas flores ainda em fase de pré-antese ensacadas com

sacos de filó para evitar a polinização natural e foram efetuados os seguintes tratamentos de

polinização manual: autopolinização, geitonogamia, polinização cruzada. Além disto, flores

foram deixadas sob condições naturais, com acesso livre aos visitantes florais (Controle).

Cada tratamento compreendeu 13 flores distribuídas em, 13 plantas, sendo que cada uma

delas receberam os quatro tratamentos. Cada tratamento utilizou plantas distintas para se

evitar interferência entre tratamentos.

4. Resultados

A floração de L. grandiflora ocorreu de junho a outubro de 2016, e o amadurecimento

dos frutos ocorreu de agosto a novembro deste mesmo ano. A antese teve início por volta das

17:30 h em temperaturas em torno de 20°C e um pouco mais tarde em dias mais frios. As

flores já se encontravam receptivas desde sua abertura e o pólen estava acessível alguns

minutos após. A longevidade das flores foi de 42 h após a abertura, período em que se

mostrou receptiva. A liberação d–e pólen ocorreu de 2 a 10 min depois da abertura, em

condições naturais ele permaneceu nas anteras até 14 h após a abertura. O pólen pode ser

pág. 108
liberado quando há movimentação da flor pelo vento e se acumula nas pétalas, sépalas e

filetes (Figura 1).

Intensidade de cada fenofase: ● alta, ○ baixa

Figura 1. Fenologia floral de Luehea grandiflora (Tiliaceae) na Fazenda Pacheco em Passos-MG.

As flores dos indivíduos de L. grandiflora receberam principalmente visitas de

himenópteros e morcegos, e eventualmente de outros insetos (Figura 2).

50
45 Abelha Centris Morcego
40 Apis mellifera Trigona sp
Frequencia de visitass (n)

35 Outros
30
25
20
15
10
5
0
16:30 18:30 20:30 22:30 00:30 02:30 04:30 06:30 08:30
Horário (h)
Figura 2. Fauna de visitantes florais e suas respectivas frequências de visitas em Luehea grandiflora na
Fazenda Pacheco em Passos-MG.

As abelhas Centris sp. (Apidae, Apinae) realizaram visitas entre 5:30 e 06:00 p.m., e

depois das 05:30 as 06:30 a.m., agarrando-se ao estigma e às anteras e vibrando para que o

pólen fosse liberado e elas pudessem coletá-lo em suas corbículas. Em adição, todas

coletaram apenas o pólen e nenhuma foi observada coletando néctar.

Já as abelhas Apis mellifera Linnaeus, 1758 (Apidae, Apinae) começaram a visitar as

flores a partir das 06:30 a.m, agarrando-se às anteras para coletarem o pólen, mas coletando

néctar quando não havia mais pólen. E por último, abelhas Trigona sp. (Apidae, Meliponinae)

estavam ativas depois da 07:30 a.m. e coletaram apenas o néctar das flores.

pág. 109
 Finalmente, uma única espécie de morcego (espécie não identificada) visitou flores de

L. grandiflora no início da noite (7:00 às 09:00 p.m.) e no meio da madrugada (01:00 às 03:00

a.m.). Estes morcegos introduziram a cabeça entre as pétalas e as anteras e coletam o néctar

que se acumula na câmara nectarífera localizada na base da corola. Os resultados dos

experimentos de sistema reprodutivo de L. grandiflora indicaram que a espécie é altamente

autoincompatível, apresentando índice de autoincompatibilidade igual a zero (Figura 3).

Por outro lado, esta espécie apresentou eficácia reprodutiva extremamente alta de

forma que todas as flores tratadas para os tratamentos de controle e polinização cruzada

(Figura 3).

Experimentos Flores (n) Frutos(n) Sucesso (%)

Autopolinização 13 0 0
Geitonogamia 13 0 0
Polinização Cruzada 13 13 100
Controle 13 13 100
Índice de autoincompatibilidade (ISI) 0
Eficácia Reprodutiva (RE) 1

Figura 3. Resultados dos experimentos do sistema reprodutivo de Luehea grandiflora

(Tiliaceae) na Fazenda Pacheco em Passos-MG.

5. Discussão

O período de floração registrado para L. grandiflora aqui estudada compreendeu de

junho a outubro de 2016, período este parcialmente coincidente com a fenologia observada

por Sazima et al. (1982), que observaram floração compreendida de agosto a novembro de

1979. Haber et al. (1982) observou que na Província de Guanacaste, as espécies de Luehea

floresceram em épocas diferentes da espécie presente neste estudo. Haber e colaboradores

observaram que L. candida floresce de junho a início de julho, portanto compreendido dentro

do período registrado para L. grandiflora, porém muito inferior, visto que floresce somente

por dois meses e a espécie aqui estudada floresce cinco meses. Já L. seemannii que floresce de

pág. 110
janeiro a março e L. speciosa cuja floração é de novembro a dezembro, ou seja, apresentam

período de floração em épocas bem distintas da que foi registrada para L. grandiflora.

Luehea grandiflora apresenta características típicas de flores polinizadas por

morcegos, como antese noturna, disposição das anteras em formato de pincel, característica

essa que favorece que o pólen seja depositado em sua cabeça ou tórax, produção de néctar e

pólen em grandes quantidades (FAEGRI & PIJL 1971).

Os principais visitantes registrados neste estudo foram abelhas Centris sp (Apidae,

Apinae); Apis mellifera Linnaeus, 1758 (Apidae, Apinae) e Trigona spinipes Fabricius, 1793

(Meliponinae, Apidae) e uma única espécie de morcego (ainda não identificada).

Haber et al. (1982) observou para L. candida, L. speciosa e L. seemannii mariposas

(Noctuidae e Uraniidae) visitando muito raramente suas flores e sphingídeos visitando apenas

L. candida e L. speciosa. As visitas das espécies de mariposas e sphingídeos foram sempre

noturnas. Em adição, nenhuma das espécies por eles estudas receberam visitas de morcegos.

No período diurno abelhas sem-ferrão, (Halictidae) e borboletas (principalmente Hesperiidae

com ocasionais Pieridae e Nymphalidae) visitavam as espécies; os sphingídeos diurnos

(Aellopos, Perigonia lusca, e Eupyrrhoglossum sagra), sirfídeos e besouros (Cantharidae,

Chrysomelidae, Tenebrionidae) visitavam apenas L. candida e L. seemannii, Xylocopa spp.

foi vista raramente visitando L. candida e Ptiloglossa sp. visitou ocasionalmente as flores de

L. seemannii. Beija-flores também foram vistos raramente em L. seemannii e ocasionalmente

em L. candida. Desta forma, a fauna de visitantes florais e potenciais polinizadores estudados

por Haber et al. (1982), diferem completamente da fauna que foi registrada neste presente

estudo para L. grandiflora localizada em área de cerrado no sudoeste de Minas Gerais.

Sazima et al. (1982) registrou visitas noturnas de Glossophaga soricina nas flores de

L. speciosa, visitas nas quais esta espécie de morcego foi observada coletando o néctar

produzido e armazenado nas câmaras nectaríferas, e frequentemente tocando os estames e o

pág. 111
estigma dessa flores promovendo a polinização. Também foram observadas abelhas Trigona

spinipes Fabricius, 1793 (Meliponinae, Apidae) coletando pólen, mas sem prover a

polinização.

Em nosso estudo com L. grandiflora observamos morcegos voando frequentemente

próximo às plantas focais, porém registramos poucas visitas. Estas visitas às flores foram

muito rápidas, compreendendo aproximadamente 0,5 seg de forma que praticamente não

moviam as flores e foi impossível identificá-los. Entretanto, este visitante pode ser um efetivo

polinizador dessa espécie e para esta hipótese seja confirmada faz-se necessário maior esforço

amostral, no qual sejam feitas observações em maior número de plantas, maior número de

dias que consequentemente maior número de horas de observação. Portanto, nossos resultados

em relação à polinização por morcego são inconclusivos e um futuro estudo e necessário.

Para L. grandiflora registramos visitas de abelhas sem-ferrão da família Meliponinae

como observado por Sazima et al. (1982), porém a espécie ainda não foi identificada e não

podemos afirmar se também pertencem ao gênero Trigona. Em ambos os estudos os

meliponíneos observados não foram considerados polinizadores, apenas pilhadores de néctar

e pólen já que tocavam o estigma durante suas visitas.

Sazima et al. (1982) registrou que L. speciosa é uma espécie autocompatível, onde

foram realizados 10 cruzamentos de autopolinização e 10 geitonogâmicas, e ocorreu a

formação de alguns frutos. Bawa (1974) observou que um de cada cinco indivíduos de L.

speciosa produzia frutos por autopolinização. Porém, Gibbs et al. (2003) constataram que, na

verdade, L. grandiflora consiste em uma espécie fortemente autoincompatível, visto que

realizaram 100 autopolinizações e destas nenhuma produziu fruto. Neste contexto, nossos

dados relacionados a biologia reprodutiva corrobora os dados obtidos por Gibbs et al. (2003)

visto que nenhum de nossos tratamentos de autopolinização produziram fruto. Portanto, esses

dados, indicam que L. grandiflora é uma espécie altamente autoincompátivel.

pág. 112
 6. Conclusão

Luehea grandiflora é polinizada principalmente por abelhas (Centris sp. e Apis

mellifera) e morcegos (espécie não identificada). Possui sistema reprodutivo alogâmico, ou

seja, totalmente autoincompatível, por isso depende do serviço dos polinizadores. A

autoincompatibilidade é total, não produzindo um fruto seque decorrente de tratamentos de

autopolinização. A espécie apresenta alta eficácia reprodutiva, comprovada pelo fato de todas

as flores do tratamento controle (polinização natural) terem se desenvolvido em frutos.

Concluímos que não há limitação de recursos (nutrientes no sol, água, etc.), visto que todas

flores de tratamento controle e polinização cruzada manual formaram frutos.

7. Agradecimento

Agradecemos à Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação - PROPPG da Universidade

do Estado de Minas Gerais – UEMG e à FAPEMIG pela concessão da bolsa de Iniciação

Científica - PIBIC / FAPEMIG/ UEMG (Edital 07/2015) ao aluno Camilo Ribeiro de Lima.

Agradeço aos coautores que ajudaram a realizar as coletas de dados. Agradeço também pela

paciência, pelo empenho e dedicação do Prof. Dr. Hipólito Ferreira Paulino Neto na

orientação desse trabalho.

REFERÊNCIAS
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pág. 115
 Bioprospecção de espécies vegetais do cerrado com finalidade inseticida
Bioprospecting of plant species of the cerrado with insecticidal purpose

Souza, Silvana Aparecida1; Mussury, Rosilda Mara2 & Couto, Irys3

1
UFGD; 2UFGD; 3UFGD.
silvanaadesouza@gmail.com

Resumo: Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera: Plutellidae) é um inseto-praga

responsável por grandes danos na cultura das brássicas. Por apresentar resistência um grande
número de inseticidas sintéticos e por agredirem severamente o meio ambiente, o
desenvolvimento de métodos alternativos se faz necessário para minimizar as aplicações de
inseticidas sintéticos e diminuir os danos dessa praga. Dessa forma, o objetivo do trabalho foi
avaliar os efeitos dos extratos aquosos de Campomanesia adamantium e C. xanthocarpa
sobre o ciclo de vida da P. xylostella. A pesquisa foi realizada no Laboratório de Interação
Inseto-Planta (LIIP) da UFGD. Os extratos aquosos foram preparados a partir de 10 g da
matéria vegetal para 100 mL de água destilada, com concentração de 10g/mL, e
posteriormente aplicada em discos de couve folha até que as lagartas atingissem o estágio de
pupa. As avaliações foram realizadas diariamente e os discos substituídos a cada 24 horas. O
experimento foi constituído por 10 repetições, sendo cada repetição composta por 5
subamostras. Os extratos foram aplicados em amostras de couve de 4cm2 e oferecidos as
larvas até que completasse o ciclo completo de crescimento e desenvolvimento. O extrato de C.
xanthocarpa, apresentou a redução da biomassa pupal, e posteriormente, redução na viabilidade dos
ovos. Dessa forma, o extrato se mostrou efetivo na redução de futuras gerações de P. xylostella.
Palavras-chave: Couve; Plantas Inseticidas; Ciclo Biológico; Traça das crucíferas.

Abstract: Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera: Plutellidae) is an insect pest

responsible for large damage to the brassicas' culture. For presenting resistance to a great
number of synthetic insecticides the development of alternative methods is required to
minimize the applications of synthetic insecticides and decrease damages of this pest. In this
way, the aim of this study was to evaluate the effects of aqueous extracts of Campomanesia
adamantium and C. xanthocarpa about the biological cycle of P. xylostella. The survey was
conducted in the Insect-Plant Interaction Laboratory (LIIP) of UFGD. The aqueous extracts
were prepared from 10 g of vegetable matter per 100 mL distilled water with a concentration
of 10g/ml, and then applied at of kale leaf discs until the caterpillars would have reached the
pupa stage. The evaluations were conducted daily and the discs replaced every 24 hours. The
experiment consisted of 10 repetitions, where each repetition consists of 5 sub-samples. The
extract was applied to 4cm2 cabbage samples and offered to larvae until the full course of
growth and development was completed. The aqueous extract of C. xanthocarpa was responsible
for a reduced pupal biomass and reduced egg viability. Therefore, the extract was effective in reducing
future generations of P. xylostella.
Keywords: Cabbage, Insecticides Plants, Biological Cycle, Moth of crucifers.

1. Introdução

A família Brassicaceae destaca-se entre as olerícolas pela sua importância econômica

e por ser a mais numerosa, representada por 14 hortalicas folhosas, destacando-se o repolho

(Brassica oleracea var. capitata), couve-flor (Brassica oleracea var. botrytis), couve

(Brassica oleracea var. acephala), brócolis (Brassica oleracea var. italica) e a mostarda

(Brassica juncea) (Filgueira, 2008). A produção dessas hortaliças tem aumentado

significativamente, possivelmente devido às propriedades naturais e compostos fitoterápicos,

como os indóis, que inibem o estrogênio e induzem as enzimas de proteção contra fatores

cancerígenos (Carvalho et al., 2006). De acordo com Gallo et al. (2002), a cultura das

brássicas é afetada diretamente por aparecimento de pragas agrícolas, que em alguns casos,

causam perdas de toda a produção.

A traça-das-crucíferas (Plutella xylostella) (Linnaeus 1758) (Lepidoptera: Plutellidae)

é um lepidóptero importante para a agricultura, por ser uma das pragas que mais danificam as

culturas de crucíferas em todo o mundo (Shelton et al., 2008; Srinivasan et al., 2011). O

maior prejuízo da ocorrência desse inseto refere-se aos gastos com o manejo, que somam

mais de um bilhão em dólares anualmente (Zalucki et al., 2012), ocasionando lesões de até

100% nas hortaliças, tornando sua comercialização imprópria (BARROS et al., 1993).

Para minimizar os danos causados por P. xylostella muitos produtores optam pelo uso

de inseticidas sintéticos. Destaca-se que a poluição ambiental ocasionada pelos inseticidas

químicos apresenta consequências como: contaminação e infertilidade do solo, intoxicação de

seres vivos, diminuição dos inimigos naturais de P. xylostella, e, por fim, seleciona

pág. 117
populações resistentes aos produtos químicos de controle (CASTELO BRANCO &

AMARAL, 2002).

Assim, novas alternativas de controle menos prejudiciais ao meio e a organismos não-

alvo estão sendo desenvolvidas. Um método alternativo é o uso de plantas com propriedades

inseticidas, que atuam como repelente inibidor alimentar e supressor de oviposição, regulador

de crescimento e podem causar mortalidade, além disso, são relativamente específicas no seu

modo de ação (Torres et al., 2006). São seguras para animais superiores e para o ambiente, e

as formulações que utilizam plantas como matéria prima podem ser facilmente produzidas por

agricultores e pequenas indústrias (TALUKDER & HOWSE, 1994).

O Cerrado possui uma flora rica em espécies utilizadas na medicina popular, além de

uma grande diversidade de ordens, famílias e gêneros. Estudos com a flora do Cerrado do

Mato Grosso do Sul restringem-se a poucos trabalhos. Neste sentido, optou-se por utilizar

espécies de plantas abundantes no Cerrado da região da Grande Dourados e que ainda não

foram registradas na literatura com potencial inseticida contra Plutella xylostella ou qualquer

outro inseto que ocasione ou não prejuízos na produção agrícola.

Diante do exposto, avaliou-se o potencial de plantas inseticidas sobre as características

biológicas de P. xylostella por meio de extratos aquosos de Campomanesia xanthocarpa e

Campomanesia adamantium.

2. Materiais e Métodos

A criação e multiplicação de P. xylostella foi realizada no Laboratório de Interação

Inseto-Planta (LIIP) da Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais (FCBA), sob

condições constantes de temperatura (25 ± 2°C), umidade relativa (55 ± 5%) e fotoperíodo

(12h), a partir de lagartas e pupas coletadas em áreas de plantio de couve. O experimento foi

realizado no Laboratório de Interação Inseto-Planta, na UFGD, no qual desde 2014 há a

pág. 118
criação de P. xylostella em ambiente controlado com temperatura de (25 ± 2°C), umidade

relativa (55 ± 5%) e fotoperíodo (12h).

Folhas de Campomanesia xanthocarpa e Campomanesia adamantium foram coletadas na

fazenda Coqueiro no município de Dourados-MS (22°14' S, longitude de 54° 9' W e 452m de

altitude). As folhas foram secas em estufa durante três dias, após esse período foram trituradas

em moinho até a obtenção de um pó fino. Utilizando o pó, obteve-se o extrato com 10 g da

matéria vegetal e 100 mL de água destilada. O extrato foi mantido em repouso por 24 horas

em local refrigerado para a extração de compostos hidrossolúveis. Após esse período, faz-se

uma coagem com o auxílio de um tecido voil, onde foi obtido extrato na concentração

(peso/volume) de 10%.

Para o experimento foram utilizados discos de folha de couve, que é a principal fonte de

alimento da P. xylostella e também é utilizada na alimentação das lagartas na criação. Discos

de couve de 8 cm de diâmetro foram pulverizados com extrato aquoso (10 g/mL). O controle

consistiu de discos pulverizados com água destilada. Após a pulverização, os discos foram

colocados sobre papel de filtro à temperatura ambiente para retirada do excesso de umidade, e

posteriormente foram transferidos para placas de Petri na qual foram inseridas uma lagarta de

P. xylostella recém-eclodida (0-24h).

Os parâmetros biológicos avaliados foram: duração e viabilidade das fases larval e

pupal, peso pupal, longevidade de fêmea e machos em dias, número de ovos e viabilidade de

ovos. As avaliações foram realizadas diariamente e os discos de couve foram substituídos a

cada 24 horas até que as lagartas atingissem a fase pupal. As pupas foram pesadas 24 horas

após o empupamento. Após esse período, foi acompanhado a duração desse estágio

verificando se a pupa atingiu ou não a fase adulta.

pág. 119
 Para avaliação da fase reprodutiva, cerca de oito casais oriundos de cada tratamento

foram individualizados em gaiolas plásticas, com discos de folhas de couve, como substrato

de oviposição, e, diariamente, foram contabilizados o número de ovos e acompanhadas a

eclosão das larvas. O esquema resumido do procedimento está apresentado na figura 1 em

anexo. Para diferenciação sexual foi avaliada a genitália de macho e fêmea conforme a figura

2.

Figura 1: Adultos de Plutella xylostella mostrando o dimorfismo sexual entre a fêmea (a,c) e

macho (b, d). Fonte: Souza, 2017.

O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado, sendo que cada

tratamento foi constituído por 10 repetições de 5 subamostras, totalizando 50

lagartas/tratamento.

3. Resultados e Discussão

Os parâmetros biológicos relacionados a fase larval não apresentaram diferenças

significativas entre os tratamentos testados, contudo, foi observado que, as lagartas

alimentadas com extrato apresentaram menor biomassa pupal (Tabela 1).

pág. 120
 A duração da fase larval não foi diretamente afetada pelos extratos aquosos das

espécies vegetais pesquisadas. O prolongamento dessa fase torna-se um fator que colabora

com a atividade de inimigos naturais em campo devido ao tempo de exposição da praga,

além da redução do crescimento populacional por causa do período médio de cada geração

(Torres et al., 2001). Por outro lado, o prolongamento da duração larval pode estar

relacionado com a pequena quantidade de alimento ingerido, devido a ação de um ou

vários fatores deterrentes ou por resultar em desequilíbrio nutricional (Rodrigues

Hernádez & Vendramim, 1997) ou ainda pela presença de inibidores de crescimento ou

substâncias tóxicas presentes nos extratos (TORRES et al., 2006).

A biomassa das pupas foi reduzida com utilização de extratos vegetais. Conforme

Breuer et al., (2003) a ativação do mecanismo citocromo P-450, seria uma importante

ferramenta utilizada pelos insetos para a desintoxicação defensiva (no qual o inseto na

necessidade de degradar possíveis aleloquímicos do extrato, acabam desviando recursos

que seriam utilizados para ganhar peso na fase larval, ou seja, há maior gasto de energia

para degradar os compostos tóxicos e menor conversão dos nutrientes ingeridos

(TANZUBIL & McCAFFERY, 1990).

Tabela 1. Duração (dias) e viabilidade (%) das fases larval e pupal e biomassa pupal (mg) de Plutella
xylostella tratadas com extrato aquoso de C. xanthocarpa e C. adamantium (25 ± 2°C; 55 ± 5 UR; 12h
fotofase).
Duração Viabilidade Duração Viabilidade Biomassa
larval (dias) larval (%) pupal (dias) pupal (%) pupal (mg)
Controle 8,20 a 58 a 4,25 a 0,48 a 5,20 a

Campomanesia 8,30 a 58 a 3,62 a 0,36 a 4,39 b

xanthocarpa

Campomanesia 6,58 b 58 a 5,10 a 0,90 b 2,50 b

Adamantium
*Médias seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si ao nível de significância a 5% de
probabilidade quando comparadas pelo teste de Tukey. Fonte: Souza, 2017.
Durante a fase adulta não foi observada diferenças significativas relacionadas a

longevidade de machos e fêmeas e oviposição. Contudo nota-se que a maioria dos ovos de

pág. 121
adultos alimentados com extrato de C. xanthocarpa durante a fase larval não foram viáveis

quando comparados com a testemunha (Tabela 2). O possível fator que explique a redução na

viabilidade de ovos é a quantidade e a qualidade dos nutrientes absorvidos durante a

alimentação na fase larval, pois esses parâmetros podem influenciar o número de ovaríolos

por ovário e consequentemente reduzir a produção de ovos (Costa et al., 2004). Este fato é

muito importante em campo, pois com ovos inviáveis, haverá uma redução gradativa nas

próximas gerações, diminuindo os danos e prejuízos causados as culturas (MARONEZE &

GALLEGOS, 2009).

Tabela 2. Longevidade de adultos machos e fêmeas, número de ovos e viabilidade de ovos (%) de Plutella
xylostella tratadas com extrato aquoso de C. xanthocarpa e C. adamantium (25 ± 2°C; 55 ± 5 UR; 12h
fotofase).
Longevidad Longevidade Oviposiçã Número Viabilidade
e de de fêmeas o (dias) de ovos de ovos (%)
machos (dias)
(dias)
Controle 32,00 a 7,80 a 7,20 a 224,80 55 a
a

Campomanesia 22,20 a 8,00 a 7,20 a 149,20 26 b

xanthocarpa a

Campomanesia 13,00 b 10,80 a 8,00 a 197,00 57 a

Adamantium a

*Médias seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si ao nível de significância a 5% de
probabilidade quando comparadas pelo teste de Tukey. Fonte: Souza, 2017.

4. Conclusão

O extrato aquoso de C. xanthocarpa, apresentou a redução da viabilidade dos ovos.

Dessa forma, o extrato se mostrou efetivo na redução de futuras gerações de P. xylostella.

Assim, considera-se que novos estudos devem ser conduzidos com a espécie, entre eles o

isolamento de substâncias e a execução de novos testes C. xanthocarpa.

pág. 122
 5. Agradecimentos

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo

fornecimento de bolsa de Iniciação Científica, ao Laboratório de Interação Inseto-Planta

(LIIP) por todo apoio.

REFERÊNCIAS

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pág. 125
 Bioprospecção de plantas do Bioma Cerrado e Mata para a produção de
inseticidas natural
Bioprospection of plants of Cerrado and Mata biomes for the production of natural
insecticides

Oliveira Miranda, Leandro1; Matias da Silva, Rosicleia2, Paula do Santos, Letícia 2 &
Mussury, Rosilda Mara2
1
UEMS; 2UFGD.
leandro_uems@hotmail.com

Resumo: Os princípios ativos dos inseticidas botânicos são compostos resultantes do

metabolismo secundário das plantas, sendo acumulados em pequenas proporções nos tecidos
vegetais. Os inseticidas naturais são utilizados em todo mundo tanto no manejo integrado de
pragas em cultivos comerciais, como também, na agricultura biológica. Um inseto que causa
maior dano as crucíferas é Plutella xylostella L. sendo que os inseticidas sintéticos usados
eliminam insetos benéficos e causam explosões populacionais de pragas. Sendo assim, o
presente trabalho teve por objetivo analisar, em laboratório, o efeito de extratos aquoso de
Trichilia silvatica, Serjania marginata, Campomanesia xanthocarpa, Alibertia edulis,
Anonna coriacea, Miconia albicans, Schinus therebentifolia, Dughetia furfuracea sobre a
preferência alimentar de larvas de terceiro instar de Plutella xylostella L., utilizando o teste
com chance de escolha. O efeito produzido pelos extratos vegetal na preferência alimentar foi
avaliado utilizando o índice de preferência (IP), sendo classificado como estimulante se o
índice for maior do que 1, neutro se igual a 1 e deterrente se menor do que 1. Em placa de
Petri foram inseridos um disco de couve (4 cm de diâmetro) tratado com extrato aquoso a
10% da espécie vegetal e outro disco de couve com o tratamento controle (agua destilada).
Posteriormente a placa foi fechada com plástico filme perfurado. Após 24 horas os discos
foram escaneados usando WinDIAS 3.2, para análise do consumo foliar. Para cada tratamento
foram utilizadas 10 repetições, sendo cada repetição constituída por 10 subamostras. Os
dados do consumo foliar foram analisados estatisticamente pelo teste F e as médias
comparadas pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade. Após análise dos dados
observou-se que o extrato aquoso de T. silvatica, A. coriacea e A. edulis foram
fagoestimulante com IP acima de 1,0, enquanto os demais extratos foram fagodeterrentes,
com IP abaixo de 1,0.

Palavras-chave: Controle biologico; Extrato vegetal; Traça-das-cruciferas

Abstract: The active ingredients of botanical insecticides are compounds resulting from the
secondary metabolism of plants, being accumulated in small proportions in plant tissues.
Natural insecticides are used worldwide both in integrated pest management in commercial
crops and in organic farming. An insect that causes most damage to crucifers is Plutella
xylostella L. The synthetic insecticides current used eliminate beneficial insects and may lead
pests populations to grow uncontrollably. The objective of this study was to analyze the effect
of aqueous extracts of Trichilia silvatica, Serjania marginata, Campomanesia xanthocarpa,
Alibertia edulis, Anonna coriacea, Miconia albicans, Schinus therebentifolia, Dughetia
furfuracea on the feeding preference of third instar Plutella xylostella L. larvae, using the test
with a chance of choice. The effect produced by the vegetable extracts in the food preference
was evaluated using the preference index (PI), being classified as a stimulant if the index was
greater than 1, neutral if equal to 1 and detergent if less than 1. In a petri dish was placed
cabbage disks (4cm in diameter) treated with 10% aqueous extract of the vegetable species
and another cabbage disk with the control treatment (distilled water). Subsequently the plate
was closed with perforated plastic film. After 24 hours the discs were scanned using
WinDIAS 3.2, to analyze the leaf consumption. For each treatment, 10 replicates were used,
and each replicate consisted of 10 subsamples. Foliar consumption data were analyzed
statistically by the F test and the means compared by the Scott-Knott test at 5% probability.
After analyzing the data, it was observed that the aqueous extract of T. silvatica, A. coriacea
and A. edulis were phagostimulant with PI higher than 1.0, while the other extracts were
phagdeterrents, with PI below 1.0.

Keywords: Biological control; Vegetable extract; Moth-of-crucifers

1. Introdução

A Plutella xylostella (L.), popularmente conhecida como traça-das-crucíferas, é

considerada o principal inseto-daninho nos cultivares de Brassicaceae. Em níveis elevados de

população esse microlepidóptero pode acarretar prejuízo econômico de até 100% ao produtor

(MORAES & FOERSTER, 2012). Devido à falta de alternativas viáveis e a facilidade de

encontrar inseticidas químicos de baixo custo no comercio, muitos produtores acabam

optando por esse mecanismo químico na tentativa de controlar esse inseto (SANTOS et al.,

2011).

Contudo a falta de conhecimento por parte desses trabalhadores e o uso intenso dos

controladores químicos resultaram em populações de P. xylostella resistente aos princípios

ativos presente em alguns inseticidas. Em 2011, foi relatado a resistência aos piretroides e as

avermectinas em populações de P. xylostella nos estados do Espírito Santo e Pernambuco

(OLIVEIRA et al., 2011). Enquanto no Distrito Federal foram apresentados populações

resistente as classes de piretroides, organofosfatos e carbamatos (SANTOS et al., 2011).

Levando em conta esse fator e os outros efeitos colaterais da utilização dos inseticidas

químicos, alguns pesquisadores estão dedicando seus estudos em buscas de alternativas

pág. 127
menos agressivas ao meio ambiente e a saúde humana. Entre essas alternativas podemos

destacar a utilização de extrato botânicos de plantas com propriedades citotóxicas aos inseto

indesejados (NIU et al., 2013; AMOABENG et al., 2014).

A diversidade de plantas é vasta, sendo elas fonte de compostos de alto interesse

biotecnológico, com aplicações na área industrial, farmacêutica e alimentícia (CARAMORI et

al., 2004). As famílias Annonaceae, Rubiaceae, Meliaceae, entre outras, possuem atividades

biológicas que interferem e influenciam em outros organismos, como insetos e

microrganismos (KRINSKI et al., 2014; MACIEL et al., 2002)

Sendo assim, o presente trabalho tem por objetivo analisar, em laboratório, o efeito de

extratos aquoso de espécies vegetais de mata e cerrado sobre a preferência alimentar de larvas

de terceiro instar de Plutella xylostella L.

2. Metodologia

2.1. Material vegetal e preparado do extrato aquoso

As folhas de Trichilia silvatica, Serjania marginata, Campomanesia xanthocarpa,

Alibertia edulis, Alibertia coriacea, Miconia albicans, Schinus therebentifolia e Dughetia

furfuracea foram coletadas na fazenda Coqueiro (mata) e Santa Madalena (Cerrado) no

município de Dourados-MS, no período das 7:00 às 9:00 horas.

O material coletado foi previamente lavado e submetido ao processo de secagem em

estufa de circulação forçada de ar a 45ºC (±1ºC) 50ºC por três dias. Após a secagem, o

material seco foi moído em moinho de facas do tipo Willey para obtenção do pó vegetal, o

mesmo foi acondicionado ao abrigo de luz e umidade.

No caso da extração de compostos de vegetais, na maioria das vezes, o material é

submetido ao processo de secagem para a preservação ou armazenagem do mesmo, seguido

da trituração que facilita o processo de extração (BERLINCK, 2009).

pág. 128
 O extrato aquoso foi preparado a partir de 10g de pó vegetal e 100mL da solvente água

destilada e, após 24 horas de repouso o preparado foi filtrado em papel filtro para a retenção

da parte sólida (Figura 1).

Figura 1-Preparo do extrato vegetal

2.2. Obtenção e manutenção da criação de P. xylostella

A criação foi conduzida em laboratório, em temperatura de 25ºC (± 1°C), umidade

relativa (UR) de 55% (± 5%) e fotoperíodo de 12 h horas, no Laboratório de Interação Inseto-

Planta (LIIP) localizado na Universidade Federal da Grande Dourados (UFGD).

Adultos de P. xylostella coletados em um local de plantio de couve manteiga (Brassica

oleracea L. var. acephala), localizado no munícipio de Dourados (MS, Brasil), foram sexadas

e retidos em gaiola de plástico e alimentados com solução de mel a 10%, fornecida em

algodão.

No interior das gaiolas continham discos de couve e de papel filtro para a postura dos

ovos. Esses discos eram retirados em dias alternados e transferidos para um recipiente

plástico, sendo que novos discos eram inseridos nas gaiolas até a morte dos adultos.

As larvas de primeiro, segundo, terceiro e quarto ínstar foram alimentadas com folhas

de couve orgânica, previamente higienizadas com solução de hipoclorito de sódio a 5% e

posteriormente lavadas em água corrente. As folhas de couve foram trocadas diariamente ou

pág. 129
logo que apresentassem murchas, mantendo-se sempre as folhas superiores. Esse processo foi

repetido diariamente até a formação das pupas.

As pupas formadas eram colocadas nas gaiolas de adultos para emergirem iniciando-se

do mesmo modo, o ciclo de vida da geração seguinte e assim sucessivamente.

2.3. Teste de preferência alimentar

Os testes com chance de escolha ocorreram em ambiente controlado com temperatura

25ºC (± 1°C) e 55% (± 5%) de UR e fotoperíodo de 12 h. Dois discos de couve (4 cm Ø)

foram colocados em placa de Petri, sendo um deles tratado com extrato aquoso a 10% de T.

silvatica e o outro com água destilada. Nas placas foi inserida uma larva de terceiro ínstar de

P. xylostella. Após 24 horas avaliou-se a área foliar consumida, por um integrador de área

foliar, utilizando-se o software WinDIAS 3.2 (Figura 2).

Foram realizadas 10 repetições com 10 subamostras, ou seja, foram preparadas 100

placas de Petri em cada extrato vegetal utilizado neste estudo. O mesmo processo de preparo

do teste e análise do mesmo, foi realizado com o extrato aquoso de S. marginata.

pág. 130
 B

Figura 2- Preparo do experimento (A); análise dos dados (B).

2.4. Análise dos dados

O efeito produzido pelos extratos botânicos foi avaliado utilizando o Índice de

Preferência Alimentar (IP) (KOGAN & GOEDEN, 1970), sendo classificado como

fagoestimulante se o índice for maior do que 1, neutro se igual a 1 e fagodeterrente se menor

do que 1, através da fórmula: IP = 2A/(M+A), onde: A = área consumida dos discos tratados;

M = áreas consumidas dos discos não tratados.

2.5 Análise estatística

O experimento foi conduzido em Delineamento interiramente casualizado com 8

tratamentos (plantas) e 10 repetições de 10 subamostras contendo uma larvas de 3º instar. Os

dados foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo teste de Scott-

knott (P≤0,05), utilizando-se o programa ASSITAT.

3. Resultados e Discussões

A partir da análise dos dados, é possível observar que o extrato aquoso de Após

análise dos dados observou-se que o extrato aquoso de T. silvatica, A. coriacea e A. edulis

foram fagoestimulante com IP acima de 1,0, enquanto os demais extratos foram

fagodeterrentes, com IP abaixo de 1,0.

pág. 131
Tabela 1- Índice de preferência de Plutella xylostella a partir dos discos tratados com 08 espécies vegetais

analisadas. Dourados, MS, 2017.

Planta Índice de Preferencia Classificação

Trichilia silvatica 1.00423 a Fagoestimulante

Serjania marginata 0.96734 b Fagodeterrente

Campomanesia xanthocarpa 0.96773 b Fagodeterrente

Alibertia edulis 1.00119 a Fagoestimulante

Alibertia coriacea 1.01360 a Fagoestimulante

Miconia albicans 0.99842 a Fagodeterrente

Schinus therebentifolia 0.98799 a Fagodeterrente

Dughetia furfuracea 0.99109 a Fagodeterrente

CV% 4.28
Médias seguidas de mesma letra não diferem entre sí pelo teste Scott-knott (P≤0,05).

O IP alimentar é eficiente em estudos de consumo foliar por insetos, pois estes

possuem sistema sensorial altamente desenvolvido, sendo que se o estímulo recebido pelo

inseto for positivo, ele se dirigirá até a planta e a substância que provocou esse estímulo será

chamada de atraente. Caso contrário, em presença de um repelente, o inseto se dirigirá em

direção contrária à direção da planta (SEFFRIN et al., 2008).

No caso do extrato aquoso de T. silvatica, A. coriacea e A. edulis com característica

fagoestimulante, o inseto ao fazer a mordida de prova recebeu um estímulo positivo, tornando

constante o consumo da área foliar. Na prática, esse primeiro momento pode se expressar

como um quadro ruim a produção das crucíferas, no em tanto estudos recentes mostram, que

em alguns casos quando o inseto consome o recurso alimentar tratado com um determinado

extrato vegetal, verifica-se alterações biológicas e comportamentais em insetos de P.

xylostella

Isso acontece quando o extrato vegetal utilizado possui compostos químicos nocivos à

morfologia, fisiologia e/ou comportamento da P. xylostella, podendo sofrer essas alterações

pág. 132
em quaisquer fases do ciclo de vida do inseto, seja ela larval, pupal ou quando se apresenta na

forma adulta. A necessidade da busca por mais informações a respeito do extrato aquoso de

de T. silvatica, A. coriacea e A. edulis são importantes, como por exemplo, análises

fitoquímicas para identificação de classes de compostos químicos, ou até mesmo investigando

um solvente mais adequado para a extração desses compostos. A escolha do solvente mais

adequado é importante, baseada na sua seletividade para as substâncias a serem extraídas. Em

uma extração seletiva, o material vegetal é extraído com um solvente de polaridade adequada

(COTTIGLIA et al., 2004).

O extrato aquoso de Serjania marginata, Campomanesia xanthocarpa, Miconia

albicans, H. laria, Schinus therebentifolia e Dughetia furfuracea de característica

fagodeterrente, o inseto quando entrou em contato, foi induzido a paralisar a alimentação. De

acordo com o índice, tal resultado confere ao extrato característica inseticida, sugerindo

aptidão para ser utilizado como substância alternativa e eficaz no controle de larvas da P.

xylostella no manejo de culturas de couve (SANTOS et al., 2011) e certamente outras

brássicas.

4. Agradecimentos

Os autores agradecem a Universidade Federal da Grande Dourados -UFGD a

oportunidade de realização da pesquisa. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento

Científico e Tecnológico a bolsa de Mestrado do segundo e terceiro autores.

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pág. 135
 Caracterização de microhabitat e grau de conservação de veredas do
IFTM, campus Uberaba-MG
Microhabitat characterization and vertical conservation degree of IFTM, campus
Uberaba-MG
Pimenta, Paloma Cristina ; Viana, Daniela Beatriz Lima Silva1 & Silva, Marina Neves
1

Ferreira1
1
IFTM
paloma.pimenta17@hotmail.com

Resumo: O cerrado é considerado o segundo maior bioma do Brasil, e detém em suas

fitofisionomias um subsistema denominado Vereda, protegido pela Lei nº 9.375 (1986). O seu
ambiente é caracterizado pela presença dos buritis (Mauritia flexuosa) ou outras formas de
vegetação típica de nascentes ou cabeceiras de cursos d'água. Esses locais são importantes
para a manunteção da fauna, pois propicia o pouso para a avifauna, refúgio, abrigo, fonte de
alimento e local de reprodução. No cerrado, a cada ano há uma grande expansão de atividades
antrópicas como a agricultura e pecuária extensiva. O objetivo deste trabalho foi a
caracterização dos microhabitats de quatro áreas de veredas localizadas dentro do IFTM,
campus Uberaba, com foco no grau de conservação. Os dados foram coletados mensalmente,
entre junho e novembro de 2016, para detectar possíveis variações sazonais. A caracterização
foi feita com base no método (adaptado) de Polleto et al. (2004), no qual diversas variáveis
ligadas à estrutura da paisagem e da vegetação foram medidas e enquadradas em categorias.
No total, 17 variáveis ambientais analisadas dentro de um raio de 50 m a partir de cada um
dos quatro pontos de observação. De acordo com a análise realizada (PCA: análise de
componentes principais; MANLY, 1994), os dois componentes principais explicaram
aproximadamente 90% da variação entre os pontos. Na estação seca, as características
“heterogeneidade da cobertura vegetal”, “grau de declividade”, “área coberta pelo capim
Andropogon bicornis”, “presença de reservatório d’água” e “largura da porção arbustivo-
arbórea da vereda” foram determinantes na diferenciação entre os pontos. Já na estação
chuvosa, as características “presença de reservatório d’água” e “largura da porção
estritamente herbáceo-graminosa da vereda” foram as determinantes. Pode-se destacar
características relacionadas à ação antrópica e à presença de curso d’água (sazonal) como
principais na caracterização das áreas de vereda analisadas no IFTM - campus Uberaba.
Palavras-chave: Cerrado; Veredas; Ação Antrópica; Conservação ambiental.

Abstract: The cerrado is considered the second largest biome in Brazil, and has in its
phytophysiognomies a subsystem called Vereda, protected by Law 9,375 (1986). (Mauritia
flexuosa) or other forms of vegetation typical of springs or headwaters of watercourses. These
sites are important for a fauna control, for propitiation or landing for a bird life, refuge,
shelter, food source and breeding site. In the cerrado, every year there is a great expansion of
anthropic activities such as extensive agriculture and livestock. The objective of this work
was to characterize the microhabitats of four border areas located within the IFTM, Uberaba
campus, focusing on conservation status. Data were collected monthly between June and
November 2016 to detect possible seasonal variations. The characterization was made based
on the (adapted) method of Polleto et al. (2004), there are no qualitative differences linked to
the structure of the landscape and vegetation. In total, 17 variables are analyzed within a
radius of 50 meters from each of the four observation points. According to an analysis
performed (MANA, 1994), the two main components explain approximately 90% of the
variation between the points. In the dry season, the characteristics of "heterogeneity of
vegetation cover", "degree of slope", "area covered by grass", "presence of water reservoir"
and "width of the shrub-tree portion of the path" were determinant in the points. In the rainy
season, as characteristics "presence of water reservoir" and "width of the strictly herbaceous-
graminous portion of the path" were as determinants. Characteristics related to the anthropic
action and the presence of water (seasonal) can be highlighted as main in the characterization
of the non-IFTM - Uberaba campus analyzed areas.
Keywords: Cerrado; Veredas; Anthropogenic Action; Environmental Conservation.

1. Introdução

O cerrado é o segundo maior bioma do Brasil, sendo superado somente pelo

Amazônico. O bioma cerrado reúne conjuntos de ecossistemas (savanas, matas, campos e

matas de galeria) que ocorrem no centro do Brasil (RIBEIRO & WALTER, 1998).

O cerrado tem em suas fitofisionomias um subsistema denominado vereda, que possui

um significado ecológico, socioeconômico e estético-paisagístico que lhe confere importância

regional. Sua proteção está prevista na Lei nº 9.375, de 12 de dezembro de 1986, que declara

de interesse comum e preservação permanente os ecossistemas das veredas no Estado de

Minas Gerais (FERREIRA, 2008).

As veredas integram a fitofisionomia do cerrado, e podem ser facilmente reconhecidas

pela presença da palmeira arbórea Mauritia flexuosa, popularmente conhecida como buriti,

em áreas de exsudação do lençol freático que contenham nascentes ou cabeceiras de cursos

d'água de rede de drenagem, onde há ocorrência de solos hidromórficos. Os buritis

caracterizam-se por altura média de 12 a 15 metros, rodeados por espécies arbustivo-

pág. 137
herbáceas, mas não formam dossel. As veredas são frequentemente circundadas por campo

limpo, geralmente úmido. Fornecem refúgios fauno-florísticos, onde várias espécies de seres

vivos, principalmente da fauna e da flora, são encontradas, e dependem desse ambiente para

sua sobrevivência. (RIBEIRO & WALTER, 1998; FERREIRA, 2008).

A umidade do solo nas veredas é devido à proximidade do lençol freático com relação

à superfície da terra e aos buritis com suas raízes que drenam a água de maneira irregular.

Quando as espécies de plantas das veredas morrem há um favorecimento de invasão de

espécies adaptadas ao ambiente mais seco. Apesar de serem consideradas Áreas de

Preservação Permanentes (APPs), as veredas têm sofrido modificações progressivas graves

em várias localidades do domínio Cerrado, devido às atividades agropecuárias e urbanas. É

comum que produtores agropecuários realizem drenagem do solo e provoquem queimadas

para remover a vegetação e implantar lavouras, na maioria das vezes sem que isso seja

detectado pelos órgãos fiscalizadores. O mesmo procedimento é feito para a construção de

estradas e rodovias nestes ambientes. Adicionado a isso, essa fitofisionomia apresenta baixa

capacidade regenerativa (CARVALHO, 2015).

É importante que a população seja conscientizada sobre a preservação das veredas,

pois atuam diretamente na manutenção dos recursos hídricos no Cerrado (SANTOS, 2013).

O Instituto Federal do Triângulo Mineiro – IFTM, Campus Uberaba possui uma área

total de 4.710.288 m² (472 hectares), e abriga diversas áreas de vereda. Entendemos ser de

suma importância o estudo e a caracterização dessas áreas, como forma de verificar quais são

suas atuais situações de conservação e de embasar medidas futuras de conservação das

mesmas, principalmente por se tratar de uma instituição de ensino que tem o meio ambiente

como foco de cursos técnicos, cursos superiores e pós-graduações.

pág. 138
 O objetivo deste trabalho é a caracterização dos microhabitats de seis áreas de vereda

localizadas dentro do IFTM, Campus Uberaba, com foco no grau de conservação das mesmas.

2. Materiais e Métodos

As quatro áreas de estudo situa-se dentro do IFTM - Campus Uberaba (GPS) (Figuras

1, 2, 3 e 4). Em cada área definiu-se um ponto de observação para levantamento dos dados de

caracterização, com coletas mensais para verificação de mudanças na paisagem. As veredas

estudadas apresentam um denso estrato herbáceo-arbustivo dominante, entremeado por

grandes árvores e a palmeira buriti.

Figura 1 – Primeiro ponto de coleta (19º39'34.38"S 47º57'52.78"W)

pág. 139
 Figura 2 – Segundo ponto de coleta (19º39'45.97"S 47º57'37.15"W)

Figura 3 – Terceiro ponto de coleta (19º39'53.21"S 47º57'30.42"W)

Figura 4 – Quarto ponto de coleta (19º39'59.18"S 47º58'4.12"W)

Os meses de coleta foram de junho e novembro de 2016, contemplando assim as duas

estações bem definidas existentes na região, uma seca e uma chuvosa. A caracterização

ocorreu com base no estudo de Polleto et al. (2004), no qual diversas variáveis ligadas à

estrutura da paisagem e da vegetação foram medidas e enquadradas em categorias. No total,

17 variáveis ambientais (Anexo) foram analisadas dentro de um raio de 50 m a partir de cada

ponto de observação.

Os pontos caracterizados foram relacionados segundo Análise de Componentes

Principais (PCA) (MANLY, 1994), que avaliou o grau de importância de cada variável

pág. 140
ambiental e reuniu os pontos de acordo com suas similaridades. Para realização dessa análise

utilizou-se o programa R Core Team (2016).

3. Resultados e discussão

De acordo com a análise realizada (PCA: análise de componentes principais; MANLY,

1994), os dois componentes principais explicaram aproximadamente 90% da variação entre os

pontos.

Os parâmetros que mais variaram entre as estações seca e chuvosa (Figura 5), foram a

presença do capim rabo-de-burro (Andropogon bicornis) e umidade do solo. Já a

diferenciação entre os pontos independente da sazonalidade se deveu principalmente à

presença de reservatório de água, que esteve relacionada à maior densidade de buritis,

principalmente nos pontos 2 e 3.

Figura 5 – Gráfico gerado com base nos escores estandardizados dos dados de caracterização ambiental

(variáveis A a Q) coletados nas estações seca (gráfico da esquerda) e chuvosa (gráfico da direita), por meio da

Análise de Componentes Principais (PCA). P1: ponto 1; P2: ponto 2; P3: ponto 3; P4: ponto 4. A:

heterogeneidade da cobertura vegetal; B: n° aproximado de morfoespécies herbáceo-arbustivas; C: grau de

pág. 141
antropização; D: grau de declividade; E: área coberta por braquiária; F: área coberta por capim-rabo-de-burro; G:

densidade estrato inferior; H: densidade estrato médio; I: densidade estrato superior; J: cobertura do solo; K:

presença de reservatório d’água; L: densidade da vegetação; M: largura da porção estritamente herbáceo-

graminosa da vereda; N: largura da porção arbustivo-arbórea da vereda; O: densidade de buritis; P:

fitofisionomia adjacente; Q: umidade do solo

O ponto 1 se diferenciou dos demais pontos principalmente pela densidade do estrato

médio, que foi menor com relação aos demais pontos. Esse foi o único ponto caracterizado

como transição entre mata seca semidecídua e vereda; os demais pontos parecem caracterizar

transição entre vereda e cerradão (baseado nas fitofisionomias propostas por Ribeiro &

Walter, 2008). O ponto 4 se destacou pelo solo seco e baixa densidade de buritis, inclusive

tendo sido observados buritis mortos.

Os principais impactos observados entre os pontos foram presença de pastagens e

espécies herbáceas exóticas, como a Brachiaria decumbens (todos os pontos); represamento,

canalização e captação de água dos reservatórios naturais (pontos 2 e 3); uso antrópico de

áreas adjacentes próximas com supressão vegetal (todos os pontos); e assoreamento

(principalmente ponto 4).

A degradação desenfreada de veredas em virtude da ocupação humana não respeita o

meio ambiente e nem mesmo a legislação ambiental. É comum em áreas urbanas encontrar

veredas com barramentos para formação de represas, com drenos, ou como áreas de despejo

de entulhos e lixo. (SANTOS et al., 2013).

De acordo com Melo (2008, p. 82)

(...) a flora da vereda é sensível à antropização. Alterações na riqueza

vegetal, devido às espécies invasoras e na frequência e cobertura pelo

pastejo e pisoteio bovino, podem estar colocando em risco a

pág. 142
 manutenção do regime hídrico, assim como da diversidade vegetal

nativa da vereda.

Após a degradação as veredas se transformam em vales encharcados, em forma de

fundos assoreados e secos, como parece estar ocorrendo no ponto 4. Segundo Melo (2008, p.

26) “a essas feições associa-se o rebaixamento do nível freático, colúvios arenosos de

recobrimento e a desperenização das veredas, já com muitos buritis impactados ou mesmo

mortos”.

4. Conclusão

As características relacionadas à ação antrópica e à presença de cursos d’água (sazonal

ou não) foram determinantes nas diferenças observadas entre os pontos caracterizadas.

A degradação das áreas de veredas do IFTM - Campus Uberaba observada nesse estudo

merece atenção e medidas mitigatórias, a fim de que não sejam ainda mais danosas a esse tipo

de formação vegetal, dada sua importância ecológica, científica, educacional e social.

5. Agradecimentos

Agradecemos ao Instituto Federal do Triângulo Mineiro-campus Uberaba, pela

possibilidade de desenvolvimento da iniciação cientifica voluntária, e á professora Marina

Farcic Mineo pela colaboração.

REFERÊNCIAS

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Acesso em: 04 Jun. 2016.

ANEXO
Tabela 1. Variáveis utilizadas para caracterização de microhabitat nos pontos 1 a 4

Variáveis Classes estimadas de presença/intensidade

A Heterogeneidade da cobertura vegetal 1 (homogênea), 2 (intermediária), 3 (heterogênea)

B N° aproximado de morfoespécies 1 (0-5), 2 (5-15), 3 (>15)

herbáceo-arbustivas
C Grau de antropização 1 (mínino), 2 (intermediário), 3 (intenso)

pág. 145
D Grau de declividade 1 (plano), 2 (até 30°), 3 (>30°)

E Área coberta por braquiária 1 (ausente), 2 (até 10%), 3 (10-50%), 4 (>50%)

F Área coberta por capim-rabo-de-burro 1 (ausente), 2 (até 10%), 3 (10-50%), 4 (>50%)

G Densidade estrato inferior (< 2m) 1 (descontínuo), 2 (pouco contínuo), 3 (contínuo)

H Densidade estrato médio (2 – 7m) 1 (descontínuo), 2 (pouco contínuo), 3 (contínuo)

I Densidade estrato superior (> 7m) 1 (descontínuo), 2 (pouco contínuo), 3 (contínuo)

J Cobertura do solo 1 (solo nú), 2 (solo parcialmente visível), 3 (solo

não visível)
K Presença de reservatório d’água 1 (ausente), 2 (temporário), 3 (abundante), 4
(razoável)
L Densidade da vegetação 1 (aberta), 2 (intermediária), 3 (densa/difícil acesso)

M Largura da porção estritamente 1 (inexistente), 2 (1-2m), 3 (2-5m), 4 (5-10m), 5

herbáceo-graminosa da vereda (>10m)
N Largura da porção arbustivo-arbórea da 1 (inexistente), 2 (< 5m), 3 (5 - 15m), 4 (15 - 30m),
vereda 5 (> 30m)
O Densidade de buritis 1 (inexistente), 2 (ralo), 3 (intermediário), 4 (denso)

P Fitofisionomia adjacente 1 (cerrado sentido restrito), 2 (campo sujo), 3

(pastagem em regeneração), 4 (mata ciliar)

Q Umidade do solo 1 (solo seco), 2 (solo pouco úmido), 3 (solo muito

úmido), 4 (solo saturado)

Fonte: Adaptado de Polleto et al. (2004)

pág. 146
 Competindo com os vizinhos: competição intra e interespecíficas de
Pachycondyla striata Smith, 1858 (Hymenoptera: Formicidae) durante o
forrageamento em ambiente urbano
Competing with neighbors: intra and interspecific competition of Pachycondyla striata
Smith, 1858 (Hymenoptera: Formicidae) during foraging in urban environment

Silva, Janiele P.1; David, Vinícius F1; Otta, Emma1 & Châline, Nicolas1
1
IPUSP
janiele.pereira@usp.br

Resumo: A exploração de um mesmo recurso alimentar por formigas pode levar à

competição. Como existem poucos estudos sobre a competição por alimento em ambiente
urbano da espécie Pachycondyla striata, o objetivo deste trabalho foi registrar os
comportamentos de P. striata durante interações competitivas em ambiente urbano e a
mirmecofauna associada. Para isso, foram observadas 96 formigas no campus da
Universidade de São Paulo. Foram registrados a frequência da competição e os
comportamentos de P. striata durante a interação. Também foram testadas as variáveis
experimentais quantidade, tipo de alimento e distância do ninho. Houve competição por
alimento em 72% das réplicas, com a presença de nove espécies de formigas, com prevalência
da competição interespecífica. O comportamento mais frequente de P. striata foi agressão
(60%), seguido por andar em torno do alimento (34%) e furto (6%). Já a frequência da
competição foi significativamente maior quando o alimento estava próximo ao ninho.
Conclui-se que a competição por alimento interespecífica foi frequente no ambiente urbano
estudado, principalmente próximo do ninho, e que P. striata utiliza comportamentos
agressivos para dominar o alimento.
Palavras-chave: Pachycondyla striata; forrageamento; competição; ambiente urbano.

Abstract: The exploitation of the same food resource by ants can lead to competition. As
there are few studies on competition for food in the urban environment of the specie
Pachycondyla striata, the objective of this work was to record the behaviors of P. striata
during competitive interactions in urban environment and the associated mirmecofauna. For
that 96 ants were observed on the campus of the University of São Paulo. Were recorded the
frequency of the competition and competitor behavior of P. striata during the interaction.
Experimental variables tested were quantity, type of food and distance from the nest. There
was competition for food in 72% of the replicas, with the presence of nine species of ants,
with prevalence of interspecific competition. The most common behavior of P. striata was
aggression (60%), followed by walking around the food (34%) and food robbing (6%). The
frequency of the competition was significantly higher when food was near the nest. It is
concluded that interspecific competition for food was often in the urban environment studied,
mainly near the nest, and that P. striata uses aggressive behavior to dominate food.
Keywords: Pachycondyla striata; foraging; competition; urban environment.

1. Introdução

Diversos insetos competem por um recurso comum, inclusive as formigas. Essa

competição pode ser entre indivíduos da mesma espécie (intraespecífica) ou de espécies

diferentes (interespecífica) (WILSON, 1980). Parr e Gibb (2009) classificam a competição

entre formigas de três formas: a) interferência direta através de comportamentos agressivos;

b) exploração, em que há o esgotamento de um recurso limitado; e c) aparente competição,

em que duas colônias compartilham um mesmo inimigo natural.

Um tipo de competição por recurso é o alimentar. Fatores associados ao alimento

influenciam a competição das formigas, como o tipo (PORTHA, DENEUBOURG,

DETRAIN, 2002), quantidade (PEARCE-DUVET, FEENER, 2010), disponibilidade

(GUÉNARD, MCGLYNN, 2013) e distância do ninho (BERNSTEIN, 1975).

Recentemente, um estudo abordou a competição interespecífica em formigas

poneromorfas no Brasil (SILVESTRE et al., 2015). Contudo, houve poucos registros das

interações de Pachycondyla striata, espécie predadora generalista epigeica, que possui

mandíbula bem desenvolvida e ferrão - utilizado para paralisar suas presas - em associação

com uma espuma venenosa secretada por uma glândula de veneno (ORTIZ, MATHIAS,

2006; SILVA-MELO, GIANNOTTI, 2012).

O objetivo deste trabalho foi registrar os comportamentos de P. striata durante

interações competitivas em ambiente urbano e a mirmecofauna associada. Hipotetiza-se que

haverá competição intra e interespecífica por alimento, com exibição de comportamentos

principalmente agressivos, e que a competição por alimento será influenciada por diferentes

variáveis, como quantidade, tipo de alimento e distância do ninho.

2. Metodologia

pág. 148
 2.1. Local

A pesquisa foi realizada no campus da Cidade Universitária da Universidade de São

Paulo (USP) (-23.556489, -46.725204), cujo campus possui 25% de áreas comuns verdes e

ajardinadas (PREFEITURA DO CAMPUS, 2017).

2.2 Variável experimental

Foram utilizados oito tratamentos resultantes da combinação de três fatores: quantidade

(3,0 g e 7,0 g), tipo [proteína (atum) ou carboidrato (maçã com mel)] e distância (perto: 0,5 m

e longe: 4,0 m) do ninho. Cada um dos oito tratamentos foi aplicado a 12 formigas (focais) de

diferentes colônias, totalizando 96 formigas.

2.3 Coleta de dados

A coleta de dados ocorreu em período diurno, de dezembro de 2015 a abril de 2016. A

seleção dos ninhos e das réplicas dos tratamentos foi aleatorizada. Cada formiga focal foi

identificada por uma marcação colorida (Marker® Paint Marker PX-20). Cada réplica durou

90 min., durante os quais foram registrados os comportamentos das focais pelo método

Animal Focal e as interações com as competidoras pela Amostragem de Comportamento

(ALTMANN, 1974). Para cada focal registrou-se: a) o número de viagens do ninho até o

alimento; b) se houve ou não encontro com espécies competidoras em cada viagem; c) se

houve ou não interação entre a focal e a competidora; e, havendo: d) qual foi o tipo de

comportamento da focal. Os comportamentos foram classificados em: a) agressão:

mandíbulas abertas, morder a competidora ou ferroá-la, com ou sem secreção de espuma

venenosa; b) andar em torno do alimento sem transportá-la até o ninho, após contato físico

com as competidoras; e c) furto, quando a focal retirou o alimento que estava sendo

transportado pela competidora, levando-o para o próprio ninho. Foram coletados indivíduos

de cada espécie competidora para identificação, com depósito no Museu de Zoologia (USP).

2.4 Análise estatística

pág. 149
 Para cada focal, foram computados totais de viagens com ou sem encontros com cada

espécie competidora e esses totais foram comparados com o teste de Friedman, com

comparação de pares pelo teste de Mann-Whitney com correção de Bonferroni. Para verificar

se os comportamentos das focais eram diferentes de acordo com a espécie competidora,

selecionaram-se as réplicas com apenas uma espécie competidora e mais de uma interação e

aplicou-se sobre as viagens uma análise de Equações de Estimação Generalizadas (GEE) com

modelo logístico binomial para cada comportamento registrado, tendo as viagens de cada

focal como medida repetida e a ocorrência ou não do comportamento como variável de

interesse. Analisou-se a relação entre o número de réplicas com ou sem competição para cada

variável experimental (quantidade, tipo de alimento e distância) com o teste Qui-quadrado. O

nível de significância foi de 5%. As análises foram com o IBM® SPSS® Statistics 20.

3. Resultados

Das 96 focais observadas, 72% das focais encontraram competidoras em pelo menos

uma viagem. No total, as focais fizeram 1.887 viagens do ninho até o alimento, com presença

de espécies competidoras em 943 delas.

3.1 Espécies competidoras

A competição interespecífica foi mais frequente que a intraespecífica. As cinco espécies

competidoras mais frequentes foram Gnamptogenys striatula, Mayr (56%), seguida por

Linepithema neotropicum, Wild (15%), Solenopsis saevissima, Mayr (10%), Wasmannia

auropunctata, Roger (8%) e Brachymyrmex heeri, Forel (4%) (lista completa: Anexo 1). As

focais competiram com uma (81%), duas (16%;) ou três (3%) espécies na mesma réplica.

Cada focal fez, em média, 20 viagens (Desvio Padrão + 13,46), sendo que em 10 (D.P. +

10,56) não houve encontro com competidoras, e em 10 (D.P. + 14,17) sim. A espécie

competidora mais frequente foi G. striatula, seguida por L. neotropicum, S. saevissima, W.

auropunctata, B. heeri e, igualmente na última posição, C. gr. tanaemyrmex, P. subarmata, P.

pág. 150
gr. flavens, O. cf. chelifer e P. striata (Teste de Friedman; χ2(9) = 229,24 e p < 0,0001). No

teste aos pares, todas as comparações com G. striatula foram significativas (p < 0,001), com

uma diferença na comparação entre G. striatula e L. neotropicum (p = 0,002).

3.2 Comportamentos de Pachycondyla striata

Nas 943 viagens até o alimento em que houve encontro com competidoras, foram

registradas 386 interações entre focais e espécies competidoras. A agressão foi o

comportamento mais frequente, seguido de andar em volta do alimento e furto. A agressão

(Anexo 2) corresponde a 60% das interações e esteve presente em 231 viagens, incluindo uma

ocorrência de agressão intraespecífica com uso de espuma venenosa, sendo 197 viagens com

apenas uma espécie competidora e mais de uma interação. O modelo estimou uma

probabilidade de ocorrência de agressão na presença da espécie L. neotropicum em 38%, S.

saevissima em 20%, W. auropunctata em 26% e G. striatula em 21% e evidenciou um efeito

da espécie encontrada sobre a frequência desse comportamento (χ2 Wald = 39,288 e p <

0,001). A inspeção dos intervalos de confiança indica que há uma frequência de agressão

maior em relação à L. neotropicum, seguida de S. saevissima, W. auropunctata e G. striatula

(Figura 2). Tanto os intervalos de confiança quanto a comparação aos pares com correção de

Sidak sequencial indicaram diferenças a 5% da L. neotropicum para as duas últimas espécies,

enquanto contra a S. saevissima houve frequência intermediária que não se diferenciou de

nenhuma outra espécie.

Andar em torno do alimento (Anexo 3) corresponde a 34% das interações e está

presente em 132 viagens, ocorrendo na presença de seis espécies competidoras

interespecíficas. Após a seleção das réplicas esse comportamento ocorreu em 109 viagens. O

pág. 151
Figura 2. Frequência estimada dos comportamentos agressão e andar em torno do alimento em função da
1
espécie encontrada*. Fonte: elaborado pela autora

modelo estimou uma probabilidade de ocorrência de andar em torno do alimento na presença

da espécie L. neotropicum em 37%, W. auropunctata em 26% e em ambos, S. saevissima e G.

striatula, 10% e evidenciou um efeito da espécie encontrada sobre a frequência desse

comportamento (χ2 Wald = 64,390 e p < 0,001). A inspeção dos intervalos de confiança indica

que há, novamente, uma frequência maior do comportamento em relação à L. neotropicum,

mas seguida agora da W. auropunctata e depois de S. saevissima e G. striatula (Figura 2).

Tanto os intervalos de confiança quanto a comparação aos pares com correção de Sidak

sequencial indicaram diferenças a 5% da L. neotropicum e para as outras três espécies, e

também da W. auropunctata para as demais, enquanto a S. saevissima e a G. striatula são

semelhantes entre si.

O furto de alimento (Anexo 4) foi a interação menos frequente, correspondendo a 6%

das interações e está presente em 23 viagens, sendo realizado contra metade das espécies

competidoras. Em razão de sua frequência baixa, não foi possível analisar este

comportamento como os demais.

1
O gráfico apresentada apenas os dados das réplicas com apenas uma espécie competidora que tive mais de uma
interação com Pachycondyla striata, conforme critério do modelo estatístico.

pág. 152
 3.3 Variável experimental

Dos fatores testados, a presença de competição nas réplicas de quantidade e tipo de

alimento foi semelhante. Apenas a distância entre o alimento e o ninho se relacionou com a

ocorrência de competição. A competição foi mais frequente nas réplicas em que o alimento

estava perto do ninho (81%) e menos frequente quando o alimento estava longe do ninho

(63%) (χ2= 4,174, p = 0,041; Anexo 5). Apesar de estarem presentes nas duas distâncias, G.

striatula e a W. auropunctata foram mais frequentes perto do ninho do que longe, enquanto

ocorreu o oposto com a L. neotropicum e a S. saevissima (Anexo 6).

4. Discussão

Nosso estudou reforçou que a competição alimentar entre formigas é comum.

Competições intraespecíficas foram menos recorrentes do que as interespecíficas. Durante as

interações ocorreu principalmente competição com interferência física por agressividade e,

pontualmente, interferência química com espuma venenosa. A distância entre o alimento e o

ninho foi o único fator que influenciou a frequência da competição, sendo maior quando o

alimento estava perto do ninho de P. striata, embora isso tenha ocorrido provavelmente

devido ao local dos ninhos, localizados sob árvores.

De acordo com as notas de campo de Silvestre et al. (2015), iscas alimentares atraem

diversas espécies de formigas, ocasionando interações competitivas entre poneromorfas e

outros clados, como Dolichoderinae, Myrmicinae e Formicinae. Essa observação foi

confirmada em nosso estudo, no qual a maioria das forrageadoras de P. striata encontrou pelo

menos uma vez formigas de outros ninhos no local do alimento. Contudo, divergindo das

notas de campo dos autores, a competição mais observada aqui foi com Gnamptogenys

striatula. No geral, as espécies competidoras registradas neste estudo são comumente

encontradas em ambiente urbano (SOUZA-CAMPANA et al., 2016; SUGUITURU et al.,

pág. 153
2015). A competição interespecífica representa a maioria dos encontros competitivos devido à

sobreposição da dieta alimentar das formigas, pois, assim como a P. striata, as competidoras

são forrageadoras epigeicas com uma dieta ampla (BACCARO et al., 2015; SOUZA-

CAMPANA et al., 2016; SUGUITURU et al., 2015; WILD, 2007). Apesar de menos comum,

a competição intraespecífica foi a única interação com o uso de espuma venenosa, resultando

no óbito da oponente. A agressividade intraespecífica em P. striata já havia sido relatada na

literatura, resultando em ferimentos graves ou óbito de uma das formigas que foi transportada

para o ninho como presa (MEDEIROS, OLIVEIRA, 2009).

As formigas utilizam diversos comportamentos durante a competição por alimento para

limitar o acesso de outros indivíduos, como foi observado neste estudo. A competição por

interferência de P. striata ocorreu principalmente pelo uso de comportamentos agressivos

(mordida, ferroada e secreção de espuma). Os resultados deste trabalho corroboram os

registros anteriores que relacionam a agressividade com a atividade de forrageamento nessa

espécie (DA SILVA-MELO, GIANNOTTI, 2012; MEDEIROS, OLIVEIRA, 2009). As focais

exibiram maior frequência de agressão na presença da Linepithema neotropicum, conhecida

por pertencer a um gênero que se especializa em áreas como a urbana e por dominar o

alimento utilizando o recrutamento massivo para atrair companheiras (BACCARO et al.,

2015). Mas, mesmo na presença de competidoras com recrutamento massivo, é possível que

uma poneromorfa acesse a isca, pois quanto maior a formiga, mais agressiva ela é

(SILVESTRE et al., 2015).

A presença de competição no recurso alimentar desencadeou o comportamento de andar

em torno do alimento nas forrageadoras de P. striata, que pode ser interpretado como uma

proteção em frente a competidoras. Ao permanecerem no local, as forrageadoras limitaram o

acesso ao alimento, interferindo diretamente na sua coleta por meio da agressão. Com essa

estratégia as forrageadoras podem proteger a fonte de alimento, aumentando o fitness da

pág. 154
colônia, mas sem garantir a exclusão total da competidora do local em que está o alimento.

Possivelmente a ausência de dominância da isca por P. striata, assim como para outras

poneromorfas, está associada a pouca quantidade de forrageadoras da mesma colônia

explorando a mesma isca, devido à estratégia de forrageamento individual ou do recrutamento

por tandem running, que recruta apenas uma formiga por vez (SILVESTRE et al., 2015). O

furto possibilita a coleta de alimento quando há encontro diádico entre as competidoras.

Apesar de pouco frequente, outros trabalhos registraram o furto de alimento com diferentes

espécies (ex: MEDEIROS, OLIVEIRA, 2009) (RAIMUNDO, FREITAS, OLIVEIRA, 2009).

Apenas a distância entre o alimento e o ninho influenciou a ocorrência de competição.

O aumento da competição perto do ninho de P. striata pode estar relacionado com a

disponibilidade de alimento associada ao local de nidificação da espécie, a base de árvores.

Em uma área urbana com um jardim cuja vegetação é predominantemente rasteira, as árvores

proporcionam abrigo e alimento para diversos organismos, além das formigas (revisão de

BRUN; LINK; BRUN, 2007). Isso significa que a região próxima às árvores pode ser uma

fonte alimentar mais recompensadora do que distante dela, aumentando a competição para as

espécies que nidificam próximas a ela, como no caso de P. striata.

5. Agradecimentos

Os autores agradecem aos órgãos financiadores PROEX/CAPES e CNPq e aos colegas

que possibilitaram a existência deste trabalho: Lia Viegas, Larissa Troitino, Karen

Bonsangue, Gabriela Brito, Thais Alves, Géssica Cristina, Henrique Lanhoso, Fábio

Kishimoto do IPUSP, Mônica Antunes Ulysséa e Lívia Pires do Prado do MZUSP, Amanda

de Oliveira do Instituto Biológico e Otávio Moraes da UMC.

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pág. 155
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pág. 158
ANEXO 1

Frequência das espécies competidoras de P. striata coletadas nos jardins do Instituto de

Psicologia da Universidade de São Paulo.

Táxon Frequência (%)

Dolichoderinae
Dolichoderini
Linepithema neotropicum 15,48
Ectatomminae
Ectatommini
Gnamptogenys striatula 55,95
Formicinae
Myrmelachistini
Brachymyrmex heeri 3,57
Camponotini
Camponotus gr. tanaemyrmex 1,19
Myrmicinae
Attini
Pheidole gr. flavens 2,38
Pheidole subarmata 1,19
Wasmannia auropunctata 8,33
Solenopsidini
Solenopsis saevissima 9,52
Ponerinae
Ponerini
Pachycondyla striata 1,19
Odontomachus cf. affinis 1,19
Total 100

pág. 159
ANEXO 2
Forrageadora de Pachycondyla striata apresentando comportamento agressivo:

interespecífico com Gnamptogenys striatula, sendo: a) forrageadora mordeu a competidora;

b) mantendo-a presa na mandíbula, inclinou o corpo; c e d) ferroando-a; e) intraespecífico

com registro de secreção de espuma venenosa. Fonte: autora.

e)

pág. 160
ANEXO 3
Forrageadora de Pachycondyla striata andando em torno do alimento, apresentando

comportamentos agressivos contra as Gnamptogenys striatula e reduzindo a quantidade de

formigas competidoras com o passar dos quadros. Fonte: autora.

pág. 161
ANEXO 4
Forrageadora de Pachycondyla striata (seta vermelha) furtando o alimento da

competidora Gnamptogenys striatula (seta azul). a) Forrageadora de G. striatula estava

transportando um pedaço de maçã; b) forrageadora de P. striata encontrou o alimento; c)

antenando-o; d) a G. striatula saiu do local, deixando o alimento; e) e a P. striata o mordeu; f)

transportando-o para o próprio ninho. Foto: Gabriela Brito.

pág. 162
ANEXO 5
Tabela com os resultados da análise estatística (teste Qui-Quadrado) sobre a relação da
competição com os fatores testados.
Competição
Fator Categoria χ2 gl p valor
Sem % Com %
3g 13 27 35 73
Quantidade 0,052 1 0,82
7g 14 29 34 71
Proteína 13 27 35 73
Alimento 0,052 1 0,82
Carboidrato 14 29 34 71
Perto 9 19 39 81
Distância 4,174 1 0,041
Longe 18 38 30 63

pág. 163
ANEXO 6
Frequência de réplica entre Pachycondyla striata e espécies competidoras em função da
variável experimental. Elaborada pela autora

Frequência de réplicas

pág. 164
 Comportamento de espera de carrapatos aumentam em dias mais
quentes dentro de uma reserva de Mata Atlântica no Sul do Brasil
Host questing behavior of ticks increased by warming within an Atlantic forest reserve
in south Brazil

Suzin, Adriane1; Vogliotti, Alexandre2; Nunes, Pablo Henrique3 & Szabó, Matias Pablo Juan4.
1
UFU; 2UNILA; 3UNILA, 4UFU
Email:szabo@ufu.br

Resumo: Muitos fatores bióticos e abióticos podem determinar a densidade e distribuição dos
carrapatos. Alguns estudos tem relacionado o aumento da população de carrapatos à
mudanças climáticas, o que pode aumentar a probabilidade de exposição a esses ectoparasitos
e consequentemente à doenças. O objetivo do trabalho foi estudar o comportamento de espera
de carrapatos sob distintas temperaturas em uma floresta de Mata Atlântica - Parque Nacional
do Iguaçu, Brasil. Os carrapatos foram coletados através de busca visual e de arraste de
flanela em duas trilhas utilizadas por animais. Essa técnica permite coletar carrapatos que
exibem comportamento de espera pelo hospedeiro. As coletas foram realizadas nas mesmas
trilhas, em um dia de frio (10 ºC, 19/07/2016) e outro de temperatura mais elevada (22 ºC,
24/07/2016). Embora as mesmas espécies de carrapatos tenham sido coletadas em ambos os
dias, as abundâncias foram maiores no dia mais quente, mesmo após a retirada de espécimes
cinco dias antes. No total foram coletados 131 carrapatos (125 ninfas e seis adultos, 41 no dia
frio e 90 no dia mais quente). Mais especificamente Amblyomma brasiliense (16,8%), A.
coelebs (6,9%), A. incisum (3.1%) e Haemaphysalis juxtakochi (4.6%) foram coletados no dia
frio, enquanto que A. brasiliense (38,9%), A. coelebs (13,7%), A. incisum (11,5%), e H.
juxtakochi (4,6%) foram coletados no dia quente. O aumento proporcional nas abundâncias
foi verificado para todas as espécies, exceto para H. juxtakochi. Alterações ambientais globais
ou locais que impliquem em aumento de temperatura poderão mudar as relações carrapato-
patógeno-hospedeiro. Atenção deve ser dada ao potencial aumento de doenças transmitidas
por carrapatos.
Palavras-chave: Trilhas de animais; Floresta Atlântica; Comportamento de espera;
Aquecimentos; Doenças transmitidas por carrapatos.

Abstract: Many biotic and abiotic factors can determine density and distribution of ticks.
Some studies have correlated the population increase of ticks with climate change, which may
increase the likelihood of exposure to these ectoparasites and consequently to diseases. We
herein studied ticks and their host questing behavior after warming in the Atlantic rainforest
of the National Park of Iguaçu, Brazil. To this end ticks were collected by cloth dragging and
visual search along two animal trails, techniques that sample ticks exhibiting ambush host-
questing behavior. Collections were performed in a cold winter day (10 ºC, 19/07/2016) and
repeated five days later, in the same locations and using the same methodology, but after
considerable warming (22 ºC, 24/07/2016). Although the same species were collected on both
days, abundance of host questing ticks on trails was higher in the warmer day even though
many specimens were already withdrawn five days earlier. Furthermore, adult ticks were
collected only in the warmer day. A total of 129 ticks were collected (125 nymphs and 6
adults; 41 in cold the day, and 90 in the warm one). More specifically Amblyomma brasiliense
(16.1%), A. coelebs (6.9%), A. incisum (3.1%), Haemaphysalis juxtakochi (4.6%) were
collected on the cold day, while A. brasiliense (38.9%), A. coelebs (13.7%), A. incisum
(11.5%), and H. juxtakochi (4.6%) were collected after warming. Increased numbers were
noted for all species except for H. juxtakochi. Global or local environmental changes leading
to increased temperatures will be associated with shifts in tick-pathogen-host relationships
and attention should be given to potential increase in tick-borne diseases.
Keywords: Animal trails; Atlantic rainforest; Warming; Questing behavior; Tick-borne
diseases.

1. Introdução

Muitos fatores bióticos e abióticos podem afetar a distribuição das espécies (BEGON et

al. 2006), incluindo as de diversos artrópodes vetores de patógenos para o homem

(LAFFERTY, 2009; MEDLOCK & LEACH, 2015). Carrapatos (Acari: Ixodidade) são

ectoparasitas e vetores de ampla distribuição geográfica, mas o estabelecimento de

populações de cada espécie depende da disponibilidade de hospedeiros, clima e o

microambiente favoráveis (BELOZEROV, 1982; KLOMPEN et al. 1996; FABBRO et al.

2014; BARBIERI et al. 2015). Além disso, o comportamento de carrapatos é também afetado

por mudanças climáticas com implicações para o risco de transmissão de agentes infecciosos

(BROWNSTEIN et al. 2005; LAFFERTY, 2009).

Mundialmente, os carrapatos superam todos os artrópodes em número e variedade de

patógenos veiculados a animais domésticos e, ficam atrás apenas, dos mosquitos como

vetores de doenças para os seres humanos (OBENCHAIN & GALUN, 1982; JONGEJAN &

UILENBERG, 2004). No Brasil, dentre as 67 espécies até agora descritas, o gênero

Amblyomma além de ser o mais numeroso (DANTAS-TORRES et al. 2009; NAVA et al.

2014) é também um dos mais estudados, sobretudo devido a sua importância econômica e

médica. Especificamente, A. sculptum (complexo A. cajennense), A. ovale e A. aureolatum

pág. 166
são carrapatos conhecidos por abrigarem espécies patogênicas do gênero Rickettsia spp.,

bactérias responsáveis pela doença da Febre Maculosa no Brasil (SZABÓ et al. 2013).

O ciclo de vida desses carrapatos envolve três estágios parasitários e cada qual requer

um repasto sanguíneo para que ocorra a muda para o próximo estágio (SONENSHINE &

ROE, 2014). Como as mudas ocorrem no ambiente, carrapatos necessitam de estratégias

comportamentais para maximizar o encontro do próximo hospedeiro (e.g., nidícolas, ataque e

espreita; SONENSHINE & ROE, 2014). Especificamente no comportamento de espreita, os

carrapatos ficam estacionados em local com maior probabilidade de encontro com o

hospedeiro como na extremidade de folhas voltadas para trilhas de animais.

Nas trilhas utilizadas por animais no Parque Nacional do Iguaçu, comumente

encontramos espécies em comportamento de espreita (observação pessoal) por hospedeiros.

Nesse processo, a temperatura e a umidade também podem influenciar a atividade dos

carrapatos e assim o risco de exposição dos hospedeiros. O objetivo desse trabalho foi avaliar

o efeito do aumento de temperatura sobre o risco de exposição de hospedeiros após um dia

extremamente frio de inverno no Parque Nacional do Iguaçu, reserva de Mata Atlântica no

Sul do Brasil. Cabe destacar que estudos sobre a ixodofauna no Parque Nacional do Iguaçu

são inexistentes; nossas observações fazem parte de um trabalho mais amplo iniciado no PNI

em 2015.

2. Material e Métodos

2.1 Área de estudo

O Parque Nacional do Iguaçu (PNI) (25º 05’a 25º 41’S e 53º 40’ a 54º 38’W), está

localizado na porção sudoeste do estado do Paraná. O PNI é o maior remanescente de floresta

atlântica do sul do Brasil (RIBEIRO et al. 2009) e possui uma área de 185.262,5 ha. A

pág. 167
vegetação dominante é a estacional semidecidual. De acordo com a classificação de Köeppen,

o clima caracteriza-se como subtropical úmido, com precipitação média anual de 1712 mm

com chuvas não uniformes ao longo do ano e temperatura média anual de 20,7 ºC (MAACK

2012) e umidade superior a 80%.

O PNI faz parte de um complexo turístico internacional, e é considerado pela

UNESCO, como Patrimônio Natural da Humanidade. Além das cataratas o parque acomoda

grande diversidade de anfíbios, répteis, peixes, aves (ICMBio), há também grande número de

mamíferos, dentre eles: cervídeos (Mazama americana e M. nana), irara (Eira barbara),

quatis (Nasua nasua), antas (Tapirus terrestris), cutias (Dasyprocta azarae), pumas (Puma

yagouaroundi e P. concolor), catetos (Pecari tajacu), onças (Panthera onca), jaguatiricas

(Leopardus pardalis), tapitis (Sylvilagus brasiliensis), gambás (Didelphis aurita), pacas

(Cuniculus paca), tamanduás (Myrmecophaga tridactyla), muitos deles ameaçados de

extinção (SILVA, 2014). Também há presença de animais domésticos, como cães e gatos.

2.2 Coleta de carrapatos

As coletas dos carrapatos ocorreram em duas trilhas em trechos com 770m de

extensão quando somados (Figura 1) utilizadas por animais nos dias 19 e 24 de julho de 2016

com temperaturas máximas de 10 ºC e 22 ºC, respectivamente. As coletas do segundo dia

foram feitas nas mesmas trilhas e repetindo com exatidão a metodologia do primeiro dia. Os

carrapatos foram coletados pelas técnicas de arraste de flanela e de inspeção visual da

vegetação. O uso concomitante das duas técnicas permite a maximização da coleta de

carrapatos que apresentam comportamento de espreita (SILVA et al. 2008; SZABÓ et al.

2009; RAMOS et al. 2014). Para a técnica do arraste utilizou-se uma flanela clara com

dimensões de 2 m de comprimento por 1 m de largura, que foi arrastada em ambos os lados

das trilhas (ARZUA & BRESCOVIT, 2006; TERASSINI et al. 2010). Para evitar a perda de

espécimes, a flanela era vistoriada a cada dez metros. A inspeção visual da vegetação

pág. 168
consistiu na busca visual de carrapatos sob e sobre a vegetação nos dois lados das trilhas.

Localizado o carrapato, sua altura de espreita em relação ao nível do solo foi medida e

classificada em intervalos de 10 cm.

A B

Figura 1 – Trechos das trilhas amostradas no Parque Nacional do Iguaçu, Foz do Iguaçu no mês de julho
de 2016. Fotos: A. Suzin.

2.3 Armazenamento e identificação dos carrapatos

Os carrapatos foram acondicionados em microtubo com álcool 70º, e transportados até o

laboratório. Em seguida todos os espécimes foram identificados com auxílio de

esteromicroscópio (ZEISS, STEMI 2000) seguindo chaves taxonômicas (KOHLS, 1960;

ONOFRIO et al. 2006; 2009; MARTINS et al. 2010) e, comparações com a coleção de

referência do Museu de Carrapatos do Laboratório de Ixodologia da UFU. Os espécimes

testemunhos coletados durante esse trabalho estão depositados como referência na Coleção de

Carrapatos da Universidade Federal de Uberlândia.

2.4. Análise dos dados

pág. 169
 Nós usamos o teste de Qui-Quadrado (X2) para verificar se a abundância de carrapatos

estava associada com a temperatura (dia frio x dia quente). A análise foi conduzida no

software BioEstat 5.3 e adotou-se um nível de significância de 5%.

3. Resultados

No total foram coletados 131 carrapatos; 125 ninfas e seis adultos: 41 (31,3%) desses

no dia frio e 90 (68,7%) no dia mais quente (X2= 18,32; g.l= 1; p< 0,0001). Mais

especificamente Amblyomma brasiliense (16,8%), A. coelebs (6,9%), A. incisum (3,1%) e

Haemaphysalis juxtakochi (4,6%) foram coletados no dia frio, enquanto as mesmas espécies

foram encontradas no dia mais quente, no entanto com distintas abundâncias: A. brasiliense

(38,9%), A. coelebs (13,7%), A. incisum (11,5%), e H. juxtakochi (4,6%). Carrapatos foram

observados apenas no dia mais quente por busca visual. As alturas de espreita nesse caso

variaram de 10 a 80 cm, sendo o maior número de carrapatos encontrado entre 20 e 50 cm

(68,2%; N=22). Igualmente, quatros dos seis carrapatos foram coletados no dia mais quente.

4. Discussão

As contagens de carrapato evidenciaram um incremento superior a 100% nas coletas

realizadas em dia mais quente nas mesmas trilhas. Este número é ainda mais expressivo se

considerado que muitos espécimes foram retirados cinco dias antes. Além disso, a abundância

de todas as espécies aumentou com a temperatura mais elevada, com exceção do H.

juxtakochi. Finalmente, carrapatos só foram localizados na vegetação por busca visual no dia

mais quente.

Não existem, a saber, dados no Brasil sobre o efeito da variação de temperatura sobre

o comportamento de carrapatos na busca por hospedeiros. Esse comportamento é

pág. 170
determinante para carrapatos que podem permanecer mais de 90% de sua vida no ambiente

(NEEDHAM & TEEL, 1991). Dessa forma, é comum um longo período de busca/espera pelo

hospedeiro, que termina com o encontro ou morte por exaustão das reservas energéticas

(SONENSHINE & ROE, 2014). Assim, o comportamento de espera é importante para

carrapatos visto que maximizam a probabilidade de encontrar seu hospedeiro.

Tipicamente os carrapatos do gênero Amblyomma no Brasil possuem uma geração por

ano, com predominância de adultos no verão, larvas no outono e inverno e ninfas no inverno e

na primavera (LABRUNA et al. 2009). De fato, confirmamos a presença massiva de ninfas no

inverno; e curiosamente, não encontramos larvas nessa estação. Além do mais, a altura de

espera dos carrapatos vistas nesse trabalho corresponde com altura de animais de médio e

grande porte (SZABÓ et al. 2009).

As espécies aqui encontradas são comumente observadas em Mata Atlântica (Szabó et

al. 2009). Enquanto que ninfas em sua maioria parasitam pequenos mamíferos, adultos são

encontrados em táxons mais específicos de animais. Por exemplo, a espécie predominante

nesse trabalho, A. brasiliense, tem como hospedeiro primário a queixada (Tayassu spp.),

enquanto que antas (Tapirus terrestris) são parasitadas principalmente por A. coelebs e A.

incisum (LABRUNA et al. 2005). Já os cervídeos são os principais hospedeiros de H.

juxtakochi (SILVA et al. 2008). Atenção especial deve ser dada às ninfas de A. coelebs, visto

que na área de estudo é a espécie que mais pica humanos (dados não publicados) assim como

observado em outras situações (GARCIA et al. 2015; LAMATTINA & NAVA, 2016).

Em nosso trabalho, notou-se menor atividade dos carrapatos em dia mais frio e

mudança de comportamento no dia mais quente. Consideramos que a temperatura foi um fator

determinante, embora outros parâmetros abióticos possam ter exercido influencia. É possível

que umidade, irradiação solar, temperatura do solo, cobertura vegetal e outras condições

ambientais podem ter contribuído para essa variação (DUFFY & CAMPBELL, 1994;

pág. 171
OOREBEEK & KLEINDORFER, 2008; FABBRO et al. 2014). Reforçando, portanto, a

importância do microclima na variação da abundância dos carrapatos do gênero Amblyomma

apresentadas nesse trabalho.

Independentemente dos fatores desconhecidos a maior atividade dos carrapatos em

maiores temperaturas é um comportamento que deve ser considerado para a determinação do

risco da exposição a bioagentes por eles transmitidos. Doenças transmitidas por carrapatos

são de grande importância para saúde de humanos e outros animais e para economia global.

Nesse sentido o saber de como os vetores reagem a mudanças climáticas é aspecto relevante

uma vez que influencia o risco de transmissão de doenças. Pouco se sabe sobre patógenos

presentes em A. coelebs, uma espécie que pica humanos com bastante frequência. Nossos

resultados apontam para a necessidade de programas de vigilância para monitorar a dinâmica

das populações de carrapatos e a prevalência de patógenos nos mesmos.

Finalmente, essa observação poderá ter influencias de alterações ambientais globais ou

locais que impliquem em aumento de temperatura. Por outro lado, o aumento constante ou

intermitente de temperatura poderá ultrapassar os limites necessários para sobrevivência de

determinadas espécies de carrapato, resultando extinção.

5. Agradecimentos

Os autores são gratos ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq), à Comissão de

Aperfeiçoamento de Pessoal do Nível Superior (CAPES) e a Fundação de Amparo à Pesquisa

do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo suporte financeiro. Os autores agradecem

também à Universidade Federal da Integração Latino-Americana e a direção do Parque

Nacional do Iguaçu pelo apoio logístico e alojamento, respectivamente.

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pág. 177
 Comportamento de forrageio de aves rapinantes em área peri-urbana
de Uberlândia-MG
Foraging behavior of prey birds in peri-urban area of Uberlândia-MG

Teixeira, Camila de Paula1 & Gondim, Maria José da Costa1

1
UFU
teixeirap.camila@gmail.com

Resumo: O termo “aves de rapina” ou rapinantes tem sido amplamente utilizado para
caracterizar as aves carnívoras diurnas/noturnas que apresentam garras e bicos adaptados para
rasgar presas. O estudo foi realizado de 04/15 a 12/06 com esforço amostral de 165 h. As
observações diretas, com uso de binóculos e câmera fotográfica, foram realizadas em 07
pontos fixos distribuídos entre os gradientes da vegetação (cerradão, mata de galeria, veredas
e área de pastagem). Registrou-se o estrato ocupado, a tática de forrageio adotada, sucesso de
captura, comportamento de manipulação e, quando possível, a identificação da presa. Na
definição dos comportamentos de forrageamento, usou-se as definições de caça em voo,
sendo ela peneiramento e caça em vôo com perseguição; caça a partir de poleiros móvel e
fixo; e estratégia não identificada. Foram identificadas dez espécies, sendo que oito foram
observadas forrageando na área. A estratégia de forrageio mais utilizada foi a caça a partir de
um poleiro (50%). Caracara plancus obteve maior sucesso em suas investidas, enquanto
Coragyps atratus, Elanus leucurus e Falco Sparverius não tiveram êxito em suas tentativas
de captura. Os insetos foram as presas mais consumidas, mas também registrou-se
vertebrados como serpente e pequeno primata. A estrutura mais utilizada pelas aves de rapina
ao capturar e manipular o alimento foi o bico. A comunidade das aves rapineiras estudada é
composta principalmente por espécies que se adaptam bem a ambientes alterados, sendo
assim a maioria exibe um caráter generalista em termos de dieta.
Palavras-chave: Estratégias de caça; Dieta; Raptores.

Abstract: The term "birds of prey" or predators has been widely used to characterize
carnivorous day / night birds that have claws and beaks adapted to tear prey. The study was
carried out from 04/15 to 12/06 with a sampling effort of 165 h. Direct observations, using
binoculars and camera, were performed at 07 fixed points distributed among vegetation
gradients (cerradão, gallery forest, sidewalks and pasture area). The stratum occupied, the
foraging tactic adopted, capture success, manipulation behavior and, where possible, the
identification of the prey were recorded. In the definition of the foraging behaviors, the
definitions of fighter in flight were used, being it sieving and hunting in flight with
persecution; Hunting from mobile and fixed perches; And unidentified strategy. Ten species
were identified, and eight were observed foraging in the area. The most commonly used
foraging strategy was hunting from a perch (50%). Caracara plancus was more successful in
its attacks, while Coragyps atratus, Elanus leucurus and Falco Sparverius were unsuccessful
in their attempts to capture. Insects were the most consumed prey, but also recorded
vertebrates as a snake and small primate. The structure most used by the birds of prey when
capturing and handling the food was the beak. The prey bird community is composed mainly
of species that adapt well to altered environments, thus the majority exhibits a generalist
character in terms of diet.
Keywords: Diet; Hunting strategies; Raptors.

1. Introdução

As aves rapinantes possuem esta denominação por portar garras e bicos adaptados

para rasgar suas presas. Inclui espécies de hábito diurno, distribuídas nas ordens

Cathartiformes (abutres e urubus), Acciptriformes (águias e gaviões), Falconiformes (falcões)

e de hábitos noturnos como as corujas (Strigiformes) (FERGUSON-LEES & CHRISTIE,

2001; PIACENTINI et al, 2015).

São registradas no Brasil 96 espécies de aves de rapina, sendo 73 diurnos

(PIACENTINI et al., 2015) apresentando uma diversidade morfológica e adaptativa. Variam

de pequeno porte como o quiriquiri (Falco sparverius, 21-27 cm) a grande porte como o

gavião real (Harpia harpyja, 89-102 cm) resultando em um menor ou maior gasto energético

com o vôo. Podem ser especialistas em carniça (urubus), na predação de peixes (águia

pescadora), aves (falcões), roedores (gavião peneira) ou possuir dieta ampla incluindo

artrópodes, anfíbios, répteis, aves e frutos (FERGUSON-LEES & CHRISTIE, 2001). Ainda

que os raptores sejam um grupo diverso, é detectado déficit no conhecimento da biologia do

grupo, principalmente em aves crípticas ou estritamente florestais (BIREEGARD, 1995).

Desempenhando atividades agropecuárias/industriais, o Triângulo Mineiro/Alto

Paranaíba, região sob domínio do bioma Cerrado, representa a maior região do estado de

Minas Gerais no ramo, o que resulta em considerável dano e ameaça aos ambientes naturais

locais (MACHADO et al., 2007). Em resposta à fragmentação muitos animais, especialmente

pág. 179
as aves, se deslocam em busca de recursos para áreas remanescentes de vegetação nativa

distribuídas na zona peri-urbana e urbana de Uberlândia.

De propriedade particular da Empresa Árvore S/A e situada no perímetro peri-urbano

de Uberlândia, são encontrados fragmentos legalizados como APP (mata de galeria, cerradão

e vereda) associados a áreas de pastagens. No ano de 2012 o empreendimento Granja

Marileuza realizou o loteamento convencional para a implantação de lotes residenciais e

comerciais/serviços nas áreas de pastagens (composta basicamente de gramíneas forrageiras e

árvores isoladas), com área total do empreendimento de 75,29 ha e uma população bruta

estimada em 4.610 habitantes. No início de 2014 o empreendimento iniciou sua fase de

instalação com autorização pelos órgãos ambientais municipais, realizando a intervenção na

APP (córrego Perpétua) e supressão de parte das árvores isoladas das áreas de pastagem

(SEMEIAM-DCA, 2013).

Informações sobre o uso de hábitat, estratégias de forrageio, migração e reprodução

podem ajudar a compreender melhor a biologia das espécies. Em termos de conservação,

conhecer se a dieta de determinada espécie é especializada (maior sensibilidade ambiental) ou

generalista (maior flexibilidade) pode ser um importante subsídio para o manejo da mesma

(GRANZINOLLI & MOTTA-Jr, 2010).

De acordo com as perspectivas e alterações ocorrentes neste cenário, torna-se

relevante a geração de dados e informações sobre a fauna raptora associada a esta área, como

aspectos populacionais e comportamento de forrageio, a fim de avaliar futuros impactos. O

presente trabalho teve por objetivo verificar as estratégias de forrageio e identificar as presas

capturadas pelos rapinantes diurnos em uma área antropizada na região peri-urbana de

Uberlândia – MG.

pág. 180
 2. Materiais e métodos

2.1. Área de estudo

A região de Uberlândia possui um clima característico do tipo Aw (tropical savana)

segundo a classificação de Köppen, com o verão quente e úmido e o inverno frio e seco,

caracterizando assim, um clima sazonal, com precipitação anual de 1.400 a 1.700 mm, com

temperatura máxima de 27º a 30º. O período chuvoso ocorre normalmente de outubro a

março (ROSA et al., 1991).

O estudo foi realizado em uma área peri-urbana de Uberlândia, MG (18º52’34” S,

48º15’21” W, altitude aproximada de 860 m) (Figura 1), localizada na Fazenda Marileuza de

propriedade da Árvore S/A Empreendimentos e Participações. Esta unidade abrange uma área

total de 561,36 ha englobando remanescentes de vegetação nativa de Cerrado, como uma

mata de galeria em estágio inicial tardio de regeneração, uma vereda (total das duas áreas de

128, 12 ha) e um fragmento de cerradão (70 ha) em bom estado de conservação. Além disso,

inclui áreas de pastagens com árvores isoladas e as edificações da propriedade (SEMEIAM-

DCA,2013).

pág. 181
Figura 1. Área de implantação do Empreendimento Granja Marileuza no município de Uberlândia- MG,
com demarcações dos pontos de observação por gradiente vegetacional; veredas (V1 e V2), cerradão (C1 e
C2), pastagem (P1 e P2) e mata de galeria (G1). Fonte: Google Earth. Acesso em 29/11/2016; Canto
superior esquerdo, mapa de Minas Gerais e em destaque o Município de Uberlândia. Disponível em
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2.2. Coleta de dados

O estudo foi realizado através de observações de campo com auxílio de binóculos

10x50 mm e câmera fotográfica com objetiva de 55-250 mm. Foram estabelecidos sete pontos

fixos (mata de galeria, 1; cerradão, 2, sendo um deles ponto misto C1, que compreende área

de pastagem e cerradão; vereda, 2; pasto, 2) (Figura 1). Essas distâncias foram percorridas a

pé e com a permanência de um intervalo de uma hora em cada ponto.

O estudo previu duas opções de rotas de amostragem, iniciando no ponto V1-V2-C1-

C2-P1 e finalizando no ponto P2. Para evitar erros de amostragem, as rotas com sequência

pré-definida foram realizadas em sentido inverso a cada amostragem. Nos pontos de

observação, foi possível obter um campo de visão de até 200m a partir do observador nas

áreas de pastagem e de até 100m nas demais áreas. A direção do olhar do observador variava,

a fim de permitir uma visão de 360º do ponto de observação.

pág. 182
 A coleta de dados efetivamente iniciou-se em abril de 2015 e finalizou em dezembro

de 2016. O período de observação ocorreu de 06:30 às 12:00h e 13:00 às 19:00h (verão) e

18:00h (inverno), em boas condições climáticas (céu limpo, sem chuva e/ou nevoeiro),

conforme adaptado de Granzinolli & Motta-Junior (2010).

Os indivíduos foram identificados baseando-se nas características da plumagem,

tamanho e formato corporal, e por meio de vocalizações. A ordem taxonômica e nomenclatura

seguiu Piacentini et al. (2015). As observações foram realizadas com varreduras detalhadas,

sendo registrados número de indivíduos, idade, estrato vertical utilizado (solo, poleiro, coluna

de ar), gradiente vegetacional registrado (cerradão, vereda, mata de galeria e pastagem) e

comportamento executado (Vôo, repouso e forrageio).

2.3. Observação de comportamento de forrageio

Na definição dos comportamentos de forrageamento, usou-se as seguintes definições

(SICK, 1997; ICMBio, 2008):

a) Caça em voo, sendo: i) peneiramento, quando o indivíduo “peneirou” no ar,

batendo suas asas rapidamente no mesmo lugar. ii) caça em voo com perseguição, quando o

indivíduo perseguiu ativamente sua presa.

b) Caça a partir de poleiros, quando ave ficou à espreita em um poleiro e no momento

oportuno voou em direção à presa no solo ou no ar. Pode ser classificada em: i) móvel:

quando o indivíduo fica à espreita e voa em direção à presa. ii) fixo: quando o indivíduo não

se desloca do poleiro para a captura.

c) Estratégia não identificada: quando foi detectado somente o registro pós captura.

O sucesso de captura foi considerado quando o indivíduo foi avistado portando sua

presa no bico ou na garra ao final do comportamento realizado, sendo também o

comportamento de manipulação anotado.

pág. 183
 3. Resultados e discussão

Foram registradas dez espécies de aves de rapinas diurnas no período de abril de 2015

a dezembro de 2016, com 27 visitas ao campo e um esforço amostral de 165 hs. Dessas,

apenas Milvago chimachima e Geranospizias caerulescens.

A estratégia de forrageio mais utilizada pelas espécies rapineiras foi a de poleiro

(50%), seguida de caça em vôo (11,5%) (Tabela 1).

Tabela 1. Estratégias de caça utilizadas por espécies de raptores diurnos (Pen: peneiramento;
Per: perseguição ativa; Fix: fixo; Mov: móvel; ENI: estratégia não identificada; e Sucesso %; Ver: vereda;
Ce: cerradão; Pa: pasto; Ga: galeria)

O tempo destinado para cada estratégia de caça é variado, assim como o gasto

energético demandado pelo comportamento. A estratégia de caça a partir de um poleiro

permite economia de energia, pois o indivíduo permanece a maior parte do tempo à espera da

presa (forrageio passivo ou “senta e espera”) (TOLAND, 1986). A área de pastagem apresenta

uma grande disponibilidade de poleiros, o que proporcionaria uma posição vantajosa ao

predador em relação à presa no solo, facilitando a localização da presa. As vantagens com

menor gasto energético justificariam sua predominância. Além disso, as maiores taxas de

pág. 184
sucesso foram apresentadas por espécies que utilizaram a caça a partir de um poleiro. Em

contrapartida, as estratégias de forrageio ativo (peneiramento e perseguição) dispendem maior

custo energético e menor sucesso de captura (TOLAND, 1986). Na área de estudo, a única

espécie registrada utilizando a caça ativa foi Elanus leucurus (peneiramento e perseguição) e

não obteve nenhum sucesso na captura de suas presas.

O falcão quiriquiri (Falco sparverius) foi registrado somente em caça a partir de

poleiros, onde se movimentava para capturar suas presas. Além disso, observou-se a espécie

caçando em trio ao final da tarde a partir de poleiro, o que já foi descrito por Menq (2015).

Em seu estudo com o nicho ecológico de Falco sparverius, Zilio (2005) relata o predomínio

de caça a partir de poleiro, mas também peneiramento, caça em vôo com perseguição e

também no solo. O falcão-de-coleira (Falco femoralis) também exibiu exclusivamente o

comportamento de caça a partir de poleiro. No entanto, Souza et al. (2010) relatam

peneiramento ocasionais realizados por essa espécie.

O caracará (Caracara plancus) é um raptor oportunista, alimentando-se de

invertebrados, vertebrados, matéria orgânica em decomposição e lixo urbano, sendo versátil

em suas variadas táticas de forrageio (YOSEF &YOSEF, 1992; SAZIMA, 2007). Nesse

estudo o único registro para caça foi com uso de poleiro, apesar de que incluindo as

estratégias não identificadas obteve um alto sucesso (83%).

O gavião-carijó (Rupornis magnirostris) utilizou apenas a caça a partir de poleiros,

comportamento também registrado por Santos et al. (2010). A espécie é descrita por ser um

forrageador passivo (“senta e espera”), permanecendo no poleiro a espreita até avistar sua

presa e atirar-se sobre ela (PANASCI & WHITACRE, 2000) e menos frequentemente pode

caminhar no solo para captura invertebrados (SICK, 1997; PANASCI & WHITACRE, 2000).

pág. 185
 Geralmente explora bordas de mata e áreas peri-urbanas selecionando árvores ou

postes para locais de pouso, de onde podem ter uma ampla visão de manchas de vegetação

aumentando as chances de detecção das presas, especialmente roedores (mas também

lagartos, insetos, rãs) (BALADRÓN et al., 2016.). Em 26 registros de poleiros utilizados na

borda do cerradão e na área de pastagem a média de altura foi de 6,8 m (mínimo de 2,0 m e

máximo de 20,0m), contribuindo para a visualização de presas no solo.

Nem todas as investidas das aves de rapina sobre as suas possíveis presas obtiveram

sucesso. Dos 26 comportamentos registrados, em apenas oito (38,5%) foram identificados o

consumo/manipulação da presa. Caracara plancus obteve maior sucesso em suas investidas,

enquanto Coragyps atratus, Elanus leucurus e Falco Sparverius não obtiveram sucesso em

suas caças.

A estrutura mais utilizada pelas aves de rapina ao capturar e manipular o alimento foi

o bico (Tabela 2). A estrutura corporal utilizada para a captura de sua presa pode variar de

acordo com a espécie. De acordo com Silva & Machado (2016), o uso das garras informa a

respeito do habitat utilizado pelo animal, sendo que a tatica de caça e o tamanho da garra se

relacionam com o tipo de presa mais comumente capturada.

Tabela 2. Estrutura corporal e presas capturadas pelas espécies de aves de rapina diurnas
registradas no período de abril/2015 a dezembro/2016 na área de implantação do Empreendimento
Granja Marileuza no município de Uberlândia- MG.

pág. 186
 Algumas presas não puderam ser identificadas, pela distância e/ou rapidez do evento.

Os itens consumidos incluíram desde invertebrados, principalmente os pertencentes à Classe

Insecta, até pequenos mamíferos (Tabela 2).

De acordo com Silva & Machado (2015) a diversidade alimentar é uma característica

típica do grupo, com presas englobando desde pequenos roedores, repteis, anfíbios, uma

variedade de insetos e , até mesmo outras aves. A captura por de insetos foi observada na

maioria das presas identificadas, sendo utilizadas por todas as espécies cujas as presas foram

identificadas. Segundo Zilio (2005,) as aves de rapina que se alimentam predominantemente

de invertebrados possuem sucesso de captura mais elevado do que espécies que consomem

vertebrados.

A espécie Caracara plancus foi registrada (observação e relatos de terceiros) se

alimentando de vertebrados e invertebrados. Também pode se alimentar de carcaças e animais

em decomposição (SICK, 1997; SOUSA, 2010; MENQ, 2015; SILVA, 2015), sendo

registrada em associação alimentar com urubus, o que enfatiza a importância desta espécie no

controle de matéria orgânica em decomposição.

Tanto a tática quanto as presas capturadas por Ictinea pumblea foram descritas por

Menq (2012) onde relata que em época de revoada de insetos, Ictinea pumblea caça sauvas,

libélulas e cupins no ar, o qual captura com os pés comendo ainda em pleno voo.

Falco femoralis também predou insetos, conforme observado por Menq (2015) onde

relata a preferência dessas aves por insetos. A presa de Rupornis magnirostris também foi um

inseto, embora a espécie apresente dieta compreendendo répteis, anfíbios e roedores. (SICK,

1997; SOUSA, 2010)

Apesar do registro não ter sido presenciado ou relatado, foi observada na área de

pastagem uma carcaça de Athene cunicularia parcialmente predada, com a ausência da cabeça

pág. 187
e de algumas partes do tórax. Não se descarta a hipótese de ter sido predada por espécies

rapineiras, pois segundo Menq, 2012, podem ser presas de rapinantes maiores, como Falco

sparverius.

4. Conclusão

A comunidade de aves rapinantes na área da Granja Marileuza no municipio de

Uberlandia é composta principlamente por espécies que se adaptam bem a ambientes

alterados, exibindo um caráter generalista em termos de dieta.

A tática de forrageio predominante foi a caça a partir de um poleiro, registrada

principlamente pelos falconiformes que exploraram a grande disponibilidade de poleiros

existentes na área de pastagem. Os insetos foram as presas mais consumidas, mas tb registrou-

se a captura de vertebrados como serpente e pequeno primata.

Apesar de composta por especies comuns, com ampla distribuição no Brasil,

informações qualitativas relacionadas ao comportamento de caça, diversidade de presas e uso

dos recursos disponíveis ainda são escassas, existindo algumas lacunas de conhecimentos

destas espécies. Portanto, tais conhecimentos tornam-se relevantes para o estabelecimento de

programas de proteção deste grupo.

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Mestre em Ciências Biológicas (Zoologia), Instituto de Biociências , Universidade Estadual

Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, Rio Claro, SP, 2005.

pág. 192
ANEXO

Caracara (Caracara plancus) capturando uma presa - Ordem Coleóptera (no canto inferior
esquerdo) na área de implantação do Empreendimento Granja Marileuza no município de Uberlândia-
MG. Foto por Camila de Paula Teixeira
 Comportamento reprodutivo de Acanthoscelides macrophthalmus
(Coleoptera: Chrysomelidae: Bruchinae)
Reproductive behavior of Acanthoscelides macrophthalmus (Coleoptera: Chrysomelidae:
Bruchinae)

Silva, Amanda Vieira¹ & Rossi, Marcelo Nogueira¹

1
UNIFESP
mandyvieira15@gmail.com

Resumo: Sabe-se que o comportamento reprodutivo está relacionado aos critérios utilizados
para escolha de parceiros sexuais, e pouco se conhece sobre este comportamento em insetos
da subfamília Bruchinae, conhecidos por serem predadores de sementes durante o estágio
larval. No presente estudo, investigou-se a frequência de acasalamento de casais de
Acanthoscelides macrophthalmus (Coleoptera: Chrysomelidae: Bruchinae), predador de
sementes de Leucaena leucocephala (Fabaceae: Mimosoideae), após 24, 72 e 120 horas de
emergência das sementes, determinando-se a maturidade sexual. Além disso, foram
caracterizados atos comportamentais, relacionados ao processo de cópula. Nenhum dos casais
formados com 24h de emergência copulou, o que indica que ainda não há maturidade sexual
nesta fase. Cópulas foram registradas apenas em casais com mais de 72h de emergência, com
duração média de 22 minutos. Foram registrados nove atos comportamentais relacionados à
reprodução e comunicação, que podem estar relacionadas a critérios de escolha de parceiro
sexual.
Palavras-chave: maturidade sexual; comportamento sexual; bruquíneo; etograma.

Abstract: It is known that the reproductive behavior is related to specific selective choice on
sexual partners, and very little is understood about this process in insects from the Bruchinae
subfamuly, which are seed predators during the larval stage. In this study, it was investigated
the frequency of mating of Acanthoscelides macrophthalmus (Coleoptera: Chrysomelidae:
Bruchinae), predator of Leucaena leucocephala (Fabaceae: Mimosoideae) seeds, after 24, 72
and 120 hours from seed emergence, defining their sexual maturity. Additionally, behavioral
acts were characterized related to the mating process. Individuals did not mate after 24 hours
from seed emergence, indicating that there was not sexual maturity in this stage. Mating was
recorded only after 72 hours from seed emergence, with 22 minutes of duration, in average.
Nine behavioral acts were recorded related to mating and communication, which may be
related to selective choices of sexual partners.
Keywords: sexual maturity; sexual behavior; bruchinae; etogram.

1. Introdução

Estudos de comportamento reprodutivos em insetos são importantes por esclarecerem

questões relacionadas à biologia básica, que por sua vez podem fornecer subsídios relevantes

para a ecologia aplicada (COSTA, 2014). Para a subfamília Bruchinae, poucos estudos de

pág. 194
comportamento reprodutivo são conhecidos, (e.g., SILVA, 2005; HOLLANDER, 2009; FOX,

1993), possivelmente devido ao impacto econômico que estas espécies causam em grãos

comerciais, utilizados para a alimentação humana.

Acanthoscelides macrophthalmus (Coleoptera: Chrysomelidae: Bruchinae) é

conhecido como predador de sementes de Leucaena leucocephala (Fabaceae: Mimosoideae)

durante o estágio larval (SHOBA & OLCKERS, 2010), embora existam evidências recentes

de que a germinação das sementes dessa planta possa ser facilitada por este inseto (SILVA,

dados não publicados). L. leucocephala é uma importante planta invasora (LOWE et al.,

2000), pois produz químicos alelopáticos que geralmente impedem o crescimento de outras

plantas ao redor, além de produzir grandes quantidades de sementes (TUDA et al., 2009).

Alguns autores (e.g SHOBA & OLCKERS, 2010) sugerem, inclusive, que A.

macrophthalmus pode ser um importante agente de controle biológico de L. leucocephala,

quando esta planta atinge o status de invasora.

Devido a importância ecológica e econômica da interação entre A. macrophthalmus e

L. leucocephala, estudos de biologia básica são fundamentais. O objetivo deste trabalho foi

descrever e caracterizar o comportamento reprodutivo de A. macrophthalmus, através da

observação de atos comportamentais durante a cópula, bem como determinar a frequência de

acasalamento após períodos específicos da emergência dos adultos.

2. Materiais e métodos

2.1. Coleta de frutos de Leucaena leucocephala e estabelecimento da população

controle

Foram coletados 400 frutos de duas plantas localizadas no Parque Estadual Villa

Lobos. Os frutos foram acondicionados em sacos de papel identificados e levados para o

pág. 195
laboratório para serem dissecados. As sementes danificadas (com cortes, perfurações,

coloração escura) foram descartadas. As sementes não danificadas foram retiradas e mantidas

em recipiente plástico transparente (500 mL) coberto com tecido voil e mantido em câmara

incubadora tipo B.O.D. (Temperatura = 28ºC ± 1ºC; Umidade Relativa = 65% ± 5%; 12h de

luz). A emergência dos adultos foi acompanhada para estabelecimento da população controle.

Para redução de variabilidade, a população controle foi mantida no laboratório por uma

geração (geração F1).

2.2. Estabelecimento da população experimental

A geração F1 foi mantida em recipiente plástico com sementes intactas, as quais foram

observadas semanalmente para verificar a presença de ovos. As sementes com ovos foram

individualizadas em tubos tipo eppendorf. Após 30 dias (tempo médio de emergência dos

bruquíneos), foram separados, ao acaso, 100 indivíduos, sendo 50 machos e 50 fêmeas. Estes

50 casais foram mantidos em recipiente plástico com sementes intactas. A cada dois dias as

sementes com ovos eram retiradas e individualizadas em eppendorfs datados. Uma semana

antes da possível data de emergência dos adultos, os eppendorfs eram retirados diariamente

para verificar a data de emergência dos bruquíneos.

2.3. Frequência de acasalamento e número de ovos depositados

Os indivíduos emergentes de A. macrophthalmus foram postos para acasalar 24, 72 e

120 horas após a emergência, caracterizando três tratamentos, cada um deles composto por 19

casais, em que cada casal correspondeu a uma réplica. Os casais foram selecionados

aleatoriamente e mantidos em placas de Petri de 36 cm² durante a filmagem. Cada casal foi

filmado, sem interrupções, através de webcam acoplada a um computador (notebook) durante

1 hora e 30 minutos, especificamente entre 11:00 h e 16:00 h, horário que os insetos estão

pág. 196
mais ativos, de acordo com observações preliminares, totalizando 85,5 h de observações. As

gravações foram feitas em sala climatizada (Temperatura = 28ºC ± 1ºC; Umidade Relativa =

65% ± 5%; 12h de luz), registradas através do software BisonCap® (versão 6.32.0.8.5) e

armazenadas em HD externo (2 Tb). Após cada filmagem, o casal era separado, de forma que

as fêmeas foram mantidas em placa de Petri identificadas, contendo 10 sementes. Após cinco

dias, registrou-se sob estereoscópio (Leica M205C®) o número de ovos depositados nas

sementes. Em seguida, as fêmeas foram acondicionadas em eppendorfs identificados,

contendo álcool 70%, assim como os machos.

2.4. Descrição de atos comportamentais

Foram registrados, através da observação das filmagens, atos comportamentais

relacionados à comunicação direta entre os indivíduos. A duração média, em minutos, foi

apresentada, comparando-se de forma descritiva cada ato.

2.5. Análise dos dados

Considerando que durante o período observado os casais não acasalaram mais de uma

vez, a frequência de acasalamento (i.e., casais que copularam ou não) entre tratamentos foi

comparada através do teste-G, via tabela de contingência (2 x 3). O número de ovos

depositados foi comparado entre os tratamentos pelo teste-t para amostras independentes. As

análises foram realizadas no software Statistica (STATSOFT, 2012).

3. Resultados

A frequência de acasalamento diferiu entre os tratamentos (G = 8,265; GL = 2; P =

0,016; G-Williams = 7,679; P = 0,022). Esta diferença ocorreu devido ausência de cópulas

pág. 197
nos indivíduos com 24 horas de emergência das sementes e, para os casais com 72 e 120

horas de emergência, ocorreram cinco e quatro cópulas, respectivamente. De forma geral, o

tempo médio de cópula foi de 22,00 ± 2,16 minutos. Apesar de quatro ovos terem sido

depositados pelas fêmeas com 24 horas de emergência, todos foram inférteis, já que as fêmeas

não acasalaram. O número de ovos não diferiu entre os demais tratamentos (t = 0.079; GL =

36; P = 0,938), com o número médio de ovos sendo de 1,79 (DP= ± 3,77) e 1,68 (DP = ±

4,44) para os tratamentos de 72 e 120 horas, respectivamente.

A tabela 1 apresenta os nove atos comportamentais observados, bem como a duração

médio de cada comportamento. Das 26 tentativas de cópula registradas, houve 18 recusas

(69%) por parte das fêmeas. Essas recusas foram registradas através de fuga ou chutes.

Tabela 1. Atos comportamentais exibidos durante as filmagens.

Duração média (± desv. padrão) do ato

Comportamento observado
comportamental (minutos)
Fêmea: 54, 32 ± 35,57
Repouso (total ausência de movimento)
Macho: 63,55 ± 33,09
Raspagem das antenas utilizando o Fêmea: 0,54 ± 0,36
primeiro par de pernas (limpeza/
grooming) Macho: 0,60 ± 0,48
“Antenação” (casal se aproxima e move
0,75 ± 0,39
as antenas simultaneamente, sem contato)
Corrida (perseguição da fêmea pelo
1,25 ± 0,50
macho)
Toque de antenas
102,00 ± 101,09
(macho e fêmea tocam as antenas)
Macho se aproxima da fêmea
0,46 ± 0,48
(sem contato direto) e abre as asas
Macho encosta e movimenta sua antena
no final do abdome da fêmea, 0,82 ± 0,48
antes da cópula
Fuga da fêmea
(fêmea evita o macho após este encostar e 0,21 ± 0,09
movimentar a antena em seu abdome)
Recusa da fêmea
(após macho encostar e movimentar a
0,30 ± 0,10
antena em seu abdome, ela utiliza o
último par de pernas para afastá-lo)

pág. 198
 4. Discussão

Neste estudo, constatou-se que não houve registro de cópula nem tentativa para casais

com 24 horas de emergência, indicando que não há maturidade sexual nesta fase. A partir do

terceiro dia de emergência (72 horas), indivíduos de A. macrophthalmus atingem a

maturidade sexual (SHOBA & OLCKERS, 2010), refletindo-se no seu comportamento, pois

só a partir deste período o macho inicia a corte. A corte é caracterizada pela “antenação”,

toque de antenas e pelo macho encostar e movimentar suas antenas no final do abdômen da

fêmea. Esta pode recusar o macho através de chutes, executados pelo último par de pernas, ou

da fuga, afastando-se do macho. Caso a corte seja aceita, a fêmea permanece imóvel e o

macho realiza a monta sobre a fêmea. Após 22 minutos de cópula, em média, a fêmea afasta o

macho através de chutes, ocorrendo a separação do casal. A recusa das fêmeas em copular

pode estar relacionada ao critério de escolha de parceiro sexual, uma vez que estas só se

tornam receptivas se receberem estímulo apropriado (SILVA, 2005). Os machos, mesmo após

recusa das fêmeas, realizam perseguição, caracterizada como uma corrida e seguida por

momentos de repouso.

Mesmo na ausência de acasalamento, a fêmea pode realizar oviposição de ovos

inférteis, como foi o caso de três fêmeas provenientes de casais em que não foram registradas

cópulas. Estes ovos são caracterizados por possuírem apenas uma casca, composta por

membrana vitelínica e córion. A fertilização de ovos em insetos ocorre após expulsão dos

ovos nos ovidutos, ou seja, caso não ocorra fecundação, a fêmea fará oviposição de ovos

inférteis (GULLAN & CRANSTON, 2007).

Os atos comportamentais registrados não estão todos relacionados com a cópula em si,

mas com a comunicação entre possíveis parceiros sexuais. Por exemplo, a limpeza das

pág. 199
antenas segue o padrão apresentado por Valentine (1973) para comportamento de grooming

em coleptera. Outros besouros também apresentam comportamento semelhante, como

Tenebrio molitor (WANTO & FISCHER, 2005). A limpeza das antenas é importante no caso

de insetos que utilizam feromônio para atração de possíveis parceiros sexuais. Os feromônios

são comumente produzidos pela fêmea, indicando sua receptividade sexual, portanto, espera-

se que o macho gaste mais tempo que a fêmea limpando as antenas, uma vez que estas são

quimiorreceptoras (GULLAN & CRANSTON, 2007; MOREIRA et al., 2005). Em

Acanthoscelides obtectus, o macho é responsável pela emissão do feromônio para atração de

fêmeas virgens (MOREIRA et al, 2005); já em Z. subfasciatus a emissão de feromônios é

feita pela fêmea (SILVA, 2005), em A. macrophthalmus ainda não existem estudos indicando

como a liberação de feromônios ocorre. Além dos componentes químicos, a comunicação

entre parceiros também envolve a comunicação visual. Este componente está presente no ato

comportamental executado pelo macho de se aproximar da fêmea e abrir suas asas.

5. Conclusão

O comportamento de corte em A. macrophthalmus foi descrito através de nove atos

comportamentais relacionados à comunicação entre parceiros. Quando o macho não estimula

a fêmea apropriadamente, esta recusa a cópula através de chutes ou fuga. A maturidade sexual

foi observada apenas 72 e 120 horas após a emergência, pois não ocorreram cópulas 24 horas

após a emergência.

6. Agradecimentos

Gostaria de agradecer à Eloísa Haga por ceder imagens da cópula dos bruquíneos. À

Adriana Carneiro pelas sugestões e por compartilhar suas experiências com hemípteras, e

pág. 200
especialmente à Erika Brunelli, Juliana Bizarri, Karine Silos, Letícia Rezende e Sarah Arruda

pelas constantes discussões.

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pág. 202
ANEXO

Figura 1. Casal em cópula (Créditos: Heloísa Haga).

Figura 2. Setas em amarelo indicam ovos não fecundados; seta em vermelho indica ovo

fecundado.

pág. 203
 Comportamento reprodutivo e alimentar do peixe Phalloceros harpagos
(Poecilidae): padrões e competição intraespecífica
Reproductive and feed behavior of Phalloceros harpagos fish (Poecilidae): Patterns and
intraspecific competition

Silva, Vitor Miguel1; Queiroga, Drielly1 & Del-Claro, Kléber1

1
UFU
vitorkimimaro@gmail.com

Resumo: Phalloceros harpagos é uma espécie derivada do desmembramento de P.

caudimaculatus, presente na bacia do alto-paraná e outras bacias do sudeste. Este trabalho
objetivou descrever o comportamento de P. Harpagos, focando nas diferenças entre machos e
fêmeas em relação à agressividade, taxa de canibalismo, locais de forrageio e estratégias para
cópula. Observamos 120 indivíduos por 30h em um aquário de 60l., com condições
constantes e alimentação uma vez ao dia. Foram usadas três técnicas de observação: Método
de Amostragem de Todas as Ocorrências, Método do Animal Focal e o Método de
Amostragem Sequencial. O etograma comportamental identificou 33 comportamentos e
reações comportamentais, divididos em quatro categorias: movimento, forrageio,
comportamentos relacionados à agressão e cópula. Houve diferença na frequência de
comportamentos agressivos entre os sexos segundo o teste chi-quadrado, onde fêmeas se
apresentaram mais agressivas que machos, além de terem locais preferenciais distintos para
forrageio segundo o mesmo teste. O canibalismo dos juvenis foi maior pelas fêmeas segundo
o teste de Man-Whitney. A correlação de Spearman demonstrou que o comportamento melhor
correlacionado com o sucesso da cópula foi o de “assédio”. Os resultados corroboram a
literatura sobre outros gêneros da família, onde as fêmeas, maiores que os machos, tendem a
ser mais agressivas e estabelecer a dominância dentro do grupo. O canibalismo também já
havia sido descrito para a família, seguindo o padrão presente em outros grupos de peixes
onde as fêmeas tendem a ser mais canibalistas que os machos, possívelmente relacionado à
maior demanda energética em espécies ovivivíparas. É possível que a diferença nos locais de
forrageio entre machos e fêmeas exista em função da agressividade desta, segregando os
machos a locais menos fortúitos. Por fim, o assédio corelacionado ao sucesso da cópula
corrobora o encontrado para outros grupos de peixes, sugerindo que a espécie compartilha
estratégias generalistas de assédio.
Palavras-chave: Barrigudinho, Guaiú, Cyprinodontiformes, Canibalismo, Competição.

Abstract: Phalloceros harpagos is a species derived of the dismemberment of

P. caudimaculatus. Its broad distribution makes it a good model to replication of studies in
different scales, however few studies have been directed there this new species. Thus, this
study objected describe the behavior of P. harpagos, with focus in the differences between
males and females in relation the aggressiveness, preferential locations to foraging and cohort
strategies. We observe 120 individuals for 30h through of the techniques: All occurrence
sampling, Focal Animal Sampling and Sequence sampling. The behavioral ethogram
identified 33, divided in four categories : movement, foraging, behavior related to aggression
and of cohort and copula. There was difference in frequency of aggressive behavior between
the sex according the chi-square test, where females presented more aggressive than males,
beyond have preferential locations different to foraging according the same test. The juveniles
cannibalism was higher among females according the Man-Whitney test. And the Spearman
correlation demonstrated that the behavior better correlated with the copula success was the
''harassment''. The results corroborate the literature about others genres of the family, where
the females, larger than the males, tend the to be more aggressive and establish the dominance
within group. The cannibalism also already there was been described to the family, following
the pattern present in others groups of fish where the females tend to be more cannibalism
than males, possibility related the high energetic demand in ovivipary species. Is possible that
the difference in the foraging locals between males and females exist in function of the
aggressiveness her, segregating the males the locals less fortuities. Finally, the harassment
correlated the success of the copula corroborate the found to others group of fish, that the
species share strategies generalists of cohort.
Keywords: Barrigudinho, Guaiú, Cyprinodontiformes, Cannibalism, Competition.

1. Introdução

O comportamento animal é todo e qualquer ato executado pelo animal, perceptível ou

não, aos sentidos humanos (DEL-CLARO, et al. 2009), sendo de suma importância para áreas

como: Bem-estar Animal e Recursos Naturais (SNOWDON, 1999), além de ser uma ótima

opção para a melhor compreensão e conservação da biodiversidade (FORERO-MEDINA,

VIEIRA, 2007; SNOWDON, 1999). Os peixes ósseos são alvo de inúmeros estudos

comportamentais (GOUVEIA-JR, et al. 2006), os quais revelam uma extensa variedade de

informações a respeito das condições ambientais (ARIAS, et al. 2007; WOOTTON, 1990),

conservação de recursos naturais e espécies ameaçadas de extinção (FERREIRA,

ANDRADE, 2012), além da presença, capacidade e controle de espécies exóticas

(ESPÍRITO-SANTO, RESENDE, LATINI, 2004). Apesar da grande diversidade

comportamental existente (WOOTTON, 1990; AGOSTINHO, et al. 2007), o comportamento

pág. 205
reprodutivo e alimentar em peixes tem se destacado entre os pesquisadores por possuírem um

alto potencial na indicação da ocorrência de atividade antrópicas no ambiente (WOOTTON,

1990).

A família Poeciliidae (Teleostei, Cyprinodontiformes) é caracterizada por sua

ovoviviparidade, a presença de gonopódio nos machos e a coloração (NASCIMENTO,

GURGEL, 2000; LUCINDA, 2003), além da sua capacidade de adaptação às condições

adversas (e.g. baixo teor de oxigênio e poluição) (ANJOS, 2007; CUNICO, AGOSTINHO,

LATINI, 2006; DYER, et al. 2003). Possui grande importância ecológica devido a sua

capacidade de ocupar e sobreviver em novas regiões (ANJOS, 2007; LUCINDA, 2003).

Ocorre desde a América Central ao sul do Uruguai, além de algumas regiões Africanas

(PARENTI, 1981).

Em 2008 o gênero Phalloceros (Teleostei, Poeciliidae) que era constituído por apenas

uma única espécie, Phalloceros caudimaculatus Hensel (1868) foi revisado dando origem a

vinte e uma novas espécies (LUCINDA, 2008) em um clado monofilético, com alta

semelhança morfológica entre as espécies (LUCINDA, 2008; CREPALDI, 2015). Muitos

estudos têm buscado conhecer a biologia destas novas espécies, como: habito alimentar

(SOUZA, et al. 2009; MONACO, et al. 2014), reprodução (MONACO, et al. 2014) e

distribuição geográfica (BUCKUP, et al. 2014). .Phalloceros harpagos Lucinda (2008)

(Teleostei, Poeciliidae), é uma dessas novas espécies resultantes de P. caudimaculatus

(LUCINDA, 2008), e assim como os demais membros da família Poeciliidae, apresenta

reprodução do tipo ovovivipara, mediada através de um órgão de cópula presente nos machos

(gonopódio) (BUCKUP, et al. 2014).

Assim, o presente estudo tem o objetivo de (i) fazer uma descrição geral do

comportamento de Phalloceros harpagos, com foco no seu (ii) comportamento reprodutivo,

(iii) alimentar e (iv) agressividade intra-sexual.

pág. 206
 2. Métodos

O estudo foi conduzido no Laboratório de Ecologia Comportamental e de Interações

(LECI) da Universidade Federal de Uberlândia (UFU). Os animais permaneceram em

aquários de 60l., com temperatura de 21 Cº, presença de macrófitas e substrato, oxigenados

por bombas. Os peixes foram alimentados uma vez ao dia com ração e recursos naturais

provindos da vereda, como: macrófitas, (substrato/sedimento) e pequenos invertebrados.

Figura 2: P. harpagos. Fêmea na posição superior e macho na posição inferior

2.1. Amostragem

Os peixes foram coletados na vereda do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia

utilizando ''Puçá''. Foram coletados 120 indivíduos na proporção sexual 1:1, sendo 60

indivíduos machos e 60 fêmeas, divididos em três aquários. Ao serem transferidos para o

laboratório, foram aclimatados por 10 a 15 dias antes das observações. Utilizamos um

anteparo entre o observador e o aquário (placa de isopor + EVA verde) para impedir ou

minimizar o efeito do observador sobre os animais.

Em cada aquário foram feitas 30 horas de observações comportamentais utilizando-se

o Método de Amostragem de Todas as Ocorrências, Método do Animal Focal e o Método de

Amostragem Sequencial. As 30 horas de observação foram distribuídas em 10 horas para cada

método de amostragem. Dentre as 30 horas de observação, cinco foram destinadas ao

pág. 207
comportamento alimentar e cinco ao comportamento reprodutivo, utilizando o Método de

Amostragem Sequencial. Nesta fase foram observados os padrões e preferências de locais de

forrageio, assim como de comportamento pré-copulatórios. As observações feitas através do

Método de Amostragem de Todas as Ocorrências totalizaram 10 horas de observação do

comportamento animal como um todo. Já nas observações utilizando o Método do Animal

Focal, foram selecionados três indivíduos de forma aleatória para cada seção de observação,

onde cada indivíduo passou por 10 minutos de observação focal até atingir um total de 10

horas para este método. (ALTMAN, 1974; DEL-CLARO, 2010).

2.2. Análise dos dados

Para verificar diferenças na frequência com que machos e fêmeas são agressivos foi

utilizado um teste chi-quadrado, assim como para verificar se existe diferença na frequência

como machos e fêmeas forrageiam em diferentes locais (e.g. planta, substrato). A

agressividade por parte de machos e fêmeas também foi verificada através do canibalismo

presente dentro da espécie, utilizando um teste de Mann Whitney. Uma correlação de

Spearman foi feita para identificar se algum dos comportamentos de assédio estava

relacionado com o aumento do sucesso resultante em cópula.

3. Resultados

Foram observados 120 indivíduos ao longo de todo experimento, sendo 60 fêmeas e

60 machos. O etograma identificou 33 comportamentos e reações comportamentais, divididos

em quatro categorias: movimento, forrageio, comportamentos relacionados à agressão e

sexual (anexo 1). As observações sobre o comportamento agonístico de P. harpagos

demonstraram que as fêmeas tendem a ser mais agressivas que os machos (χ²=20,1; df=1;

P<0,001). Além disso, apesar das fêmeas serem de forma geral mais agressivas, os encontros

pág. 208
agonísticos ocorreram com maior frequência dentro do mesmo sexo (figura 1b), onde fêmeas

foram mais agressivas com outras fêmeas do que com machos e machos tiveram mais

encontros agonísticos com outros machos. A maior agressividade por parte das fêmeas

também foi observada nos eventos de canibalismo sofridos pelos alevinos e juvenis (U=124;

n=66; p=0,011), onde as fêmeas foram responsáveis por 48 dos 66 casos observados (figura

1a).

O forrageio também ocorreu de forma diferenciada entre machos e fêmeas (χ²=48,46;

df=3;p<0,001), onde fêmeas preferiram os substratos artificiais que se dispunham

verticalmente no aquário e machos o fundo do recinto, forrageando na área de cascalho e

pedras.

Foram observados 89 eventos de cópula ao todo. Entre os comportamentos dos

machos relacionados com a cópula, o assédio foi o mais frequente (fig. 1D), além de estar

positivamente correlacionado com o sucesso de cópula (r= 0,5934, p<0,001).

Figura 3 - Análises relacionadas ao comportamento de P.harpagos (da esquerda para a direita):

̅ + DP);B) Agressividade Intrasexual. As letras

A)Eventos de canibalismo observados por indivíduo ( 𝒙

representam os sexos feminino (F) e masculino (M). Os sinais representam o agressor (+) e agredido (-); C)

pág. 209
Preferências de forrageio entre fêmeas e machos; D) Tipo comportamendo de assédio mais utilizado por

̅ + DP).
cada macho (𝒙

4. Discussão

Os resultados vão de encontro com grande parte do que já se conhece sobre poecilídios,

porém trazem questionamentos específicos à P. harpagos. Bildsøe (1988) relata hierarquias

diferentes entre os sexos em Poecilia verifera, onde machos e fêmeas tem hierarquias

próprias, sendo que os machos apresentam uma maior frequência de encontros agonísticos

para firmarem essa hierarquia e fêmeas tendem a ter menos encontros desse tipo, o que pode

ser explicado pela necessidade dos machos em demonstrarem sua aptidão reprodutiva

(GONÇALVES-DE-FREITAS, et al. 2009; BRUCE, WHITE, 1994). Nosso estudo mostrou

que P. harpagos funciona de maneira inversa em relação à agressividade, onde as fêmeas

além de serem mais agressivas de forma geral, são mais agressivas com outras fêmeas, o que

pode ser um indicativo de que as relações de hierarquia dentro dessa espécie sejam mais

importante para fêmeas do que para machos.

Apesar de o canibalismo já ser conhecido para várias espécies da família Poecillidae,

em P. harpagos haviam apenas evidências indiretas através do estudo da ecologia trófica da

espécie (SOUZA, et al. 2009), sendo este o primeiro trabalho ao constatar por observação

direta o evento. Souza et al. (2009) encontraram indícios de canibalismo durante todo o ano,

demonstrando ser um evento comum, porém as maiores frequências foram encontradas nos

meses de inverno, sugerindo que um retraimento do habitat e dos recursos na estação seca

possa desencadear o aumento desses eventos, assim como grandes diferenças nos tamanhos

dos indivíduos de uma população também pode desencadear o aumento do canibalismo, o que

já foi demonstrado para algumas outras espécies de peixes (LUZ, et al. 2000). Apesar do

pág. 210
estudo anterior não ter separado a dieta e canibalismo entre machos e fêmeas, nossos

resultados demonstraram que as fêmeas apresentam uma frequência bem maior de

canibalismo, o que possivelmente deve estar associado as suas maiores demandas energéticas.

É possível que a diferença nos locais de forrageio entre machos e fêmeas exista em

função da agressividade desta, segregando os machos a locais menos fortúitos e pela predação

diferenciada sobre os sexos (NASCIMENTO, GURGEL, 2000). Plath et al. (2007) afirmam

que em espécies de poecilídios onde os machos assediam as fêmeas constantemente existe

uma redução no tempo e frequência com que as fêmeas forrageiam, pois há o deslocamento

de esforço para se defender das investidas dos machos, o que diverge dos resultados que

encontramos para P. harpagos. Em nossas observações foram frequentes os casos de assédios

feitos por machos usando diferentes estratégias, porém as fêmeas foram mais frequentes que

os machos nos eventos de forrageio, sugerindo que as tentativas de assédio, apesar de

frequentes, talvez não sejam intensas o suficiente a ponto de exigir estratégias de defesas por

parte da fêmea ou atrapalhem sua alimentação.

A coorte não é um evento presente em todas as espécies de poecilídios, o que os torna

excelentes modelos para estudar diferentes comportamentos relacionados à cópula, que

podem variar entre espécies ou até entre machos com fenótipos diferentes (PLATH, et al.

2007; MENDONÇA, ANDREATA, 2001). Este trabalho, porém, não identificou a existência

de comportamentos de coorte nos machos, sugerindo que a estratégia copulatório da espécie

se baseie em assédio, onde os machos disferem diversas tentativas até culiminar no sucesso da

cópula. As fêmeas no entando parecem estar mais suceptíveis ao comportamento classificado

como “assédio”, onde os machos as cercam em vários pontos diferentes até obter o sucesso.

Isso corrobora os resultados encontrados por Dosen, Montgomerie (2004) ao trabalharem

com Poecillia reticulata e Mendonça, Andreata (2001) ao trabalharem com Poecillia

pág. 211
vivipara, onde machos buscam maximizar seu sucesso reprodutivo ao se acasalar com o maior

número de fêmeas possível e, portanto, devem ser menos seletivos do que as fêmeas.

Considerando todos os pontos investigados, este trabalho forneceu novas informações à

cerca do guaiú P. harpagos. Confirmamos a existência de canibalismo dentro da espécie

através de observação direta dos eventos, além de registrar sua maior frequência por parte das

fêmeas. Além disso, forneceu dados sobre possíveis segregações espaciais quanto ao

forrageio, agressividade e escolha da fêmea sobre o comportamento do macho para a cópula.

Essas informações contribuem para o conhecimento do novo desmembramento, além da

diversidade de estratégias componentes da família.

5. Agradecimentos

Ao Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia pelo acesso à vereda para a coleta dos

indivíduos. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela

concessão de bolsa de mestrado do segundo autor.

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pág. 216
ANEXO

Tabela1: Descrição das categorias comportamentais observadas em Phalloceros harpagos

Etograma descritivo de Palloceros harpagos

Categoria Comportamento Sigla Descrição

Movimento
Nado sem deslocamento NP Sem deslocamento, mas com movimento das
nadadeiras
Repouso REP Sem deslocamento ou movimento
Nado contra a corrente NCC Nado comum, movimento em "s" no corpo.
Nado vertical SD Nado para cima ou para baixo repetidas vezes

Se debatendo contra as DBAT Atinge a parte lateral do corpo contra as pedras do

pedras fundo

Forrageio
Partículas em suspensão PS Durante o nado na coluna d´'agua, abre a boca
diversas vezes, capturando particulas dispersas.
Forrageio de substrato FF Próximo ao fundo, inclina o corpo com a cabeça
voltada para baixo, se aproxima, mordiscao fundo
e se afasta, repetidas vezes

Forrageando o vidro e FS Se aproxima dos substratos em posição horizontal,

bomba mordisca e recua, repetidas vezes

Forrageando planta FP Se aproxima do substrato vegetal em posição

horizontal, mordisca e recua, repetidas vezes

Agonístico
Recuo normal RN Nado para trás frente à outro peixe
Recuo em ‘’S’’ = RS RS Nado para trás, movimentando o corpo em forma
de "s"
Recuo em ‘’C’’ RC Nado para trás, movimentando o corpo em forma
de "c"

Fuga/Persegue FUG Nado rápido, no mínimo o dobro da velocidade

comum enquanto persegue/é perseguido

Acua uma fêmea ACF Nado na direção de uma fêmea, se aproximando

até que haja a fuga

Acua um macho ACM Nado na direção de um macho, se aproximando

até que haja a fuga
Intimida uma fêmea INTF O animal eriça a nadadeira dorsal e caudal,
modificando a postura do corpo em forma de ''S''
nadando em direção a uma fêmea

pág. 217
 Intimida um Macho INTM O animal eriça a nadadeira dorsal e caudal,
modificando a postura do corpo em forma de ''S''
nadando em direção a um macho

Atacou uma fêmea AF O animal nada em direção a uma fêmea, e

mordisca o flanco ou cauda
atacou um macho AM O animal nada em direção a um macho, e
mordisca o flanco ou cauda
Agressão sofrida por FAF após o ataque feito por uma fêmea, o peixe recua e
fêmea nada na direção oposta

Agressão sofrida por FAM após o ataque feito por um macho, o peixe recua e
macho nada na direção oposta
Foi intimidado por uma FINF Ao ser intimidado nada para trás ou na direção
fêmea oposta a da fêmea, eriçando a nadadeira dorsal e
caudal
Foi intimidado por um FINM Ao ser intimidado nada para trás ou na direção
macho oposta a do macho, eriçando a nadadeira dorsal e
caudal
Foi acuado por uma FACF O animal percebe a aproximação de uma fêmea, e
fêmea se desloca para região oposta

Foi acuado por um FACM O animal percebe a aproximação de um macho, e

macho se desloca para região oposta

Defesa de território DEFT O animal eriça as nadadeiras e mordisca qualquer

indivíduo que invade seu território
Tentativa de CNB Persegue e mordisca outro indivíduo na tentativa
canibalismo de se alimentar

Confronto CFT Ambos os indivíduos eriçam a nadadeira caudal e

dorsal, modificam a postura do corpo e mordiscam
um ao outro

Sexual
Perseguição PP O animal nada ativamente (perseguindo ou sendo
perseguido)
Assédio NA O animal se aproxima da fêmea, movimenta o
gonopódito na tentativa de introdução e se retira
Assédio em ‘’C’‘ AC O macho coloca seu corpo em forma de ''C'' e nada
lado a lado com a fêmea ou a frente da mesma
Tentativa de introdução TIG O animal se coloca ao lado da fêmea e movimenta
do gonopódito o gonopódito em sua direção na tentativa de
cópula
Movimento MAG O animal ergue o gonopódito para frente ou para
gonopódio/Exibição os lados

pág. 218
 Conectar para Conservar: Programa de arborização de vias públicas
com espécies nativas
Connect to Conserve: Program for afforestation of public roads with native species

Costa, Andressa Carolina1; Gonçalves, Adrielle Morais Silva1; Souza, Alessandra Batista de1;
Lima, Camilo Ribeiro de1; Barbosa, Felipe Junio1; Raposo, Gabriela Nunes1; Bárbara, Larissa
Oliveira da Costa1; Paula, Lívia Maria de1; Leite, Ludimila Juliele Carvalho1(apresentadora);
Morais, Paulo Wesley Martins1; Neto, Hipólito Ferreira Paulino1(Coordenador),
1
UEMG
julielecarvalho.jc@gmail.com

Resumo: Destruição do habitat é a maior ameaça à diversidade biológica e causa de extinção

de animais e plantas. Pode-se considerar que para o crescimento de uma cidade acontece a
fragmentação de habitat, já que nesses ambientes podemos encontrar áreas verdes que
preservam parte dele. Nesse sentido, os corredores ecológicos surgem como estratégia para
conservação de espécies nativas da flora e fauna. O objetivo deste trabalho é elaborar projeto
de arborização de vias públicas com espécies nativas promovendo e facilitando o fluxo de
animais através da cidade, conservando e identificando plantas com placas contendo
informações ecológicas visando aulas de educação ambiental à população. O município de
Passos-MG apresenta uma localização ecologicamente especial, pois se situa no ecótono da
Mata Atlântica e Cerrado. Foram selecionadas plantas nativas com potencial para serem
utilizadas na arborização, considerando seu porte máximo, largura do tronco, profundidade
das raízes, tipo e tamanho dos frutos, potencial ornamental, entre outras. Foram selecionadas
espécies que não danificarão as calçadas, nem causarão problemas para rede elétrica e sistema
de esgoto. Espécies como Hancornia speciosa, Eugenia uniflora, Anacardium nanum,
Annona crassiflora e Eugenia involucrata abrangem distintas síndromes de polinização e
dispersão e servirão como alimento, abrigo e local de nidificação para animais nativos, além
de oferecer frutas à população, promovendo beleza à cidade e qualidade de vida. Outras
espécies selecionadas foram, Bauhinia forticata, Inga sp., Androanthus sp., Eugenia
pyriformis, Eugenia cattleianum, Eugenia brasiliensis, Eugenia uniflora, Tibouchina
granulosa, Pouteria torta, entre outras. Foram realizadas visitas às vias e praças públicas bem
como áreas de vegetação nativa para realizar um planejamento de acordo com a realidade e
necessidades da cidade, considerando as características físicas e ambientais das vias. O
projeto será adequado à realidade de cada rua e avenida em que o plantio será realizado e
promoverá conservação da flora e fauna nativas.

Palavras-chave: Arborização urbana; conservação; corredores ecológicos; educação

ambiental.
Abstract: Destruction of habitat is the greatest threat to biological diversity and cause of
extinction of animals and plants. It can be considered that for the growth of a city happens the
fragmentation of habitat, since in these environments we can find green areas that preserve
part of it. In this sense, ecological corridors appear as strategies for the conservation of native
species of flora and fauna. The objective of this work is to elaborate a project of urban
afforestation of public roads with native species, promoting and facilitating the flow of
animals through the city, conserving and identifying plants with plates containing ecological
information aiming at classes of environmental education to the population. The municipality
of Passos-MG has an ecologically special location, since it is located in the Atlantic rainforest
and Brazilian Savana ecotone. Native plants with potential to be used in urban afforestation
were selected, considering their maximum size, trunk width, root depth, fruit type and size,
ornamental potential, among others. Species were selected that will not damage the sidewalks,
nor cause problems for the electrical network and sewage system. Species such as Hancornia
speciosa, Eugenia uniflora, Anacardium nanum, Annona crassiflora and Eugenia involucrata
cover distinct pollination and dispersion syndromes and will serve as food, shelter and nesting
place for native animals, as well as offering fruit to the population, promoting beauty to the
city and quality Of life. Other species selected were Bauhinia forticata, Inga sp., Androanthus
sp., Eugenia pyriformis, Eugenia cattleianum, Eugenia brasiliensis, Eugenia uniflora,
Tibouchina granulosa, Pouteria torta, among others. Visits to public roads and plazas as well
as areas of native vegetation were carried out to carry out a planning according to the reality
and needs of the city, considering the physical and environmental characteristics of the roads.
The project will be adapted to the reality of each street and avenue where the planting will be
carried out and will promote the conservation of native flora and fauna.
Key-words: Urban ; conservation; Ecological corridors; environmental education.

1. Introdução

Destruição (perda) do habitat é a maior ameaça à diversidade biológica e maior causa

de extinção em vertebrados, invertebrados, plantas e fungos. Áreas de vegetação nativa aptas

à agricultura vêm sendo desmatadas, habitats naturais são destruídos e número incalculável de

espécies estão sendo extintas (TAYLOR, et al. 1993; PARDINI, et al. 2010; JOLY, et al.

2014; TAMBOSI, et al. 2014; UEZU & METZGER, 2016).

Define-se como perda de habitat a conversão definitiva de um ecossistema para outra

utilidade. Já a fragmentação compreende o fracionamento de um habitat originalmente

contínuo gerando uma matriz complexa de manchas em meio a uma paisagem dominada pela

atividade humana. Ao ser fragmentado, uma área grande de habitat é transformada em várias

pág. 220
manchas menores, de menor área total, isoladas umas das outras por uma matriz de habitats

diferentes do original (WILCOVE, et al. 1996; PARDINI, et al. 2010). Em linhas gerais, a

perda e fragmentação de habitat resultam principalmente da expansão de áreas para

agricultura, pecuária e expansão das cidades.

O município de Passos, MG apresenta uma localização ecologicamente especial, pois

se situa no ecótono da Mata Atlântica e Cerrado, dois dos mais importantes e diversos biomas

brasileiros e região de alto endemismo tanto de espécies vegetais como de animais. Estima-se

que cerca de 50% das espécies vegetais são endêmicas desta área, várias com propriedades

medicinais e/ou importantes ecológica e economicamente tais como várias espécies de

bromélias cactáceas e orquídeas (ex: Grobya cipoensis), além de plantas pertencentes a várias

outras famílias. Entretanto, esta região vem sendo devastada para produção de café, cana-de-

açúcar e pecuária. Atualmente restam menos de 5% da Mata Atlântica original e 22% do

Cerrado que estão sendo divididas em fragmentos isolados que provavelmente não suportarão

populações de espécies de ocorrência muito extensa (PRIMACK & RODRIGUES, 2001).

Dentre as principais implicações da fragmentação e perda de habitat para biodiversidade,

destacam-se o empobrecimento biológico em relação aos habitats intactos e o fato de

inúmeras espécies tornarem-se localmente extintas dentro de muitos destes fragmentos.

Culturalmente nas paisagens urbanas tem se priorizado a arborização com espécies

não nativas sendo elas: árvores, arbustos, herbáceas ou plantas ornamentais utilizadas em vias

públicas, praças e jardins residenciais. No entanto, tais plantas exóticas podem funcionar

ecologicamente como barreira ao deslocamento da fauna nativa. Animais como, por exemplo,

morcegos frugívoros, pássaros (tucanos, beija-flores, sabiás, canários, araras, papagaios, etc.),

primatas, insetos (abelhas nativas sem-ferrão, besouros, borboletas, etc.), quatis e muitos

outros são especializados a utilizarem como recurso (alimento, abrigo, local para

acasalamento e nidificação, etc.) plantas nativas características de seu habitat. Dessa forma,

pág. 221
ao entrarem nas cidades, deparam-se com o predomínio de plantas exóticas e, como não estão

familiarizados a utilizá-las como recurso, retornam para o ambiente nativo.

Poucas são as iniciativas com o foco deste presente projeto no Brasil. Um exemplo de

excelência e de sucesso que vale muito a pena ter como modelo e adaptá-lo para nossa

realidade e contexto é o “Projeto Connect to Protect” implantado em Miami pela Fairchild

Tropical Botany Garden (FTBG). Ele promove plantio de espécies nativas de um importante

ecossistema do sul da Flórida, EUA, chamado “Pine Rockland” que consiste em um dos

ecossistemas mais ameaçados do mundo. Ele se localiza nos subtrópicos dos Estados Unidos

e possui mais de 400 espécies de plantas nativas contendo uma mistura de espécies

temperadas e tropicais. Muitas das plantas do “Pine Rockland” são endêmicas, ou seja, só

ocorrem neste local e não são encontradas em mais nenhum outro local do mundo. O mesmo

ocorre com o Cerrado e Mata Atlântica, entretanto ambos os ecossistemas são muito mais

diversos que o “Pine Rockland”, mas igualmente ameaçados e precisam urgentemente de

medidas de proteção. Podemos conservar estes ecossistemas tanto através de Parques

Nacionais, Reservas, Estações Ecológicas, mantendo Reservas Legais nas propriedades rurais,

como também plantando espécies nativas em nossas cidades.

2. Objetivos

2.1. Objetivo geral

Promover e facilitar o fluxo de animais nativos através da matriz urbana via plantio de

espécies vegetais nativas conectando habitats naturais, conservando espécies nativas de nossa

fauna e flora.

2.2. Objetivos específicos

pág. 222
 2.2.1. Elaborar projeto de arborização com espécies nativas das vias públicas da

cidade de Passos-MG;

2.2.2. Desenvolver projeto de plantio de espécies nativas de arbustos, herbáceas e/ou

plantas ornamentais utilizadas na arborização das vias públicas, praças e jardins residenciais

da cidade de Passos-MG;

2.2.3. Identificar plantas com placas contendo informações ecológicas visando aulas

de educação ambiental em vias públicas, praças e jardins, e para que população passe a

conhecer melhor nossa flora, respeitá-la e preservá-la.

3. Metodologia

Foram realizadas pesquisas bibliográficas sobre espécies de plantas nativas com

potencial para serem utilizadas na arborização. Várias características das espécies foram

avaliadas, dentre elas merecem destaque: porte (altura máxima quando adulta); largura do

tronco; profundidade das raízes; tamanho dos frutos e potencial risco de acidentes em

decorrência de sua queda quando maduros; estética e beleza; escolha de espécies pertencentes

a distintas síndromes de polinização e dispersão de modo que diferentes tipos de animais

possam encontrar alimento, abrigo e local para nidificação; potencial para que a espécie torne-

se também fonte de alimento para população, entre outras. Os requisitos descritos acima

deverão ser satisfeitos de modo a evitar que árvores, quando adultas, tornem-se problema por

ultrapassar a altura dos fios elétricos, ou troncos danifiquem as calçadas ou mesmo suas raízes

provoquem rompimento das tubulações de esgoto ou água potável, ou seja, não provoquem

quaisquer prejuízos para o município.

Também foram feitas visitas às vias e praças públicas bem como áreas de vegetação

nativa para realizar um planejamento de acordo com a realidade e necessidades da cidade,

considerando as características físicas e ambientais das vias. O projeto será adequado à

pág. 223
realidade de cada rua e avenida em que o plantio será realizado e promoverá conservação da

flora e fauna nativas.

4. Resultados

Foram selecionadas espécies que não danificarão as calçadas, nem causarão problemas

para rede elétrica e sistema de esgoto: (ex: Tibouchina mutabilis). Espécies como Hancornia

speciosa, Eugenia uniflora, Anacardium nanum, Annona crassiflora e Eugenia involucrata

abrangem distintas síndromes de polinização e dispersão e servirão como alimento, abrigo e

local de nidificação para inúmeros animais nativos, além de oferecer frutas à população,

promovendo beleza à cidade, bem-estar e qualidade de vida, entre outros benefícios. Tais

critérios de escolha também são importantes para que a cidade se torne mais sombreada e,

consequentemente, fresca para se caminhar e tenha temperaturas mais amenas nos horários

mais quentes do dia e também ao longo do ano.

Em adição, a escolha das plantas também tem como finalidade tornar a cidade muito

mais bela e colorida com muitas flores das mais diversas espécies de plantas e que o

perímetro urbano se transforme em uma conexão ecológica entre os limites da cidade para que

a fauna nativa possa se deslocar de um lado a outro da cidade sem dificuldades, podendo

inclusive tornar-se residentes no interior da cidade.

Tabela 1 – Espécies nativas do Cerrado e Mata Atlântica para arborização de vias públicas

Nome popular Nome científico Família Bioma Porte

Macaúba Acrocomia aculeata Arecaceae Ce/MA 10-15 m

Cajuzinho-do- Anacardium humile Anacardiaceae Ce 5m

cerrado
Acaju-peva Anacardium nanum Anacardiaceae Ce 30-60cm

Marolo Annona crassiflora Annonaceae Ce 4-8 m

pág. 224
Palmeira-indaiá Attalea dúbia Palmae MA 10-20 m

Pupunha Bactris gasipaes Palmae Ce 10-20 m

Cipó-prata Banisteriopsis Malpighiaceae Ce 5-6 m

pubipetala
Pata-de-vaca Bauhina rufa Caesalpiniaceae Ce 3m

Muricizeiro Byrsonima basiloba Malpighiaceae Ce 6-10 m

Sibipiruna Caesalpinia pluviosa Fabaceae MA 15-30 m

Sete Copas Campomanesia Mytaceae Ce/MA 6-10 m

guazumifolia
Pequi Caryocar brasiliensis Caryoucaraceae Ce 6-10 m

Sene-do-campo Chamaecrista Caesalpiniaceae Ce 50 cm

campestris
Ataná Chamaecrista Leguminosa Ce 10-30 m

macrostachya

Grumixama Eugenia brasiliensis Myrtaceae Ce/MA 10-15 m

Araçá rosa Psidium cattleianum Myrtaceae Ce 3-9 m

Cerejeira Eugenia involucrata Myrtaceae Ce/MA 5-8 m

Uvaia Eugenia pyriformis Myrtaceae MA 6-13 m

Pitangueira Eugenia uniflora Myrtaceae Ce/MA 6-12 m

Palmito Juçara Euterpe edulis Palmae Ce/MA 8-15 m

Mangabeira Hancornia speciosa Apocynaceae Ce 5-7 m

Ipê branco Handroanthus albus Bignoniaceae Ce 8-12 m

Ubá Hyrtela hebeclada Chrysobalanaceae Ce 10-15 m

Ingá Inga cylindrica Leguiminosae Ce/MA 8-18 m

Pau-santo Kielmeyera variabilis Guttiferae Ce 3-6 m

pág. 225
Oiti Licania littoralis Chrysobalanaceae MA 3-6 m

Buriti Mauritia flexuosa Palmae Ce 15-25 m

Carvalho vermelho Miconia Melastomaceae MA 15-22 m

cinnamomifolia
Jurema branca Mimosa artemisiana Leguminosa MA 12-25 m

Maracujá Passiflora cincinnata Passifloraceae Ce 2-12 m

Cabo de machado Pouteria torta Sapotaceae Ce/MA 8-14 m

Araçá Psidium catteleianum Myrtaceae Ce/MA 3-6 m

Cinzeiro Qualea multiflora Vochysiaceae Ce 10 m

Pau-terra Qualea grandiflora Vochysiaceae Ce 12 m

Pau-terrinha Qualea parviflora Vochysiaceae Ce 6-15 m

Quaresmeira Tibouchina granulosa Melastomaceae Ce/MA 8-12 m

Manacá-da-serra Tibouchina mutabilis Melastomaceae MA 7-12 m

Íris-amarela Trimezia juncifolia Iridaceae Ce 8-65 cm

Casca-doce Vochysia cinnamomea Vochysiaceae Ce 4-7 m

Caixeta Vochysia tucanorum Vochysiaceae Ce 8-12

5. Considerações finais

Portanto, as espécies selecionadas neste projeto objetivam tornar a cidade de Passos-

MG uma paisagem amigável para fauna nativa e favorecer a conservação tanto de animais,

quanto de plantas nativas, em especial aquelas utilizadas neste programa “Conectar para

Conservar” quando forem implantados em Passos-MG e cidades da região.

pág. 226
 7. Agradecimentos

Os autores agradecem à Pró-Reitoria de Extensão da Universidade do Estado de Minas Gerais

– UEMG pelas duas bolsas modalidade Programa Institucional de Apoio à Extensão, edital

PAEx 01/2016 às alunas Andressa Carolina Costa e Larissa Oliveira da Costa Bárbara e edital

PAEx 01/2017 às alunas Ludimila Juliele Carvalho Leite e Lívia Maria de Paula. Especial

agradecimento também à Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação - PROPPG da

Universidade do Estado de Minas Gerais – UEMG e à FAPEMIG pela concessão da bolsa de

Iniciação Científica - PIBIC / FAPEMIG/ UEMG (Edital 07/2016) à aluna Gabriela Nunes

Raposo, e também pela concessão da bolsa PAPq (Edital 03/2017) aos alunos Paulo Wesley

Martins Morais e Felipe Junio Barbosa. Agradecem também pela paciência, empenho e

dedicação do Prof. Dr. Hipólito Ferreira Paulino Neto na orientação desse trabalho.

REFERÊNCIAS

DURIGAN, Giselda; BAITELLO, João Batista; FRANCO, Geraldo Antônio Daher Corrêa;

SIQUEIRA, Marinez Ferreira de. Plantas do cerrado paulista: imagens de uma paisagem

ameaçada. São Paulo: Paginas & Letras Editora e Gráfica, 2004.

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v. 204, n. 3, p. 459-473, 2014.

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LORENZI, Harri. Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas

arbóreas nativas do Brasil, vol.2, 2. Ed. São Paulo: Instituto Plantarum, 2002.

pág. 227
LORENZI, Harri. Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas

arbóreas nativas do Brasil, vol.3, 1. Ed. São Paulo: Instituto Plantarum, 2009.

PARDINI, Renata; BUENO, A. D. A; GARDNER, T.A; PRADO, P.I; METZGER, J.P.

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disease. BioScience, v. 48, n. 8, p. 607-615, 1998.

pág. 228
 Conectar para Conservar: Programa de introdução de espécies de
plantas ornamentais nativas na área urbana de Passos-MG
Connect to conserve: program of introduction of species of ornamental native plants in
the urban area of Passos-MG

Costa, Andressa Carolina¹; Gonçalves, Adrielle Morais Silva1;Souza, Alessandra Batista de1;
De Lima, Camilo Ribeiro1; Barbosa, Felipe Junio1 (apresentador); Raposo, Gabriela Nunes1;
Bárbara, Larissa Oliveira da Costa¹; Paula, Lívia Maria de¹; Leite, Ludimila Juliele Carvalho¹;
Morais, Paulo Wesley Martins1; Neto, Hipólito Ferreira Paulino1 (Coordenador);
1
UEMG
felipebarbosa23@hotmail.com

Resumo: É crescente a preocupação em conservar e preservar o meio ambiente e suas

espécies da flora e fauna nativas. Este projeto visa arborizar com espécies nativas a zona
urbana de Passos-MG, situada no ecótono de Mata Atlântica e Cerrado e, consequentemente,
apresentando alta biodiversidade. Este estudo visa introduzir espécies nativas pertencentes a
ambos biomas em praças públicas e jardins residenciais da cidade, considerando seu valor
ornamental e ecológico. Assim, dentre as arbóreas foram selecionadas espécies tais como
Inga sp Androanthus sp., Tibouchina granulosa e Caesalphinia echinata (Pau-Brasil),
arbóreas frutíferas como Eugenia cattleianum, Annona crassiflora, Rolinia sylvatica,
Campomanesia xanthocarpa, arbustos e herbáceas como Allamanda blanchetti, Bromelia
balansae, Aphelandra squarrosa, Aspilia montevidensis, Mansoa difficili, entre outras. Além
de conservar espécies de plantas nativas, grupos de animais polinizadores, como besouros
(cantarofilia), abelhas (melitofilia), borboletas (psicofilia), esfingídeos (esfingofilia), aves
como beija-flores, araras, canários e outras (ornitofilia), morcegos (quiropterofilia)
nectaríferos, frugívoros e insetívoros também serão conservados, pois terão variedade de
recursos florais (néctar, pólen e até pétalas comestíveis e nutritivas) e frutos para se
alimentarem. Tais plantas e frutos também servirão de abrigo e local de nidificação para
muitos animais favorecendo a preservação da flora e fauna nativas desta região tão rica
ecologicamente. Ademais, as praças públicas e jardins de Passos-MG terão área sombreada
muito maior que a atual, tornando a temperatura mais agradável, trazendo bem-estar à
população passense. As plantas serão identificadas com placas contendo informações
ecológicas, nome comum e científico visando aulas de educação ambiental e para que a
população as conheça melhor, respeite-as e preserve-as. Passos-MG será um modelo de
conservação conciliando o bem-estar da população e o desenvolvimento sustentável.
Palavras-chave: Arborização urbana; espécies nativas; Conservação; Corredores Ecológicos;
Passos-MG.
Abstract: There is a growing concern to conserve and preserve the environment and its native
flora and fauna species. This project aims to plant with native species of an urban zone of
Passos-MG, located non-ecotone of Atlantic Forest and Cerrado, which present high
biodiversity. Main objective is to introduce native species belonging to both biomes in public
squares and residential gardens of the city, considering its ornamental and ecological value.
Thus, among the trees were selected species such as Inga sp Androanthus sp., Tibouchina
granulosa e Caesalphinia echinata (Pau-Brazil), fruit trees such as Eugenia cattleianum,
Annona crassiflora, Rolinia sylvatica, Campomanesia xanthocarpa, shrubs and herbaceous
plants such as Allamanda blanchetti, Bromelia balansae, Aphelandra squarrosa, Aspilia
montevidensis, Mansoa difficili, among others. In addition to conserving species of native
plants, groups of pollinating animals, such as beetles (cantarofilia), bees (melitofilia),
butterflies (psicofilia), sphingophiles, birds such as hummingbirds, macaws, canaries and
others Nectarifiers, frugivores and insectivores, for the variety of floral resources (nectar,
pollen and even edible and nutritious petals) and fruits to feed. Such plants and fruits will also
serve as shelter and nesting ground for many animals cooperating with a preservation of the
flora and fauna of an ecologically correct region. In addition, as public squares and gardens of
Passos-MG will have a shaded area larger than the current one, making the temperature more
pleasant, bringing well-being in the population of Passense. The plants identified with
ecological information boards, common name and scientific aiming at classes of
environmental education and so that the population as it knows better, respects them and
preserves them. Passos-MG will be a model of conservation reconciling the well-being of the
population and sustainable development.
Keywords: Urban afforestation; native species; Conservation; Ecological Corridors; Passos-

MG.

1. Introdução

Destruição (perda) do habitat é a maior ameaça à diversidade biológica e maior causa

de extinção em vertebrados, invertebrados, plantas e fungos. Áreas de vegetação nativa aptas

à agricultura vêm sendo desmatadas, habitats naturais são destruídos e número incalculável de

espécies estão sendo extintas (TAYLOR et al. 1993; GALETTI et al. 2010, METZGER 2010,

MARTINELLI et al. 2010, TOMBOSI et al. 2014, UEZU & METZGER, 2016).

Já a fragmentação de habitat compreende o fracionamento de um habitat originalmente

contínuo gerando uma matriz complexa de manchas de habitats em meio a uma paisagem

dominada pela atividade humana. Ao ser fragmentada, uma área grande de habitat é

pág. 230
transformada em várias manchas menores, de menor área total, isoladas umas das outras por

uma matriz de habitats diferentes do original (WILCOVE et al. 1996, PARDINI et al. 2010).

Em linhas gerais, a perda e fragmentação de habitat resulta principalmente da expansão de

áreas para agricultura, pecuária e expansão das cidades.

Entretanto, a conectividade depende de inúmeros fatores, como por exemplo:

densidade de corredores, permeabilidade da matriz, distância entre manchas de habitat, entre

outros. Assim, apesar do corredor ecológico consistir um habitat adequado, devido a

características estruturais/espaciais, como ser estreito, apresentar baixa densidade de espécies

em comparação com a matriz, sofrer forte efeito de borda e consistir em área de alto risco de

predação, geralmente não atua como espaço de procriação (METZGER, 2003).

Além disso, paisagens urbanas apresentam grande predomínio de plantas exóticas, e

culturalmente têm se priorizado arborização urbana com espécies não nativas, sejam elas,

árvores, arbustos, herbáceas e/ou plantas ornamentais utilizadas na arborização das vias

públicas, praças e jardins residenciais. No entanto, plantas exóticas podem funcionar

ecologicamente como uma barreira ao deslocamento da fauna nativa. Animais como, por

exemplo, morcegos frugívoros, primatas, pássaros e insetos e muitos outros são

especializados a utilizarem como recurso (alimento, abrigo, local para acasalamento e

nidificação, etc) plantas nativas características da vegetação de nossa região (Cerrado e Mata

Atlântica). Toda esta fauna ao entrarem nas cidades depara-se com predomínio muito grande

de plantas exóticas. Como não estão familiarizados em utilizar tais plantas exóticas como

recurso, acabam retornando para o ambiente nativo e a cidade torna-se uma barreira ecológica

ao deslocamento destes animais através da cidade (SILVEIRA, et al. 2008; MARTINELLI, et

al. 2014; Martinelli & Moraes, 2013;

Um exemplo que vale muito a pena usar como modelo e adaptá-lo para nossa

realidade e contexto é o Projeto Connect to Protect implementando em Miami pela Fairchild

pág. 231
Tropical Botany Garden (FTBG) que promove plantio de espécies nativas de um importante

ecossistema do sul da Flórida, EUA, chamado “Pine Rockland” que consiste em um dos

ecossistemas mais ameaçados do mundo. Muitas das plantas do “Pine Rocklands” são

endêmicas, ou seja, só ocorrem em um determinado loca. O mesmo ocorre com o Cerrado e

Mata Atlântica, entretanto ambos ecossistemas são muito mais diversos que o “Pine

Rocklands”, mas igualmente ameaçados e precisam urgentemente de medidas de proteção.

(POWELL & MASCHINSKI, 2012).

2. Objetivos

Promover e facilitar o fluxo de animais nativos através da matriz urbana (cidade) via

plantio de espécies vegetais nativas conectando habitats naturais, conservando espécies

nativas de nossa fauna e flora. Elaborar projeto de arborização com espécies nativas das vias

públicas da cidade de Passos-MG. Desenvolver projeto de plantio de espécies nativas de

arbustos, herbáceas e/ou plantas ornamentais utilizadas na arborização das vias públicas,

praças e jardins residenciais da cidade de Passos-MG. Identificar plantas com placas contendo

informações ecológicas visando aulas de educação ambiental em vias públicas, praças e

jardins, e para que população passe a conhecer melhor nossa flora, respeitá-la e preserva-la.

3. Metodologia

Estudo de inúmeras espécies nativas com potencial paisagístico, ornamental e para

arborização urbana; Seleção das espécies de plantas considerando todas as síndromes de

polinização e dispersão de sementes, além de sua importância ecológica; Elaboração de dois

projetos, um com foco na arborização de vias públicas e o outro em plantio de espécies

pág. 232
nativas não só de arbóreas, mas também arbustos e plantas ornamentais em jardins públicos e

residenciais; Palestras e ações educativas envolvendo escolas municipais e comunidade

(extensão) abordando a temática “Conectar para Conservar: programa de introdução de

espécies de plantas nativas em áreas urbanas”.

4. Resultados e Discussão

Como resultado, listamos várias espécies de plantas nativas e suas principais

características o que tornariam adequadas para a arborização de praças públicas e jardins

(Tabela 1 – Anexo).

Além dessas espécies citadas, há muitas outras importantes ecologicamente e de

exuberância ampla. Não só pensando em seu valor ornamental, também são necessários vários

cuidados com as espécies utilizadas para o remodelamento da paisagem urbana:

• Não ser tóxica;

• Não possuir raízes superficiais e/ou que possam causar danos às pessoas que

visitarem o local;

• Não possuir espinhos que possam ferir e causar danos maiores a população;

• Não possuir frutos de grande extensão e peso elevado para quando caírem por estar

amadurecidos, não ocasione transtornos às pessoas;

• Não possuir tronco fragilizado, suscetível a quebra.

pág. 233
Figura 4 - Eugenia uniflora – Pitangueira. Acesso em < https://blog.plantei.com.br/2016/11/24/25-arvores-
que-voce-pode-plantar-sem-medo-de-destruir-sua-calcada-e-a-rede-eletrica/> no dia 14/01/2017.

Figura 5 - Euphorbia leucocephala - Noivinha. Acesso em < https://blog.plantei.com.br/2016/11/24/25-

arvores-que-voce-pode-plantar-sem-medo-de-destruir-sua-calcada-e-a-rede-eletrica/> no dia 14/01/2017.

Figura 6 - Tibouchina granulosa - Quaresmeira. Acesso em <http://www.fazfacil.com.br/wp-

content/uploads/2012/12/quaresmeiras_tibouchina_granulosa_violet__pink_katleen_brazilian_native_won
der.jpg> no dia 14/01/2017.

pág. 234
Figura 7 - Tabebuia sp – Ipê. Acesso em < http://www.ubajaranoticias.com.br/2016/10/27/31-arvores-que-
voce-pode-plantar-em-sua-calcada-produzem-frutos-sombras-e-flores-nao-destroem-calcadas-e-nem-
danificam-a-rede-eletrica-rua-de-caxambu-mg-com-tons-diferentes -de-quaresmeiras-e-outras/> no dia
14/01/2017

5. Conclusão

Além de conservar espécies de plantas nativas, os grupos de animais com diferentes

síndromes de polinização, como cantarofilia, melitofilia, psicofilia, esfingofilia, ornitofilia,

quiropterofilia, nectaríferos, frugívoros e insetívoros também serão conservados, pois terão

variedade de recursos florais (néctar, pólen e pétalas) e frutos para se alimentarem. Tais

plantas e frutos também servirão de abrigo e local de nidificação para muitos animais,

cooperando com a preservação da flora e fauna desta região tão rica ecologicamente.

Ademais, as praças públicas e jardins de Passos-MG terão área sombreada maior, tornando

assim um local mais agradável para o lazer. Posteriormente as plantas serão identificadas com

placas contendo informações ecológicas, auxiliando na educação ambiental da população.

6. Agradecimentos

Agradecemos à Pró-Reitoria de Extensão da Universidade do Estado de Minas Gerais

– UEMG pelas duas bolsas modalidade Extensão (PAEx) concedidas para a realização deste

projeto. Agradecimento especial aos coautores, que dedicaram seu tempo e esforço para a

realização do projeto, e à FAPEMIG que nos auxiliou para que fosse possível a participação

pág. 235
de todos no congresso. Agradecem também pela paciência, pelo empenho e dedicação do

Prof. Dr. Hipólito Ferreira Paulino Neto na orientação desse trabalho.

REFERÊNCIAS

TAYLOR, Philip D. et al. Connectivity is a vital element of landscape structure. Oikos, p.

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pág. 237
Tabela 1 - Espécies arbóreas nativas para praças públicas

Nome Nome Características Port

Síndrom Outras observações
científico popula e e de
r poliniza
ção
Euphorbia Noivin No mês de maio, as Pequ Melitofil Não agride calçadas e
leucocepha ha folhas verdes se tornam eno ia não prejudica a fiação
la branca. Em junho, as porte Quiropte elétrica.
folhas voltam à . rofilia Antese diurna.
coloração anterior.
Tabebuia Ipê Presença de cor Gran Melitofil Não danificam
sp atraente, de tronco e de ia calçadas; mas são
remagem elegantes. porte adequados para
Madeira resistente. . calçadas sem fiações
Raízes profundas. elétricas.
Jacarandá Jacaran Floração exuberante, Gran Melitofil Não danificam calçadas
mimosaefol dá com troncos tortuosos. de ia e nem redes
ia mimos Raízes profundas. porte subterrâneas.
o .
Bauhinia Pata- Flores e folhagens belas, Port Quiropte Não estouram as
foficata de-vaca de cor rosa claro. e rofilia calçadas.
médi
o.
Tibouchina Quares Raízes profundas. Com Pequ Melitofil Não estouram as
granulosa meira folhagem elegante e eno a calçadas.
linda floração roxa que porte
ocorre duas vezes por .
ano. Possui um fruto
pequeno.
Morus Amorei Árvore frutífera, muita Gran Cantarof Grande atraente para
nigra ra-preta atrativa para os de ilia diversos grupos de
passarinhos. porte Psicofili animais.
. a
Falenofil
ia
Melitofil
ia
Ornitofil
ia
Licania Oiti Árvore frutífera, com Pequ Melitofil Folhas apreciadas pela
tomentosa fruto de casca amarela eno ia fauna em geral;
mesclada de verde porte Madeira de ótima
quando madura. Polpa . qualidade para diversos
pastosa, pegajosa e de usos; Frutos
odor forte. comestíveis.
Tabela 2 - Espécies arbóreas nativas para jardins públicos e residenciais

Nome Nome Características Porte Síndrome de Outras

científico popular polinização observações
Tibouchina Manacá da
Árvore Pequeno Melitofilia Tolerante a
mutabilis Serra belíssima, com porte. podas
cores drásticas.
diferenciadas
em branca, rosa
e roxo,
dependendo da
idade da flor.
Euphorbia Noivinha No mês de Pequeno Melitofilia Tolerante a
leucocephala maio, as folhas porte. Quiropterofilia podas
verdes se Cantarofilia drásticas.
tornam branca.
Em junho, as
folhas voltam à
coloração
anterior.
Stenolobium Ipê-mirim Arbusto Pequeno Anemofilia Tolerante a
stans ramificado, com porte. podas
flores amarelas. drásticas.
Sua floração
acontece entre
os meses de
janeiro e maio.
Caesalpinia Flamboyant- Arbusto Porte Ornitofilia Época da
pulcherrima mirim lenhoso, da pequeno. Melitofilia floração é em
família das Psicofilia setembro e
leguminosas. maio; possui
Copa rápido
arredondada e crescimento.
flores nos tons
avermelhados,
alaranjados,
amarelas, rosas
ou brancas.
Eugenia Pitangueira Arbusto rústico Pequeno Melitofila Frutos
uniflora e frugívero. porte. Psicofilia comestíveis
Copa em Cantarofilia para qualquer
formato Ornitofilia espécie de ser
redondo. Frutos Quiropterofilia vivo.
em tons
vermelhados e
comestíveis.

pág. 239
Ruellia Ruelia Herbácea com Pequeno Melitofilia Floração no
geminiflora ocorrência porte. Psicofilia período de
ampla e flores março a maio.
de diversas
colorações.
Mandevilla Jalapa Herbácea com Pequeno Melitofilia Possui raízes
illustris folhagem de porte. Psicofilia tuberosas
aspecto simples, Ornitofilia utilizadas
sem presença de como remédio
espinhos ou natural.
gavinhas. Flores
de coloração
rosa.

pág. 240
 Controle do tráfego de formigas carregadoras de lixo em Atta sexdens
Waste traffic control in Atta sexdens

Luchesi, Suzana Helena1; de Brito Chaves, Gabriela1; Otta, Emma1; David, Vinicius F.1

1
USP
suzana.pinto@usp.br

Resumo: Sabe-se que trilhas químicas são usadas no forrageamento por Atta sexdens, porém
pouco se sabe sobre o uso destas no transporte de lixo. Testamos se formigas transportadoras
de lixo escolhem o caminho para o local de depósito de lixo de forma aleatória ou não, num
experimento filmado, com oito colônias diferentes num total de 7977 indivíduos testados.
Dois jardins de fungo de volume similar foram retirados de cada colônia (formando
subcolônias A e B) e colocados cada um numa bandeja ligada a outra para lixo, na subcolônia
A, por uma ponte experimental curvada para a direita em quatro réplicas e para a esquerda em
outras quatro; e uma ponte reta na subcolônia B. Após 24-48 horas uma segunda curva (para
controle) foi adicionada à ponte da subcolônia A fornecendo dois caminhos para a mesma
área da lixeira. Após 24-48 horas, trinta indivíduos transportando lixo foram contados,
registrando-se o lado que escolheram (curva experimental ou controle) na sub-colônia A.
Indivíduos que não estavam transportando também foram contados de ambos os lados.
Imediatamente depois, os indivíduos que estavam sobre as pontes foram retirados e elas foram
trocadas entre as sub-colônias. O registro do lado escolhido pelas formigas carregando lixo ou
não foi repetido na subcolônia B, porém com remoção de cada transportadora de lixo após a
escolha para evitar contagem repetida de indivíduos. 89,58% das transportadoras de lixo
escolheram a curva experimental, e 10,42% a controle em ambas as subcolônias. O teste Z
bicaudal para as subcolônias B mostrou que a escolha feita para chegar ao depósito de lixo
dependeu da formiga estar transportando lixo ou não (p < 0.00001). Houve coincidência de
caminhos percorridos entre a subcolônia A e a subcolônia B em todas as réplicas. Nossos
resultados indicam que as formigas seguem uma trilha química para o transporte de lixo.
Palavras-chave: : Saúvas, Transporte de lixo, Trilha química.

Abstract: Forager ant traffic uses chemical trails in Atta sexdens, but little is known about
their use in waste transport. We tested if waste-transporting ants choose the path to the waste
dump randomly or following a chemical trail through a filmed experiment done with eight
different colonies, totaling 7977 individuals studied. We took two similarly-sized fungus
garden volumes from each colony (named sub-colonies A and B) and placed each of these on
a tray connected to another destined for waste by, in sub-colony A, an experimental bridge
curved to the right in four replicas, and to the left in the next four; and by a straight bridge in
sub-colony B. After a resting period of 24-48 hours a second curve (for control) was added to
the bridge, giving it a C shape and thus providing two paths to the same area of the waste
dump. After another resting period equal to the first thirty ants carrying waste were counted
and classified by the curve they chose (control or experimental) on sub-colony A. The
unloaded ants on the bridge were also counted and classified by the side they were on.
Immediately afterwards the ants were removed and the bridges were swapped between sub-
colonies; the counting/classifying process was repeated in sub-colony B, but with removal of
the carrying ants to avoid double counting. 89.58% of the carrying ants chose the
experimental curve and 10.42% of the unloaded ants chose the control in both sub-colonies.
The bitailed Z test for sub-colonies B showed that the choice made to reach the waste heap
depended if the ant was carrying waste or not (p<0.00001). The pathing in sub-colonies A and
B coincided in all the trials. Our results indicate that the ants follow a chemical trail to
transport waste.
Keywords: Leaf-cutter ants; Waste transport; Chemical trail.

1. Introduction

For ants, the use of trails can significantly increase worker productivity (SHEPHERD,

1982; ROCKWOOD, HUBBELL, 1987; FEWELL, 1988; HOWARD, 2001), and forager

pheromone trails have been identified and extensively studied (MORGAN, KEEGANS,

TITS, WENSELEERS, BILLEN, 2006). Other pheromones used for communication within

the colony have been identified (RIBEIRO SUJIMOTO, 2014).

However, if we looked at a colonial task where the ants show a similar behavior to that

of the foraging ants, and where its workers were shown to respond to forager pheromone trails

when relocated to that task (LACERDA et.al, 2013), we would be left with several questions,

primary amongst them this: How do waste-transporter ants find their way to the waste heap?

It might seem a simple enough question to answer, but consider the particularities of

the spatial structure of the colony, with waste chambers serving a number of garden chambers

located in different levels and directions (MARICONI, 1970), with the interconnected tunnels

being used by workers coming and going from other gardens, dormant chambers, and from

outside the colony as well, and the complexity of the task becomes evident, especially as it

cannot be interrupted (CURRIE, STUART, 2001).

pág. 242
 In this work we describe an experiment done with eight different colonies to find out if

the waste-transporter ants find their way randomly when taking the waste from the gardens to

the dump, or if they follow a chemical trail.

2. Material and Methods

2.1. The subjects

Eight different, unrelated colonies of Atta sexdens (BORGMEIER, 1959) were

selected for the trials in this study.

Fig.1: Fungus Gardens used in the experiment.

Photo by Suzana Luchesi.

The colonies were kept in large, unlidded plastic trays; the fungus gardens in smaller,

lidded plastic containers. The ants moved around in their boxes exposed to the open air from

fungus garden to fungus garden, and the waste heap containers are unlidded. The temperature

is set at 24oC +- 2 oC and the humidity in the room is set at or above 60% +- 2%.

The ants’ foraging substrate was Acalypha wilkesiana sp. leaves, with fresh water ad

libitum.

The experiment used two sub-colonies comprised of similar volumes of fungus

gardens per trial, so that the ants in sub-colony B would recognize and follow any chemical

trail deposited by the ants in sub-colony A and also to force recruiting of most workers to

normalize the amount of experienced vs inexperienced waste-transporters between both sub-

colonies and overall colonies, and to have a similar amount of ants in the sub-colonies.

2.2. The experimental set-up

pág. 243
 For this experiment we devised a curved bridge made out of paper-faced foam board

to serve as the path between the sub-colony and the waste tray.

Fig.2. Experimental bridge.

Photo by Gabriela de Brito Chaves.

2.3. The procedure

First stage: We placed each of the two sub-colonies in each trial on a tray connected

to another, where they would form their waste heap, by either a straight-lined paper-faced

foam board bridge or the first stage of our curved bridge with its experimental curve set to the

right in the first four trials and to the left in the next four.

Fig. 3 is an example of trials where the experimental curve was set to the left.

Fig. 3: First stage of the experiment, model by Jessica Luchesi

Second stage: After a resting period of minimum 24 hours and maximum of 48 hours

an opposite curve (control) was added to the curved bridge, giving it a C shape and thus

providing two paths to the same area of the waste tray.

pág. 244
 Fig 4: Second stage of the experiment, model by Jessica Luchesi

Third stage (filmed): We counted 30 loaded ants in sub-colony A and registered the

curve they chose to take on the bridge. The unloaded ants on the bridge were also counted by

the curve they were on by instant shots taken from the footage of the experiment.

Fig 5: Third stage of the experiment, post-bridge swap.

Model by Jessica Luchesi

Immediately after counting the ants the waste heap in sub-colony B was scattered on

the waste tray to eliminate scent and visual clues, the ants were removed from the bridges and

those were swapped between the sub-colonies.

The process was repeated in sub-colony B with the first 30 loaded ants to cross the

curved bridge; those were removed as soon as they reached the end and began to come down

or dropped their load, to avoid the risk of memory effect and to make sure each of the 30 ants

were only counted once.

pág. 245
 3. Results and Discussion

3.1.Descriptive data

Regardless of which sub-colony we tested, the choice of which curve to take tends to

the experimental one for ants that are loaded with waste in a much higher rate than for

unloaded ants, as can be seen in Table 1.

Table1. Totals for each curve chosen by the ants as a function of their behavioral

condition

Total of each chosen curve (N)

Unloaded ants Loaded ants

control experimental control experimental

3330 4167 50 430

44,42% 55,58% 10,42% 89,58%

3.2. Pathing coincidences between control sub-colony and experimental sub-colony

The pathing in sub-colonies A and B coincided in all the trials, as can be seen on
Annex 1.

3.3. Statistics
The two-tailed Z test for sub-colonies B showed that the choice made to reach the waste

heap depended if the ant was carrying waste or not (p<0.00001).

3.4. Non-videotaped, manually recorded qualitative observations

 We observed markings as the ones shown in the pictures below under UV light

after each trial ended (said marks were not visible under normal light), those coincide with the

path most used by the loaded ants.

pág. 246
Figs 6 a, 6b and 6c: sequence of images of the chemical deposits found on the experimental curve of one of the
bridges used in the experiment.Photos by Lia Viegas

 Of the unloaded ants on the bridge a few stood still at the outer edges of the

curves, from where they occasionally moved to nearby points in the path the loaded ants took

and there dragged their gaster on the surface, returning afterwards to the spot they previously

occupied at the edge. This behavior was seen on the curve most chosen by the loaded ants as

we counted them and occurred in a sporadic manner.

 If there was a long interval between transports the loaded ants presented what

seemed an erratic behavior. This was especially evident in trial #4’s sub-colony B, where after

the first 13 loaded ants (who all took the right curve of the bridge, like all but two of the ants

in sub-colony A) were removed there was no waste transport across the bridge for about 90

minutes. After that period transport resumed, with 10 of the following 17 loaded ants

presenting erratic behavior before choosing the left curve and some actively dragging their

gaster on its surface. There we later observed what seemed to be the beginning of a trail, as

can be seen on this excerpt from Annex 1.

Trial # Sub-colony A Sub-Colony B

4

The Attini tribe encompasses the most complex eusocial species of ants. In this tribe,

the emergence of complex patterns of communication has been extensively reported for

collective foraging based on the laying of chemical trails, which scouts lay by dragging their

gaster on the ground, thus depositing pheromones that stimulate foraging workers to exit the

nest and guide them toward the resource. Those recruits then start reinforcing the trail as they

successfully return with the plant mass they use to feed their fungus crop, and that creates a

pág. 247
snowball effect on the growth dynamics of nestmates that are mobilized towards the resource

site (COLLIGNON, DENEUBOURG, DETRAIN, 2012).

This method of mass-recruitment by trail deposit can be accompanied by other social

cues such as contact rates with nestmates involved in the same task and the amount of area

marking (DETRAIN, DENEUBOURG, 2009).

In ants it has been theorized that the recruitment process implies the mobilization of

workers towards a task where cooperative work is deemed necessary (WILSON, 1971).

Transporting waste is a large and complex enough task to require mass recruitment, especially

as, unlike foraging, it cannot be interrupted, under risk of contamination by pathogens that

might destroy the fungus gardens that are the only food source of the entire colony and which

cannot be replaced in the wild (CURRIE, STUART, 2001).

From all the results and observational evidence we gathered in this study we reached

the understanding that the waste-transporting ants follow a chemical trail from the fungus

gardens to the waste heap, as it happens with the forager ants; that this chemical trail is

followed dutifully only by those ants who are carrying waste and not by all ants coming to

and from the waste heap; and that the ants that are not loaded but are stationed along the path

from the fungus gardens to the heap actively participate in the maintaining of said trail by

depositing pheromones (evidenced by the gaster-dragging behavior observed in them, albeit

rarely).

We are now studying with Professor Mauricio Bento and Fernando Sujimoto from

Esalq the chemical composition of that trail and if it is different from the one present on

foraging trails.

REFERENCES

Borgmeier, T. (1959) Revision der Gattung Atta Fabricius (Hym., Formicidae). Studia

pág. 248
Entomologica, (n.s.)2, 321-390.

Collignon, B., Deneubourg, J. L., & Detrain, C. (2012). Leader-based and self-organized

communication: Modelling group-mass recruitment in ants. Journal of Theoretical

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Currie, C. R., & Stuart, A. E. (2001). Weeding and grooming of pathogens in agriculture

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Detrain, C., & Deneubourg, J.-L. (2009). Social cues and adaptive foraging strategies in

ants. Food Exploitation by Social Insects, 29–51.

Lacerda, F. G., Della Lucia, T. M. C., DeSouza, O., Souza, L. M., & Souza, D. J. (2013).

Task Performance of Midden Workers of Atta sexdens rubropilosa Forel (Hymenoptera:

Formicidae). Journal of Insect Behavior, 26(6), 873–880. http://doi.org/10.1007/s10905-013-

9403-7

Fewell J.H. 1988. Energetic and time costs of foraging in harvester ants, Pogonomyrmex

occidentalis. Behav. Ecol. Sociobiol. 22: 401 – 408

Fowler HG, Silva P, Forti LC et al (1986) Economics of grass-cutting ants. In: Lofgren,

C.S. & Vander Meer, R.K. Fire ants and leaf-cutting ants: Biology and management.

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Howard J.J. 2001. Costs of trail construction and maintenance in the leaf-cutting ant Atta

colombica. Behav. Ecol. Sociobiol. 49: 348 – 356

Morgan, E. D., Keegans, S. J., Tits, J., Wenseleers, T., & Billen, J. (2006). Preferences and

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(Hymenoptera : Formicidae). European Journal of Entomology, 103(3), 553–558.

Rockwood, L. L., and S. P. Hubbell. 1987. Host-plant selection, diet diversity, and optimal

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pág. 249
Shepherd, J.D. Trunk trails and the searching strategy of a leaf-cutter ant, Atta

colombica Behav Ecol Sociobiol (1982) 11: 77. doi:10.1007/BF00300095

Sujimoto, F. R. Recrutamento e marcação química de trilha em Atta sexdens rubropilosa

(Hymenoptera: Formicidae) sob diferentes fontes de estímulos (Master's dissertation).

Piracicaba: University of São Paulo, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz; 2014.

http://doi.org/10.11606/D.11.2014.tde-20032014-112843.

Wilson, E.O. The Insect Societies. Harvard University Press: Cambridge, 1971.

7. Acknowledgements

We would like to thank Professor Maria Aparecida Visconti, Professor Mauricio

Bento, Professor Nicolas Châline, Fernando Sujimoto, Lia Viegas, Larissa Troitino, Janiele

Pereira and CNPq for their invaluable support.

pág. 250
ANNEX 1

Pathing coincidences between the two sub-colonies in each trial

Trial # Sub-colony A Sub-colony B

pág. 251
 Correlação entre as variáveis ambientais e guildas alimentares de insetos
associadas ao pequizeiro (Caryocar brasiliense Camb.) na Serra da
Bandeira, Barreiras, Bahia
Correlation between environmental variables and food guilds of insects associated with
pequi tree (Caryocar brasiliense Camb.) in Serra da Bandeira, Barreiras, Bahia

Barbosa, Adriana Gonçalves1 & Franco-Assis, Greice Ayra2

1
UNEB; 2UNEB.
adrianagoncalves09@hotmail.com

Resumo: Na ausência de informações sobre a interação entre os insetos e pequizeiro na

região Oeste da Bahia, o propósito deste estudo foi identificar as guildas alimentares
associadas à Caryocar brasiliense em duas áreas e verificar se há correlação com as variáveis
ambientais. A metodologia consiste em selecionar 20 pequizeiros, distribuídos entre duas
áreas, nativa (A) e de borda (B) na Serra da Bandeira. A coleta dos insetos foi mensal, no
período de dezembro 2015 a dezembro de 2016, no qual, utilizaram-se os métodos de coleta
guarda-chuva e aspirador entomológico. Os insetos coletados foram identificados por guildas
alimentares e os dados analisados pela correlação de Spearman (rs). Foram coletados 1856
insetos nos meses de amostragem, 768 compreendem a área natural e 1088 a área de borda.
As variáveis ambientais não influenciaram significativamente nas guildas. No entanto, mesmo
estando sobre as mesmas condições abióticas, a abundância dos insetos respondeu de maneira
diferenciada nas áreas de estudo, podendo estar relacionada à complexidade do habitat.
Palavras-chave: Inseto-planta; Interação; Antropização; Ecologia.

Abstract: In the absence of information on the interaction between insects and pequi fruit in
the western region of Bahia, the purpose of this study was to identify the food guilds
associated with Caryocar brasiliense in two areas and to verify if there is correlation with
environmental variables. The method consists of selecting 20 pequi trees, distributed between
two areas, native (A) and edge (B) in Serra da Bandeira. The insects sampling was monthly,
from December 2015 to December 2016, in which the methods of umbrella collection and
entomological aspirator were used. The collected insects were identified by food guilds and
data analyzed by Spearman correlation (rs). A total of 1856 insects were collected, 768
comprised the native area and 1088 the edge area. The environmental variables did not
significantly influence the guilds. Nevertheless, even under the same abiotic conditions, insect
abundance responded differently in the study areas, and may be related to habitat complexity.
Keywords: Insect-plant; Interaction; Anthropization; Ecology.
 1. Introdução

O Cerrado é objeto de estudo de diversos ramos da ciência (MYERS, et al. 2000;

HOGAN, et al. 2002). Diante da grande diversidade, destaca-se o pequizeiro, planta da

família Caryocaraceae (MOURA, et al. 2013), com ampla distribuição no bioma (OLIVEIRA,

et al. 2008), porém ameaçada (FERREIRA, et al. 2009). Tal fato, coloca em risco também, as

espécies de insetos associadas.

Além da Bahia, o Cerrado estende-se por mais oito estados do país. A sua abrangência

é de aproximadamente 23% do território brasileiro (KLINK, MACHADO, 2005; QUEIROZ,

2009). Na região Oeste da Bahia, vários fatores foram determinantes para sua fragmentação,

como a disponibilidade de recursos naturais, solos planos e facilmente mecanizáveis,

precipitação regular, temperaturas amenas e intervenção governamental (PASSO, et al. 2010).

Estudos realizados por Klink e Machado (2005), Queiroz (2009) e Morais et al.

(2012), revelaram que os invertebrados do Cerrado apresentam endemismo, o que os expõe a

extinção caso seu habitat seja destruído. Apesar de existir pesquisas sobre este bioma, há

incertezas acerca da sua biodiversidade, sendo relevante realizar levantamentos de guildas

alimentares de insetos. Este termo, definido inicialmente por Root (1967), é um grupo de

espécies que exploram os mesmos recursos alimentares de maneira similar (RICKLEFS,

RELYEA, 2016).

Interações inseto-planta são bons modelos para aprimorar o conhecimento vigente e a

descoberta de novos padrões entre essas espécies (DEL-CLARO, TOREZAN-SILINGARDI,

2009), visto que a classificação por guildas alimentares tem sido muito utilizada em estudos

ecológicos devido à amplitude de informações que representam (MOTTA, UIEDA, 2004).

pág. 253
 Portanto, o propósito deste estudo foi identificar as guildas alimentares associadas à

Caryocar brasiliense Camb. em duas áreas com diferentes níveis de perturbação e verificar se

há correlação com as variáveis ambientais.

2. Material e Métodos

2.1. Área de estudo

O estudo foi conduzido no município de Barreiras, região Oeste da Bahia (12°09’10”S

44°59'24"O) (IBGE, 2016). Essa localidade tem bioma do tipo Cerrado e distinção da porção

leste do estado, tanto nos aspectos climáticos, geomorfológicos, de vegetação, como também,

possui um grande potencial para produção de grãos (MENDONÇA, 2006).

A pesquisa foi desenvolvida na Serra da Bandeira, em um fragmento de 4 km 2 e

aproximadamente 800 metros de altitude. Apesar de apresentar atividades antrópicas, como o

aeroporto e fazendas, a serra é detentora de uma rica biodiversidade de flora e fauna.

2.2. Coleta de dados

A metodologia utilizada foi uma adaptação dos estudos realizados por Moura et al.

(2013) e Neves et al. (2012), que consiste selecionar 20 pequizeiros semelhantes em altura

(5m a 10m) e fenologia, distribuídos equitativamente entre duas áreas, nativa (A) e de borda

(B). Os indivíduos foram numerados e referendados com GPRS.

A área A está a 1 km da área B, e é caracterizada pela sua vegetação nativa e presença

de animais silvestres. A área B está às margens da BA-826, e apresenta perturbação antrópica,

com vestígios de resíduos sólidos, queimadas e intenso tráfego de pessoas.

A coleta dos insetos foi realizada mensalmente com o auxílio de guarda-chuva e

aspirador entomológico, no período de dezembro de 2015 a dezembro de 2016. Os insetos

coletados foram armazenados em frascos plásticos contendo álcool 70% e enviados ao

pág. 254
Laboratório de Zoologia e Entomologia (LaZooEn) da Universidade do Estado da Bahia –

UNEB, Campus IX, para identificação das guildas alimentares (sugadores, mastigadores e

formicídeos).

Dados das variáveis ambientais, como temperatura do ar (°C), umidade relativa do ar

(%), precipitação (mm), fotoperíodo (h) e temperatura do ponto de orvalho (°C) do município

de Barreiras – Bahia, foram fornecidos pelo Instituto Nacional de Meteorologia (INMET).

2.3. Análise dos dados

Para avaliar as guildas alimentares e sua relação com as variáveis ambientais, foi

aplicado o teste de correlação de Spearman (rs) com auxílio do programa estatístico BioEstat

5.0 (2007).

3. Resultados e Discussão

Neste estudo, foram coletados 1856 insetos nos meses de amostragem, sendo 768

indivíduos na área nativa e 1088 na área de borda. Percebe-se uma diferença significativa na

abundância de insetos entre as áreas, visto que ambientes com efeito de borda diferem de

ambientes restritos em fragmentos florestais (LAURANCE, et al. 2002). Algumas espécies

evitam habitats com efeito de borda, já outras parecem se adaptar melhor em consequência da

menor incidência de predação e/ou aumento de recursos disponíveis (WIRTH, et al. 2008).

A guilda com o maior número de indivíduos (532 na área A e 688 na área B) é

pertencente aos formicídios. Na área de borda, observa-se as maiores taxas de indivíduos

formicídios, e, conforme Rodrigues et al. (2008), compreende-se que os distúrbios

provocados por desmatamentos do Cerrado, para implantação de atividades agropecuárias,

possivelmente têm implicado no aumento de pragas no pequizeiro.

pág. 255
 Os mastigadores, guilda que obteve 168 insetos na área A e 256 na área B, variaram

em função das áreas. Tal variação é mais abundante na borda do fragmento, coadunando com

Flor et al. (2015) ao postular sobre os efeitos de borda que ocasionam fatores estressantes

como incidência de luz, vento, temperatura e variações na estrutura física do solo, e que

provocam alterações na fisiologia da planta e na comunidade de herbívoros e parasitoides.

Os sugadores pertencem a guilda que obteve menor abundância de insetos, e assim

como as demais guildas desse estudo, apresentou preferência pela área de borda, com 68 na

área A e 144 na área B. Segundo Neves et al. (2012), os pequizeiros isolados devem

proporcionar uma elevada densidade de herbívoros pela falta de defesa química. Diante disso,

considera-se que as plantas presentes na borda de um fragmento estejam mais susceptíveis ao

ataque de herbívoros, pois se espera, nessa região, maior abundância de mastigadores e

sugadores.

Em relação aos fatores abióticos, houve variação significativa na precipitação,

umidade relativa do ar e temperatura do ponto de orvalho no decorrer do ano. No entanto, a

temperatura e o fotoperíodo apresentaram resultados relativamente constantes (Tabela 1).

Tabela 1 – Variáveis ambientais (temperatura, umidade relativa, temperatura do ponto de orvalho,

precipitação e fotoperíodo) em Barreiras – Bahia, 2015/2016.
Temperatura Umidade Temperatura do ponto de Precipitação Fotoperíodo
Mês/Ano
(°C) relativa (%) orvalho (°C) (mm) (h)
Dez/2015 26,5 65 17,1 45,2 12,8
Jan/2016 22,5 99 22,2 590,2 12,7
Fev/2016 24 93 20,3 6,8 12,5
Mar/2016 26 97 22,1 52 12,2
Abr/2016 24,5 83 17 0 11,8
Mai/2016 19,8 83 16,8 0 11,6
Jun/2016 16,5 70 10,9 0 11,4
Jul/2016 19,5 70 13,8 0 11,5
Ago/2016 21,9 65 15,1 0 11,7
Set/2016 23,5 81 20,1 17,2 12
Out/2016 23,2 87 20,9 77,8 12,1
Nov/2016 24,5 84 21,5 122 12,7
Dez/2016 25,6 79 21,7 117,2 12,8

No que se refere à guilda formicídio, nota-se que houve alterações na abundância de

insetos ao longo do período de coleta nas áreas A e B. As formigas atingiram o seu ápice

pág. 256
populacional no mês de julho de 2016 na área A, com 78 indivíduos, e no mês de outubro de

2016 na área B, com 133 indivíduos (Figura 1). Contudo, essa guilda não apresentou

correlação significativa com as variáveis ambientais nas duas áreas de estudo (Tabela 2).

Figura 1 – Quantidade de insetos por guilda na área nativa (A) e área de borda (B) ao longo dos meses de

estudo. Serra da Bandeira, Barreiras – Bahia, 2015/2016.

Com o início da estação primavera, ocorreu um aumento no número de formigas,

dados esses que se assemelham aos resultados obtidos por Cereto (2008) uma vez que foi

verificada uma maior abundância de espécies de formigas arborícolas, nessa estação, em uma

área de Cerrado.

Na área A, os mastigadores apresentaram pequenas variações na abundância ao longo

do estudo (Figura 1) estabelecendo correlação positiva com as variáveis ambientais e

significativa com a temperatura do ponto de orvalho (rs = 0,48) (Tabela 2). Na área B, os

mastigadores tiveram maior abundância no mês de julho de 2016 (Figura 1), todavia, essa

guilda obteve correlação negativa não significativa com as variáveis ambientais (Tabela 2).

Tabela 2 – Correlação de Spearman entre as guildas de insetos e variáveis ambientais (temperatura,

umidade relativa, temperatura do ponto de orvalho, precipitação e fotoperíodo) na área nativa (A) e área

de borda (B). Serra da Bandeira, Barreiras – Bahia, 2015/2016.

pág. 257
Área Temperatura Umidade Temperatura do ponto Precipitação Fotoperíodo
Guilda
(°C) relativa (%) de orvalho (°C) (mm) (h)
AFormicídio rs = -0,37 rs = -0,10 rs = 0,04 rs = 0,19 rs = 0,02
A Mastigador rs = 0,23 rs = 0,36 rs = 0,48 rs = 0,34 rs = 0,29
Sugador rs = 0,03 rs = -0,37 rs = -0,04 rs = 0,21 rs = 0,25
BFormicídio rs = -0,34 rs = -0,17 rs = -0,01 rs = 0,15 rs = 0
B Mastigador rs = -0,29 rs = -0,01 rs = -0,13 rs = -0,29 rs = -0,25
Sugador rs = -0,57 rs = -0,51 rs = -0,38 rs = -0,16 rs = -0,30

A guilda sugadora, na área A, obteve padrões similares ao longo das coletas, sendo

que não apresentou correlação significativa com as variáveis ambientais. Já a área B obteve

pico populacional (61 insetos) em junho de 2016 (Figura 1), apresentando correlação

significativa negativa com a temperatura (rs = -0,57) e umidade relativa (rs = -0,51) (Tabela

2).

A variável ambiental temperatura do ponto de orvalho atuou, sobretudo, na guilda

mastigadora da área A. Porém, na área B, a guilda sugadora correspondeu de maneira

negativa pelas variáveis ambientais temperatura do ar e umidade relativa.

4. Considerações finais

As variáveis ambientais não influenciaram significativamente os insetos da Serra da

Bandeira. No entanto, mesmo estando sobre as mesmas condições abióticas, a abundância dos

insetos respondeu de maneira diferenciada nas áreas de estudo, podendo estar relacionada à

complexidade do habitat. Diante disso, faz-se necessário a continuação da pesquisa na área.

5. Agradecimentos

A todos que auxiliaram no período de coleta dos insetos, aos professores Dr. Marcos

Antônio Vanderlei Silva e Dr. Reginaldo Cerqueira pela contribuição na análise dos dados

obtidos e a Universidade do Estado da Bahia – Campus IX.

pág. 258
REFERÊNCIAS

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pág. 261
 Correlação entre prevalências de hemoparasitos e ectoparasitos em aves
do Cerrado
Correlation between prevalence of hemoparasites and ectoparasites in birds from
Brazilian Cerrado

Ribeiro, Paulo Vitor1; Suzin, Adriane1; Baesse, Camilla1; Tolentino, Vitor1; Silva, Adriano1;
Paniago, Luís1, Ferreira, Giancarlo1; Pires, Luís1; Cury, Márcia1; Melo, Celine1
1
UFU
paulovitorbio@gmail.com

Resumo: Aves são bons modelos para o estudo das interações parasito-hospedeiro, pois
apresentam distribuição global e abrigam uma fauna parasitária diversa, como hemoparasitos
e ectoparasitos, os quais podem impactar suas aptidões. O estudo propôs verificar se existe
relação entre as prevalências de hemoparasitos e ectoparasitos em espécies de aves do
Cerrado. Em quatro fragmentos florestais, foram examinados 549 indivíduos de 56 espécies.
No total, 209 (38,06%) indivíduos estavam parasitados, destes, 109 (19,85%) estavam
infectados por hemosporídeos (Haemoproteus/Plasmodium), 132 (24,04%) infestados por
carrapatos e 32 (5,82%) parasitados por ambos simultaneamente. Verificou-se que há relação
positiva e significativa entre as prevalências de hemoparasitos e ectoparasitos nas espécies de
aves (r=0,564; gl=54; p=0,003). Tanto os carrapatos quanto os mosquitos vetores de
hemosporídeos detectam os hospedeiros pela emissão de dióxido de carbono. Assim, os
hospedeiros que emitem maior quantidade de CO2 podem estar simultaneamente mais
propensos ao encontro de carrapatos e mosquitos, o que poderia explicar tal relação.
Palavras-chave: Relação parasito-hospedeiro; malária aviária; carrapatos.

Abstract: Birds are good models for the study of host-parasite interactions, since they present
global distribution and harbor a diverse parasitic fauna, such as hemoparasites and
ectoparasites, which may impact their fitness. The study proposed to verify if there is a
relation between the prevalences of hemoparasites and ectoparasites in species of birds from
Cerrado. In four forest fragments, 549 individuals from 56 species were examined. In total,
209 (38.06%) individuals were parasitized, of which 109 (19.85%) were infected by
haemosporids (Haemoproteus/Plasmodium), 132 (24.04%) infested by ticks and 32 (5.82%)
parasitized by both simultaneously. It was verified that there is a positive and significant
relationship between the prevalence of hemoparasites and ectoparasites in bird species
(r=0.564, gl=54, p=0.003). Ticks and mosquito vectors of haemosporids detect hosts by the
emission of CO2. Thus, hosts that emit higher amounts of CO2 may be simultaneously more
likely to encounter ticks and mosquitoes, which could explain such a relationship.
Keywords: Host-parasite relationship; avian malaria; ticks.
 1. Introdução

Parasitos e outros patógenos podem afetar a sobrevivência e a reprodução dos

hospedeiros e influenciar na dinâmica e evolução de populações por meio da seleção de

características da história de vida dos organismos (ALTIZER et al. 2003; CLAYTON &

MOORE, 1997; HAMILTON & ZUK, 1982). As aves são consideradas bons modelos para o

estudo das interações parasito-hospedeiro, dado que estas apresentam distribuição global e

abrigam uma fauna parasitária diversa, como helmintos, protozoários e ectoparasitos

(KLEINDORFER et al. 2006; ATKINSON et al. 2008).

Dentre estes parasitos, os protozoários hemosporídeos (Haemosporida), transmitidos

por insetos hematófagos (Diptera: Culicidae, Ceratopogonidae, Simuliidae), ocorrem em

quase todas as espécies de aves do planeta (VALIKUNAS, 2005). Os sintomas de infecção

são difíceis de serem estimados na natureza, no entanto, estes parasitos podem comprometer

as aptidões dos hospedeiros, sobretudo quando introduzidos em populações que não estão

adaptadas a estes, sendo descritos, inclusive, como causadores de declínios populacionais e de

extinções (ISAKSSON et al., 2013; BALENGER & ZUK, 2014; ATKINSON & LA

POINTE, 2009).

Outro grupo de parasitos comuns em aves são os carrapatos (Acari: Ixodidae,

Argasidae), ectoparasitos hematófagos obrigatórios (NAVA et al. 2009). Estes causam danos

diretos, ao se alimentarem de tecidos e fluidos corporais, e indiretos, por serem transmissores

de patógenos, como vírus e bactérias (LEHMAN, 1993; JONGEJAN & UILENBERG, 2004).

Embora os hemosporídeos aviários não sejam transmitidos por carrapatos, ambos podem estar

presentes simultaneamente nos hospedeiros, uma vez que características da história de vida

das espécies hospedeiras podem favorecer desenvolvimento e a proliferação de parasitos.

Assim, o presente estudo se propôs a verificar se existe relação entre as prevalências de

hemoparasitos e ectoparasitos em espécies de aves do Cerrado.

pág. 263
 2. Material e Métodos

2.1. Áreas de estudo

O estudo foi realizado em quatro fragmentos de florestas estacionais semideciduais no

Triângulo Mineiro: a) Mata da Fazenda Água Fria (18°29’50’’S e 48°23’03’’O), situada no

município de Araguari (MG), com área de 200 hectares. b) Mata da Estação de Pesquisa e

Desenvolvimento Ambiental Galheiro (19°14’S e 47°08’O), situada no município de Perdizes

(MG), com 260 ha. c) Mata da Fazenda Experimental do Glória (18º57’03’’S e 48º12’22’’O).

d) Mata da Fazenda São José (18°51’25’’S e 48°13’53’’O), ambas no município de

Uberlândia (MG), com 30 e 20 ha, respectivamente. A região está sob o domínio do Cerrado,

porém altamente impactada, com mais de 70% da área ocupada pela agricultura e pecuária

(BRITO & PRUDENTE, 2005). O clima na região é do tipo Aw segundo a classificação

climática de Köppen (sazonal com estações secas e chuvosas bem marcadas). A pluviosidade

anual gira em torno de 1.500 mm e a temperatura média é de 22 ºC (ROSA et al., 1991).

2.2. Captura das aves

No período de junho/2013 a dezembro/2015, foram realizadas 17 campanhas de campo,

cada uma com duração de cinco dias. Para capturar as aves, foram utilizadas de 20 a 25 redes

de neblina (12 m de comprimento por 3 m de altura), expostas em trilhas entre 06h30min e

17h00min. Estas foram conferidas em intervalos de aproximadamente 30 minutos, e quando

notava-se a presença de aves, as mesmas eram retiradas e acomodadas em sacos de tecido

para posterior triagem. Os indivíduos foram identificados de acordo com Sigrist (2009) e

marcados com anilhas metálicas cedidas pelo Centro de Pesquisa para a Conservação de Aves

Silvestres (CEMAVE/ICMBio - Projetos: 3238/3740 - Registro: 359076). Para verificar a

presença ou ausência de carrapatos, as aves foram inspecionadas assoprando-se entre as penas

de todo o corpo.

pág. 264
 2.3. Confecção e análise de extensões sanguíneas

Para coletar o sangue das aves, utilizaram-se seringas com agulhas (8 mm x 0,3 mm)

estéreis e descartáveis para a punção da veia tarsal-metatarsal, obtendo-se uma gota de sangue

(5,0 µl) que foi posicionada sobre uma lâmina de microscopia. Com o auxílio de uma segunda

lâmina em inclinação de proximamente 45°, realizou-se a extensão sanguínea. Foram

realizadas duas para cada indivíduo e após secas, fixaram-se as lâminas com metanol

absoluto, ainda em campo. Em laboratório, as lâminas foram coradas com solução de Giemsa

(5%). Posteriormente, foram lavadas em água destilada, secas em temperatura ambiente e

identificadas com o número da anilha do indivíduo. Analisaram-se as lâminas em microscopia

óptica com a observação de 200 campos microscópicos em aumento de 1000x usando óleo de

imersão.

2.4. Análises estatísticas

Para verificar se houve relação entre a prevalência de hemoparasitos com a prevalência

de ectoparasitos nas espécies de aves, realizou-se o teste correlação de Pearson. A premissa de

normalidade foi atendida ao realizar transformações logarítmicas dos dados. As análises

foram conduzidas ao nível de significância <0,05 e realizadas no software SYSTAT 10.2.

3. Resultados

Foram examinados 549 indivíduos de 56 espécies de 21 famílias sendo realizadas e

analisadas 1.098 extensões sanguíneas. No total, 209 (38,06%) indivíduos estavam

parasitados, destes, 109 (19,85%) estavam infectados por hemosporídeos dos gêneros

Haemoproteus ou Plasmodium (Fig. 1) enquanto que 132 (24,04%) estavam infestados por

carrapatos (Fig. 2), e 32 (5,82%) indivíduos estiveram infectados por hemosporídeos e

infestados por carrapatos simultaneamente.

pág. 265
 A B

Figura 1 – Hemosporídeos encontrados em eritrócitos de aves. A: Gametócito de Haemoproteus spp. B:

Esquizonte de Plasmodium spp. Ambos apontados pelas setas

Figura 2 – Presença de ectoparasitos (carrapatos) no pescoço de uma ave (Lathrotriccus euleri)

Das 21 famílias e 56 espécies analisadas, 45 espécies (80,35%) de 16 (76,19%) famílias

tiveram indivíduos parasitados. Em 33 (59%) espécies de 15 (71,42%) famílias houve

indivíduos infectados por hemosporídeos dos gêneros Haemoproteus ou Plasmodium,

enquanto que em 29 (51,8%) espécies de 13 (62%) famílias observaram-se indivíduos

infestados por carrapatos, e em 17 (30,35%) espécies de 12 (57,14%) famílias houveram

indivíduos infectados e infestados, simultaneamente (Tabela 1).

pág. 266
 Tabela 1 – Prevalências (%) de parasitos encontrados dentre os táxons de aves examinadas

Espécies Indivíduos
Famílias de aves
Analisadas Analisados Infectados (%) Infestados (%)
Columbidae 1 2 0 0
Caprimulgidae 1 1 0 0
Bucconidae 2 9 5 (55,5%) 2 (22,2%)
Picidae 2 3 1 (33,3%) 0
Thamnophilidae 7 23 4 (17,3%) 8 (34,7%)
Conopophagidae 1 5 1 (20%) 1 (20%)
Dendrocolaptidae 4 5 0 0
Furnariidae 4 10 4 (40%) 1 (10%)
Pipridae 3 174 37 (21,2%) 39 (22,4%)
Onychorhynchidae 1 1 0 0
Tityridae 1 5 1 (20%) 0
Platyrinchidae 1 5 1 (20%) 0
Rhynchocyclidae 4 64 11 (17,1%) 11 (17,1%)
Tyrannidae 8 38 10 (26,3%) 10 (26,3%)
Vireonidae 1 4 1 (25%) 1 (25%)
Hirundinidae 1 2 0 0
Troglodytidae 1 3 0 2 (66,6%)
Turdidae 3 22 6 (27,2%) 8 (36,3%)
Passerellidae 1 12 3 (25%) 3 (25%)
Parulidae 3 109 12 (11%) 19 (11%)
Thraupidae 6 52 12 (23%) 27 (51,9%)
Total 56 549 109 (19,85%) 132 (24,04%)

As prevalências de hemoparasitos e de ectoparasitos entre as espécies variaram de zero

a 100%, enquanto que entre as famílias variaram de zero a 55,5% e zero a 66,6% para

hemoparasitos e ectoparasitos, respectivamente. Por fim, verificou-se que existe relação

positiva e significativa entre as prevalências de hemoparasitos e ectoparasitos nas espécies de

aves (r = 0,564; gl = 54; p = 0,003; Fig. 3).

pág. 267
 2.4

de hemoparasitos
2.0

LOG2HEMO2
1.6

(log)
1.2
Prevalências

0.8

0.4
1.0 1.1 1.2 1.3 1.4 1.5 1.6 1.7 1.8 1.9 2.0
LOG2CARRA2
Prevalências de ectoparasitos
(log)
Figura 3 – Gráfico de dispersão de pontos demonstrando a correlação positiva encontrada entre as prevalências

de hemoparasitos e ectoparasitos nas espécies de aves

4. Discussão
As prevalências tanto de hemoparasitos, como de ectoparasitos, observadas no atual

estudo (19,85% e 24,04%, respectivamente) estão dentro do esperado em relação às

prevalências registradas nos últimos estudos realizados em comunidades de aves do Cerrado.

Para hemoparasitos a menor prevalência relatada nos últimos anos neste bioma foi 10,7%

(FECCHIO et al. 2011) e a maior 49% (BELO et al. 2011), enquanto que para carrapatos a

menor foi 8,8% (TORGA et al. 2013) e a maior 52% (TOLESANO-PASCOLI et al. 2010).

A variação nas prevalências de parasitos entre os táxons de aves examinadas pode ser

atribuída às diferenças nas histórias de vida destes hospedeiros. Aves que forrageiam nos

estratos inferiores são geralmente mais infestadas por carrapatos, devido a maior exposição

aos carrapatos que aguardam por hospedeiros na vegetação (PASCOLI, 2014). Nesse sentido,

observou-se que no presente estudo, as maiores prevalências de carrapatos ocorreram em

Troglodytidae e Thraupidae, grupos compostos por aves insetívoras que apresentam hábito de

pág. 268
acompanhar correições de formigas e vasculhar a vegetação e folhas caídas no chão (SICK,

1997; SIGRIST, 2009). Em relação às prevalências de hemoparasitos, as maiores foram

registradas em Bucconidae e Furnaridae. Grande parte das espécies de ambas as famílias

nidificam em túneis escavados em barrancos ou em cavidades (SICK, 1997; SIGRIST, 2009).

Aves que têm esse hábito podem estar mais susceptíveis ao ataque dos vetores de

hemosporídeos e consequentemente mais infectadas, uma vez que os vetores localizam os

hospedeiros pela detecção de dióxido de carbono, sendo provável o maior acúmulo de CO2

dentro de túneis e cavidades (MARQUARDT, 2005; FECCHIO, et al. 2011).

Observou-se que as prevalências de hemosporídeos e carrapatos estiveram

correlacionadas positivamente, sugerindo que a probabilidade das espécies apresentarem

indivíduos infectados aumenta quando há infestação, e vice e versa. Essa relação confirma as

expectativas de Kleindorfer et al. (2006), que embora não tenham encontrado tal resultado,

eles esperavam que fosse mais provável encontrar hemosporídeos (Haemoproteus) em aves

com carrapatos. Estes autores fundamentaram tal hipótese na possibilidade da transmissão de

hemoparasitos por carrapatos (ESPARZA et al. 2004). No entanto, Haemoproteus e

Plasmodium utilizam mosquitos (Cerapotogonidae e Culicidae, respectivamente) como

vetores, não carrapatos (VALKIUNAS, 2005).

A predição de Kleindofer et al. (2006) poderia ser melhor explicada utilizando

características em comum entre carrapatos e vetores dípteros. Sabe-se que tanto carrapatos

quanto mosquitos, detectam os hospedeiros pela emissão de dióxido de carbono

(MCMAHON & GERIN, 2002; LEHANE, 2005). Assim, os hospedeiros que emitem maior

quantidade de CO2 podem estar simultaneamente mais propensos ao encontro de carrapatos e

mosquitos. O que poderia explicar a relação positiva encontrada entre infecção e infestação no

presente estudo. No entanto, as causas desta relação não são bem compreendidas e descritas

na literatura, tornando-se necessárias novas abordagens sobre esta questão.

pág. 269
 5. Agradecimentos

Aos apoios financeiros do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e

Tecnológico (CNPq/PELD: 403733/2012-0) e da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado

de Minas Gerais (FAPEMIG/CRA-APQ: 01654-12), e pelas bolsas de Iniciação Científica

(FAPEMIG2014-BIO016; FAPEMIG2015-BIO020) concedidas a Paulo Vitor Alves Ribeiro.

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pág. 272
 Cuidado parental cooperativo em pseudoescorpiões e a evolução da
socialidade em artrópodes
Cooperative parental care in pseudoscorpions and the evolution of social behavior in
arthropods

Tizo, Alinne F. S.1; Del-Claro, Kleber2 & Tizo-Pedroso, Everton1

1UEG; 2UFU.
tizopedroso@ueg.br

Resumo: O comportamento social é raro entre os aracnídeos, ocorrendo, principalmente,

entre espécies subssociais ou gregárias. Dentre os pseudoescorpiões, apenas duas espécies
constituem colônias cooperativas. Assim, neste estudo, discutiremos a relação entre o cuidado
parental e a evolução da socialidade em Paratemnoides nidificator. Os indivíduos adultos
cuidam coletivamente da prole, provendo alimento e proteção. Em experimentos realizados
em laboratório, investigamos a relação entre o cuidado parental cooperativo e o
desenvolvimento e a sobrevivência dos filhotes. Observou-se que a ação cooperativa entre
mãe e fêmeas auxiliares ampliou a qualidade da prole. Além disso, os experimentos
demonstraram que a coesão entre as fêmeas é importante para a obtenção de alimento. O
cuidado parental cooperativo favorece o crescimento da colônia e a produção de novos
indivíduos.
Palavras-chave: Ecologia Comportamental, Comportamento Social, Cuidado à Prole.

Abstract: Social behavior is rare among arachnids, occurring mainly among subsocial or
gregarious species. Among the pseudoscorpions only two species constitute cooperative
colonies. Thus, in this study we will discuss the relationship between parental care and the
evolution of sociality in Paratemnoides nidificator. Adult individuals take care of young
collectively by providing food and shelter. In experiments performed in laboratory, we
investigated the relationship between cooperative parental care and the young post-embryonic
developmental and survivorship. It was observed that the cooperative care provided by
mother and its auxiliary females increased the quality of offspring. In addition, the
experiments demonstrated that cohesion among females is important for obtaining food.
Cooperative parental care favors colony growth and production of new individuals.
Keywords: Behavioral Ecology; Social Behavior; Brood Care.
 1. Introdução

O cuidado parental (CP) ocorre quando um ou ambos os indivíduos parentais

incrementam a sobrevivência da própria prole, a partir do custo da própria sobrevivência,

longevidade ou reprodução (TRIVERS, 1972). Assim, durante várias décadas, o cuidado

parental foi objeto de estudos relacionados às suas origens, variações e evolução. Além disso,

o CP se conecta a outros campos da biologia, como a história natural das espécies, ecologia,

interações e competição, seleção sexual e reprodução, além das perspectivas evolutivas

(CLUTTON-BROCK, 1991).

O CP surgiu diversas e independente vezes entre os animais. Entretanto, estes

comportamentos foram selecionados em contextos em que os benefícios (qualidade e

sobrevivência da prole) compensaram os custos (aumento do investimento dos indivíduos

parentais, redução do número de eventos reprodutivos, maior risco de predação). Além disso,

a permanência prolongada dos indivíduos parentais junto a sua colônia contribui

incrementando o sucesso reprodutivo do indivíduo.

O CP também pode estar relacionado com o comportamento social. Hipóteses sobre a

evolução da socialidade em invertebrados apresentam, como uma das rotas evolutivas da vida

em grupo, a permanência da prole com os indivíduos parentais durante períodos mais

prolongados. Essa hipótese é conhecida como rota subsocial da evolução da socialidade

(COSTA, 2006).

1.1 Cuidado Parental e Reprodução Cooperativa

A reprodução cooperativa (RC) ocorre entre espécies sociais, nas quais alguns

indivíduos abdicam da própria reprodução (indivíduos auxiliares), ou reduzem suas

atividades reprodutivas, para auxiliar no cuidado da prole de outros indivíduos adultos, que

serão responsáveis pela reprodução do grupo no futuro. Entretanto, a RC tende a ser rara

pág. 274
entre os animais, perfazendo uma pequena proporção das espécies conhecidas (CANT, 2012).

As espécies sujeitas à RC compartilham características ecológicas e comportamentais

similares, principalmente dispersão limitada ou baixo sucesso reprodutivo individual

(HATCHWELL, 2009). Além disso, os sistemas sociais com RC podem envolver tanto

divisão reprodutiva de trabalho, como hierarquia de dominância, com indivíduos que

dominam ou monopolizam a reprodução e subordinados que auxiliam no cuidado à prole.

Nesse sistema reprodutivo, os indivíduos auxiliares são compensados com a relação

entre eventos reprodutivos presentes e futuros, além de elementos do valor adaptativo

inclusivo direto e indireto. Indivíduos auxiliares podem receber ajuda de outros indivíduos

mais jovens ou mais velhos em eventos reprodutivos futuros, ou então recebem benefício

indireto ao contribuírem para maior sobrevivência e qualidade de indivíduos geneticamente

relacionados (CANT, 2012).

1.2 Pseudoescorpiões e o cuidado parental

O cuidado maternal parece estar presente em todas as espécies de pseudoescorpiões

(TIZO-PEDROSO, DEL-CLARO, 2008a). Sabe-se que as fêmeas cuidam dos seus embriões

enquanto estes são mantidos dentro da bolsa incubadora aderida à sua abertura genital

(WEYGOLDT, 1969). Além disso, constroem ninhos de seda, onde repousam com os

embriões até a eclosão das protoninfas (GABBUTT, 1962; HARVEY, 1986).

Entretanto, nas espécies Paratemnoides nidificator (Balzan, 1888) e P.

elongatus (Banks, 1890), o cuidado parental assume um caráter cooperativo. Devido à

vida social permanente destas duas espécies, machos e fêmeas atuam coletivamente no

cuidado da prole da colônia (BRACH, 1978; DEL-CLARO, TIZO-PEDROSO; 2009).

Os filhotes de P. nidificator recebem alimento e proteção providos principalmente

pelas fêmeas. Em casos severos de inanição, para evitar o canibalismo entre a prole, a mãe

pág. 275
pode se oferecer como alimento aos próprios filhotes (TIZO-PEDROSO, DEL-CLARO,

2005; 2008a). Machos e fêmeas podem cuidar dos filhotes da colônia, assumindo tarefas de

alimentação, arrebanhamento e proteção. Em alguns casos, fêmeas jovens ou não-

reprodutivas podem atuar como auxiliares de fêmeas mais velhas durante sua reprodução,

principalmente nas atividades de alimentação e proteção dos filhotes (TIZO-PEDROSO,

DEL-CLARO, 2011; 2014).

1.3 Cuidado parental, cooperação e evolução da socialidade em pseudoescorpiões

Estudos com primatas, a exemplo do macaco japonês (Macaca fuscata (Linnaeus,

1758) (Cercopithecidae)), demonstraram que a presença da mãe é importante para a

sobrevivência dos filhotes. Nos bandos, fêmeas jovens ou pós-reprodutivas podem contribuir

no cuidado maternal, ampliando a sobrevivência dos filhotes, principalmente no primeiro ano

de vida (MACDONALD PAVELKA, et al. 2002).

Os experimentos recentes com os pseudoescorpiões demonstraram que o cuidado

maternal gera benefícios adaptativos para a prole e para a fêmea. Além disso, constatou-se

que todas as fêmeas de P. nidificator são totipotentes (TIZO-PEDROSO, DEL-CLARO,

2007), entretanto, a reprodução não é sincrônica e não ocorre com todas as fêmeas numa

mesma estação (TIZO-PEDROSO, DEL-CLARO, 2011).

As colônias de P. nidificator são organizadas com divisão de tarefas entre machos

e fêmeas (TIZO-PEDROSO, DEL-CLARO, 2011). Os indivíduos cooperam nas atividades

de cuidado à prole, principalmente pela oferta de alimento. No ambiente natural, P.

nidificator captura principalmente artrópodes de grande tamanho físico e agressividade, como

formigas e aranhas (TIZO-PEDROSO, DEL-CLARO, 2007). Assim, o cuidado maternal

cooperativo pode ser uma estratégia essencial para a obtenção de alimento e supressão do

canibalismo entre os filhotes. Desse modo, o cuidado maternal cooperativo deve representar

pág. 276
importante mecanismo para a manutenção da coesão entre os indivíduos, reforçando suas

relações sociais e a manutenção da vida cooperativa.

A RC amplia a aptidão da prole e da mãe, porém também favorece a aptidão dos

indivíduos auxiliares. O somatório dos benefícios individuais deve favorecer também a

colônia como um todo. Modelos teóricos predizem que os benefícios da reprodução

cooperativa ao grupo podem ser tão significativos que poderiam compensar associações

com indivíduos com baixa similaridade genética (KINGMA, et al. 2014). O cuidado parental

cooperativo em P. nidificator mantêm alta sobrevivência e rápido desenvolvimento das

ninfas. Produzir maior número de adultos e mais rapidamente permitirá às colônias

envolverem mais indivíduos nas atividades de manutenção e forrageamento. Além disso,

tornando-se adultos mais cedo, estes indivíduos poderão iniciar a reprodução também mais

cedo. Assim, o cuidado parental cooperativo além de gerar benefícios adaptativos

individuais, deve também ampliar o potencial das colônias e torná-las mais competitivas.

Fêmeas auxiliares de P. nidificator podem se beneficiar por meio da seleção de

parentesco, contribuindo para a criação de ninfas aparentadas. Além disso, a cooperação entre

as fêmeas possibilita a obtenção de maiores quantidades de alimento e também assegura

maior qualidade para as próprias fêmeas auxiliares (DEL-CLARO, TIZO-PEDROSO, 2009;

TIZO-PEDROSO, DEL-CLARO, 2011). Por fim, a colônia, como um todo, deve ser

beneficiada pelo cuidado parental cooperativo, tornando-se mais eficiente, competitiva e

alcançando maior aptidão.

2. Agradecimentos

Agradecemos o apoio financeiro da FAPEG e UEG. Alinne F S. Tizo agradece à UEG

pela concessão de bolsa de Iniciação Científica. Everton Tizo-Pedroso agradece também à

UEG pela Bolsa de Incentivo ao Pesquisador (Pró-BIP).

pág. 277
REFERÊNCIAS

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pág. 280
 Cuidado paternal em Paratemnoides nidificator e sua influência na
sobrevivência da prole
Paternal care in Paratemnoides nidificator and it influence on the offspring survivorship
Ribeiro, Renan1; Tizo-Pedroso, Everton2; Del-Claro, Kleber1
1
Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG; 2Universidade Estadual de Goiás,
Anápolis-GO; ³Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG

¹UFU; 2UEG
renanfilgueirasribeiro@gmail.com

Resumo: O cuidado parental pode ser compreendido como um conjunto de comportamentos

que, embora dispendiosos aos pais, promovem maior aptidão à prole. Entretanto, os machos
tendem a desertar do cuidado parental e investir energia e esforços na obtenção de novas
cópulas e maior número de filhotes. Entretanto, em algumas espécies os machos participam
do cuidado à prole, como garantia de paternidade e de maior qualidade da prole. O presente
estudo avaliou como o cuidado paternal no pseudoescorpião Paratemnoides nidificator afeta a
sobrevivência dos juvenis. Para isto, foi conduzido um estudo que acompanhou o
desenvolvimento de ninhadas do pseudoescorpião (1) na presença do macho e da fêmea, (2)
apenas na presença do macho, (3) na presença de um macho não-aparentado. Os resultados
demonstraram que a sobrevivência dos filhotes foi maior nas colônias em que macho e fêmea
estavam presentes. Os machos foram capazes de cuidar da prole, porém assegurando menor
sobrevivência em relação à presença da fêmea. Machos não-aparentados tenderam a desertar
do cuidado às ninfas, obtendo-se menor sobrevivência neste grupo. Os machos de P.
nidificator desempenham importante papel no cuidado à prole e podem contribuir para
balancear os custos de cuidado dos filhotes.
Palavras-chave: Pseudoescorpiões; Atemnidae; Cuidado paternal; Sobrevivência.

Abstract: Parental care can be understood as a set of behaviors performed in order to increase
fitness of the individuals who perform them. Generally, males desert from parental care and
tend to invest energy and efforts to obtaining new matings, generating higher number of
descendants. However, in some species, the males invest in care of young, ensuring the
paternity and higher quality of brood. The present study evaluated how paternal care of the
pseudoscorpion Paratemnoides nidificator affects offspring survivorship. To evaluate this, we
performed an experiment that accompanied the development of pseudoscorpion’s brood (1) in
presence of both male and female, (2) only in presence of male, (3) only in presence of one
non-related male. The results showed that young survivorship was higher in colonies where
male and female were present. The males was able to care of brood, but they ensured smaller
survivorship in relation to female presence. Non-related males tended to desert of nymphs
care, providing smaller survival in this cluster. The males of P. nidificator played an
important role taking care of young, being able to contribute to balance the costs of parental
care.
Keywords: Pseudoscorpiones; Atemnidae; Paternal care; Surviving.

1. Introdução

O cuidado parental envolve conjuntos de comportamentos que a curto prazo

beneficiam o indivíduo que o realiza, pois incrementam a qualidade e a sobrevivência de sua

prole (GROSS, 2005). Estes comportamentos demandam investimento energético parental,

devido ao tempo e comportamentos requeridos (TRIVERS, 1972). Cuidado parental é mais

frequentemente realizado pela fêmea (TALLAMY, 1994).

Estudos sugerem que assimetria na dedicação parental entre machos e fêmeas possa

ser determinada pela competição espermática, pois a garantia de paternidade é positivamente

relacionada à dedicação do indivíduo paterno (TRIVERS, 1972). Pais que executam cuidado

parental garantem o aumento do fitness individual acrescendo a probabilidade de

sobrevivência da sua prole (WRIGHT, 1998). Desse modo, a maior probabilidade de

paternidade favorece a seleção de comportamentos de cuidado à prole (WESTNEAT AND

SHERMAN, 1993).

Nas espécies que exibem cuidado biparental, a aptidão de cada indivíduo parental

pode ser definida pelo esforço e dedicação individual e coletiva (CLUTTON-BROCK, 1991;

HAIG 1992, 1997; PARKER, 2002). Ou seja, o custo do cuidado à prole para cada indivíduo

é influenciado pela quantidade e qualidade (tempo e esforço) de cuidado oferecido pelo

parceiro (PARKER, 2006). Se um parceiro dedica-se menos ao cuidado parental, o outro

indivíduo necessita compensar a falta de esforço para assegurar a sobrevivência da prole e

assim, sua aptidão.

No presente estudo, analisamos o comportamento de cuidado parental dos machos do

pseudoescorpião social Paratemnoides nidificator em colônias experimentais constituídas por

pág. 282
machos e seus próprios filhotes. Para isso, foi avaliada a sobrevivência de filhotes de P.

nidificator em colônias experimentais constituídas por macho e fêmea. Depois, estimamos a

sobrevivência dos filhotes mantidos apenas com o indivíduo paterno e por último, preparamos

colônias constituídas por ninfas do pseudoescorpião e um macho não aparentado.

2. Material e métodos

O estudo foi realizado Laboratório de Ecologia Comportamental de Aracnídeos

(LECA), situado na Universidade Estadual de Goiás, na cidade de Morrinhos, Goiás, Brasil.

As colônias matrizes foram coletadas nos Estados de Goiás e Minas Gerais, para obtenção de

diferentes populações, assim ampliando a variabilidade genética entre os indivíduos coletados

e garantindo o não parentesco das colônias matrizes. O método de coleta utilizado foi o

descrito por TIZO-PEDROSO; DEL-CLARO (2007). Os pseudoescorpiões foram coletados

em árvores Caesalpinia peltophoroides (Fabaceae), conhecida popularmente como

Sibipiruna.

As colônias foram transportadas para o laboratório, onde foram selecionadas ninfas de

terceiro estágio (último instar) (sensu TIZO-PEDROSO; DEL-CLARO, 2005), e

acondicionados separadamente em potes de acrílico de 15 ml, contendo um fragmento de

casca de árvore, para garantir que as fêmeas fossem virgens, para a posterior realização da

experimentação de cuidado parental. As ninfas foram acondicionadas em B.O.D. e criadas até

se tornarem indivíduos adultos. Durante o período de desenvolvimento, as ninfas foram

alimentadas com cupins Armitermes.

2.1. Confecção das colônias experimentais

Após se tornarem adultos, os indivíduos foram sexados sob estereomicroscópio e

pág. 283
separados para formação de 40 casais, que foram acondicionados separadamente. Os casais se

reproduziram, assegurando a confirmação da paternidade dos filhotes.

Esses 40 casais foram mantidos em placas de Petri, contendo um fragmento de casca

de árvore, até a eclosão das protoninfas, o que demorou cerca de quatro semanas após (sensu

TIZO-PEDROSO; DEL-CLARO, 2005). Após se tornarem adultos, os casais foram separados

em três grupos. No grupo controle, macho e fêmea permaneceram com seus filhotes; no

tratamento 1 os machos foram mantidos com seus próprios filhotes, enquanto as fêmeas

foram retiradas das placas de Petri; no tratamento 2, fêmeas e machos foram retirados das

placas, sendo inserido um macho adulto não-aparentado, permanecendo com filhotes não

aparentados. Para padronização, foram mantidos 10 ninfas por colônia.

2.2. Análise estatística

Os grupos amostrais formados foram: 1 (nove placas contendo macho, fêmea e

filhotes aparentados), 2 (oito placas contendo macho e filhotes aparentados), 3 (oito placas

contendo macho e filhotes não aparentados). Para cada grupo foi registrada a sobrevivência

média dos filhotes, calculada pelo número inicial de filhotes pelo número final após o período

de nove meses de observações em laboratório. A sobrevivência foi comparada entre os grupos

experimentais utilizando-se o teste de Kruskal-Wallis.

3. Resultados e Discussão

Durante os eventos de alimentação nos grupos controle e tratamento 1, os filhotes

tiveram acesso preferencial a presa. A captura bem sucedida da presa pelos adultos foi

seguida pela oferta aos filhotes. Já para o tratamento 2 (não-parentesco), após o abate da

presa, os machos consumiram boa parte da antes antes de deixarem os filhotes se

aproximarem dele.

pág. 284
 A mediana da sobrevivência foi maior no grupo controle (com macho e fêmea

presentes) em relação aos dois tratamentos (U=11,208; N=25; p=0,0037; Figura 1). Para o

grupo controle, a mediana da sobrevivência dos filhotes foi de 80%. Em relação ao tratamento

1, composto apenas por macho e seus filhotes, a mediana da sobrevivência foi de 65% e para

o tratamento 2, composto por macho e filhote não-aparentados, a sobrevivência foi de 37%.

Figura 1 – Sobrevivência das ninfas de P. nidificator para os grupos: Macho e fêmea presentes;

macho aparentado presente e macho não aparentado presente.

Os filhotes sobreviveram na ausência de um dos pais. Cuidando conjuntamente, ambos

os pais se beneficiam por meio da diluição da energia e tempo investidos cuidando, como

ocorre nos besouros Nicrophorus orbicollis, que também realizam cuidado biparental

(CREIGHTON et al. 2014).

Os machos desempenham importante papel no cuidado à prole, e uma relação direta

com a taxa de sobrevivência das ninfas, pois o esforço conjunto no cuidado à prole pode

diminuir o esforço individual, aumentando a viabilidade da prole, como sugerido por

Kosztolányi et al. (2009) e Mc. Namara et al. (2003).

pág. 285
 Na ausência da fêmea, os filhotes não se integravam da forma usual nos eventos

conjuntos de manutenção da colônia (falta de coesão). Tal tendência comportamental pode ter

afetado a sobrevivência dos filhotes e posteriormente, das colônias.

Os machos foram mais atuantes no cuidado aos filhotes na presença da fêmea. Essa

dinâmica comportamental pode estar funcionando como um mecanismo de seleção sexual

nessa espécie de pseudoescorpião (MØLLER E THØRNHILL, 1998).

Esse estudo foi de grande importância para avaliar como as colônias de P. nidificator

se comportam em situações de distúrbios e como reagem ao não parentesco na colônia. E as

inferências obtidas geraram novas questões a serem investigadas. Nos próximos estudos

analisaremos o comportamento de cuidado paternal mediado pelo mecanismo de seleção

sexual, experimentando eventos consecutivos de cópulas para sugerir se machos de

pseudoescorpiões realmente cuidam dos seus filhotes para garantir novas cópulas.

4. Agradecimentos

Renan Filgueiras agradece ao CNPq e a UEG pela concessão de bolsa de iniciação

científica. Everton Tizo-Pedroso agradece também à UEG pela Bolsa de Incentivo ao

Pesquisador (Pró-BIP).

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pág. 288
 Defesas físicas foliares e herbivoria em plantas decíduas e perenes na
Caatinga
Leaf physical defenses and herbivory in decicuous and evergreen plants in Caatinga

Mendes-Silva, Isamara¹; Sá-Neto, Raymundo José² & Corrêa, Michele Martins2

¹USP; ²UESB
e-mail: isamaramendes@usp.com.br

Resumo: Em florestas tropicais secas, coexistem espécies de plantas decíduas e perenes.

Nestas florestas, características morfológicas foliares diferem entre os grupos fenológicos e a
herbivoria em espécies decíduas é 2,8 vezes maior do que em espécies perenes. Neste estudo,
testamos a hipótese da Síndrome de Características Foliares Distintas (DLTS), avaliando se
algumas estruturas foliares de espécies decíduas e perenes da Caatinga podem atuar como
defesa física e influenciar as taxas de herbivoria das espécies destes dois grupos. Mensuramos
a dureza foliar, densidade de tricomas e os índices de herbivoria de dez espécies de plantas
pertencentes a esse hábitat, sendo cinco decíduas e cinco perenes. Plantas perenes
apresentaram maior dureza foliar quando comparadas às decíduas, enquanto a densidade de
tricomas não diferiu entre os dois grupos. A perda da área foliar pela herbivoria foi maior em
plantas decíduas (6,90%) do que em plantas perenes (2,26%). Nossos resultados corroboram a
hipótese da DLTS para dureza foliar, e sugerem que esse atributo das folhas está atuando
como mecanismo de defesa contra a herbivoria na Caatinga.
Palavras-chave: Dureza foliar; florestas secas; sazonalidade de chuva; tricomas.

Abstract: In dry tropical forests, deciduous and evergreen plants coexist. In these forests, leaf
morphological characteristics differ between phenological groups and herbivory in deciduous
species is 2.8 times greater than in perennial species. In this study, we tested the hypothesis of
Distinguished Leaf Characteristic Syndrome (DLTS), evaluating whether some leaf structures
of deciduous and perennial Caatinga species can act as physical defense and influence the
rates of herbivory of the species of these two groups. We measured foliar toughness, trichome
density and herbivory indexes of ten plant species belonging to this habitat, being five
deciduous and five evergreen. Evergreen plants had greater leaf toughness when compared to
deciduous ones, while the density of trichomes did not differ between the two groups. The
loss of leaf area by herbivory was higher in deciduous plants (6.90%) than in evergreen plants
(2.26%). Our results corroborate the DLTS hypothesis for leaf hardness and suggest that this
attribute of the leaves is acting as a defense mechanism against the herbivory in the Caatinga.
Keywords: Leaf toughness; Dry forest; Rain seasonality; Trichomes.
 1. Introdução

Herbivoria é uma das interações antagonísticas mais importantes, uma vez que os

herbívoros podem causar sérios prejuízos às plantas, reduzindo seu fitness e afetando sua

sobrevivência (CRAWLEY, 1983; PRICE et al. 2011). Existe uma série de fatores que

influenciam as interações ecológicas entre plantas e herbívoros (COLEY, 1982).

Características foliares podem controlar a população de herbívoros, atuando como defesa na

planta (WALTER, 2011), por exemplo, a presença de mecanismos estruturais, tais como a

dureza foliar (COLEY 1982; WRIGHT, CANNON, 2001) e tricomas (LEVIN 1973). Além

disso, fatores abióticos como a sazonalidade de chuvas, que implica em plantas com

diferentes fenologias, também afetam as relações entre herbívoros e plantas (DIRZO,

BOEGE, 2008; VASCONCELLOS et al., 2010).

Em florestas tropicais secas, onde o recurso hídrico é escasso, plantas decíduas e

perenes desenvolveram diferentes estratégias adaptativas que permitiram ambas coexistirem

no mesmo hábitat (GIVNISH, 2002). As espécies de plantas decíduas, perdem suas folhas na

estação seca ou em períodos desfavoráveis, enquanto que as espécies perenes, mantém suas

folhas por períodos maiores do que 12 meses (VILLALOBOS et al., 2013). Aspectos

relacionados à manutenção das plantas perenes e decíduas no ambiente (PINGLE et al.,

2015), e diferentes pressões seletivas pelos herbívoros (DIRZO, BOEGE, 2008) implicam em

níveis distintos de defesas e herbivoria entre os dois grupos fenológicos (AGRAWAL,

FISHBEN, 2006; CHAPMAN, 2006; DIRZO, BOEGE, 2008).

Normalmente, a prevenção da seca por espécies deciduais envolve a produção de

folhas com baixa proporção de C:N (KARBAN, 2007; METCALF et al., 2013), essas plantas

investem menos em defesas foliares, o que as torna 2,8 vezes mais consumida pelos

herbívoros comparada as perenes (DIRZO, BOEGE 2008; DOURADO et al., 2016; SILVA et

pág. 290
al. 2015). Em contrapartida, a tolerância à seca por espécies perenófilas, produzem folhas com

altos níveis de compostos baseados em carbono e baixas taxas de nutrientes (METCALF et

al., 2013), essas espécies apresentam muitos mecanismos de defesa física que podem atuar

diminuindo o impacto ocasionado pelos herbívoros (DIRZO, BOEGE 2008; DOURADO et

al., 2016).

Estudos sobre síndrome de características foliares entre grupos fenológicos têm sido

frequentes comparando plantas de ambientes úmidos e secos (COLEY, BARONE, 1996;

DIRZO, BOEGE, 2008; GIVNISH 2002; PINGLE et al., 2011; TOMLINSON et al., 2013).

Contudo, estudos que avaliem plantas perenes e decíduas pertencentes ao mesmo hábitat

ainda são incipientes, em particular, para ecossistemas semiáridos como a Caatinga, único

bioma com limites restritos ao território brasileiro. Neste sentido, este estudo teve como

objetivo testar a hipótese da síndrome de características foliares distintas, avaliando se

algumas estruturas foliares de espécies decíduas e perenes da Caatinga podem atuar como

defesa física e influenciar as taxas de herbivoria das espécies destes dois grupos. Nossa

hipótese é que plantas perenes possuem altos níveis de defesa física e são menos consumidas

pelos herbívoros, inversamente, plantas decíduas possuem baixos mecanismos defensivos e

maiores índices de herbivoria.

2. Material e métodos

2.1. Área de estudo

Este estudo foi desenvolvido na Floresta Nacional Contendas do Sincorá (FLONA),

Unidade de Conservação de Uso Sustentável, localizada no sudoeste baiano no município de

Contendas do Sincorá, “14º02’08, W 41º07’15” Bahia, Brasil. Apresenta área de 11.034,34

ha, com vegetação arbórea e arbustiva de caatinga, com árvores com 2 a 8 metros de altura. A

média de temperatura anual é de 23 ºC, a precipitação total anual média entre 596 mm e 678,5

mm, com umidade de 20 a 40%, compondo um clima quente e com rara pluviosidade,

pág. 291
concentradas nos meses de Novembro a Março, característicos do bioma Caatinga (MMA,

2006).

2.2. Espécies de estudo

Neste estudo foram selecionadas 10 espécies arbustivas, sendo cinco decíduas e cinco

perenes, que possuíam pelos menos cinco indivíduos por espécie. As plantas decíduas foram

Alternanthera ramosissima (Mart.) Chodat & Hassl (Amaranthaceae), Patagonula bahiensis

Moric (Boraginaceae), Roupala sp. (Proteaceae), Croton campestris A.St. Hil e Jatropha

mollissima (Pohl) Baill (Euphorbiaceae). As espécies perenes selecionas foram Commiphora

leptophloeos (Mart.) J.B.Gillett (Burseraceae), Pereskia aureiflora F. Ritter (Cactaceae),

Capparis jacobinae Moric. Ex Eichler e Colocodendron yco. Sinônimo Capparis ico (Mart.)

(Capparidaceae). As espécies foram identificadas no herbário da Universidade Estadual do

Sudoeste da Bahia, Vitória da Conquista, Bahia, Brasil (HUESBVC), a classificação entre

decíduas e perenes das plantas identificadas foi determinada de acordo a literatura.

2.3. Quantificação da herbivoria e características foliares

Para avaliar a intensidade de herbivoria foram coletadas 20 folhas maduras por

espécie. As folhas foram desenhadas e a área foliar total e consumida pelos herbívoros

mensurada utilizando o programa ImageJ (2014). Utilizamos um penetrômetro para medir a

dureza foliar de 10 folhas de dois indivíduos de cada espécie. O penetrômetro indica a pressão

necessária para perfuração de um círculo com 8 mm de diâmetro na lâmina foliar, e a unidade

de medida é em Kg/cm². Todas as espécies também foram analisadas quanto à presença e

densidade de tricomas com o uso de microscópio estereoscópico. Para a obtenção da

densidade de tricomas, foi considerado o número de tricomas presentes em 1cm² de área

foliar, contando ambos os lados adaxial e abaxial da folha quando presentes.

2.4. Análise de dados

pág. 292
 A intensidade de herbivoria de cada espécie foi obtida pela proporção entre área

foliar consumida e área foliar total. Utilizamos o Teste (t) para testar a influência da dureza

foliar e densidade de tricomas na intensidade de herbivoria entre espécies decíduas e

perenes. Todas as análises foram conduzidas utilizando o software R,versão 2.15.0 (R

Development CoreTeam 2013) com 0,05(α) de significância.

3. Resultados

Roupala sp. apresentou as maiores porcentagens de herbivoria (20,51%), e Capparis

ico as menores (0,95%). A dureza foliar foi maior em Capparis ico (6,95kg/cm²) e a espécie

que apresentou menor dureza foi Jatropha mollissima (0,14 kg/cm²). A média da densidade

de tricomas nas espécies foi 4,07cm² (± 3.65cm²). Croton campestris apresentou a maior

densidade de tricomas (11.480cm²) e Pereskia aureiflora e Jatropha mollissima não

apresentaram tricomas.

A dureza foliar foi significativamente maior em espécies perenes comparada a plantas

decíduas (F=-2.56; gl=38; p= 0,017; Fig.2). As taxas de herbivoria nas espécies decíduas foi

maior do que nas espécies perenes (F=2.73; gl=36; p=0,02; Fig.1). Contudo, a densidade de

tricomas não diferiu entre espécies de plantas decíduas e perenes (p>0,05).

pág. 293
Figura 8 - Taxas de herbivoria em plantas decíduas e perenes em uma região de Caatinga no Sudoeste da

Bahia

Figura 9 - Dureza foliar em plantas decíduas e perenes em uma região de Caatinga no Sudoeste da Bahia

pág. 294
 4. Discussão

Nossos resultados corroboram a hipótese da Síndrome de defesas das plantas para

dureza foliar (AGRAWAL, FISHBEN, 2006), onde folhas de espécies perenes foram

significativamente mais duras do que as folhas de espécies decíduas. Além disso, espécies

perenes apresentaram menores taxas de herbivoria quando comparado às decíduas. Estes

resultados são consistentes com as hipóteses da Seleção de características foliares por fatores

bióticos e abióticos.

Diferenças na dureza foliar entre as plantas foram correlacionadas com seus hábitos

distintos de deciduidade, sugerindo um efetivo mecanismo de defesa contra a herbivoria para

plantas perenes da Caatinga. De fato, muitos estudos tem demonstrado a dureza foliar como

um dos fatores mais eficientes contra a folivoria (EWARDS, WRATTEEN, 1981; COLEY,

1982; CHOONG, 1996; FERNANDES, 1994; LOWMAN, BOX, 1983). Em um estudo

realizado por Dourado et al. (2016), avaliando características químicas e morfológicas em

espécies perenes e decíduas em uma região de Caatinga, revelou que o aumento da esclerofilia

constitui uma das principais linhas de defesa capaz de reduzir a intensidade de herbivoria

nestas plantas.

A densidade de tricomas não influencia o padrão de herbivoria encontrado para

decíduas e perenes, uma vez que não difere entre plantas destes dois grupos. Estudos apontam

que a produção de tricomas foliares está primariamente relacionada com a economia de água

para planta (FERNANDES, 1994; PIOVIA-SCOTT, 2011; POTT et al., 2012). Devido a isso,

plantas que se desenvolvem em ambientes secos, com alta radiação solar, estão propensas a

terem maior densidade de tricomas (MOLINA-MONTENEGRO, 2006), como esta pesquisa

foi desenvolvida em uma floresta seca, onde todas as plantas estão sujeitas a intensa radiação

solar, sugerimos que a pilosidade esteja relacionada à manutenção dessas plantas no ambiente.

pág. 295
 A teoria da síndrome de defesas afirma que as características defensivas podem

convergir entre diversas espécies de plantas, dirigidas por fatores bióticos e abióticos

(AGRAWAL, FISHBEN, 2006). Dirzo e Boege (2008) propõe que a sazonalidade de chuva

em florestas tropicais úmidas e secas implica em plantas com diferentes hábitos fenológicos

(decíduas e perenes), o contraste na disponibilidade da folhagem entre essas plantas, conduz a

uma diferença no risco de ataque pelos folívoros. Essa diferença na pressão seletiva exercida

pelos herbívoros levaria a um padrão distinto de defesas e consequentemente de herbivoria,

onde plantas decíduas possuiriam menos defesas e seriam 2,8 vezes mais consumidas do que

perenes (ver detalhes em DIRZO, BOEGE, 2008). De modo geral, nossos resultados vão de

encontro à hipótese proposta por Dirzo e Boege (2008), o padrão de herbivoria sugerido

parece está ocorrendo nessa área de estudo, ao menos para as plantas aqui investigadas.

Em ambientes secos como a Caatinga, onde há uma alta incidência de radiação solar,

plantas decíduas e perenes coexistem exibindo diferentes síndromes de uso de recurso para

minimizar os efeitos dessas condições estressantes (COSTA et al., 2011; GIVNISH, 2002).

As divergências nas estratégias adaptativas podem influenciar o ataque dos herbívoros nessas

plantas (PRINGLE et al., 2015; SILVA et al., 2015). Como avaliado por Pringle e

colaboradores (2015), espécies perenes possuem uma maior taxa de C:N positivamente

correlacionada a dureza foliar, enquanto, espécies decíduas possuem folhas com baixas taxas

de C:N e menor dureza. Estes resultados são coniventes com as características fisiológicas

foliares para plantas adaptadas a condições de estresse hídrico, como é o caso da nossa região

de estudo. De acordo com os resultados obtidos, podemos inferir que algumas dessas

adaptações que poderiam ser para a sobrevivência dessas espécies em ambientes com escassez

de água, como é o caso da dureza foliar, também estão atuando contra a herbivoria na

Caatinga.

pág. 296
 Nossos resultados corroboram a hipótese da síndrome de defesas foliares para a dureza

foliar (AGRAWAL, FISHBEN, 2006; PRINGLE et al., 2010) e que esta pode está atuando

como defesa física influenciando as taxas de herbivoria. Onde espécies perenes apresentam

maior dureza foliar sendo consequentemente menos consumida quando comparada com

espécies deciduais, assim como sugerido por Dirzo e Boege (2008). Neste sentido, estudos

que investiguem fatores ambientais que podem estar relacionados às características

morfológicas nas plantas em ambientes secos, especialmente a dureza foliar, e se esses fatores

interferem na herbivoria, são viáveis para explicar o padrão de preferência dos herbívoros

entre plantas de diferentes hábitos fenológicos em ecossistemas secos como a Caatinga.

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Agradecimentos

Agradecemos aos colegas Josué Dafles, Mariana Nascimento e Seu Manoel pelo

auxílio na coleta de dados no campo. Ao prof. Dr. Avaldo Soares Filho e ao Msc. Lucas

Marinho por contribuírem na identificação das plantas. Agradecimentos especiais a

Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia (UESB) e Instituto Chico Mendes de

Biodiversidade (ICMBio) pelo apoio logístico.

pág. 300
 Demandas conflitantes entre defesas químicas: cardenolidas e alcaloides
pirrolizidínicos em Danaus erippus e Danaus gilippus
Trade-off between chemical defenses: cardenolides and pirrolizidine alkaloids in Danaus
erippus and Danaus gilippus

Mosquera Lopez, Luis1; Trigo, Jose Roberto2

1,2
Unicamp.
luis_lml@hotmail.com; trigo@unicamp.br

Resumo: Borboletas do gênero Danaus (Nymphalidae: Danainae: Danaini) apresentam dois

tipos de defesas químicas: cardenolidas (Cds) e alcaloides pirrolizidínicos (APs). As espécies
Danaus erippus e D. gilippus, em seu estágio larval, sequestram Cds consumindo folhas de
Asclepias curassavica (Apocynaceae: Asclepiadoideae). Quando adultas, sequestram APs do
néctar e partes senescentes de folhas e ramos de diversas plantas. Ambos compostos conferem
às borboletas proteção química contra predadores. Como o sequestro das defesas é custoso
espera-se uma demanda conflitante entre as mesmas. Levantamos a hipótese de que o
aumento na aquisição de Cds pelas larvas iria levar a diminuição na aquisição de APs pelos
adultos. Alimentamos larvas de ambas as espécies com folhas de A. curassavica com duas
concentrações de Cds: 196µg/0.1g e 1568µg/0.1g. Manipulamos as concentrações aplicando a
Cd ouabaína topicamente nas folhas. Para as mesmas larvas quando adultas, oferecemos duas
concentrações do APs monocrotalina N-óxido (200µg/10µL e 1600µg/10µL). Quantificamos,
nos adultos, a concentração das ambas as defesas por espectrofotometria. Verificamos que
dentro de cada espécie, o sequestro de APs é independente das Cds, rejeitando uma demanda
conflitante fisiológica. Porém, observamos estratégias químicas defensivas contrastantes. Um
maior investimento em defesas por Cds está relacionado a um menor grau em defesas por APs
em D. erippus e vice-versa em D. gilippus indicando uma possível demanda conflitante
histórica.
Palavras-chave: Asclepias; Interação planta-inseto; Estratégias defensivas; Herbivoria.

Abstract: Butterflies of genus Danaus (Nymphalidae: Danainae: Danaini) possess

cardenolides (Cds) and pyrrolizidine alkaloids (APs) as chemical defenses. The species D.
erippus and D. gilippus, in their larval stage, sequester toxic Cds from leaves of Asclepias
curassavica (Apocynaceae: Asclepiadoideae). Adults obtain APs from nectar and senescent
parts of leaves and branches from diverse plants. Both compounds give to butterflies chemical
protection against predators. As sequestration of chemical defenses are costly, a trade-off is
expected. We hypothesize that an increase in the acquisition of Cds would decrease the
acquisition of APs. To test this hypothesis, we fed larvae of both species on leaves of A.
curassavica with two concentrations of Cds: 196μg / 0.1g and 1568μg/0.1g. We manipulated
the concentrations applying topically ouabain (Cds) on leaves. To adults of same larvae, we
offered two concentrations of the PA monocrotaline N-oxide: 200μg/10μL and 1600μg/10μL.
We quantified the concentration of Cds and PAs in adults. There is no effect of Cds present in
the diet on the incorporation of PAs in adults, rejecting the physiological trade off hypothesis.
However, we observed that a high investment in defenses by Cds is relate to lower defenses
by PAs in D. erippus and opposite in D. gilippus, suggesting a historical trade-off.

Keywords: Asclepias; Plant insect interaction, Defense strategies; Herbivory.

1. Introdução

Borboletas do gênero Danaus (Nymphalidae: Danainae: Danaini) são quimicamente

defendidas contra predadores sequestrando duas substâncias do metabolismo especializado de

plantas: cardenolidas (Cds) e alcaloides pirrolizidínicos (APs) (TRIGO, 2000). As Cds

apresentam um esqueleto esteroidal unido a uma lactona de cinco-membros no C-17 e a

resíduo de carboidrato no C-3. Cardenolidas apresentam uma alta toxicidade devido a inibição

especifica da enzima Na+⁄K+-ATPase, a qual está presente majoritariamente nos tecidos

musculares e neuronais dos animais, afetando a transmissão dos impulsos nervosos

(AGRAWAL, et al. 2012). Os APs são ésteres de ácidos nécicos com uma base necina. A

base é derivada de um anel pirrolizidínico, variando no grau de instauração do anel e os

ácidos apresentam diferentes estruturas. Esses alcaloides podem ocorrer na forma de base

livre e N-óxido. Eles apresentam atividade hepatotóxica, pneumotóxica e carcinogênica em

vertebrados, genotóxica em insetos e deterrente em herbívoros vertebrados e invertebrados

(TRIGO, 2000).

Borboletas do gênero Danaus sequestram as Cds consumindo folhas de suas plantas

hospedeiras da larva, pertencentes majoritariamente ao gênero Asclepias (Apocynaceae:

Asclepiadoideae) (MALCOLM, 1992). As Cds consumidas são retidas após o processo de

pupação e conferem defesa química, tanto às larvas como aos adultos, contra o ataque de

predadores (BROWER, et al. 1982). Na fase adulta, essas borboletas sequestram APs do

néctar e tecidos secos de diversas plantas dos gêneros Senecio, Eupatorium (Asteraceae),

pág. 302
Crotalaria (Fabaceae), Parsonsia (Apocynaceae) e HeIiotropium (Boraginaceae) (TRIGO,

2000).

O sequestro destes compostos químicos defensivos pode ser custoso para os insetos

(COGNI, et al. 2012; DE ROODE & LEFÈVRE, 2012). Como postula a teoria de otimização

de defesas, recursos alocados para o sequestro de uma defesa não podem ser simultaneamente

alocados para o sequestro de outras defesas. Isto provocaria uma demanda conflitante entre as

defesas sendo evidenciada por uma correlação negativa entre estas (STERNS, 1992; ZERA &

HARSHMAN, 2001; VOGELWEITH, et al. 2014).

No sudeste brasileiro populações naturais de D. gilippus apresentam uma maior

concentração de APs do que Cds (BROWN, 1984). Já para a espécie neotropical D. erippus,

se sugere que apresente uma maior concentração de Cds do que APs, assim como ocorre com

sua espécie-irmã norte-americana D. plexippus (COHEN, 1985). Considerando este padrão

oposto no sequestro de ambas defesas entre as espécies citadas acima, levantamos a hipótese

de que ocorra uma demanda conflitante entre as Cds e APs. Se essa demanda conflitante for

fisiológica, espera-se que variações na concentração das Cds sequestradas pelas larvas de

ambas espécies afetem o sequestro posterior de APs pelos adultos. Se a demanda for histórica,

as Cds sequestradas pelas larvas não deveriam influenciar o sequestro de APs pelos adultos.

Neste cenário, o padrão defensivo seria considerado como um sinal filogenético fixado ao

longo da evolução de cada espécie.

2. Materiais e métodos

2.1. Organismo estudados

Danaus erippus é uma espécie neotropical, com uma distribuição que abrange desde o

sul Argentina até o norte do Brasil, ocorrendo também na região sul da Amazônia e na região

andina da Bolívia e Peru (SMITH, et al. 2005). D. erippus frequentemente forma populações

pág. 303
estáveis, embora populações migratórias entre a Argentina e Bolívia tenham sido observadas

(SLAGER & MALCOLM, 2015). D. gilippus ocorre desde o sul dos Estados Unidos até o

norte da Argentina (ACKERY & VANE-WRIGHT, 1984). No sudeste brasileiro ambas

espécies usam a planta A. curassavica como hospedeira. Na fase adulta, as borboletas são

observadas visitando flores de Eupatorium laevigatum, Senecio brasiliensis e Crotalaria

spectabilis entre outras, das quais obtém os APs.

Coletamos continuamente ovos de uma população de D. erippus e D. gilippus

presentes na Serra do Japi, Jundiaí, SP (23º12'47,3"S-46º55'17,8"O). As larvas e os adultos

usados nos experimentos foram criadas em condições controladas de temperatura de 27°C e

fotoperíodo de 12h claro/12h escuro.

2.2. Sequestro diferencial e demanda conflitante entre defesas: cardenolidas x

alcaloides pirrolizidínicos

Para testar a demanda conflitante entre defesas variamos o consumo de Cds na dieta

larval de ambas espécies verificando o efeito sobre sequestro dos APs em adultos (ROFF

2002). Alimentamos 80 larvas de 5º instar de ambas espécies (40 machos e 40 fêmeas) com

folhas de A. curassavica com uma baixa concentração de Cds (196µg/0.1g) ou uma alta

concentração (1568µg/0.1g). Como a concentração de Cds presentes nas folhas de A.

curassavica é em média 140±0.23µg/0.1g, aumentamos a concentração de Cds, pincelando

nas folhas a cardenolida comercial ouabaína octahidratada (Sigma-Aldrich®).

Quando adultos, os mesmos indivíduos foram alimentados com uma solução de

sacarose 20% com uma baixa quantidade (200µg) ou alta quantidade (1600µg) do AP

monocrotalina N-óxido (extraído de sementes de Crotalaria spectabilis e oxidada seguindo

MARTINS, et al. 2015).

pág. 304
 2.3. Concentração de cardenolidas e alcaloides pirrolizidínicos em borboletas

Congelamos e liofilizamos as borboletas 24 horas após a incorporação dos APs.

Realizamos a extração das Cds e dos APs e quantificamos a concentração de ambas defesas

por colorimetria (segundo FRICK & WINK, 1995 e MARTINS, et al. 2015,

respectivamente). Utilizamos uma ANOVA fatorial para verificar o efeito da espécie, sexo e

concentração de Cds na dieta no sequestro das Cds. Realizamos uma segunda ANOVA para

verificar se existe uma diferença significativa na concentração dos APs incorporados devido

aos fatores espécie, sexo e Cds e APs na dieta. Para verificar uma demanda do tipo histórica,

agrupamos as espécies e utilizamos uma regressão linear entre as concentrações das Cds

(variável independente) e dos APs (variável dependente).

3. Resultados

Em relação a concentração de Cds nas duas espécies de Danaus, independentemente

da quantidade de Cds na dieta, D. erippus apresenta uma concentração significativamente

maior do que D. gilippus. Não houve diferença significativa no sequestro das Cds entre

machos e fêmeas em ambas espécies. O aumento das Cds na dieta implicou em um aumento

significativo para a concentração em D. erippus, mas não para D. gilippus, mostrando uma

interação significativa entre espécie e concentração de Cds na dieta (Tabela 1A, Figura 1A).

Em relação a concentração de APs encontrada nas duas espécies de Danaus, uma

variação na concentração de Cds na dieta não implica em uma variação na concentração de

APs em uma ou outra espécie; independentemente da concentração de Cds na dieta e do sexo

(Tabela 1B, Figura 1B). Entretanto, um aumento na concentração de APs na dieta implica em

um aumento significativo na concentração de APs nas borboletas, embora a magnitude do

pág. 305
efeito seja significativamente maior em D. gilippus do que em D. erippus, implicando em

uma interação entre espécie e concentração de APs na dieta (Tabela 1B, Figura 1C ).

Agrupando as espécies encontramos uma relação negativa significativa entre as Cds e

APs (r2 = 0,380 , n = 180, P < 0,001) (Figura 2).

4. Discussão

Nós não encontramos uma demanda conflitante fisiológica em nenhuma das duas

espécies. Não há uma diminuição ou aumento significativos de APs em função do aumento ou

diminuição na concentração de Cds, respectivamente. Porém o padrão defensivo oposto de

ambas espécies estudadas e a correlação negativa entre Cds e APs sugerem uma possível

demanda conflitante histórica entre as defesas químicas do gênero Danaus, como indica a

tendência no sequestro de Cds e APs dependente da espécie.

Funcionalmente, a maior capacidade de D. erippus para sequestrar Cds, quando

comparado com D. gilippus, se deve a maior insensibilidade desta espécie às Cds. Tanto D.

erippus como sua espécie-irmã, D. plexippus, apresentam a substituição de uma asparagina

por uma histidina na posição 122 da enzima Na+/K+-ATPase, essa substituição faz com que a

atividade dessa enzima não seja afetada pelas Cds.

Em relação aos APs, nenhum mecanismo funcional foi proposto até o momento para

explicar por que D. gilippus sequestra maiores concentrações de APs quando comparado com

D. erippus. Uma adaptação considerada essencial para o sequestro de APs em insetos é a

atividade de enzimas N-oxigenase que transformam APs bases livres em N-óxidos

(LINDIGKEIT, et al. 1997). Portanto, duas perguntas surgem, a primeira, se existem

diferenças na atividade enzimática das N-oxigenases de ambas espécies e se estas diferenças

são determinantes na capacidade de sequestro dos APs?

pág. 306
 Considerando a filogenia proposta para o gênero Danaus a mudança na enzima

responsável pela maior insensibilidade do subgênero Danaus (D. erippus e D. plexippus) às

Cds é uma sinapomorfia (PESTCHENKA, et al. 2013); assim sendo, podemos sugerir que a

baixa capacidade de sequestro de APs pelo subgênero Danaus também seja uma sinapomorfia

associada às enzimas responsáveis pelo sequestro desse alcaloide. Portanto, quando pressões

seletivas levaram a um aumento no sequestro de Cds uma demanda conflitante entre defesas

deve ter ocorrido, levando a uma diminuição no sequestro de APs.

5. Agradecimentos

Agradecemos a Capes (#1422645), CNPq (#306103/2013-3) e FAPESP

(#2011/17708-0) pelo apoio a pesquisa realizada. Agradecemos também a José Carlos Silva

pelo auxílio no trabalho de campo.

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pág. 308
PETSCHENKA, Georg; FANDRICH, Steffi; SANDER, Nils; WAGSCHAL, Vera; BOPPRÉ,

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pág. 309
Tabela1 - Resultado das ANOVAs fatoriais para a concentração de cardenolidas (Cds) e alcaloides

pirrolizidínicos (APs)

Figura 1 - Efeito da concentração de cardenolidas (Cds) na dieta sobre concentração de Cd nas borboletas (A),

sobre a concentração de alcaloides pirrolizidínicos (APs) (B) e da concentração de APs na dieta sobre a

concentração de APs nas borboletas (C)

pág. 310
Figura 2 - Regressão linear entre a concentração de cardenolidas e alcaloides pirrolizidínicos (concentrações
transformadas em log)

pág. 311
 Diversidade de galhas em remanescentes naturais no sul de Goiás
Galls diversity in natural remnants in South of Goiás

Santos, Lidiane Rosa1; Lima, Érica Teodoro1; Maia, Elizangela Garcia1 & Yamamoto,
Marcela1

1
UEG
marcela.yamamoto@ueg.br

Resumo: Galhas são consideradas tumores de plantas devido ao seu aumento no volume e
crescimento da célula ocasionado por diversos organismos como vírus, bactérias, ácaros,
nematoides e insetos sendo os principais indutores de galhas. O objetivo desse estudo foi
estimar a diversidade de galhas de insetos em remanescentes naturais e seminaturais no Sul de
Goiás, região que envolve ambientes de Cerrado e afloramentos de Mata Atlântica.
Amostramos 11 áreas, incluindo diferentes fitofisionomias, por meio de caminhadas
assistemáticas, seguindo metodologia padronizada. Acondicionamos o material coletado em
sacos plásticos e no laboratório descrevemos a morfologia das galhas e identificamos as
plantas hospedeiras ao menor nível taxonômico possível. Registramos 121 espécies de insetos
galhadores em 58 espécies de plantas hospedeiras. Para o estado de Goiás, observamos 29
novos registros de espécies de plantas hospedeiras e suas respectivas galhas, além de cinco
novos registros de galhadores. Os principais indutores de galhas foram os dípteros da família
Cecidomyiidae (43,4%). Fabaceae foi à família com maior número de espécies hospedeiras de
galhas (n = 14) abrigando o maior número de espécies de insetos galhadores (n = 47). As
galhas foram mais frequentes nas folhas (69,1%), de forma globoide (52,6%) e de cor verde
(46,3%). A maioria das galhas apresentou superfície lisa (78,3%), com uma câmara (68,0%) e
de ocorrência isolada (58,6%). Os resultados encontrados apontam que estudos de
levantamento de espécies ainda são importantes em algumas regiões do Brasil.
Palavras-chave: Cecidomyiidae; Insetos galhadores; Cerrado; Plantas hospedeiras.

Abstract: Galls are considered plant tumors due to increasing cell growth caused by virus,
bacteria, mites, nematodes, and insects. Insects are the main galls inductors. Thus, we aimed
to estimate the insect’s galls diversity on natural and semi natural remnants in Brazilian
Savannah and Atlantic Forest located at south of Goiás. We sampled 11 areas including
different phytophysiognomies using unsystematic walking according to standardized
methods. We packed material in plastic bags, conducted to laboratory, and we described galls
morphology and identified the host plants at lower taxonomic level. We recorded 121 galling
insects within 58 host plant species. We registered 29 new host plants species and their
respective galls to Goiás State; besides five new registers of galls. The main galls inductor
were Diptera Order, Cecidomyiidae Family (43.4%). Fabaceae Family were found with larger

pág. 312
number of galls host species (n = 14) hosting the highest number of insect species (n = 47).
Galls were more frequently observed at leaves (69.1%), in globoid form (52.6%), with green
color (46.3%). Moreover, most galls presented plane surface (78.3%), with one chamber
(68.0%), and isolated occurrence (58.6%). Our findings suggest the importance of species
survey at some Brazilian regions considering that new occurrences described.
Keywords: Cecidomyiidae; Insect galls; Cerrado; Host plants.

1. Introdução

Galhas ou tumores de plantas são resultado do crescimento em volume das células

e/ou incremento nas divisões celulares causando um aumento no número de células

provocados por parasitos ou patógenos que normalmente se desenvolvem dentro dessas

estruturas (RAMAN; SCHAEFER; WITHERS, 2005). Diversos organismos como bactérias,

vírus, fungos, nematoides e ácaros podem induzir a formação de galhas, sendo os insetos os

principais indutores (SANTOS; CARNEIRO; FERNANDES, 2012).

De forma geral, cada espécie de inseto induz uma galha de morfologia típica em um

órgão de uma determinada planta hospedeira (FLOATE et al., 1996). Assim, diferentes

autores usam o morfotipo da galha como um substitutivo da espécie de inseto, o que é

amplamente utilizado em estudos ecológicos (FERNANDES; PRICE, 1988; FERNANDES et

al., 1996; SANTOS; ALMEIDA-CORTEZ; FERNANDES, 2011; SANTOS et al., 2014).

Prática que pode continuar sendo utilizada, visto que 92% das espécies foram identificadas

como monófagas induzindo galhas em somente uma espécie de planta (CARNEIRO et al.,

2009).

A maior parte do estado de Goiás é ocupada pelo bioma Cerrado, sendo que a região

Sul do estado apresenta remanescentes florestais de Mata Atlântica, dos quais envolvem 53%

do município de Quirinópolis (FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA; INPE, 2014). A

região Sul Goiano tem apresentado alterações no uso do solo, especialmente com a expansão

do cultivo da cana de açúcar, mais intensificada a partir de 2007 (CASTRO et al., 2010). De

pág. 313
forma que a região apresenta uma conformação interessante para o estudo da riqueza dos

galhadores e contribuir para o conhecimento da guilda em ambientes tropicais.

Assim, o objetivo desse estudo foi estimar a diversidade de galhas de insetos em

remanescentes naturais e seminaturais no Sul de Goiás, região que envolve ambientes de

Cerrado e afloramentos de Mata Atlântica.

2. Material e métodos

2.1. Área de estudo

O estudo foi realizado em nove remanescentes naturais e seminaturais na região Sul

Goiano, incluindo os municípios de Quirinópolis, Caçu, Gouvelândia e Paranaiguara, além de

duas áreas verdes urbanas de Quirinópolis e Santa Helena de Goiás (Tabela 1). O clima da

região é do tipo Aw de acordo com Köppen, com verões chuvosos e inverno seco, com média

anual de precipitação de 1500mm, variando de 750 a 2000mm (RIBEIRO; WALTER, 1998).

Tabela 1 - Áreas de amostragem de galhas com sua localização geográfica, município, tipo de vegetação

predominante e tamanho, na região Sul de Goiás. As áreas 10 e 11 são áreas verdes urbanas.

Local Localização geográfica e altitude Município Tipo de vegetação predominante Extensão (ha)
Área 1 18°24'14,8" S; 50°38'52,2" O 552m Quirinópolis Cerrado sentido restrito 24
Área 2 18°23'59,8" S; 50°26'09,9" O 565m Quirinópolis Mata mesófila semidecídua e mata mesófila decídua 95
Área 3 18°31'06,9" S; 50°20'50,1" O 532m Quirinópolis Mata mesófila semidecídua 40
Área 4 18°45'16,1" S; 50°35'28,3" O 464m Paranaiguara Mata mesófila semidecídua, cerrado sentido restrito e mata ciliar 4,7
Área 5 18°25'39,4" S; 50°25'11,0" O 559m Quirinópolis Vereda e campo sujo 10,4
Área 6 18°23’07,0” S; 50°30’18,7” O 542m Quirinópolis Mata mesófila semidecídua 20
Área 7 18°36’34.73” S; 51°06’12.73” O 493m Caçu Mata mesófila semidecídua 4,6
Área 8 18°28’13,04” S; 50°05’49,88” O 453m Gouvelândia Mata mesófila semidecídua 90
Área 9 18°25’17,84” S; 50°05’04,38” O 436m Gouvelândia Mata mesófila semidecídua 60
Área 10 17°48'26,3" S; 50°34'54,5" O 588m Santa Helena de Goiás Mata mesófila semidecídua 16,9
Área 11 18°27’12,27”S; 50°26’16,68”O 453m Quirinópolis Misto de vegetação natural e introduzida 1,6

2.2. Amostragem de galhas

pág. 314
 A avaliação da riqueza de espécies de galhas foi feita de acordo com a metodologia de

caminhadas assistemáticas, vistoriando todas as plantas até 3m de altura, com a duração

mínima de uma hora em cada uma das áreas (PRICE et al., 1998; FERNANDES;

NEGREIROS, 2006). Percorremos as áreas arbitrariamente e ao observamos galhas induzidas

por insetos, registramos os seus morfotipos e suas plantas hospedeiras.

Coletamos todas as galhas encontradas e suas plantas hospedeiras, acondicionamos o

material em sacos plásticos e levamos ao laboratório para descrição da morfologia.

Identificamos as morfoespécies de galhas com base na sua morfologia externa em

combinação com o órgão e a espécie da planta hospedeira. Caracterizamos as galhas de

acordo com suas características morfológicas externas tais como a presença ou ausência de

tricomas (glabras ou pubescentes), tipo de ocorrência (isolada ou agrupada/coalescente), cor,

forma, órgão vegetal com galhas e planta hospedeira (FERNANDES; NETO; MARTINS,

1988).

Classificamos as plantas hospedeiras em morfoespécies no campo e posteriormente

identificamos ao menor nível taxonômico possível com o uso de literatura especializada, por

comparação com material herborizado ou por especialistas. A classificação das plantas

hospedeiras seguiu o sistema de classificação APG IV (2016) e as amostras das plantas

coletadas foram herborizadas com as técnicas usuais (FIDALGO; BONONI, 1989).

3. Resultados

Registramos 121 espécies de insetos galhadores encontrados em 58 espécies de

plantas hospedeiras identificadas (Tabela 2, apresentada em detalhes no Anexo I).

Amostramos áreas que incluem as fitofisionomias de cerrado sentido restrito, mata mesófila

semidecídua, mata mesófila decídua, mata ciliar, remanescentes de vereda e campo sujo.

Registramos 29 novas ocorrências de espécies de plantas hospedeiras e suas respectivas

pág. 315
galhas para o estado de Goiás, além de cinco novos registros de galhadores em plantas com

ocorrência já registradas.

Tabela 2 - Famílias hospedeiras de galhas de insetos com a quantidade de espécies de plantas hospedeiras e a

quantidade de morfotipos de galhas encontrados na região sul de Goiás.

Família Número de espécie de plantas Número de galhadores

Anacardiaceae 2 2
Annonaceae 2 6
Araliaceae 1 2
Asteraceae 3 4
Bignoniaceae 4 6
Burseraceae 1 5
Cannabaceae 1 1
Combretaceae 1 1
Erythroxylaceae 3 3
Fabaceae 14 47
Lauraceae 1 1
Malphigiaceae 5 7
Meliaceae 1 1
Myrtaceae 3 6
Olacaceae 1 1
Peraceae 1 1
Proteaceae 1 1
Rubiaceae 1 1
Sapindaceae 5 17
Sapotaceae 2 2
Siparunaceae 1 1
Smilacaceae 1 2
Solanaceae 1 1
Tiliaceae 1 1
Vochysiaceae 1 1

Os galhadores mais comuns foram Diptera: Cecidomyiidae (43,4%), mas também

houve representantes de Hymenoptera: Eulophidae (1,7%), outros Hymenoptera (5,7%),

Hemiptera (2,9%), Thysanoptera (2,9%) e indeterminados (43,4%). Foram registradas

ocorrências de galhas em plantas pertencentes a 25 famílias botânicas (Tabela 2, Anexo I). As

famílias com maior número de espécies hospedeiras de galhas foram Fabaceae (n = 14),

pág. 316
Malpighiaceae (n = 5), Sapindaceae (n = 5) e Bignoniaceae (n = 4). E as famílias com maior

número de espécies de insetos galhadores foram Fabaceae (n = 47), Sapindaceae (n = 17),

Malpighiaceae (n = 7), Annonaceae, Bignoniaceae e Myrtaceae (n = 6 cada uma).

As galhas ocorreram com maior frequência nas folhas (69,1%), seguida dos caules

(26,9%) e foram menos frequentes nas flores e inflorescências (1,8%), nos frutos (1,1%) e na

gema apical (1,1%). As formas mais frequentes de galha foram globoide (52,6%), discoide

(16,0%) e elíptica (12,0%). Comumente nas cores verde (46,3%) e marrom (29,7%). A

maioria apresentou superfície lisa (78,3%), com uma câmara (68,0%) e de ocorrência isolada

(58,6%).

4. Discussão

A riqueza de galhas que registramos nas áreas amostradas na região sul de Goiás se

compara a outros estudos realizados em Goiás (e.g. ARAÚJO; GOMES-KLEIN; SANTOS,

2007; SILVA; ARAÚJO; SANTOS, 2015) e no Cerrado, mesmo com tamanho de áreas e

método de amostragem diferentes (GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001;

FERNANDES; NEGREIROS, 2006; CARNEIRO et al., 2009). Mostrando que insetos

galhadores estão amplamente distribuídos por todas as áreas biogeográficas e entre famílias

de plantas (FERNANDES; PRICE, 1988; SANTOS et al., 2014).

Encontramos Fabaceae como a principal família hospedeira de galhas na região sul

goiano, tanto em quantidade de espécies de plantas hospedeiras quanto em número de

espécies de galhadores. Fato observado nos estudos feitos no Cerrado, onde geralmente é

registrada como a principal família hospedeira de galhas (GONÇALVES-ALVIM;

FERNANDES, 2001; FERNANDES; NEGREIROS, 2006).

Registramos os cecidomiídeos (Diptera; Cecydomiidae) como o galhador mais

frequente na região. É considerado o maior táxon de galhadores na região Neotropical

pág. 317
(FERNANDES et al., 1996; CARNEIRO et al., 2009), na qual estão descritas cerca de 500

espécies em 170 gêneros (GAGNÉ, 2004). Faz-se uma estimativa média de 132.930 espécies

de insetos indutores de galhas a nível mundial, variando entre 21.000 e 211.000 espécies

(ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007).

As folhas foram o local de maior ocorrência de galhas, fato observado em outros

estudos em diferentes regiões (FERNANDES et al., 2009; CARNEIRO et al., 2009). Folhas

se destacam como órgão de preferência dos galhadores por terem maior disponibilidade de

alimento. A forma globoide, mais frequente nas áreas amostradas, foi também a forma mais

encontrada em outros ambientes (FERNANDES; NETO; MARTINS, 1988; CARNEIRO et

al., 2009).

Ao encontrarmos o registro de primeira ocorrência de galhas de insetos em 29

espécies de plantas para o estado de Goiás conforme o check-list de Araújo e colaboradores

(2015) ressaltamos a importância deste tipo de estudo abrangendo diferentes áreas de

amostrageme envolvendo regiões de menos acesso. Portanto, estudos de levantamento de

espécies ainda podem ser importantes em algumas regiões do país e contribuem para o

conhecimento científico.

5. Agradecimentos

Agradecemos aos organizadores em nome do Prof. Dr. Kleber Del Claro pela

oportunidade. L.R. dos Santos agradece a Universidade Estadual de Goiás pela bolsa PIBIC-

AF/CNPq Edital PrP n.001/2015. Agradecemos aos proprietários das fazendas e a

administração Parque Ecológico José Modesto por disponibilizarem as áreas de estudo. Ao

prof. Dr. Ivan Schiavini e estagiários do LEVE-UFU pela identificação do material botânico.

pág. 318
REFERÊNCIAS

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families of flowering plants: APG IV. Botanical Journal of the Linnean Society v. 181, p.

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pág. 319
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GAGNÉ, R.J. A catalog of Cecidomyiidae (Diptera) of the world. Memoirs of the

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pág. 320
GONÇALVES-ALVIM, S.J.; FERNANDES, G.W. Comunidades de insetos galhadores

(Insecta) em diferentes fisionomias do cerrado em Minas Gerais, Brasil. Revista Brasileira

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PRICE, P.W.; FERNANDES, G.W.; LARA, A.C.F.; BRAWN, J.; GERLING, D.; BARRIOS,

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CLARO, K.; TOREZAN-SILINGARDI, H.M. (orgs.). Ecologia das interações plantas-

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2012.

SANTOS, J.C.; COELHO, M.S.; SOUZA, D.G.; FERNANDES, G.W. Galls from Brazilian

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insetos em um fragmento de mata semicaducifólia do Câmpus Samambaia, Goiânia, GO,

Revista Biológica Neotropical, v. 12, n. 1, p. 26-38, 2015.

pág. 321
ANEXO I

Tabela - Plantas hospedeiras de galhas, galhador e descrição dos morfotipos de galhas na região sul de Goiás. Em negrito, os primeiros registros

de plantas hospedeiras e galhadores para o estado de Goiás.

Família Espécie Galhador Órgão Forma Cor Superfície Pubescência Lojas Ocorrência Áreas
Lithraea molleoides (Vell.)
Anacardiaceae Indeterminado folha discoide preta adaxial lisa 1 isolada
Engl. 2
sp. 1 Indeterminado folha globoide verde adaxial lisa 1 isolada 4,10
Duguetia furfuracea (A.
Annonaceae Cecidomyiidae folha cilíndrica roxa adaxial lisa várias isolada 4
St.-Hil.) Saff.
isolada e
Cecidomyiidae folha/nervura globoide verde ambas lisa várias
aglomerada 4
isolada e
Eulophidae folha globoide verde ambas lisa várias
aglomerada 4
Eulophidae folha globoide verde/marrom adaxial lisa várias isolada 1
Eulophidae folha globoide marrom ambas lisa várias isolada 1
Unonopsis guatterioides
Cecidomyiidae folha globoide verde abaxial lisa 1 aglomerada
(A.DC.) R.E.Fr. 7
não
Araliaceae Schefflera sp. Indeterminado gema apical amorfa verde lisa várias aglomerada
definida 3,10
não
Indeterminado gema apical amorfa verde lisa várias isolada
definida 3,10
Vernonanthura ferruginea não
Asteraceae Cecidomyiidae flor globoide marrom lisa 1 isolada 1
(Less.) H. Rob. definida
Vernonanthura
Cecidomyiidae folha cônica verde adaxial lisa 1 isolada
phosphorica (Vell.) H. Rob. 4
isolada e
Cecidomyiidae folha/nervura discoide verde adaxial lisa 1
aglomerada 4
não
Vernonia sp Cecidomyiidae caule elíptica verde lisa várias isolada
definida 4
Continua na página seguinte.

pág. 322
Continuação da Tabela
Handroanthus chrysotrichus
Bignoniaceae Cecidomyiidae folha cônica verde abaxial lisa 1 isolada 4
(Mart. ex DC.) Mattos
Cecidomyiidae folha/nervura discoide verde adaxial lisa 1 isolada 4
Cecidomyiidae folha/nervura globoide verde adaxial lisa 1 isolada 4
sp. 1 Indeterminado folha globoide cinza adaxial lisa 1 isolada 7
sp. 2 Indeterminado folha globoide marrom adaxial lisa 2 isolada 8
sp. 3 Indeterminado caule elíptica verde não definida lisa 1 aglomerada 10
Protium heptaphyllum (Aubl.)
Burseraceae Cecidomyiidae folha discoide verde adaxial lisa 1 isolada
Marchand. 10
Cecidomyiidae folha discoide marrom ambas lisa 1 aglomerada 5
Cecidomyiidae folha discoide amarela ambas lisa 1 isolada 4
isolada e
Indeterminado caule globoide verde não definida lisa 1 4
aglomerada
isolada e
Indeterminado folha/nervura globoide verde/marrom ambas lisa 1
aglomerada 4
isolada e
Cannabaceae Celtis sp. Cecidomyiidae caule globoide verde não definida lisa várias
aglomerada 4
Combretaceae Terminalia glabrescens Mart. Cecidomyiidae folha cônica verde adaxial lisa várias aglomerada 10
Erythroxylum daphnites A.St.-
Erythroxylaceae Cecidomyiidae folha globoide verde ambas lisa 1 isolada
Hil. 10
Erythroxylum sp. Cecidomyiidae folha discoide laranja ambas pilosa várias isolada 2
Erythroxylum sp. Cecidomyiidae folha globoide marrom adaxial pilosa várias aglomerada 7
Fabaceae Acacia polyphylla DC. Hymenoptera folha cônica verde adaxial lisa 1 isolada 10,11
Hymenoptera folha globoide verde adaxial lisa 10
isolada e
Hymenoptera folha globoide verde/marrom adaxial lisa várias 10,11
aglomerada
Hymenoptera folha cônica vermelha ambas lisa 1 isolada 3,10
Hymenoptera folha/nervura não definida verde/marrom adaxial lisa 1 isolada 10,11
Indeterminado folha discoide verde adaxial lisa 1 isolada 10
Acacia sp. Hymenoptera caule globoide marrom não definida lisa várias isolada 1
Bauhinia brevipes Vogel Cecidomyiidae caule elíptica marrom não definida lisa 1 aglomerada 1,2
Cecidomyiidae caule elíptica marrom não definida lisa 1 isolada 2
Cecidomyiidae caule elíptica verde não definida lisa várias isolada 4
Continua na página seguinte
Continuação da Tabela

pág. 323
 Cecidomyiidae caule globoide marrom não definida lisa 1 isolada 1
Cecidomyiidae flor não definida verde não definida lisa várias aglomerada 1
Cecidomyiidae folha discoide verde/cinza adaxial lisa 1 isolada 4
isolada e
Cecidomyiidae folha discoide cinza ambas lisa 1
aglomerada 4
Cecidomyiidae folha elíptica verde não definida lisa 1 isolada 4
Cecidomyiidae folha globoide marrom adaxial pilosa várias isolada 1
Cecidomyiidae folha globoide laranja adaxial pilosa 1 isolada 2
Cecidomyiidae folha globoide marrom adaxial pilosa 1 aglomerada 2
Cecidomyiidae folha globoide laranja ambas pilosa várias isolada 6
Cecidomyiidae folha globoide cinza abaxial lisa 1 aglomerada 4
Cecidomyiidae folha/nervura globoide verde adaxial pilosa 1 isolada 4
isolada e
Cecidomyiidae folha/nervura globoide laranja adaxial pilosa 1 4
aglomerada
marrom isolada e
Cecidomyiidae folha/nervura globoide ambas pilosa 1
alaranjado aglomerada 4
Bauhinia holophylla Steud Cecidomyiidae caule elíptica marrom não definida lisa várias isolada 4
Cecidomyiidae caule globoide marrom não definida lisa várias isolada 1
Cecidomyiidae folha globoide marrom adaxial pilosa várias isolada 1
isolada e
Cecidomyiidae folha globoide verde/laranja ambas pilosa 1 4
aglomerada
Bauhinia rufa (Bong.) Steud. Cecidomyiidae caule elíptica marrom não definida lisa várias isolada 6
isolada e
Cecidomyiidae caule elíptica verde/marrom não definida pilosa várias
aglomerada 4
isolada e
Cecidomyiidae folha elíptica verde/marrom não definida pilosa 1 4
aglomerada
Cecidomyiidae folha globoide laranja adaxial pilosa 1 aglomerada 2
Cecidomyiidae folha globoide laranja adaxial pilosa várias isolada 2,10
Cecidomyiidae folha globoide laranja adaxial lisa 1 aglomerada 10
Cecidomyiidae folha globoide verde ambas pilosa várias isolada 4
isolada e
Cecidomyiidae folha globoide verde ambas lisa 1 4
aglomerada
Bauhinia sp.1 Cecidomyiidae caule globoide marrom não definida lisa 3 isolada 7
Bauhinia sp.2 Cecidomyiidae folha discoide marrom adaxial pilosa 1 aglomerada 8
Continua na página seguinte
Continuação da Tabela

pág. 324
 Chamaecrista sp. Cecidomyiidae caule elíptica marrom não definida lisa 1 isolada 3
Copaifera langsdorfii Desf. Cecidomyiidae folha/ nervura globoide marrom adaxial lisa 1 isolada 11
Inga sp. Hymenoptera folha globoide rosa ambas lisa 1 isolada 4
Mimosa decorticans cf
Cecidomyiidae caule globoide verde/marrom não definida lisa 1 isolada 1
Barneby
Cecidomyiidae caule globoide marrom não definida lisa varias isolada 1
Senegalia polyphylla (DC.)
Hymenoptera folha globoide verde ambas lisa 1 isolada
Britton & Rose 4
Hymenoptera folha globoide verde ambas lisa várias isolada 4
isolada e
Indeterminado folha/nervura discoide verde ambas lisa 1 4
aglomerada
Vatairea macroparpa(Benth.) isolada e
Indeterminado folha discoide verde ambas lisa 1
Ducke aglomerada 4
Tachigali sp. Cecidomyiidae folha globoide verde adaxial lisa 1 isolada 7
Lauraceae sp. 1 Indeterminado folha esférica verde abaxial lisa 1 isolada 7
Byrsonima coccolobifolia
Malphigiaceae Cecidomyiidae caule discoide marrom não definida pilosa 1 isolada
Kunth 10
Cecidomyiidae folha discoide marrom adaxial pilosa 1 isolada 10
Byrsonima crassa Niedenzu Cecidomyiidae caule globoide marrom não definida lisa 1 isolada 1
Cecidomyiidae caule globoide marrom não definida lisa várias isolada 1
Byrsonima sp. Cecidomyiidae caule discoide marrom não definida pilosa 1 isolada 10
sp. 1 Indeterminado folha globoide verde adaxial pilosa 1 isolada 10
sp. 2 Indeterminado folha globoide verde ambas pilosa 1 aglomerada 10
Meliaceae Guarea guidonea (L.) Sleumer Cecidomyiidae folha globoide amarela abaxial lisa 1 aglomerada 10
Myrtaceae Eugenia sp. Hymenoptera caule globoide marrom não definida lisa 2 isolada 7
Myrcia cf tomentosa (Aubl.)
Thysanoptera caule não definida verde/vemelha não definida lisa várias aglomerada
DC. 4
Thysanoptera folha não definida verde/vemelha ambas lisa várias aglomerada 4
isolada e
Thysanoptera folha/nervura não definida verde/vemelha ambas lisa várias 4
aglomerada
Myrcia splendens (Sw.) DC. Thysanoptera folha globoide verde adaxial lisa 1 aglomerada 10
Thysanoptera Inflorescência globoide verde não definida lisa várias isolada 10
Olacaceae Heisteria ovata Benth. Indeterminado caule elíptica marrom não definida lisa 1 isolada 10
Pera glabrata (Schott) Poeoo.
Peraceae Indeterminado caule elíptica marrom não definida lisa 1 aglomerada
Ex Baill. 10
Continua na próxima página
Continuação da Tabela

pág. 325
Proteaceae Roupala montana Aubl Cecidomyiidae fruto achatada verde não definida lisa varias isolada 1
Rubiaceae Psycotria cartaginensis Jacq. Cecidomyiidae folha discoide verde ambas lisa 1 aglomerada 2
isolada e
Sapindaceae Matayba elaeagnoides Aubl. Hemiptera folha/nervura discoide verde adaxial lisa 1
aglomerada 4
Indeterminado folha globoide verde ambas lisa 1 isolada 4
Indeterminado folha/nervura globoide verde ambas lisa 1 isolada 4
Matayba guianensis Radlk Cecidomyiidae folha globoide vermelha ambas lisa várias isolada 4
Hemiptera folha globoide verde abaxial pilosa 1 isolada 4
Hemiptera folha globoide verde/marrom adaxial lisa 1 isolada 4
isolada e
Hemiptera folha/nervura globoide verde/cinza ambas lisa 1
aglomerada 4
isolada e
Hemiptera folha/nervura globoide verde ambas pilosa 1 4
aglomerada
Serjania sp. Cecidomyiidae caule discoide verde não definida lisa 1 isolada 2,10
Cecidomyiidae caule elíptica verde não definida lisa 1 aglomerada 3
Cecidomyiidae caule globoide verde não definida lisa 1 aglomerada 2
isolada e
Cecidomyiidae caule globoide verde não definida lisa
aglomerada 4
Cecidomyiidae folha discoide verde ambas lisa 1 isolada 10
Cecidomyiidae folha globoide verde adaxial lisa 1 isolada 10
isolada e
Cecidomyiidae folha/nervura globoide verde ambas lisa várias 4
aglomerada
sp. 1 Cecidomyiidae folha esférica marrom adaxial lisa 1 aglomerada 7
sp. 2 Indeterminado folha esférica marrom ambas lisa 1 isolada 7
Chrysophyllum marginatum
Sapotaceae Cecidomyiidae folha não definida verde ambas lisa 1 isolada 1
(Hook. & Arn.) Radlk
Pouteria gardneriana (DC.) isolada e
Indeterminado folha globoide marrom abaxial pilosa 1 4
Radlk. aglomerada
Siparunaceae Siparuna guianensis Aublet Cecidomyiidae folha discoide verde adaxial lisa 1 aglomerada 10
Smilacaceae Smilax sp. Cecidomyiidae folha discoide preta ambas lisa 1 aglomerada 2
Cecidomyiidae fruto não definida verde não definida lisa 1 isolada 1
isolada e
Solanaceae sp 1 Cecidomyiidae folha globoide verde adaxial pilosa 1
aglomerada 4
Luehea grandiflora Mart. &
Tiliaceae Indeterminado folha/nervura globoide verde/marrom adaxial lisa 1 isolada 4
Zucc
Vochysiaceae Qualea grandiflora Mart. Cecidomyiidae folha globoide verde abaxial lisa 1 isolada 10

pág. 326
 Efeito combinado de enriquecimento ambiental e visitação em Saguinus
de cativeiro
Combined effect of environmental enrichment and visit to captive Saguinus

Cabrera Santana, Beatriz1; Avolio Tristão, Isabelle1; De Araujo Paina, Karime1; Guillermo
Nascimento Ferreira, Rhainer1& Preto de Morais Sarmento, Hugo Miguel1.
1
UFSCar.
biahcabrera@hotmail.com

Resumo: Os zoológicos têm sido cada vez mais utilizados como um meio de educação e
conservação ambiental. Diversas espécies são expostas neste local, dentro de seus recintos,
com o propósito de aproximar o público desses animais e com a educação ambiental,
informatizar por meio dessa vivência. Há diversas técnicas para manter o bem-estar desses
animais, e uma aplicada frequentemente é o enriquecimento ambiental. Dos animais
receptivos a esse tipo de ação, podem se destacar os primatas, por serem muito ativos e de
comportamento social. Uma categoria de enriquecimento ambiental é o alimentar e por meio
dele, este trabalho teve como objetivo analisar os comportamentos do primata Sagui preto de
mão amarela da família Callitrichidae. O ponto comparativo usado foi o efeito da visitação
para comprovar se o enriquecimento proposto é eficaz para aproximar o comportamento de
cativeiro ao natural, melhorando assim a qualidade de vida dos animais. O experimento foi
realizado no Parque ecológico de São Carlos, SP, analisando diversas categorias de
comportamento como o alimentar, locomotor, fisiológico e social. A espécie teve efeito
significativo nos comportamentos quando alterados pela visitação e em alguns
comportamentos como a locomoção, foi observado uma neutralização do efeito da visitação
promovida pelo enriquecimento.
Palavras-chave: Enriquecimento; Sagui; Comportamento.

1. Introdução

Os animais em cativeiro se encontram em ambientes diferentes daqueles em que sua

espécie evoluiu (Sgai, 2007). Este muitas vezes tem um ambiente reduzido e superpopuloso,

em que não há predadores, formas da espécie se dispersar ou migrar para outros ambientes e

com alimentação de fácil acesso (Newberry, 1993). Isso faz com que o comportamento e as

atividades exercidas pelo animal sejam alteradas quando comparado aos animais silvestres

(Garner, 2005), afetando seu bem-estar (Borges et al., 2011), o comportamento de forrageio,

pág. 327
por exemplo, é predominante para aqueles de vida livre mas com a alimentação regrada dos

cativeiros, se torna praticamente ausente nos animais (Reinhardt, 1993).

Além do recinto, a interação do animal com os visitantes pode ser prejudicial ao bem-

estar dos mesmos. Pesquisas anteriores relataram que a quantidade de visitantes influenciou

no aumento de vigilância, de comportamentos sociais negativos em animais de cativeiro

(Mallapur et al., 2005; Wells, 2005; Davey, 2006, 2007), e nos primatas, a visitação

aumentou o comportamento locomotor (Mitchell et al., 1992).

Os cativeiros buscam vários recursos para aproximar os recintos ao ambiente natural,

sendo um deles o enriquecimento ambiental. Este objetiva alterar o cotidiano do animal,

disponibilizando instrumentos que ofereçam novas oportunidades e escolhas, que são

adaptadas para a biologia do animal (Mellen & Macphee, 2001). A técnica é realizada em

diferentes categorias: física, sensorial, cognitivo, social e alimentar.

O enriquecimento ambiental pode proporcionar uma melhora no bem-estar do animal,

diminui estresse, frustração e a frequência dos comportamentos anormais (Mason, 1991 e

Mason et al., 2007), aumentando os comportamentos típicos da própria espécie (Schapiro &

Bushong, 1994). Pesquisas demonstraram que enriquecimentos, por meio de alimento ou

brinquedo, realizados com primatas diminuíram os comportamentos agressivos e aumentaram

os afiliativos (Bloomstrand et al., 1986, Bloomsmith et al., 2007).

A presente pesquisa focou no enriquecimento alimentar, que consiste no animal

procurar o alimento, como no ambiente natural, que estará integrado a um mecanismo com

diversos graus de dificuldade. Em pesquisas, o interesse pelo alimento aumentou com a

presença do enriquecimento (Gronqvist at al., 2013). Além disso, este recurso traz maior

proximidade com o ambiente natural, (Swaisgood e Shepherdson, 2005; Britt, 1998) e fornece

a dieta por um meio interativo (Sanz et al., 1999). Notando tal importância deste e buscando

pág. 328
proporcionar um maior bem-estar para os animais, este trabalho objetivou analisar se há

alteração de comportamento de primatas com a realização do enriquecimento e se a presença

de visitantes influencia no interesse pelo mesmo. A hipótese seria que o enriquecimento

atuaria como um fator positivo, enquanto que a presença de visitantes influênciaria

negativamente.

2. Material e Métodos

2.1. Local de estudo e animais

O presente trabalho foi realizado no Parque Ecológico de São Carlos (PESC) no

período de Janeiro de 2017. Os primatas foram escolhidos por serem animais muito

energéticos, em uma comunidade social ativa (Doran, 1997, Honess & Marina, 2006). O

enriquecimento ambiental estimula os animais, e tais adaptações dependem da semelhança da

condição cativa com o habitat natural da espécie (Carlstead & Shepherdson, 1994, Mallapur

& Choudhury, 2003). Assim, é necessário o máximo de similaridade entre as atividades

cotidianas em um ambiente natural com o enriquecimento ambiental proposto.

Os animais analisados foram: 6 indivíduos Sagui preto de mão amarela (Saguinus

midas) (Linnaeus, 1758). Essa espécie se encontra no critério menos preocupante (LC) em

escala global (MITTERMEIER ET AL, 2008), isso porque apresenta tolerância a

perturbações no ambiente, se adaptando a florestas de borda. Essa espécie é nativa da Floresta

Amazônica da baixada e do escudo das guianas (MITTERMEIER ET AL, 2008).

pág. 329
 Figura 1 - Sagui preto de mão amarela. Fonte: Isabelle Avollio Tristão (2017)

2.2. Análise de comportamento

A análise de comportamento do primata foi realizada em 4 fases distintas: (1) Sem a

presença de visitantes e sem o enriquecimento, (2) Com presença de visitantes e sem

enriquecimento, (3) Sem presença de visitantes e com enriquecimento e (4) Com presença de

visitantes e com enriquecimento.

Como método de observação, foi utilizado a técnica ad libitum na qual foi registrado a

frequência dos comportamentos (tabela 1, anexo 1) (comer, se movimentar, escalar, se coçar,

urinar/defecar e ter contato com outro espécime) realizados durante 4 períodos de 15 minutos

cada, ao longo do dia, havendo uma pausa de cerca de 15 minutos entre as observações

(adaptado de Quadros, et al., 2014).

Os comportamentos foram analisados nos dias em que havia a presença de visitantes

(para as fases 2 e 4, respectivamente) e enquanto o PESC esteve fechado para visitação (para

as fases 1 e 3, respectivamente). A presente análise totalizou 4 horas. Para manter um padrão

em relação a presença de visitantes, contou-se com o auxílio de sons que simulavam a

conversa entre visitantes e dos próprios visitantes que passavam pelo recinto durante as

observações das fases 1 e 3.

pág. 330
 2.3. Enriquecimento

Foi realizado o enriquecimento alimentar por meio de uma garrafa pet, como ilustrado

no anexo 2, que dificulta o acesso ao alimento e simula uma atividade cotidiana desses

animais no ambiente natural, como o forrageamento. Esse enriquecimento foi escolhido por

ter sido utilizado anteriormente com outros primatas no Parque Ecológico e ser o

enriquecimento em que primatas interagiram com maior exploração e de forma prolongada

em outras pesquisas (Borges et al., 2011), além do material ser barato e simples de ser

replicado em outros trabalhos. Com isso, foi elaborado um dispositivo em que foi colocado o

alimento e com um meio para que ele pudesse ser aberto, permitindo assim um gasto

energético e um comportamento exploratório.

A alimentação dada dentro do dispositivo seguiu a dieta que os Saguinus residentes

recebem normalmente em sua rotina dentro do Parque Ecológico, variando entre frutas como

banana e manga, papa a base de ração para primatas com sustagen e, em certos dias, bala de

goma.

2.4. Análise dos resultados

Para a análise de interferência de visitantes foi aplicado o teste linear generalizado de

log de Poisson no programa SPSS Statistics para comparar os comportamentos observados

durante a presença ou ausência de visitação, observando se há diferença significativa entre as

diferentes situações. O mesmo teste foi aplicado para a análise dos dados referentes ao

comportamento e ao uso de enriquecimento com o intuito de comparar cada comportamento

com as medidas das duas amostras sendo elas dependentes.

3. Resultados

Foram observadas diferenças significativas no comportamento em relação à presença ou

ausência do enriquecimento (tratamento), nos diferentes tempos de observação (tempo), à presença ou

pág. 331
ausência de visitantes (visita) e à interação entre os resultados obtidos mediante à presença ou

ausência de tratamento e visitantes (tratamento*visita) (Tabela 2, anexo 3).

Com base na tabela e considerando como diferença significativa aquelas que

resultaram em uma significância menor que 0,05, é possível observar que a maioria dos

comportamentos realizados pelo Sagui Preto de mão amarela foram afetados pela presença de

enriquecimento e de visitação. Com exceção do comportamento de escalar que não foi afetado

pela visitação e urinar/defecar que não foi afetado nem por visitação nem por enriquecimento.

A significância do tempo foi avaliada pois as duas primeiras observações de cada fase

(1,2, 3 e 4) foram realizadas antes do animal receber o alimento, enquanto que as duas últimas

ocorreram logo após o recebimento do alimento. Por isso houve uma diferença significativa

em relação ao tempo em alguns comportamentos.

4. Discussão

A alimentação foi maior com a presença de visitante, porém o sagui se alimentou

menos na presença do enriquecimento (na fase 3), pois o alimento foi colocado em um local

de maior dificuldade de alcance devido a disposição do recinto. O aumento de

comportamentos relacionados a forrageio, busca de alimento, exploração e interações sociais

é uma forte evidência de aumento do bem-estar dos animais (Young, 2003).

Foi observado que o enriquecimento neutralizou os efeitos da visitação no

comportamento de movimentação. Com a visitação foi observado uma alta movimentação,

condizendo que primatas aumentam a locomoção diante da presença de visitantes (Mitchell et

al., 1992). Esse aumento de atividade pode ser um investimento em respostas anti-predatórias

que os animais fazem devido a assimilação de perturbações humanas como um risco de

predação (Frid & Dill 2002). Com a aplicação do enriquecimento, esse efeito foi compensado,

diminuindo os movimentos da espécie.

pág. 332
 A diferença foi significativa no comportamento de escalar somente para o

enriquecimento, sendo que esse comportamento diminuiu após a implementação do mesmo.

Isso pode ter ocorrido devido à atenção dos indivíduos se voltarem para a conquista da

comida, deixando de se movimentar para poupar energia. Essa hipótese pode ser explicada

pela teoria do forrageamento ótimo, que propõe que para minimizar o gasto de energia, os

indivíduos buscam estratégias para otimizar sua alimentação (MacArthur & Pianka, 1966).

O comportamento “coçar” aumentou significativamente quando na presença de

visitação e de enriquecimento, mostrando assim a interferência causada pelo fluxo de público.

Já na mesma situação sem o enriquecimento, não foi observado alteração no comportamento.

O município de São Carlos apresenta altas temperaturas e a época do ano pode

favorecer maior proliferação de mosquitos, estes dois aspectos aliados formam uma hipótese

para o aumento desse comportamento. No entanto, podemos ainda classificar esse

comportamento como estresse pré-alimentar de cativeiro (Almeida et al., 2008).

Para a família dos saguis, o ato de urinar tem como objetivo a marcação de território

sendo exercido principalmente próximo ao local de alimentação (Rowe, 1996). Tal ato sugere

uma excitabilidade (Smith et al., 1998) se desenvolvendo por meio da ansiedade (Johnson et

al, 1996; Barros et al., 2000). No entanto, não houve uma alteração significativa para esse

comportamento nos diferentes tratamentos.

O comportamento social aumentou na presença do enriquecimento, em ambas

situações e na presença somente da visitação, sendo em todas as situações desta última mais

acentuada. O ambiente e a manutenção dos indivíduos interferem diretamente nos

comportamentos sociais e individuais apresentados pelo grupo (Almeida, Margarido e Filho,

2008). Portanto, o comportamento social aumenta à medida que o ambiente fica mais rico e

próximo do ambiente natural. A partir disto, podemos supor que, o enriquecimento ambiental

pág. 333
fez efeito, deixando o ambiente mais interativo aumentando as relações entre os indivíduos,

sendo esse aumento um indício de bem-estar. (Broom & Johnson, 1993).

É válido salientar que a ausência de diferença significativa no comportamento não

implica na ausência de impactos causados pela visitação (Quadros, et al, 2014) ou pelo

enriquecimento no bem-estar animal, pois o mesmo é definido por meio da percepção do

indivíduo (Young, 2003), por isso, é preciso uma análise a nível de indivíduo.

Com o resultado estatístico de significância da interação entre o enriquecimento e a

visitação (Tabela 2, anexo 3) é possível perceber também que houve uma interferência do

enriquecimento nos efeitos causados pela visitação para os comportamentos de alimentação e

coçar. Portanto, foi possível observar que o sagui preto de mão amarela, apresenta maiores

diferenças significativas para os comportamentos influenciados pelos tratamentos observados

de modo separado e pouca interferência nos comportamentos observados com a interação

entre enriquecimento e visitação.

Em conclusão, fica evidente que o enriquecimento e a visitação interferiram em alguns

comportamentos dos saguis estudados, em diferentes níveis.

5. Agradecimentos

Agradecemos ao Parque Ecológico, em especial a Samanta Campos, assistente

administrativa por nos permitir o acesso a este e aos tratadores dos recintos que

disponibilizaram o local e assistência para a execução de nossa pesquisa. Agradecemos

também à mestranda Karime Paina por nos auxiliar em nosso projeto e aos professores

Rhainer Guillermo e Hugo Sarmento por orientar a pesquisa.

pág. 334
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pág. 338
Anexos
Anexo 1

Tabela 1 - Etograma dos comportamentos analisados

Comportamentos Descrição

Comer Pegar alimento no recipiente e consumi-lo

Movimentar Movimento seguido sem parada

Escalar Escalar pelo menos duas vezes na grade

Se coçar em qualquer parte do corpo com as mãos ou pés ou arrastar seu

Se coçar
corpo pelo tronco

Urinar/Defecar Ato de urinar ou defecar

Social Catação, toque em outro indivíduo e cópula

Fonte: Beatriz Cabrera Santana (2017)

Anexo 2

Figura 2- Enriquecimento ambiental utilizado com garrafa PET. Fonte: Isabelle Avollio Tristão (2017)

Anexo 3

Tabela 2 - Tabela de significância entre os diferentes tratamentos aplicados no Sagui Preto de mão
amarela.

Comportamento Tratamento Tempo Visita Tratamento

*visita
Comer 0,006 0 0,004 0
Movimento 0 0,270 0,006 0,659
Escalar 0,003 0 0,315 0,252
Coçar 0 0,006 0 0
Urinar/ Defecar 0,217 0,166 0,324 0,06
Social 0 0 0,002 0,866
Fonte: Beatriz Cabrera Santana (2017)

pág. 339
Anexo 3

Tabela 3 - Tabela da alteração sofrida por comportamentos estudados que tiveram diferença significativa
no Sagui preto da mão amarela. Sendo que Ce corresponde à presença de enriquecimento, Se: sem a
influência do enriquecimento, Cv: com visitação e Sv: ausência de visitantes. Classificado de acordo com a
intensidade do comportamento ocorrendo de muito baixo (--) a muito alto (++).

Comportamento Ce_Cv Ce_Sv Se_Cv Se_Sv

Comer ++ -- + -

Movimentar - -- + ++

Escalar - +

Se coçar ++ -- + -

Urinar/Defecar

Social ++ + - --
Fonte: Beatriz Cabrera Santana (2017)

Anexo 4

Figura 3 - Análise do comportamento alimentar. Fonte: Beatriz Cabrera Santana (2017)

pág. 340
Figura 4 -Análise do comportamento de movimentação. Fonte: Beatriz Cabrera Santana (2017)

Figura 5 -Análise do comportamento de movimento - escalar no recinto. Fonte: Beatriz Cabrera

Santana (2017)

Figura 6 - Análise do comportamento coçar. Fonte: Beatriz Cabrera Santana (2017)

pág. 341
Figura 7 - Análise das reações fisiológicas - urinar e defecar. Fonte: Beatriz Cabrera Santana

(2017)

Figura 8 - Análise do comportamento social - interação com outros espécimes. Fonte: Beatriz

Cabrera Santana (2017)

pág. 342
 Efeito de borda e padrões espaciais de herbivoria em uma mata
semidecídua no estado de Goiás, Brasil
Edge effect and spatial patterns of herbivory in a semi-decidous forest in Goiás state,
Brazil

Silva, Monara R.; Tizo, Alinne F. S.; Ribeiro, Ana Carolina L.; Biete, Danilo; Oliveira,
Lhorena R. S.; Reis, Noaby Carolina S.; Ribeiro, Renan F.; Silva, Yanara M. De Jesus,
Marcos Paulo. A.; Tizo-Pedroso, E.

UEG
monarabio@gmail.com

Resumo: As modificações ambientais, causadas pelas atividades humanas, têm sido

importantes causadores da fragmentação das paisagens naturais. Os efeitos de borda, como
uma das consequências da fragmentação, afetam a vegetação alterando a distribuição e a
abundância das espécies, assim como comportamento e a sobrevivência. Além disso, as
plantas e os insetos podem ser considerados indicadores de mudanças no funcionamento do
ecossistema e nas estruturas de paisagens. Assim sendo, o presente estudo analisou a
herbivoria sofrida por plantas localizadas no interior ou na borda de uma mata semidecídua,
na região sudeste do estado de Goiás. A coleta de dados foi realizada no mês de agosto de
2016, por meio da instalação de três transectos (10m x 10m, cada) posicionados na borda e
outros três transectos no interior da mata, com distância mínima de 200 metros entre eles.
Foram coletadas nove folhas de todas as plantas com mais de 15cm de altura. Amostrou-se a
herbivoria, presença de estruturas de defesa contra herbívoros e a dureza foliar. Os resultados
demonstraram que plantas posicionadas na borda da vegetação sofreram maior incidência de
herbivoria. Além disso, folhas menos duras e desprovidas de estruturas de defesa foram mais
suscetíveis à herbivoria. Este estudo corrobora as hipóteses de que plantas posicionadas na
borda das vegetações podem sofrer mais intensamente com herbivoria. Além disso, os efeitos
de borda podem intensificar a ação dos insetos herbívoros.

Palavras-chave: Ecologia de Interações; Conservação; Herbivoria; Fragmentação de habitat.

Abstract: The environmental changes caused by human activities can cause the fragmentation
of natural landscapes. The edge effects, as one of the fragmentation consequences, affects the
vegetation by altering the distribution and abundance of species, as well as its behavior and
survival. In addition, plants and insects can be considered as indicators of changes in the
ecosystem functioning and landscape structures. Thus, the present study analyzed the
herbivory suffered by plants located on the interior or on the edge of a semideciduous forest,
in the southeast region of the state of Goiás. Data sampling was performed in August 2016, by

pág. 343
means of the installation of three transects (10m x 10m, each) positioned at the edge and three
other transects inside the forest, with a minimum distance of 200m among them. Nine leaves
of all plants with more than 15cm tall were collected. The intensity of herbivory, presence of
defensive structures and the foliar hardness. The results showed that plants positioned at the
vegetation edge suffered a higher incidence of herbivory. In addition, soft and defensive
structures devoid leaves were more susceptible to herbivory. This study corroborates the
hypothesis that plants positioned at the vegetation edge may suffer more intensely with
herbivory. In addition, edge effects can intensify the action of herbivorous insects.
Keywords: Interactions ecology; Conservation; Leaf damage; Habitat fragmentation.

1. Introdução

A fragmentação dos hábitats ocorre quando há conversão de grandes áreas de

vegetação nativa em fragmentos menores isolados, o que resulta em um fenômeno de

desequilíbrio ecológico denominado efeito de borda (MURCIA, 1995). A crescente

fragmentação dos hábitats, testemunhada nas últimas décadas, tem sido apontada como um

dos principais desafios para a manutenção de áreas legais de conservação (LIMA, 2008).

Nesse sentido, estudos mostram que os processos de supressão das áreas naturais, a exemplo

do desmatamento, têm exercido pressões negativas sobre a diversidade da fauna e flora

(TURNNER, 1996; HERMANN, 2005; RODRIGUES & NASCIMENTO, 2006; PÉRICO, et

al. 2005). A conversão de áreas de entorno e redução dos fragmentos de vegetação tendem a

acentuar o efeito de borda, prejudicando os processos de migração e fluxo gênico entre as

populações (VIANNA, 1990).

Os efeitos de bordas podem se diferenciar em efeitos físicos (associados à maior

incidência solar, maior ação dos ventos, temperaturas mais elevadas, umidade mais reduzidas)

ou bióticos (efeitos diretos na abundância e na distribuição de espécies, e os indiretos

relacionados com as interações entre as espécies) (LIMA, 2008). Ambos os tipos de efeitos

podem prejudicar a distribuição das espécies entre as áreas de borda e interior das vegetações

(RIUTTA, et al. 2016). Os efeitos de borda também podem afetar ou alterar comportamentos

de animais e sua sobrevivência, refletindo-se nas populações animais e vegetais (KAPOS,

pág. 344
1989; MURCIA, 1995). Esses efeitos também podem modificar as dinâmicas das relações

entre plantas e seus insetos herbívoros, intensificando ou amenizando a intensidade do

consumo (CORNELISSEN & FERNANDES, 2003) .

A herbivoria pode ser definida como a ação de consumo de estruturas não-

reprodutivas dos organismos vegetais, realizada por animais ou patógenos (MELLO, 2007).

Também pode afetar a planta fazendo com que as taxas de fotossíntese sejam diminuídas,

prejudicando seu crescimento e desenvolvimento (CRAWLEY, 1997). Assim, o estudo dos

padrões de herbivoria pode contribuir para o entendimento de como a fragmentação dos

hábitats e os efeitos de borda modificam as relações entre as espécies (LIMA, 2008).

As interações tróficas entre insetos e plantas desempenham importantes papéis na

estruturação de comunidades e em seus processos evolutivos (STRONG, et al. 1984; COLEY,

et al. 1985). Além disso, as plantas e os insetos podem ser considerados indicadores de

mudanças no funcionamento do ecossistema e nas estruturas de paisagens (TSCHARNTKE,

et al. 1998). Deste modo, o presente estudo analisou variações na herbivoria sofrida por

plantas localizadas no interior ou na borda de uma mata semidecídua, na região sudeste do

estado de Goiás.

2. Material e Métodos

O estudo foi realizado no Parque Natural de Morrinhos, situado no município de

Morrinhos, GO (17°43'27.94"S e 49°7'31.47"O). A vegetação, de mata semidecídua e com

área de 80 ha de extensão, é circundada por bairros da cidade, o que intensifica as áreas de

borda do parque. Em agosto de 2016 foram demarcados seis transectos na vegetação (10m x

10m, cada um), sendo três transectos posicionados na borda da vegetação (distância de 50m

do limite externo do parque) e outros três transectos no interior da mata, respeitando-se a

pág. 345
distância mínima de 200 metros entre borda e interior.

Para a análise da herbivoria foram utilizadas nove folhas de cada planta encontrada no

interior dos transectos, tendo altura mínima de 15cm. Foram obtidas três folhas da cada parte

da planta (basal- 1º terço, mediana- 2º terço e apical- 3º terço). A herbivoria foi estimada

visualmente como sendo herbivoria estado 1 de 10-70%, estado 2 de 40-70% e estado 3 de

70-100%. A presença de estruturas de defesa contra herbívoros e a dureza foliar também

foram verificados e categorizados, em estados 1, 2 ou 3. O número de plantas por transecto

foi compara com os estados de herbivoria, dureza foliar e presença de estruturas de defesa

contra herbívoros utilizando-se o teste de Kruskall-Wallis.

3. Resultados e Discussão

Os resultados demonstraram diferenças significativas entre a mediana da herbivoria

nos transectos amostrados (KW(5, N=2.648)=104,83; p<0,0001). Plantas localizadas nos

transectos demarcados na borda da vegetação foram mais susceptíveis à herbivoria, do que as

plantas presentes nos transectos no interior da vegetação. Demarco et al. (2004) relacionou a

taxa de herbivoria com a disponibilidade de luz em um ambiente e sugeriu que, em ambientes

com maior disponibilidade de luz, as espécies que foram estudadas apresentariam menor taxa

de herbivoria, o que nos leva a pensar que plantas que estão na borda estão sendo mais

suscetíveis a captar luz solar e aumentar a taxa de fotossíntese. Os nossos resultados mostram

que os transectos da borda tiveram um índice maior para a herbivoria, pois tinham maior

incidência da luz solar, sendo assim, a planta tinha um crescimento maior e um investimento

maior em nutrientes, o que favorece para o herbívoro.

Os resultados demonstram diferenças significativas entre a herbivoria nas partes

inferiores das plantas em relação às partes apicais (KW(2, N=2.648)=9,33; p=0,01). Autores como

pág. 346
Ricklefs (1993), considera que a herbivoria pode ser uma interação negativa, pois pode ser

prejudicial para a planta, fazendo com que ela perca nutrientes, entretanto, alguns

pesquisadores como Stiling (1999) e Cornelissen & Fernandes (2003), acreditam que essa

relação negativa em que a planta perde nutrientes possa ser considerada como uma relação do

tipo positiva para ambos, sendo benéfica para todas as espécies envolvidas, pois a planta pode

desenvolver mecanismos de defesas capazes de impedir o herbívoro, o que irá favorecer a

planta a ter uma taxa de crescimento e produção de nutrientes.

Os resultados indicaram que houve diferenças significativas entre a herbivoria e a

presença de estruturas de defesa, como tricomas e espinhos (KW=(2, N= 2.639)=1,72; p=0,04).

Em ambientes tropicais, é sugerido que a defesa de plantas seja um mecanismo evolutivo em

resposta a grande pressão de herbívoros (COLEY & BARONE, 1996; JOHNSON, 2011).

Para Coley & Barone (1996) a pressão dos herbívoros tem levado plantas a se evoluírem,

passando a produzir defesas químicas, mecânicas e até mesmo fenológicas, e não é somente

as plantas que estão evoluindo, os herbívoros por sua vez também evoluíram. Em um estudo

feito com herbivoria foliar e características de plantas da caatinga, Dourado et. al (2016)

sugere que em uma das hipóteses testadas no trabalho a herbivoria pode interferir no fitness

da planta, em contrapartida as plantas desenvolvem contra-estratégias para diminuir os danos

que são causados pelos herbívoros, e esta dinâmica que pode ser considerada como uma

corrida armamentista, é esperada para a coevolução entre plantas e herbívoros como sugerido

pela hipótese da Rainha Vermelha (Red Queen Hypostesis) proposta por Van Valen (1973).

Os resultados mostram que plantas com folhas menos rígidas sofrem menos herbivoria

do que as plantas com folhas coriáceas (KW(2, N =2.648)=66,48; p< 0,001). Edward & Wratten

(1981) diz que a epiderme foliar pode ser coberta por uma cutícula lipídica , Kerstiens (1996)

afirma que essa cutícula lipídica pode formar uma barreira mecânica contra a penetração de

fungos e a ação de insetos herbívoros, sendo uma das principais defesas físicas contra

pág. 347
estresses bióticos e abióticos. Para autores como Peeters, (2002) e Fernandes,( 1992) a dureza

da folha implica em paredes espessadas e/ou feixes de fibras, lignificadas ou não . Lara (1991)

sugere que uma epiderme com uma textura mais rígida, por deposição de sílica e/ou lignina, é

uma barreira mecânica que reduz a oviposição por alguns insetos. Karabourniotis, et al.

(1999) diz que a cutícula e a epiderme vão proteger o mesofilo (que são os tecidos

parenquimáticos das folhas das plantas, que ficam posicionados entre as epidermes superior e

inferior) contra a perda de água e os efeitos nocivos dos raios UV. Esse resultado pode ser

levado em consideração que as folhas menos rígidas possam produzir mecanismos que não

seja tão palatáveis para os herbívoros, fazendo assim que prefiram folhas mais coriáceas.

Ainda é bastante escasso o número de trabalhos relacionando uma taxa de herbivoria com

folhas de maior dureza.

4. Agradecimentos

Os autores agradecem à administração do Parque Natural de Morrinhos por autorizar a

realização deste trabalho. Everton Tizo-Pedroso agradece também à UEG pela Bolsa de

Incentivo ao Pesquisador (Pró-BIP).

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pág. 351
 Enriquecimento ambiental para Lobo-guará (Chrysocyon brachyurus) no
Zoológico Municipal Parque Jacarandá (Uberaba, MG).
Environmental enrichment for Maned Wolf (Chrysocyon brachyurus) at the Municipal
Zoo Jacarandá Park (Uberaba, MG).

Santos Monteiro, Cristiane¹; Santos Monteiro Simony1; Custódio Iannini, Ana E2 & Pizzutto
Schilbach, Cristiane3.

1
CESUBE; 2UFU; 3USP
cristianebiosantos@hotmail.com

Resumo: O lobo-guará (Chrysocyon brachyurus) é o maior canídeo da América do Sul.

Apresenta problemas de conservação, manutenção em cativeiro e reprodução. Técnicas de
enriquecimento ambiental foram aplicadas em um exemplar de lobo guará, mantido no
Zoológico Parque Jacarandá de Uberaba-MG, com o intuito de avaliar e promover o bem estar
do animal. As técnicas escolhidas de enriquecimento ambiental foram: ambiental, alimentar e
sensorial/estimulatório sendo aplicadas cinco vezes por semana. Seu comportamento foi
registrado pelo método animal focal com intervalo, sendo 20 h antes do enriquecimento (fase
I) e 60 h durante enriquecimento (fase II). As observações foram realizadas pela manhã e à
tarde e em dias com visitação aberta ou não ao público. Para a técnica ambiental, foram
distribuídos aleatoriamente no recinto galhos e cordas entrelaçados, folhas espalhadas, tronco
com diversos orifícios, areia. No recinto, grama e uma lobeira (Solanum lycocarpum) foram
plantadas. Para a técnica estimulatória-sensorial, foram espalhados pelo recinto bola, ossos
defumado, natural e de couro, cobertor, pedaços de material emborrachado e de couro, frutas
inteiras, caixa de papelão e coco verde com carne em seu interior. Para a técnica alimentar, os
alimentos foram escondidos, colocados em caixas lacradas de vários tamanhos ou sacos
diversos, amarrados em poste e telas do recinto, além do oferecimento de picolé de fígado,
sangue espalhado no recinto, bolinhos de carne com ração. Diferentes itens alimentares
daqueles normalmente fornecidos pelo zoológico incluíram ovos crus, frutas inteiras e com
casca, fruto da lobeira, cenoura e couve. Por meio, da comparação estatística da fase I com a
fase II, observou-se mudanças na frequência dos comportamentos após o enriquecimento dos
foram significativas, demonstrando a importância do emprego dessas técnicas em cativeiro.
Porém, os resultados mostraram ainda eventual habituação às técnicas aplicadas, ressaltando a
necessidade de variá-las ao longo do tempo.
Palavras-chave: bem-estar; enriquecimento ambiental; comportamento.

Abstract: The maned wolf (Chrysocyon brachyurus) is the largest canid in South America. It
presents problems of conservation, captivity and reproduction. Environmental enrichment
techniques were applied in a guarau wolf specimen, kept at the Jacarandá Park Zoo in
Uberaba, MG, Brazil, in order to evaluate and promote animal welfare. The chosen techniques

pág. 352
of environmental enrichment were: environmental, alimentary and sensorial / stimulatory
being applied five times a week. Its behavior was recorded by focal animal method with
interval, being 20 h before enrichment (phase I) and 60 h during enrichment (phase II).
Observations were made in the morning and in the afternoon and on days with open visitation
or not to the public. For the environmental technique, twigs and interlaced ropes were
distributed randomly in the enclosure, scattered leaves, trunk with several holes, sand. In the
enclosure, grass and a lobeira (Solanum lycocarpum) were planted. For the sensory-
stimulatory technique, the ball enclosure, smoked, natural and leather bones, blanket, pieces
of rubber and leather, whole fruits, cardboard box and green coconut with meat inside were
scattered around the room. For the food technique, the food was hidden, placed in sealed
boxes of various sizes or different bags, tied to posts and screens of the room, in addition to
offering popsicles of liver, blood scattered in the room, meat dumplings with ration. Different
food items from those normally provided by the zoo included raw eggs, whole and shelled
fruits, fruit of the lobeira, carrot and cabbage. By means of the statistical comparison of phase
I and phase II, changes in the frequency of behaviors after enrichment were significant,
demonstrating the importance of using these techniques in captivity. However, the results
showed an eventual habituation to the applied techniques, emphasizing the need to vary them
over time.
Keywords: well-being; environmental enrichment; behavior.

1. INTRODUÇÃO

Com as ameaças advindas de questões antrópicas sobre as populações de lobo-guará

(Chrysocyon brachyurus), tornam-se imprescindíveis estudos sobre sua ecologia tanto em

ambiente natural quanto em cativeiro (DIETZ, 1984).

Com atentativa de minimizar problemas apresentando dentro do cativeiro, vem sendo

discutido e pesquisa sobre bem-estar animal. O estado de um indivíduo com relação a seu

ambiente pode ser medido, através da observação e registro de ausência e presença de certos

comportamentos (BROOM, 1991).

O enriquecimento também pode ser entendido como um melhoramento na função

biológica dos animais, resultante da mudança no seu ambiente (HARE, 1998) .

Este trabalho teve como objetivo principal avaliar a influência das diferentes técnicas

de enriquecimento ambiental nos parâmetros comportamentais de um exemplar de lobo-

guará, cativo no Zoológico Municipal Parque Jacarandá de Uberaba-MG, visando a redução

pág. 353
de comportamentos estereotipados e redução do estresse de cativeiro e consequentemente

promovendo o seu bem-estar.

2. MATERIAIS E MÉTODO

Inicialmente o projeto foi dividido em duas fases: antes do enriquecimento e durante o

enriquecimento.

Durante as duas fases, o animal foi observado pelo método “animal focal” com

intervalo, tendo cada observação a duração de 10 minutos, com registros feitos a cada 30

segundos. As observações geralmente foram realizadas três vezes por semana, em dias e

horários variados e com a presença ou não de visitantes. O horário de início e término das

observações variou entre 5: 30h a 19:40h na primeira fase e 8:00h a 18:30h na segunda fase.

A diferença no horário de início das observações, deve-se ao fato que na segunda fase foi

necessário enriquecer o ambiente. O término da primeira fase foi diferente da segunda, porque

as observações da primeira fase foram realizadas durante o horário de verão.

Durante a primeira fase, chamada de “linha de base”, foram efetuadas observações do

comportamento dos animais em sua condição usual, através da formulação prévia de um

etograma e do registro pelo método de amostragem focal por intervalo (BOINSKI et al,

1999). A intenção desta etapa foi fazer um levantamento dos comportamentos típicos dos

animais e de possíveis estereotipias apresentadas. As observações duraram três meses,

totalizando 20 horas de registro.

A segunda fase teve duração de quatro meses, totalizando sessenta horas de

observação. As técnicas de enriquecimento comportamental foram distribuídas aleatoriamente

e executadas três vezes por semana. As técnicas aplicadas foram: ambiental, alimentar,

estimulatório / sensorial.

pág. 354
 Para a técnica ambiental foram distribuídos aleatoriamente no recinto galhos, folhas

espalhadas sugeridos por Duncan (1998), cordas entrelaçados como utilizadas por

Vasconcellos (2004), tronco com diversos orifícios e areia. No recinto, grama como Duncan

(1998) sugeriu em sua pesquisa, e uma lobeira (Solanum lycocarpum) foram plantadas.

Para a técnica estimulatório-sensorial, foram espalhados pelo recinto bola, ossos

defumados, natural e de couro, sendo utilizado também por Vasconcellos (2004), cobertor

(ORTNER, 1995), pedaços de material emborrachado e de couro, frutas inteiras, caixa de

papelão e coco verde com carne em seu interior.

Para a técnica alimentar, os alimentos foram escondidos, colocados em caixas lacradas

de vários tamanhos ou sacos diversos, amarrados em poste e telas do recinto (Hare, 1998),

além do oferecimento de picolé de fígado, sangue espalhado no recinto, conforme sugerido

por Duncan (1994), bolinhos de carne com ração. As frutas foram apresentadas de forma

diferentes, inteiras e com casca. Outros itens alimentares, além daqueles normalmente

fornecidos pelo zoológico, foram incluídos como ovos crus, fruto da lobeira, uva, melancia,

cenoura e couve (ORTNER, 1995).

Para a análise dos resultados, foi utilizado método comparativo de frequência de

ocorrência, dos comportamentos, antes e durante o enriquecimento.

Os dados obtidos dos padrões comportamentais (etogramas) foram analisados para

detectar alterações entre as Fases I e II deste estudo, resultantes da introdução de técnicas de

enriquecimento ambiental. Todas as análises estatísticas foram realizadas por meio do

software Statsoft Statistica 7.0® e as diferenças observadas foram consideradas significativas

quando o nível de significância (p) foi menor que 0,05.

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

pág. 355
 Durante esse estudo, as observações realizadas foram úteis para categorizar e registrar

os comportamentos exibidos pelo animal. A relação dos comportamentos registrados para o

Lobo-guará durante esse estudo e seus respectivos significados podem ser visualizados na

Tabela 1.

Tabela 1- Categorias comportamentais registradas para o lobo guará e seus respectivos significados.

Atividades
Locomoção: Andar, desde que o animal não esteja em nenhuma outra atividade;
Forrageamento e exploração: Procurar e manipular o alimento, farejar o solo, as folhagens, as árvores ou
revolver o substrato;
Interação com o enriquecimento: interagir com os itens colocados no recinto;
Outros: Comportamentos como coçar-se, lamber-se, bocejar, espreguiçar, defecar; correr assustado;
Em cima da toca: permanecer sobre a toca, a procura de comida;
Alimentação;
Escavação: Cavar buraco para defecar;
Inatividade
Não visível: mesmo tendo a informação sobre a localização do animal (dentro da casa de contenção ou preso,
dentro da toca e atrás da casa de contenção) não era possível visualizá-lo;
Parado observado: Permanecer parado, em pé;

Na primeira fase, foram observados comportamentos como: espreguiçar, lamber-se,

bocejar, coçar-se, defecar, correr assustado, caminhar, forragear, observar parado, alimentar-

se, dentro da toca e da casa de contenção e atrás da casa de contenção. Não foram observados

os comportamentos vocalizar e demarcar território.

Na segunda fase, os comportamentos observados foram: espreguiçar, lamber-se,

bocejar, caminhar, coçar-se, defecar, correr assustado, observar parado, forragear, dentro da

toca, alimentar-se, dentro e atrás da casa de contenção, dentro da toca, escavação, em cima da

toca e interagir com enriquecimento. Não foram observados os comportamentos vocalizar e

demarcar território.

A Tabela 2 mostra as porcentagens referentes a comportamentos apresentados pelo

indivíduo, antes e durante o enriquecimento.

pág. 356
 Na Tabela 2, comparando-se a fase I com a fase II, percebe-se que o animal diminuiu

seu tempo de locomoção (X2 = 4,92, t= 3,97, p= 0,0460) e diminuiu também a condição de

“parado observando” (X2 = 4,92, t= 1,15, p< 0,0001). A princípio, parece que essa é uma

resposta negativa, a julgar pela diminuição do tempo gasto na locomoção. Entretanto, esse

fato pode indicar que o animal passou a gastar seu tempo com outras atividades. Além disso, o

decréscimo da ocorrência da condição “parado observando” sugere que o animal passa a

sentir-se mais tranquilo.

Tabela 2- Frequências dos comportamentos observados para o lobo guará, comparando-se os

comportamentos exibidos pelo animal sem enriquecimento (fase I) e com enriquecimento (fase II).

Antes Durante Valor-p

Comportamento do lobo guará
Significativos
Dentro da casa de contenção 70,96 90,53 < 0,0001
Preso dentro da casa de contenção 5,83 0,07 < 0,0001
Caminhando no recinto 4,92 3,97 0,0460
Parado observando 4,92 1,15 < 0,0001
Forrageando 0,08 1,60 < 0,0001
Atrás da casa de contenção 1,88 0,60 < 0,0001
Dentro da toca 9,83 0,03 < 0,0001
Outros 0,54 0,10 < 0,0001
Interagindo com enriquecimento 0 0,49 0,0006

Não significativos
Comendo 1,04 1,19 0,5444
Em cima da toca 0 0,15 0,1170
Cavando 0 0,13 0,1777

O espécime aumentou seu tempo de forrageamento (X2 = 0,08, t= 1,60, p< 0,0001) e

alimentação (X2 = 1,04, t= 1,19, p= 0,5444) (não significativo), como pode-se observar na

Tabela 2, porque o enriquecimento alimentar estimula o animal a apresentar maior interesse

pela alimentação, como foi observado por Vasconcellos (2004), devido à maior diversidade de

formas que os alimentos são apresentados. Diferentes itens alimentares, mais atrativos foram

oferecidos para estimular a sua procura e para variar a alimentação. O forrageamento está

pág. 357
diretamente relacionado com a procura do alimento e, com o enriquecimento, o acesso ao

alimento foi dificultado. Portanto, o animal passou a ter que procurar o alimento antes de

ingeri-lo.

Observa-se que o tempo gasto dentro da toca (X2 = 9,83, t= 0,03, p< 0,0001) e atrás da

casa de contenção (X2 = 1,88, t= 0,60, p< 0,0001) diminuíram, como pode-se observar Tabela

2, locais esses que funcionavam como ponto de fuga, mas não ofereciam tanta segurança

quanto a casa de contenção (X2 = 70,96, t= 90,53, p< 0,0001). Então, o animal preferiu a casa

de contenção para se esconder, pois o tempo gasto em seu interior aumentou. Esses

comportamentos que visam privacidade e proteção são uma característica natural do animal,

principalmente na presença de humanos, como foi observado por CONSORTE-MCCREA,

(1994).

Foram exibidos três comportamentos na fase II que não foram observados na fase I,

(conforme pode-se visualizar na Tabela 2) sendo que todos estão associados com as técnicas

de enriquecimento. O primeiro comportamento foi quando o lobo subiu em cima da toca (X2

= 0, t= 0,15, p= 0,1170) a procura de alimento. A toca funcionou como plataformas de

elevação, técnica sugerida por Duncan (1994) como possível enriquecimento para carnívoros.

O segundo comportamento apresentado foi escavar e remover a terra (X2 = 0, t= 0,13,

p= 0,1777). Vasconcellos (2004), em seu trabalho com enriquecimento ambiental para lobos

guará, também encontrou esse novo comportamento durante o enriquecimento. Essa novidade

sugere um ganho em termos de bem estar, uma vez que se aproxima do padrão

comportamental da espécie em ambiente natural. CONSORTE-MCCREA (1994) mencionou

o hábito de escavação e remoção da terra para lobos selvagens.

O terceiro comportamento foi o de interagir com os enriquecimentos (X2 = 0, t= 0,49,

p= 0,0006). O animal foi observado enquanto abria a caixa lacrada onde foram colocados os

pág. 358
alimentos e também foi observado manipulando o cobertor, itens recomendado por Ortner

(1995) como opção de enriquecimento.

Na segunda fase, em relação à técnica ambiental, o animal correspondeu às folhas

espalhadas e à areia, pois passou a farejar e escavar sobre elas. Para a grama plantada para

esse fim, o animal escavou e a arrancou do solo. A resposta em relação ao tronco com

orifícios onde foram colocados alimentos, também foi positiva, visto que ele procurou e

ingeriu os alimentos colocados nos orifícios. Quanto à lobeira (Solanum lycocarpum) plantada

no recinto, não houve tempo para frutificação, porém, foram espalhados frutos de lobeira de

outra planta e o animal brincou com eles e depois se alimentou dos mesmos. Os dois itens que

não despertaram interesse no lobo guará foram as cordas e os galhos no chão.

Para a técnica estimulatória-sensorial, o indivíduo brincou intensamente com a bola,

com os pedaços de material emborrachado e de couro, cobertor e caixa de papelão. Todos

estes itens foram mordidos, rasgados e carregados pelo recinto. Quanto ao osso defumado,

natural e de couro, o animal brincou com eles e posteriormente os roeu. As frutas inteiras

ainda serviram de brinquedo, antes de serem ingeridas. O coco verde com a carne em seu

interior serviu inicialmente de brinquedo, porém o animal não a retirou de dentro do coco.

Na técnica alimentar, o animal demonstrou interesse pelos alimentos escondidos,

pendurados na tela e árvores, ou colocados dentro de caixas, passando a procurá-los todas as

vezes que foram oferecidos. Não se interessou pelo picolé de fígado, pelo sangue espalhado

no recinto, bem como pelos bolinhos de carne com ração, quando apenas os farejava, mas não

os ingeriu. Dos alimentos oferecidos diferentes da sua dieta habitual, apreciou os ovos crus,

melancia e uva, mas não se interessou pelas cenouras e couves.

Para a categoria comportamental “outros” (X2 = 0,54, t= 0,10, p= < 0,0001), que

referem-se a comportamentos como coçar-se, lamber-se, bocejar, espreguiçar e defecar, o

animal apresentou uma redução (Tabela 2). Mais uma vez, pode parecer uma resposta

pág. 359
negativa quando se considera uma redução nesses comportamentos. No entanto, enquanto

diminuiu esses comportamentos, o animal passou a realizar atividades distintas como interagir

com os enriquecimentos.

Durante as observações propriamente ditas, o Lobo-guará não foi observado

interagindo com os brinquedos oferecidos, comestíveis ou não. Porém, este fato pôde ser

evidenciado todas as manhãs seguintes à introdução dos itens citados, já que os brinquedos

estavam em locais diferentes de onde foram colocados ou apresentaram-se parcialmente

comidos. Essa observação indica que o animal passou a realizar sua atividade ao entardecer e

amanhecer. Esse resultado corrobora aquele observado por Dietz (1984), que concluiu que o

lobo guará mantém o comportamento crepuscular. Vasconcellos (2004) também observou que

os animais interagiram mais vezes com os brinquedos durante a noite.

4. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Por meio, do enriquecimento ambiental, pode-se oferecer opções de atividade dentro

do cativeiro e diminuir a inatividade do animal. Assim, possibilitar ao animal cativo a

apresentar comportamento mais próximo possível do exibido no habitat natural.

Novos estudos sobre os animais em seu habitat natural devem ser realizados para

servirem de embasamento na escolha das melhores técnicas de enriquecimento a serem

utilizadas no cativeiro, pois na escolha da técnica, deve-se levar em consideração os

comportamentos naturais do animal. Portanto, com o desenvolvimento de técnicas mais

adequadas, podemos proporcionar aos animais melhores condições de vida em cativeiro.

Portanto, torna-se indispensável que os zoológicos incorporem as técnicas de

enriquecimento ambiental em sua rotina, não somente estabelecendo-as em seus protocolos de

tratamento, como introduzindo variações ao longo do tempo.

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pág. 360
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pág. 361
 Enriquecimento ambiental para o tuiuiú (Jabiru mycteria Lichtenstein,
1819) cativo no Zoológico do Parque Municipal do Sabiá, Uberlândia-
MG, Brasil
Environmental enrichment for a captive Jabiru mycteria (Lichtenstein, 1819) captive at
the Sabiá Municipal Park Zoo (Uberlândia, MG)

Cruz, Patrícia Ferreira Fernandes da1; Ianinni-Custódio, Ana Elizabeth1 & Araújo, Lúcio
Borges de1
1
UFU
patricia.cruz@ufu.br

Resumo: Este estudo avaliou a eficácia de técnicas de enriquecimento ambiental sobre o

comportamento de um espécime de tuiuiú (Jabiru mycteria) cativo no zoológico de
Uberlândia, MG, Brasil. A coleta de dados ocorreu em duas etapas: elaboração do etograma e
quantificação dos comportamentos antes (fase I) e durante a aplicação dos itens de
enriquecimento ambiental (fase II), totalizando 100h de observações. Foram identificadas 41
condutas agrupadas em oito categorias comportamentais, sendo a categoria de manutenção a
mais frequente (fase I). Foram utilizados três tipos de enriquecimento ambiental: alimentar
(quatro itens), físico (dois itens), e sensorial (um item). Durante a fase II, ocorreu o
surgimento de seis condutas e duas categorias comportamentais, além de mudanças na
frequência da exibição dos comportamentos relacionados com o forrageio que aumentaram e
o estereotípico, que diminuiu. As alterações comportamentais ocorridas durante a
implementação do enriquecimento ambiental evidenciam uma melhoria no grau de bem-estar
do tuiuiú.
Palavras-chave: Tuiuiú cativo; Etograma; Bem-estar animal.

Abstract: This study evaluated the effectiveness of environmental enrichment techniques on

the behavior of one individual jaburu (tuiuiú) (Jabiru mycteria) captive at the Uberlândia,
MG, Brazil zoo. Data collection took place in two phases: preparation of the ethogram and
quantification of behavior before (phase I) and during application of environmental
enrichment items (phase II), totaling 100hs observation. Forty one (41) conducts were
identified and grouped into eight behavioral categories, the maintenance category being the
most frequent (phase I). Three types of environmental enrichment were used: food (four
items), physical (two items), and sensory (one item). During phase II, six conducts and two
behavioral categories emerged, as well as changes in frequency of behavioral display related
to an increase in foraging and decrease in stereotype. Behavioral changes that occurred during
the implementation of the environmental enrichment show an improvement in the level of
Jaburu welfare.
Keywords: Captive Jabiru mycteria; Ethogram; Animal welfare.

pág. 362
 1. Introdução

O tuiuiú ou jaburu, Jabiru mycteria (Ciconiiformes: Ciconiidae) é a maior ave voadora da

planície pantaneira atingindo até 1,60 m de altura e 2,80 m de envergadura, sendo considerada

um símbolo do Pantanal (ANTAS, 2004). Os indivíduos pesam cerca de 8 Kg, apresentam

bico grande e ligeiramente curvado para cima, pescoço dilatado, cuja base é vermelha e a

plumagem é inteiramente branca (ANDRADE, 1997).

A espécie pode se deslocar centenas de quilômetros quando as condições locais se alteram

e as fontes alimentares ficam escassas. Podem se alimentar de peixes, caramujos, insetos e

pequenos vertebrados terrestres de forma ocasional (ANTAS, 2004). Embora os tuiuiús sejam

localmente comuns em outras regiões do Brasil, estão se tornando cada vez mais raros com a

degradação dos rios e das matas ciliares, bem como o aterramento dos pantanais e banhados

que utilizam para a sua sobrevivência (SIGRIST, 2009).

Diversos trabalhos têm sido publicados sobre Jabiru mycteria, enfocando distribuição

Campos & Coutinho (2004); Levy et al. (2008); Pedersoli et al. (2010); Soto et al. (2011);

biologia, ecologia ou reprodução (LOPES, 2006; MOURÃO & TOMAS, 2007; NUNES &

TOMAS, 2008; OLIVEIRA, 2009; OLIVEIRA & CAVALCANTI, 2000; VILLARREAL-

ORIAS, 2009, 2012). Até o momento, não há referências sobre a etologia da espécie em

cativeiro.

Estudos comportamentais com animais cativos possibilitam o entendimento sobre como o

ambiente físico afeta o repertório comportamental das espécies, permitindo adequar de uma

forma mais viável o tratamento e o recinto às necessidades de cada indivíduo (PITSKO,

2003). Embora zoológicos sejam importantes na conservação ex situ (Iudzg/Cbsg, 1993), a

maioria deles apresenta recintos que não permitem a adequação de algumas espécies à vida

cativa. De acordo com Young (2003), isso ocorre em vista da pouca complexidade ambiental,

pág. 363
que, consequentemente, leva a uma estimulação inadequada de modo que os animais não

encontram predadores, recebem sua alimentação de forma facilitada, estão resguardados das

intempéries, possuem parceiros sexuais escolhidos pelo homem, além de estar livres de

interações sociais negativas.

Além disso, animais cativos podem desenvolver transtornos de diferentes naturezas,

tornando-se susceptíveis ao aparecimento de inúmeras doenças, além de padecer de alterações

psicológicas e comportamentais, como as estereotipias (Fowler, 1986) representadas pela

sequência de movimentos repetidos e relativamente invariáveis, que não possui um propósito

aparente, sendo claramente um indicativo de baixo grau de bem-estar (BROOM & FRASER,

2010).

A redução do estresse, a diminuição de distúrbios comportamentais, de intervenções

clínicas, e taxa de mortalidade e o aumento de taxas reprodutivas são alguns benefícios do

enriquecimento ambiental (CARLSTEAD & SHEPHERDSON, 2000). Trata-se de um

princípio de manejo que aumenta a qualidade de vida dos animais em cativeiro, identificando

e fornecendo estímulos para a expressão de atividades físicas e psicológicas necessárias para o

seu bem-estar (SHEPHERDSON et al. 1998). Durante a implementação destes programas, é

indispensável o conhecimento da biologia da espécie (Boere, 2001), e a relação desta com seu

habitat (Kitchen & Martin, 1996) de modo que os itens utilizados tenham uma relevância

biológica e uma utilidade funcional para o animal (NEWBERRY, 1995). Nesse contexto, o

presente estudo foi desenvolvido com o objetivo de avaliar a eficácia de técnicas de

enriquecimento ambiental para um espécime de Jabiru mycteria, em cativeiro.

2.Material e métodos

O estudo foi realizado no Zoológico localizado no complexo do Parque Municipal do

Sabiá, município de Uberlândia (48°18’39”W, 18°55’23”S), Minas Gerais, Brasil. O

pág. 364
complexo Parque Municipal do Sabiá possui 1.850.000 m², abrigando áreas remanescentes de

Cerrado, nascentes, represas, uma estação de piscicultura com aquário e outras estruturas

voltadas para o lazer da população local como quadras de esporte e pistas de corrida. O

zoológico conta com um plantel com mais de 200 espécies de animais que são cuidados por

uma equipe de veterinários e biólogos mantidos pela Secretaria de Meio Ambiente (PMU,

2011).

De acordo com a ficha catalográfica do zoológico, o único espécime de Jabiru mycteria

do zoológico é um macho que chegou em 2006, aparentemente saudável e com idade

indeterminada. O recinto que abriga o espécime possui 187,2 m2. É revestido por alambrado

com uma porta para o acesso do tratador. Externamente há um biombo de madeira com 1 m

de altura que separa o recinto do público visitante. O recinto possui ao fundo uma pequena

lagoa ocupada por animais aquáticos, margeada na região frontal por um barranco de terra

com a presença de capim. O restante do recinto apresenta solo coberto por grama, alguns

troncos e uma mangueira (Mangifera indica), de pequeno porte. Há uma estrutura de

sombreamento ou cobertura formada por telha de metal e ladeada por quatro troncos

localizada no meio do recinto. A alimentação de J. mycteria inclui frutas e carne vermelha

dispostas numa bandeja rasa de coloração branca. A oferta é diária nos períodos da manhã e

tarde.

A pesquisa de campo foi conduzida no período entre Agosto de 2011 a Novembro de

2012, envolvendo duas etapas: construção do etograma e quantificação dos comportamentos

antes da aplicação das técnicas de enriquecimento ambiental (Fase I) e quantificação dos

comportamentos durante a aplicação de técnicas de enriquecimento ambiental (Fase II),

totalizando 100h de observações. As observações comportamentais ocorreram entre

07h00min e 18h00min, três vezes durante a semana em dias alternados, em sessões de duas

horas cada, a 2 m de distância do recinto do tuiuiú.

pág. 365
 Para a confecção do etograma foi utilizado o método ad libitum ou amostragem de todas

as ocorrências (ALTMANN, 1974). Os comportamentos foram registrados em fichas de

anotações, contendo a data e o horário de observação, totalizando 40h de observações

qualitativas.

A partir da descrição do repertório comportamental, os atos comportamentais foram

agrupados em categorias, de acordo com as suas funções e similaridades, e quantificados,

utilizando-se o método “animal focal” (ALTMANN, 1974). Após a fase I, de quantificação

dos comportamentos de J. mycteria, foram aplicadas as técnicas de enriquecimento ambiental,

fase essa também de quantificação dos comportamentos, a fim de se comparar os resultados

obtidos. Cada fase de observação da quantificação durou cerca de 30h, totalizando 60h de

observações quantitativas.

Durante a fase II, cada item de enriquecimento ambiental foi introduzido quatro vezes

no interior do recinto e em diferentes períodos do dia (manhã e tarde) para que ocorresse uma

adaptação do animal ao mesmo e a quebra de sua rotina comportamental. Os modelos de

enriquecimento ambiental foram avaliados e autorizados pelo corpo técnico do zoológico.

Este trabalho foi efetuado em conformidade com as normas quanto ao uso de animais no

ensino e na pesquisa de acordo com a resolução 879 do Conselho Federal de Medicina

Veterinária (CFMV, 2008). Foram utilizados os seguintes enriquecimentos: 1) alimentar (rãs

vivas e peixes vivos colocados dentro de um vasilhame com água disposto no chão do recinto

próximo à cobertura, carne vermelha escondida dentro de melão colocado em pontos

alternados do recinto, e lambaris pendurados em uma corda formando um varal que foi

suspenso no interior do recinto a 1,5 m de altura, próximo à cobertura), 2) físico (folhas de

palmeira de jerivá (Syagrus romanzoffiana) fixadas no tronco de forma aleatória e reforma da

cobertura do recinto com o fechamento de suas laterais) e 3) sensorial (inserção de um

pág. 366
espelho apoiado na parte interna do biombo de madeira em localização alternada pelo

recinto).

Os comportamentos exibidos durante a fase I foram comparados com aqueles exibidos

na fase II através do teste G (SOKAL & ROHLF, 1981). Para avaliar se ocorreu uma

interação diferenciada de J. mycteria com os diferentes modelos de enriquecimento ambiental

utilizou-se o teste de comparação múltipla de proporções (Biase & Ferreira, 2011), sendo

considerada a significância de 5%.

3. Resultados

Na fase I, foram identificadas, descritas e quantificadas 41 condutas comportamentais

classificadas em oito categorias (Quadro 1) (Figura 1). Durante a fase II, foram exibidos seis

novos comportamentos, dentre eles dois relacionados à categoria de alimentação, um

comportamento relacionado à categoria social e outro relacionado à categoria de distração. Os

demais comportamentos originados durante a fase II são referentes ao surgimento de duas

novas categorias (sensorial e reclusão), cujas condutas estão relacionadas diretamente à

adição do enriquecimento ambiental: “Se observa através do espelho” (frequência de

ocorrência = 321) e “Locomove para dentro do abrigo que foi reformado” (frequência de

ocorrência = 31).

A maioria das categorias diferiu entre as fases I e II (p<0,05) com a introdução dos itens

de enriquecimento ambiental. As categorias que apresentaram aumento após a introdução do

enriquecimento ambiental foram: alimentação (G= 1355,054; gl= 10; p<0,0001), social (G=

82,062; gl= 3; p<0,0001), e distração (G= 47,459; gl= 1; p<0,0001). As categorias que

diminuíram após a introdução do enriquecimento ambiental foram: alerta (G= 133,013; gl= 2;

p<0,0001) e estereotipia (G= 11,655; gl= 1; p= 0,0006). Os atos comportamentais

pág. 367
classificados na categoria de manutenção foram avaliados separadamente a despeito de sua

importância: auto-limpeza apresentou um aumento durante a fase II (G= 57,658; gl= 9;

p<0,0001), e os atos de descanso (G= 157,206; gl= 6; p<0,0001) e coçar (G= 13,894; gl= 1;

p= 0,0002) apresentaram uma diminuição durante a fase II. As categorias de locomoção (G=

1,145; gl= 3; p= 0,766) e outro (G= 0,973; gl= 1; p= 0,3239) não diferiram significativamente

entre as duas fases, embora tenham apresentado uma diminuição após a introdução dos itens

de enriquecimento ambiental.

O tuiuiú interagiu mais com os itens alimentares (60%), seguido do uso do espelho

(23%), folhas de palmeira (15%) e abrigo (2%). Na comparação par a par dos diferentes itens

de enriquecimento ambiental, notou-se que ocorreu uma diferença significativa (P<0.0001)

entre todos os modelos.

4. Discussão

Com a introdução dos itens de enriquecimento ambiental, o espécime alvo do estudo

mostrou alterações na frequência de ocorrência de seus comportamentos, com o aumento de

algumas frequências, diminuição de outras e aparecimento de novos comportamentos. A

adição de presas vivas à dieta de Jabiru mycteria a exemplo dos peixes vivos e rãs, provocou

um aumento da exibição de comportamentos exploratórios e de predação, de modo que a

categoria de alimentação foi a mais frequente durante a fase II. Tomiita (2010) também

observou mudanças comportamentais sinalizadoras de melhora do grau de bem-estar através

da diminuição de comportamento de estresse, quando utilizou peixes vivos como

enriquecimento ambiental para indivíduos de cabeça-seca (Mycteria americana). O indivíduo

de J. mycteria foi observado capturando peixes na lagoa apenas durante a fase I, período

chuvoso, que visivelmente apresentou uma maior abundância de indivíduos. Já na fase II,

pág. 368
período caracteristicamente mais seco, ocorreram períodos de escassez alimentar, e a ave

possuía uma dieta baseada apenas em frutas e carne vermelha, o que determina a importância

da continuação da implementação do enriquecimento ambiental após o estudo.

Dentre as condutas relacionadas com a categoria de manutenção de J. mycteria, o ato de

auto-limpeza foi o único que apresentou um aumento durante a fase II. Apesar de

comportamentos relacionados com os cuidados corporais, quando exibidos em altas

frequências, poderem se tornar comportamentos autodestrutivos (Costa & Pinto, 2008), para

J. mycteria essa conduta não ocorreu de forma patológica, visto que a manutenção das penas

constitui-se em uma importante função para aves. Além disso, o aumento da exibição de

comportamentos relativos à limpeza pode ser um indicativo de maior ocorrência de

ectoparasitas para a ave, cujos registros em literatura apontam para malófagos da ordem

Phithiraptera (VALIM et al. 2005).

O ato de descanso de J. mycteria obteve a maior frequência de comportamentos durante

a fase I, tendo apresentado uma significativa redução durante a fase II. Neste sentido, a

aplicação de técnicas de enriquecimento ambiental torna-se extremamente importante, porque

promove um aumento da complexidade física, social e temporal desses ambientes (Carlstead

& Shepherdson, 2000) proporcionando maior oportunidade aos animais de explorarem o seu

interior, tornando-se dessa forma mais ativos. A inserção dos itens de enriquecimento

ambiental pode ter contribuído para esta mudança de comportamento, visto que o indivíduo

passou a executar mais comportamentos relacionados à alimentação, auto-limpeza, e distração

durante a fase II.

A diminuição da exibição de comportamentos relativos à locomoção não indicou

necessariamente que o indivíduo se tornou menos ativo durante a fase II, até mesmo porque a

maior atividade do animal durante a implementação do enriquecimento ambiental pode ter

sido direcionada para a exibição de outros comportamentos, como os relacionados ao

pág. 369
forrageio, por exemplo. Além do mais, J. mycteria é uma ave que realiza movimentos

migratórios (Andrade, 1997) necessitando desta forma de grandes áreas para sua

sobrevivência, tendo o seu recinto uma área desproporcional à manifestação de

comportamentos relacionados à locomoção incluindo o voo, podendo até mesmo inibí-los.

Outra evidência de que a introdução dos itens de enriquecimento ambiental tenha

promovido uma melhor qualidade de vida para J. mycteria está na redução da expressão de

comportamentos considerados estressores. Nota-se que a inserção destes itens pode promover

maior oportunidade de escolha e controle do ambiente (SHEPHERDSON et al. 1998). O

comportamento estressor “bater o bico contra a grade próximo ao período da alimentação”,

diminuiu durante a fase II e apesar de ser repetitivo não foi considerado como uma

estereotipia, porque se relaciona a uma importante função para o animal que é o ato de nutrir-

se. Esse comportamento foi denominado de “agitado”, tal qual ocorreu em estudo

comportamental de Ramphastos toco em cativeiro (Mikich, 1991) que se mostrava

constantemente agitado antes da entrega do alimento, principalmente quando este atrasava o

que também foi notado neste estudo.

Os comportamentos estressores dirigidos contra a presença de visitantes, embora

tenham apresentado uma diminuição durante a fase II, refletem a falta de um trabalho

continuado de educação ambiental voltado para prevenção destes agravos no zoológico, além

de uma fiscalização efetiva por parte da segurança, e a sinalização através de placas com

mensagens sobre o tema. Diversos zoológicos do Brasil apresentam programas de educação

ambiental com resultados positivos quanto ao funcionamento e manutenção apropriada de sua

estrutura (Santana & Pinto, 1996), além do adequado respeito aos animais como alicerce para

a preservação da fauna ex-situ, que poderiam ser expandidos para outras instituições como o

zoológico da cidade de Uberlândia, MG, Brasil. Os visitantes frequentemente atiram objetos,

gritam, batem palmas e realizam movimentos bruscos dirigidos ao animal, quando este estava

pág. 370
na inatividade, principalmente na posição “sentado” ou “deitado”. A expressão destes

comportamentos deve ser prevenida e eliminada, já que um indivíduo que se encontra

impossibilitado de adotar uma postura preferida de repouso, apesar de repetidas tentativas,

será considerado como tendo um bem-estar mais pobre do que outro cuja situação permite a

adoção da postura preferida (BROOM & MOLENTO, 2004).

Neste estudo, o comportamento de bater o bico fortemente contra objetos efetuado pelo

tuiuiú pode ser interpretado como uma forma de escape para o indivíduo, na tentativa de

aliviar o estresse gerado pelo cativeiro, sendo avaliado, portanto como uma estereotipia. O

fato dessa conduta ter diminuído de forma significativa após a introdução dos itens de

enriquecimento ambiental, indica que o comportamento não tenha uma função biológica para

o animal, se não, o contrário teria ocorrido. Borges et al. (2011) relatam que se um

comportamento tivesse uma finalidade específica para a espécie, não haveria uma razão para a

sua diminuição, e sua tendência seria a de aumentar sua frequência. Outra evidência de que o

comportamento possa se configurar como uma estereotipia para o indivíduo está no fato de

que possivelmente poderia causar injúrias no bico da ave, podendo até mesmo danificá-lo

dependendo da intensidade com que é batido contra o tronco de madeira.

Apesar de o tuiuiú ter interagido mais com o enriquecimento ambiental do tipo

alimentar, também foi importante a utilização dos enriquecimentos do tipo sensorial (espelho)

e físico (folhas de palmeiras e a reforma do abrigo). O espelho é uma alternativa prática e de

baixo custo de enriquecimento ambiental para animais cativos (YOUNG, 2003). J. mycteria

vive de forma solitária, exceto nos períodos de acasalamento e durante o forrageamento,

quando se associam em bandos, e a outras espécies da ordem Ciconiiformes, como o cabeça

seca (Mycteria americana), garça-vaqueira (Bubulcus ibis) e a garça branca grande (Ardea

alba) (OLIVEIRA, 1997; BORJAS, 2004). Desse modo, o isolamento pode se configurar

como um fator estressante para o animal. Inicialmente, o espelho causou uma reação de

pág. 371
curiosidade e alerta no indivíduo, que depois se acostumou com a sua presença, passando a

observá-lo constantemente, de modo que a utilização do espelho parece ter contribuído para

uma melhoria de seu bem-estar, ao suprir a falta do estímulo visual de um coespecífico no

recinto (PARROTT et al. 1988).

O enriquecimento físico possui grande importância para espécies cativas, já que um

recinto mais complexo e interativo promove desafios e novidades que simulam situações que

ocorreriam na natureza (BOERE, 2001). Dessa forma, a utilização das folhas de palmeira

pode ter contribuído para a maior exibição de condutas relacionadas à distração de J.

mycteria, devendo deste modo ser mantido de forma contínua em seu manejo. Neste estudo,

porém, a reforma da cobertura como outra proposta de enriquecimento físico, a fim de

efetivá-la como um ponto de fuga não obteve repercussões para o animal, visto que foi

raramente utilizada durante a fase II, talvez pelo seu tamanho reduzido, ou ainda porque a

espécie não tenha o hábito de utilizar instalações fechadas. Este fato pode ser um indicativo

de que o tipo de abrigo utilizado no recinto não atenda às necessidades do animal, sugerindo-

se desta forma um novo estudo para sua adequada reestruturação, já que recintos que não

apresentam localidades para a proteção contra o sol ou a umidade excessiva, por exemplo,

podem contribuir para o desencadeamento de estresse em aves cativas (COOPER, 1978).

5. Conclusão

Os itens de enriquecimento ambiental implementados neste estudo contribuíram para a

significativa redução do comportamento estereotipado e o aumento do repertório

comportamental de J. mycteria através da maior exploração de seu recinto, e aumento da

exibição de comportamentos relacionados ao forrageio. No entanto, a adição destes itens à

rotina do zoológico deve ocorrer de forma sistemática e em consonância com a melhora das

condições do recinto, que se mostra demasiadamente pequeno para o indivíduo em questão.

pág. 372
Ademais, torna-se importante a implementação de um programa de educação ambiental

voltado para a sensibilização do público visitante e uma fiscalização efetiva, focados para a

prevenção de situações estressoras contra o espécime.

6. Agradecimentos

Os autores agradecem aos docentes do INBIO/UFU Celine de Melo, Maria José da

Costa Gondim e Oswaldo Marçal Júnior, pela revisão crítica do manuscrito, e aos

funcionários do Zoológico Parque Municipal do Sabiá, Uberlândia, MG, Brasil em especial à

tratadora Alessandra Nunes!

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pág. 377
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LATINOAMÉRIA, 10., 2012, Salta, Argentina. Anais... Salta, p. 141.

YOUNG, R. J. Environmental enrichment for captive animals. Oxford: Blackwell Science.

2003.

pág. 378
ANEXO
Quadro 1 - Etograma com a descrição das categorias, atos e frequência de ocorrência das condutas

comportamentais durante as fases I e II, do espécime de Jabiru mycteria, cativo no Zoológico do Parque

Municipal do Sabiá (Uberlândia, MG, Brasil), com 100h de observações

Fase Fase
Categorias Conduta Sigla Descrição
I II
Auto-limpeza
Limpeza das Inclina a cabeça em direção às asas para 195 305
La
asas alisar as penas com o bico.
Limpeza do Ld Mantém o pescoço e a cabeça voltados 48 85
dorso para trás para alisar as penas do dorso com
o bico.
Limpeza do Lp Mantém a cabeça abaixada e o pescoço 26 45
peito alongado para alisar as penas do peito com
a ponta do bico.
Limpeza do Lpç Mantém o pescoço alongado e retraído 45 95
pescoço para limpar a base do pescoço com o bico.
Limpeza da Lc Contorce o pescoço para trás direcionando 13 28
cauda a cabeça para região posterior a fim de
alisar as penas da cauda com o bico.
Limpeza das Lpr Mantém o pescoço e a cabeça abaixados 15 6
pernas para alisar as penas das pernas com o bico.
Limpeza dos Ld Mantém a cabeça voltada para baixo para 17 3
dedos limpar os dedos do pé com o bico.
Manutenção

Alisar o Ad Alisa a parte posterior da cabeça na região 47 21

dorso do dorso.
Sacudir Sa Após sair da lagoa, estica as asas e em 61 79
seguida as sacode.
Limpeza do Lv Mantém o pescoço e a cabeça abaixados 48 89
ventre para alisar as penas do ventre com o bico.
Coçar
Coçar o Cp Com a cabeça voltada para baixo utiliza 16 18
pescoço uma das pernas erguida para coçar o
pescoço com os dedos.
Coçar a Cpe Mantém o pescoço e a cabeça 26 3
perna direcionados para baixo a fim de coçar a
perna com o bico.
Descanso
Repousar em Rp Mantém-se parado com as asas rente ao 417 335
pé corpo, cauda abaixada e pernas esticadas.
O papo é mantido proeminente e com o
bico entreaberto.
Repousar R1p Ergue uma das pernas deslizando-a na 140 79
sobre uma outra, onde apoia os seus dedos na altura
perna do calcanhar.
Repousar R2p Em pé flexiona a articulação do calcanhar 400 191

pág. 379
 sobre as duas para trás permanecendo “sentado” junto ao
pernas solo.
Deitar De “Sentado” ergue o corpo para frente de 352 41
modo a repousar o peito e o ventre sobre
as pernas, permanecendo “deitado” ao
solo.
Bocejar Bo Ergue a cabeça e abre amplamente o bico 27 11
para bocejar.
Alongar Al Inclina o tronco e a cabeça para baixo, 41 12
abre uma das asas e eleva uma das pernas
deslizando-a na asa correspondente.
Espreguiçar Es Abre as duas asas para cima e depois 41 5
abaixa simultaneamente.
Deslocar Des Caminha sobre o substrato a largos passos 219 178
e calmamente, com as asas próximas ao
corpo, cauda abaixada, penas não eriçadas
Locomoção

e papo dilatado.
Correr Co Abre as duas asas e corre próximo às 47 39
laterais do recinto repetidas vezes.
Saltar Sa Salta após previamente correr com as asas 31 23
abertas repetidas vezes.
Voar Vo Alcança pequenos voos após previamente 26 15
correr e saltar com as asas abertas.
Espreitar na El Desloca pelo interior da lagoa a largos 260 164
lagoa passos e vagarosamente pelos cantos,
observando atentamente qualquer
movimentação na água, permanecendo na
espreita. Às vezes impulsiona o bico
contra a água de forma rápida e brusca
diante de alguma movimentação.
Espreitar no Eb Mantém-se próximo da margem da lagoa e 141 50
barranco com o pescoço e a cabeça abaixados
revolve o substrato do barranco com o
bico atentamente.
Pescar Pe Após fisgar um peixe através da espreita 3 0
Alimentação

segue para próximo do barranco onde bate

o alimento com auxílio do bico repetidas
vezes estraçalhando-o para então ingerí-lo.
Se alimentar Al Apanha pedaços de carne ou frutas 128 138
estraçalhando com a ponta do bico através
de batidas rápidas para em seguida
deglutir o alimento.
Defecar De Estando em pé eriça as penas da cauda 28 7
levemente, para eliminar as fezes.
Levar La Estraçalha o alimento, conservando-o na 122 16
alimento ponta do bico, onde caminha até a beirada
para água da lagoa revolvendo, e batendo-o contra o
bico no interior da água freneticamente,
podendo permanecer imóvel na espreita
por alguns instantes até ingerí-lo.

pág. 380
 Capturar Cc Tenta capturar um cágado que nadava na 1 0
cágado lagoa
Comer Ci Desloca-se ao chão com a cabeça abaixada 170 60
insetos dando bicadas no gramado para apanhar
insetos e em seguida deglutí-los.
Beber água Ba Indivíduo inclina a cabeça em direção à 27 25
lagoa e apanha certa quantidade de água
com o bico para ingerí-la
Comer Ca *Alimenta-se dos itens do enriquecimento 0 853
alimento ambiental do tipo alimentar (carne
introduzido escondida, rãs, lambaris e peixes vivos).
Segurar o Sv *Segura a vasilha de comida no bico e a 0 19
vasilhame leva para a água para se alimentar.
Interação It Corre em direção ao teiú (Tupinambis sp), 14 36
com teiú com as asas abertas dando bicadas contra
o invasor.
Interação Ipg Corre em direção aos patos e gansos 44 69
com patos e (Anatidae) com o papo dilatado, e as asas
gansos abertas batendo o bico fortemente contra a
grade.
Social

Interação Ig Ergue o pescoço e a cabeça a fim de 28 0

com gavião observar a outra ave que sobrevoava o
interior de seu recinto. Quando o gavião
(Caracara plancus) se aproxima muito, a
ave abre as duas asas e impele fortes
bicadas contra o ar.
Interação Is *Persegue e dá bicadas em um sagui 0 27
com sagui (Callithrix penicillata)
Vigilante Vi Permanece em vigília imóvel, com o bico 40 126
entreaberto ou fechado e as asas rentes ao
corpo, observando a movimentação
externa ao recinto.
Reação Rv Corre para perto do visitante, com as asas 87 11
contra abertas batendo o bico fortemente contra a
visitantes grade excessivas vezes até se afastarem.
Quando não se afastavam, a ave apanha
Alerta

ramos de capim ou pequenas ervas ao

chão com o seu bico e atira contra a grade
na direção dos humanos.
Agitado Ag Aproxima-se da tela do recinto em regiões 78 29
específicas e bate o bico contra a grade no
sentido de cima para baixo ou vice-versa
ou lateralmente, repetidas vezes. É
efetuado frequentemente antes do período
da alimentação.
Contra Co Corre com as asas abertas e salta até 42 16
Estereotipia

objetos atingir o tronco de madeira onde bate com

o bico fortemente repetidas vezes.

pág. 381
 Brincar com Bo Apanha objetos (folhas, galhos e vasilhas 215 89
objetos de comida) e carrega-os para o interior da
Distração
lagoa, ou já estando no interior da lagoa
bica e revira-os na água.
Brincar com Bf *Arranca as folhas de palmeira do 0 207
folhas enriquecimento ambiental.
Bater o bico Bd Direciona o bico contra o dorso e bate a 22 15
Outro

contra o maxila contra a mandíbula produzindo um

dorso forte estalo.
Fonte: Adaptado de (Henrique & Piratelli, 2008). Em * encontram-se as condutas que surgiram durante a
fase II e que não foram observadas durante a fase I. Excetuando-se as condutas marcadas com asterisco, as
demais encontram-se ilustradas na Figura 1

Figura 1 - Ilustração representativa das condutas de Jabiru mycteria cativo no Zoológico do Parque

Municipal do Sabiá (Uberlândia, MG, Brasil) durante a fase I. As condutas são apresentadas de acordo

com a respectiva sigla citada no quadro 1

Fonte: Cruz, Patrícia Ferreira Fernandes da; Ianinni-Custódio, Ana Elizabeth & Araújo, Lúcio Borges de

pág. 382
 Enriquecimento ambiental para um espécime de cachorro-do-mato
(Cerdocyon thous) no zoológico de Uberaba, MG.
Environmental enrichment for a wild dog specimen (Cerdocyon thous) at the zoo of
Uberaba, MG.

Manfrim, Thamires ¹; Santos Monteiro, Cristiane².

1
UFTM; 2CESUBE
thamy_manfrim@hotmail.com

Resumo: O cachorro-do-mato (Cerdocyon thous) pertence à Ordem Carnivora e é um

mamífero de médio porte. São comumente encontrados em zoológicos, para fim de
conservação. O enriquecimento ambiental são técnicas que proporcionam situações
semelhantes às desempenhadas em vida livre. O objetivo foi avaliar os efeitos das técnicas de
enriquecimento ambiental nos parâmetros comportamentais de um cachorro-do-mato mantido
no Parque do Jacarandá, Uberaba, Minas Gerais, e categorizar os comportamentos observados
em cativeiro. Foi utilizado o método animal focal para catalogar os comportamentos. Foram
realizadas duas fases: antes (20h) e durante (60h) enriquecimento, totalizando 80 horas.
Houve um aumento de três comportamentos: “fora de vista”, cavando e interação com os itens
de enriquecimentos. Quando há um aumento de comportamento, pode ser avaliado como um
fator benéfico, pois considera que o indivíduo esteve mais ativo. As técnicas influenciaram
nos comportamentos do indivíduo, pois houve um aumento de comportamentos naturais.
Acredita-se que por meio das técnicas foi possível promover o bem-estar do indivíduo.
Palavras-chave: Enriquecimento ambiental, Cachorro-do-mato, Cerdocyon thous, Bem-Estar
Animal.

Abstract: Wild dog (Cerdocyon thous) belongs to the Carnivora Order and is a medium-sized
mammal. These are common found in zoos, for conservation purposes. Environmental
enrichment are techniques that provide situations similar to those performed in free life. The
objective of this work was to evaluate the effects of environmental enrichment techniques on
the behavioral parameters of a wild dog kept at Jacarandá Park in Uberaba, Minas Gerais, and
to categorize the behavior observed in captivity. Focal animal method was used to catalog the
behaviors. Two phases were performed: before (20h) and during (60h) enrichment, totaling 80
hours. There was an increase of three behaviors: "out of sight", digging and interaction with
items of enrichment. When there is an increase in behavior, it is considered a beneficial
factor, indicating that the individual was more active. The techniques used influenced the
behavior of the individual, as there was an increase in natural behaviors. It is believed that
through the techniques it was possible to promote the well-being of the individual.
Keywords: Environmental Enrichment, Woodpecker, Cerdocyon thous, Animal Welfare.

pág. 383
 1. Introdução

1.1. História natural do cachorro-do-mato (LINNAEUS, 1766)

O cachorro-do-mato (Cerdocyon thous) é um mamífero de médio porte, pertencente à

Ordem Carnívora e a Família Canídea. É o canídeo mais comum e com maior distribuição no

Brasil (BERTA 1982, MACHADO & HINGST-ZAHER 2009), ocorrendo em uma ampla

variedade de habitats, preferindo ambientes mais abertos e áreas habitadas pelo homem (DOS

REIS et al, 2006). A espécie Cerdocyon thous foi considerada como Menos Preocupante pela

IUCN (COURTENAY & MAFFEI 2008), por ocuparem a maioria dos habitats, e por suas

populações serem consideradas estáveis (CITES 2012), porém sofrem com os impactos da

caça, por serem considerados ameaçadores à pecuária; e atropelamentos nas rodovias

brasileiras (VIEIRA, 1996).

1.2. Enriquecimento ambiental e Bem- estar animal

O bem-estar animal contribui para a qualidade de vida de um indivíduo, considerando

o princípio das cinco liberdades: de viver livre de fome, sede e desnutrição; de temor e de

angústia; de desconforto físico e térmico; de dor, de lesão e de doenças e livre para manifestar

comportamentos naturais e se adaptar ao ambiente inserido (OIE, 2005b; BROOM, 1986).

Enriquecimento ambiental são técnicas que proporcionam situações semelhantes às

desempenhadas em vida livre, inserindo estímulos no ambiente, procurando melhorar seu

bem-estar, reduzir comportamentos anormais e deve ser baseado na historia de vida do animal

(YOUNG, 2003).

O objetivo deste trabalho foi avaliar os efeitos das técnicas de enriquecimento

ambiental nos parâmetros comportamentais de um cachorro-do-mato (Cerdocyon thous)

mantido no Parque do Jacarandá (Zoológico Municipal de Uberaba, Minas Gerais) e

pág. 384
categorizar os comportamentos observados em cativeiro.

2. Material e Métodos

O espécime de cachorro-do-mato é mantido no Parque do Jacarandá (Zoológico

Municipal de Uberaba, Minas Gerais), credenciado pelo IBAMA em 1991. Foi utilizado o

método animal focal para catalogar os comportamentos, onde os espécimes podem ser

habituados na presença do observador (BOINSKI et al, 1999). O indivíduo é observado entre

intervalos e o comportamento anotado durante a observação (CHEIDA & RODRIGUES,

2010; DEL-CLARO, 2004).

Antes do enriquecimento foram 20 horas de observação e durante o enriquecimento 60

horas, totalizando 80 horas. Os registros eram feitos no mínimo uma vez na semana, tendo

duração de uma hora e registrados a cada 30 segundos. O horário variou entre 8h00min e

21h00min, não sendo possível realizar observações noturnas por falta de segurança no local.

A primeira fase constituiu em observar o espécime, para que os comportamentos típicos

fossem levantados e a segunda fase foi realizada em quatro meses com a aplicação de três

técnicas: ambiental, alimentar e estimulatório/sensorial, distribuídas aleatoriamente

(YOUNG, 1966, MANFRIM et al, 2017).

Na técnica ambiental o intuito é conseguir assemelhar o ambiente com o habitat

natural. Foram distribuídos no recinto galhos e folhas, como sugeridos por Duncan (1998),

grama e areia. A técnica estimulatório/sensorial, busca estimular os sentidos dos indivíduos.

Foram espalhados pelo recinto bola, petiscos e cobertor (VASCONCELLOS, 2004;

ORTNER, 1995), caixa de madeira, pedações de material emborrachados, tambores e um

espelho em frente à grade. Já a técnica alimentar, procurar estimular o indivíduo na procura

do alimento (forrageando). Alternativa na dieta foi oferecida, ocupando o tempo do indivíduo

pág. 385
(VILELA et al, 2012), picolés e gelatina de carne foram oferecidos também. Os alimentos

foram escondidos e amarrados (HARE, 1998).

Os resultados foram analisados por um método comparativo de frequência de

ocorrência, dos comportamentos, antes e durante o enriquecimento. A análise estatística foi

baseada nos dados avaliados conforme o percentual de tempo gasto em cada atividade

comportamental, comparando os dados antes e durante o enriquecimento. Foram utilizados os

testes qui-quadrado de Pearson e quando necessário, o qui-quadrado com correção de Yates.

Os gráficos foram obtidos por meio programa SigmaPlot 12.3 (Systat Software Inc., San Jose,

CA, 2012, MANFRIM et al, 2017).

3. Resultados e discussão

Os comportamentos registrados para o cachorro-do-mato durante este estudo podem

ser visualizados nas Tabelas 1 e 2.

Tabela 1- Descrição das categorias comportamentais observadas durante o etograma de um cachorro-do-

mato mantido no Zoológico Municipal Parque do Jacarandá, Uberaba - Minas Gerais

Comportamento registrado
Locomoção: Caminhar pelo recinto;
Forrageamento: Procurar e manipular o alimento, farejar o substrato, as folhagens, as árvores
ou revolver o substrato;
Interação com o enriquecimento: interagir com os itens colocados no recinto;
Outros: autolimpeza, defecar; urinar; cavando; se coçando; esfregando no chão;
Alimentação;
Fora de vista: mesmo tendo a informação sobre a localização do animal (dentro do
cambiamento);
Parado observando: Permanecer parado, em pé, deitado, sentado;
Adaptada de BROOM e MOLENTO, 2004; MANFRIM et al, 2017.

pág. 386
Tabela 2- Repertório Comportamental de um cachorro- do- mato (Cerdocyon thous) mantido em cativeiro no
zoológico Parque do Jacarandá (Zoológico Municipal de Uberaba, Minas Gerais).
Repertório comportamental do
Enriquecimento OR (IC95%)1 Valor-p2
cachorro-do-mato
Antes Durante
Significativo

Parado 40,75% 65,06% 2,71 (2,46-2,98) <0,001

Andando 8,21% 14,28% 1,86 (1,59-2,19) <0,001
Comendo 0,21% 0,92% 4,43 (1,78-11,01) <0,001
Esfregando no chão 0,92% 0,00% 0,01 (0,00-0,12) 0,739
Dentro do cambiamento 48,40% 0,49% 0,01 (0,00-0,01) <0,001
Urinando 0,17% 0,03% 0,17 (0,03-0,91) <0,001
Se coçando 0,46% 0,00% 0,02(0,00-0,26) <0,001
Forrageando 0,54% 4,22% 8,09(4,64-14,13) 0,135
Auto-limpeza 0,38% 1,54% 4,16(2,11-8,22) 0,015
Fora de vista 0,00% 0,65% 31,54(1,94-511,93) 0,102
Interagindo com enriquecimento 0,00% 12,75% 701,43 (43,82-11227,68) <0,001

Não significativo
Cavando 0,00% 0,07% 3,34(0,18-61,08) <0,001
Adaptada de MANFRIM et al, 2017.

Na segunda fase, apareceram três comportamentos, relacionados às técnicas de

enriquecimento. O primeiro comportamento foi o “fora de vista”, que pode ter surgido com a

utilização das técnicas, onde o indivíduo pode ter preferido passar o tempo nas caixas e

tambores. O segundo “cavando”, que pode ser um indicador de demarcação de território assim

como foi sugerido por Souza (2009). E o terceiro foi à interação com os itens de

enriquecimentos. Quando há um aumento de comportamento, pode ser considerado um fator

benéfico, pois considera que o indivíduo esteve mais ativo, visto que as funções das técnicas é

pág. 387
fornecer atividades que façam sentido ao espécime (SHEPHERDSON, 1998; CHIQUITELLI

NETO et al, 2011; DIEGUES et al, 2008).

Durante as observações pode-se perceber que o tempo em que se manteve “parado”

aumentou significativamente, indicando que o indivíduo passou a realizar as atividades no

período noturno, comprovado no dia seguinte, com indícios de que os itens foram

manipulados (PORTELLA, 2000). O comportamento “andando” também aumentou

significativamente, visto que caminhar é um comportamento natural da espécie, sendo sua

área de vida é 0,45 km2 a 12.8 km2 (HARE et al, 2000, TROVATI et al, 2007).

Para o comportamento “comendo” e “forrageando” também houve um aumento

significativo, ressaltando que a técnica alimentar estimula o indivíduo a ter mais interesse em

procurar seu alimento, pois os tipos de alimentos foram diversificados e apresentados de

forma diferentes das usualmente utilizadas (VASCONCELLOS, 2004; MONTEIRO et al,

2011). “Urinando” diminui significativamente, e pode estar associado aos mecanismos

fisiológicos, indicando que a transpiração aumentou, já que este se apresentou mais ativo

(CARVALHO, 2008). E por urinar ser um comportamento de demarcação de território

(GORMAN & TROWBRIDGE, 1989), o indivíduo não se sentia mais ameaçado ou preferiu

utilizar a escavação para demarcar como já foi indicado posteriormente. Ressaltando que o

comportamento “esfregando no chão” também diminuiu significativamente, este que pode ser

considerado como um comportamento de demarcação de território (JUNIOR et al, 2013).

O comportamento “coçando” também diminui significativamente, sendo uma resposta

positiva, pois de acordo com Figueira (2014) o comportamento coçar pode estar relacionado à

ansiedade e ser um comportamento negativo.

pág. 388
 O comportamento “autolimpeza” aumentou significativamente, e de acordo com

Bueno (2014) é uma reação do animal aos estímulos endógenos e exógenos; e as alterações

acontecem devido as condições ambientais.

O tempo do indivíduo dentro do cambiamento também diminuiu, agora tendo mais

opções de refúgio, sendo as caixas de verdura e tambores ou até mesmo na vegetação do

recinto que estava mais alta.

“Fora de vista” e “Cavando” foram os comportamentos que apareceram na segunda

fase, conforme foi observado, isto pode ter acontecido devido às técnicas de enriquecimento,

pois é parte da técnica aumentar a complexidade de comportamentos (SHEPHERDSON,

1998; DIEGUES et al, 2008).

Dos itens utilizados para a técnica ambiental, o espécime interessou pelas folhas e

galhos, removendo-os do lugar. Areia e grama foram inseridos como subtratos sugeridos por

Damasceno (2012). Os tambores foram utilizados como áreas de descanso e refúgios para

“ameaças” (DAMASCENO, 2012, MANFRIM et al, 2017). Na técnica alimentar, todas as

vezes que o alimento foi apresentado mostrou interesse em procurá-los e farejá-los. Também

interessou bastante pela gelatina de carne e o picolé.

Para a técnica estimulatório/sensorial, o indivíduo se interessou pelos dois tipos de

bolas (Figura 1 e 2), algumas vezes com o espelho, item recomendado por Damasceno (2012),

com os pedaços de material emborrachado, com o cobertor, como recomendado por Ortner

(1995), e com a caixa de papelão/madeira.

pág. 389
 Figura 1- técnica estimulatório/sensorial

Figura 2 - técnica estimulatório/sensorial

4. Considerações finais
De acordo com a comparação das observações, antes e depois das técnicas de

enriquecimento ambiental, percebeu-se que os resultados foram positivos, pois o indivíduo

demonstrou interesse e interagiu com praticamente todos os itens que foram inseridos no

recinto. As técnicas influenciaram nos comportamentos do indivíduo, pois houve um

aumento de comportamentos naturais, indicando que houve uma melhora no seu bem-estar. É

necessário que seja feito um estudo sobre a espécie que será trabalhada, adequando as técnicas

e itens a serem inseridos, para conseguir que os comportamentos naturais sejam observados.

pág. 390
 5. Agradecimentos

Agradecimento ao zoológico e a todos os funcionários, pela contribuição e

colaboração na pesquisa.

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pág. 394
 Etograma comportamental da arara-canindé (Ara ararauna, Linnaeus,
1758), em cativeiro
Etogram behavioral of Ara ararauna (Linnaeus, 1758), in captivity

Bianchi, Vítor Juliano¹; Santos Monteiro, Cristiane².

1
CESUBE
vitorbianchi01@hotmail.com

Resumo: A arara-canindé (Ara ararauna) é um espécime muito sociável e são comumente

encontrados em zoo. Sua base alimentar é de frutos e sementes. Elas são frequentadoras de
locais conhecidos como barreiros, e partem para esses ambientes com o objetivo de ingerir
sais minerais encontrados nesse tipo de solo úmido e estes agem em seu corpo neutralizando
toxinas ingeridas pela sua dieta. Este trabalho teve como intuito observar e descrever os
comportamentos da arara-canindé mantida em cativeiro no Zoológico Municipal Parque
Jacarandá de Uberaba-MG e com isso foi possível a elaboração do etograma comportamental
da espécie. A técnica utilizada para as observações foi o método ad libitum, sendo essa a mais
indicada para a fase inicial de um estudo comportamental, pois este relato é parte integrante
de um projeto de avaliação da aplicação das técnicas de enriquecimento. As observações
foram realizadas dentro do espectro das 7h às 17h, totalizando dez horas de esforço amostral
para a obtenção dos dados e sendo que não foi repitido nenhum período das observações. Na
obtenção dos dados, as observações foram realizadas por volta de quinze metros do recinto.
Como resultado obteve-se 21 condutas comportamentais que foram classificadas em seis
categorias: manutenção, locomoção, alimentação, agonístico, social e movimentos atípicos.
Sendo a categoria de vocalização a mais executada, enquanto que a categoria de manutenção
foi a que obteve o maior gasto de tempo em suas execuções. Foram observados condutas
como morder a grade e movimentos repetitivos com a cabeça, que podem indicar
comportamentos estereotipados. Portanto, por meio dos resultados pode-se inferir que a arara-
canindé estudada apresenta alguns comportamentos que podem influenciar em seu bem-estar,
assim posteriormente serão aplicadas técnicas de enriquecimento ambiental.

Palavras-chave: Ara ararauna; etograma; ad libitum; cativeiro; comportamento.

Abstract: The Ara ararauna is a very sociable specimen and is commonly found in the zoo.
Its food base is of fruits and seeds. They are frequent from places known as barriers, and are
partial to environments with the goal of ingesting mineral salts found in this type of soil,
where they are the barrels, and these minerals act in their body neutralizing toxins ingested by
their diet. This work had as an intuition to observe and describe the behavior of Ara ararauna
kept in captivity at the Zoológico Municipal Parque Jacarandá of Uberaba-MG and with that
it was possible an elaboration of the behavioral etogram of the specie. The technique used as
observations for the ad libitum method, which is most appropriate for an initial phase of a
behavioral study, is an integral part of a project to evaluate the application of enrichment
techniques. As observations were made within the spectrum from 7h to 17h, totaling ten hours
of sampling effort for a data collection and no period of observations was repeated. In

pág. 395
obtaining the data, observations were made about fifteen meters from the enclosure. As a
result, we obtained 21 behavioral behaviors that were classified into six categories:
maintenance, locomotion, feeding, agonistic, social and atypical movements. And a category
of vocalization was more recurrent than a category of maintenance for which it obtained the
greatest time expenditure. Conducts such as biting a class and repetitive head movements
have been observed, which may indicate stereotyped behaviors. Therefore, through results it
can be inferred that the Ara ararauna studied present some behaviors that may influence their
well-being, as well as the applied applications of environmental enrichment techniques.
Keywords: Ara ararauna; etogram; ad libitum; captivity; behavior.

1. Introdução
No Brasil a família Psittacidae, é mais encontrada do que em qualquer outro país do

mundo, e as araras são os maiores representantes dessa família (SICK, 2001).

Os psittacideos do Brasil em 95% das espécies, o macho e a fêmea, quase não

manifestam dimorfismo sexual, ou seja, não há uma diferenciação morfológica evidente entre

os sexos, sendo possível assim sua exata diferenciação apenas por determinadas técnicas de

sexagem (SICK, 1997 apud CAPARROZ, 2003).

Em aves cativas as técnicas para a sexagem são: análises fecais, análises sanguíneas e

endoscopia Sick (2001). A arara-canindé faz parte do grupo dos 95% que não apresentam

dimorfismo sexual evidente Caparroz (2003). Ambos os sexos apresentam seus corpos

recobertos pelas cores na parte superior azul, inferior amarela, em seu píleo predomina a cor

verde, seu bico, pernas e pés são de cor negra, e possuem fileiras na sua garganta e face

também nesta cor. No entanto a cor predominante da face da arara é a cor branca.

A arara-canindé, possui uma vasta distribuição geográfica e ocorre nos estados de

Santa Catarina, São Paulo, Minas Gerias, por quase toda a região norte do Brasil. Também

pode ser encontrada no restante da América do Sul, como no Paraguai, Bolívia, Peru,

Equador, Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname e Guiana Francesa Sigrist (2006). Seu

pág. 396
habitat pode ser definido em regiões de várzea com buritis, babaçuais e outras plantas (SICK,

2001).

Essas aves convivem na natureza, em bandos de até 25 indivíduos e frequentam com

outras espécies, barreiros, que são barrancos de rios onde há uma grande concentração de sais

minerais dissolvidos no solo, para neutralizar a ação de toxinas ingeridas em sua dieta à base

de sementes de frutos que possuem substâncias tóxicas (SIGRIST, 2006).

O trabalho teve como objetivo, identificar e descrever os padrões comportamentais,

com isso confeccionar um etograma comportamental da arara-canindé.

2. Materiais e métodos
O estudo foi realizado em um indivíduo fêmea adulto da espécie arara-canindé, mantido

em cativeiro no Zoológico Municipal Parque Jacarandá de Uberaba-MG, aproximadamente

seis anos. O método de observação utilizado foi o ad libitum. As observações foram feitas em

quatro dias alternados de abril até maio de 2017, onde em dois dias houve a observação de 3

horas, e os outros dois dias observações de 2 horas, totalizando a carga horário total de 10

horas, sem haver repetição de horário nas observações, o trabalho foi realizado no espectro

das 7h às 17h.

O recinto do espécime mede 3,56 metros de largura, 3,56 metros de altura e sua

profundida é de 4 metros. As observações foram realizadas a cerca de 15 metros do recinto,

este local possibilitou a locomoção para uma melhor observação quando necessário. O recinto

conta com um espelho da água de cimento no chão, poleiros de madeira, grades de aço, zona

de alvenaria na parte medial superior e medial posterior do recinto fixado na grade, “palet” de

madeira e dois galões de plástico.

pág. 397
 3. Resultados e discussões

Por meio das observações foi possível descrever e catalogar os comportamentos do

espécime mantido em cativeiro. Destes foi possível confeccionar um etograma

comportamental e sua frequência de cada ato, nos quais os comportamentos estão descritos na

tabela 1 e sua frequência na tabela 2.

Tabela 1 - Categoria de comportamentos observados da Ara ararauna em cativeiro, seus atos e condutas

(número de horas de observação: 10 horas).

CATEGORIA ATO CONDUTA

Manutenção Limpar Limpeza das penas
Limpeza do bico
Limpeza da mandíbula
Sacudir a plumagem
Descansar Espreguiçar
Postura neutra
Coçar Coçar o bico
Coçar a região perioftalmológica
Coçar o dorso
Coçar o píleo
Termorregular Arfar
Locomoção Deslocar Deslocar pela grade
Deslocar pelo poleiro
Alimentação Nutrir Alimentar
Defecar
Agonístico Defesa de Afastar
território Atacar
Social Interagir Vocalização (1)
Vocalização (2)
Movimentos Movimentação Movimentos repetitivos com a cabeça
atípicos Morder Morder a grade
Adaptado de: Carlos Augusto de Miranda Henrique & Augusto Piratelli (2008)

Na tabela 1, os comportamentos foram categorizados em três grupos: categoria, ato e

conduta. As categorias são os padrões observados que o espécime executou enquanto que os

atos são subdivisões mais específicos das categorias, as condutas são as execução que o

espécime realiza.

pág. 398
 No primeiro grupo foram classificados seis tipos de categorias: manutenção,

locomoção, alimentação, agonístico, social e movimentos atípicos. O segundo grupo foi

classificado em dez atos: limpar, descansar, coçar, termorrelugar, deslocar, nutrir, defesa de

território, interagir e movimentação e morder (tabela 1).

O terceiro grupo foi dividido em 21 condutas: limpeza das penas, limpeza do bico,

limpeza da mandíbula, sacudir a plumagem, espreguiçar, postura neutra, coçar o bico, coçar a

região perioftalmológica (em volta do olho), coçar o dorso, coçar o píleo, arfar, deslocar pela

grade, deslocar pelo poleiro, alimentar, defecar, afastar, atacar, vocalização (1), vocalização

(2), movimentos repetitivos com a cabeça, morder a grade (tabela 1).

A conduta de limpeza das penas (tabela 1) foi realizado com a ajuda do bico e dos pés,

com a ajuda do bico o espécime friccionava a base da pena e então deslizava até a

extremidade, realizando esse processo também nas penas das asas. Com o bico também

executava a limpeza das penas do peito e dorso onde às debicava, descritos também por

Simões et al (2014).

A conduta de limpeza do bico (tabela 1) pelo espécime foi realizado de duas formas: a

primeira forma foi a raspagem do bico na tela do recinto e a segunda foi realizada pela

raspagem no poleiro.

Segundo Sick (2001) é um hábito dos psitacídeos o uso de instrumentos. Na arara-

canindé observada, a conduta de limpeza da mandíbula foi realizada por meio de um

instrumento de madeira, o qual o espécime retirava com seu bico pedaços de madeira do

“palet” e de seus poleiros e moldava-os na forma de ‘palitos’ para a realização da limpeza de

sua mandíbula.

pág. 399
 Para a arara realizar a conduta de sacudir a plumagem (tabela 1), primeiramente havia

o eriçamento das penas e logo em seguida movimentos em semicírculos, descrito por

(SIMÕES et al, 2014).

A forma como a arara espreguiça-se e sua postura neutra (tabela 1), também foram

observações por Simões et al (2014), no qual a postura neutra é associada quando a ave

encontra-se parada com seus pés levemente afastados um do outro, asas juntas ao corpo e bico

fechado. Para ocorrer o espreguiçamento a ave parte da postura neutra e posiciona um de seus

pés abaixo do seu corpo, logo em seguida estica as asas na mesma direção de seu pé e o

pescoço é distendido para o lado oposto, sendo observada essa conduta apenas quando o

espécime encontrava-se no poleiro.

Dentre os atos de coçar (tabela 1), os pés da ave foram os principais auxiliares nesse

tipo de execução, e o bico foi utilizado apenas na conduta de coçar o dorso.

Na tabela 2 foram descritas as frequências das condutas apresentadas na tabela 1.

Pode-se notar duas condutas no qual as frequências foram as maiores executadas, sendo as

condutas de vocalização (1) e deslocar-se pelo poleiro.

Tabela 2 - Frequência dos padrões comportamentais da Ara ararauna em cativeiro (número de horas de

observação: 10 horas)

Padrões comportamentais Frequência de ocorrência (%)

Limpeza das penas 3,25
Limpeza do bico 0,93

pág. 400
Limpeza da mandíbula 5,58
Sacudir a plumagem 2,32
Espreguiçar 1,39
Postura neutra 2,32
Coçar o bico 1,86
Coçar a região perioftalmológica 1,39
Coçar o dorso 3,25
Coçar o píleo 2,32
Arfar 0,93
Deslocar pela grade 16,74
Deslocar pelo poleiro 6,04
Alimentar 2,79
Defecar 4,65
Afastar 0,46
Atacar 1,39
Vocalização (1) 23,72
Vocalização (2) 3,72
Movimentos repetitivos com a cabeça 7,9
Morder a grade 6,79
Adaptado de: SANTOS et. al. (2015)

A conduta vocalização (1) foi a mais recorrente dentre todas as condutas (tabela 2), no

qual o espécime executava uma vocalização sonora potente ao ouvido humano, essa

vocalização também é típica da espécie, no qual os sons emitidos eram semelhantes a ‘crá’ e

‘arara’. A vocalização (2) englobou duas formas de emissões sonoras, a primeira forma foi

assimilada a um resmungar, na qual os sons emitidos não eram compreensíveis, a segunda

forma foi a imitação de vocalizações de outras espécies pela arara.

Uma conduta que mereceu destaque quanto a sua frequência e quanto a forma de

execução foram os tipos de locomoções (tabela 1 e 2). Na conduta de deslocar-se pela grade a

arara usava seu bico como um terceiro pé, descrito por Sick (2001), e também usava seu bico

da mesma forma para realizar a transição da grade para o poleiro e do poleiro para a grade.

A categoria de manutenção obteve o maior gasto de tempo, pois nas condutas de

limpeza das penas e limpeza da mandíbula a ave necessitava de uma grande quantidade de

tempo para sua realização (tabela 1 e 2).

pág. 401
 Uma conduta não muito frequente da arara foi o arfar (tabela 2). Em suas execuções a

arara fixava seu olhar em um determinado ponto, deixando seu corpo inerte com exceção de

sua língua, e seu bico permanecia entre aberto realizando movimentos com sua língua (tabela

1) para cima e para baixo. As execuções desse tipo de conduta tiveram durações de

aproximadamente um minuto e meio.

O Zoológico Municipal Parque Jacarandá, conta com além das espécies mantidas em

cativeiro, espécies que vivem in situ, como saguis (Callithrix kuhlii). Estes saguis adentravam

várias vezes ao recinto da arara na busca por alimento. O espécime estudado adotou a conduta

de atacar (tabela 1), no qual a arara ficava fixa em um ponto do poleiro ou da grade e

avançava na direção dos saguis com seu bico aberto.

Notou-se comportamentos atípicos como movimento repetitivo com a cabeça, nesse caso,

o espécime localizava-se na grade do recinto e a executava movimento a cabeça até dorso e

logo em seguida até seu ventre.

Também apresentou a conduta de morder a grade, esses comportamentos atípicos tiveram

o indício de maior frequência entre as 8h e 9h da manhã, horário em que o zoológico é

fechado ao público.

Com os resultados apresentados pelo estudo da espécie Ara ararauna mantida em

cativeiro no Zoológico Municipal Parque Jacarandá, pôde-se identificar comportamentos

típicos e atípicos. Neste último caso levou-se a inferir sinais de estereotipia que podem

influenciar negativamente no bem-estar do espécime cativo. Por conta dos sinais inferidos

relacionados a estereotípia, serão aplicadas técnicas de enriquecimento ambiental para

melhorar o bem-estar do espécime cativo.

pág. 402
 4. Agradecimentos
Agradeço à todos funcionários do Zoológico Municipal Parque Jacarandá de Uberaba-MG

pela compreensão e a disposição no fornecimento dos dados necessários para realizar este

trabalho.

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Procyon Cancrivorus (Cuvier, 1798). 2015. p. 277-278

pág. 403
SICK, Helmut. Ornitologia Brasileira. 2 ed. Rio de Janeiro: Nova Fronteira. 2001.p. 351-

368

SIGRIST, Tomas. Aves do Brasil: uma visão artística. 2 ed. São Paulo: Avis Brasilis. 2006.

p. 186-442

pág. 404
 Etograma comportamental para um exemplar de Bugio (Alouatta
caraya) mantido no Zoológico Municipal Parque Jacarandá (Uberaba,
MG).
Behavioral etogram for a specimen of Howler monkey (Alouatta caraya) kept at the
Municipal Zoo Jacarandá Park (Uberaba, MG).

Borges da Silva, Carolina¹; Santos Monteiro, Cristiane1.

1
CESUBE
carolinaborgesmiotto@gmail.com

Resumo: Os Bugios (Alouatta caraya) ocorrem principalmente na América latina. São

animais arborícolas e sua dieta predomina de folhas, brotos, frutas e algumas flores. Alguns
animais em cativeiro desenvolvem comportamentos atípicos ocasionados por estresse e falta
de estímulos. O Etograma é um levantamento dos comportamentos observados do indivíduo
em cativeiro e/ou em seu habitat natural. Neste trabalho utilizou-se um exemplar de Bugio
fêmea (Alouatta caraya), mantida no Zoológico Municipal Parque Jacarandá do município de
Uberaba (MG). Nessa fase preliminar do projeto utilizou-se para categorização dos
comportamentos a elaboração de um etograma comportamental, para que posteriormente seja
aplicadas técnicas de enriquecimento ambiental na tentativa de promover o bem-estar do
espécime. Para identificar os comportamentos utilizou-se o método ad libitum, com 3 horas
diárias durante o período das 07h às 19h totalizando 12 horas de esforço amostral. Portanto,
foram encontrados nove tipos de categorias comportamentais entre eles de manutenção,
locomoção, alimentação entre outros.
Palavras-chave: Alouatta caraya; Bugio; Comportamentos; Etograma.

Abstract: The Howler monkeys (Alouatta caraya) occur mainly in Latin America. They are
arboreal animals and their diet predominates with leaves, shoots, fruits and some flowers.
Some animals in captivity develop atypical behaviors caused by stress and lack of stimuli.
The Etogram is a survey of observed behaviors of the captive individual and / or their natural
habitat. In this work a female Howler monkey (Alouatta caraya) was used, kept in the
Municipal Park Jacarandá Park of the municipality of Uberaba (MG). In this preliminary
phase of the project, a behavioral etogram was used to categorize the behaviors, so that
environmental enrichment techniques could be applied in an attempt to promote the well-
being of the specimen. The ad libitum method was used to identify the behaviors, with 3
hours daily during the period from 07h to 19h totaling 12 hours of sample effort. Therefore,
nine types of behavioral categories were identified: maintenance, locomotion, feeding, among
others.

pág. 405
Keywords: Alouatta caraya; Howler; Behaviors; Etogram.

1. Introdução

Segundo Auricchio (1995), a espécie Alouatta caraya, tem ampla distribuição nos

biomas brasileiros, pertencem à família Atelidae, gênero Alouatta. O gênero Alouatta, são

animais sociáveis, e substituem agressões físicas normalmente por vocalizações Guedes &

Young, (2003). São animais comumente encontrado em cativeiro e o estudo de seu

comportamento é de extrema importância para manutenção de sua espécie.

Portanto, o trabalho tem como objetivo descrever as categorias comportamentais do

indivíduo em cativeiro para posteriormente aplicar técnicas de enriquecimento ambiental com

intuito de promover o bem-estar da espécie.

2. Materiais e métodos

Neste trabalho utilizou-se um exemplar de Bugio fêmea (Alouatta caraya), mantida no

Zoológico Municipal Parque Jacarandá do município de Uberaba (MG). A espécie é adulta

nomeada como “Kika”, que nasceu no dia 18 de janeiro de 2011, nesta instituição e viveu

sozinha desde desmame.

O recinto do espécime estudado é cercado por estruturas metálicas e telas de aço nos

quatro cantos laterais e na parte superior, com 4m de altura e 12,7 m² de área total (Figura 1).

pág. 406
 Figura 1 - Esquema do recinto do bugio

No recinto se encontra: uma pequena parte da grade no teto e uma das grades laterais

com alvenaria; o chão de terra sem vegetação, um pequeno espelho d’água feito de alvenaria,

um comedouro de alumínio; três tipos de abrigo sendo um de barril plástico, um de madeira, e

o ultimo feito de alvenaria; troncos de árvores; uma corda; dois balanços feitos de pneu; uma

bola; uma tabua e pedaços de mangueira de (Figura 1).

Sua alimentação é colocada às 08h30min e retirada às 16h30min, sendo sempre

servida no mesmo lugar e as frutas são descascadas e picadas. Os tipos de alimentos

oferecidos são: ovos cozidos, frutas variadas e folhas de verduras. Também ocorre

esporadicamente enriquecimento alimentar, nesse caso são oferecidos picolés de fruta.

Antes do início da coleta realizou-se um período de habituação, onde foram feitas

algumas visitas para que o animal se adaptasse com nossa presença. Vale ressaltar que não

ocorreu contato entre observador e o animal em nenhum momento do trabalho.

A coleta de dados foi realizada pela técnica de amostragem ad libitum. A intenção deste

método é fazer um levantamento dos comportamentos da espécie em cativeiro em condição

usual e formulação de etograma comportamental. Pois, posteriormente serão aplicadas

técnicas enriquecimento ambiental na tentativa de promover o bem-estar do espécime.

pág. 407
 Os resultados deste trabalho referem-se a observações do comportamento registrado

por meio da amostragem ad libitum em quatro seções de três horas totalizando 12 horas,

abrangendo um espectro das 07h00min às 18h00min, sendo realizado no mês de Abril de

2017. Ressaltando que no etograma feito nesta pesquisa, cada registro corresponde a duas

observações: onde ele está e o que ele está fazendo naquele determinado momento.

3. Resultado e discussão

De acordo com as observações foi possível obter 28 registros de comportamentais,

esses foram observados, descritos e identificados em dezenove atos agrupados nas nove

categorias: manutenção, locomoção, alimentação, alerta, comunicação acústica, defesa,

comportamento agonístico, comportamento reprodutivo e interação social (Tabela 1).

Tabela 1 – Comportamentos observados em suas respectivas categorias

CATEGORIA ATO CONDUTA

Pendurada, deitada, sentada, postura
Manutenção Descansar neutra, bocejar, coçar, passar a mão ou
o pé.

Locomoção Andar Andar, saltar, andar fazendo o mesmo

percurso.

Comer Sentado ou dependurado.

Beber Sentado ou dependurado.
Alimentação Morder galhos secos e folhas Morder e ingerir cascas de galho e
folhas secas.
Morder objetos Morder corda.
Urinar Urinar.
Defecar Defecar.

Alerta Ficar em alerta Posição alerta, esconder.

Comunicação acústica Vocalizar Vocalização.

Defesa Afastar Afastar-se.

Comportamento agonístico Morder Morder partes do corpo.

Debater Se debater na grade.

Comportamento Reprodutivo Inspecionar Inspecionar genitália.

Interação Social Tentar contato Tentar contato com visitantes.

Aproximar Se aproximar de um local ou objeto.
Abraçar objetos.
Abraçar Mexer na terra.

pág. 408
 Mexer na terra Catação no corpo
Catação.

(Fonte: Adaptado de OLIVEIRA, et al. 2014),

As condutas observadas foram adaptadas com Neto, et al. (2011) e Folador, (2006)

onde ouve variação de ambiente e individuo em ambos os casos, são detalhados da seguinte

maneira:

Manutenção (Tabela 1) Folador, (2006): Pendurada: Pela calda, pelos pés e/ou mãos;

na grade superior e/ou na grade lateral.

Deitada: Com corpo apoiado a maior parte dele na superfície, podendo ser de lado, de

bruços ou de costas; dentro ou fora dos abrigos.

Sentada: Com pernas flexionadas ou esticadas, com uma das pernas encostadas na

cabeça, à calda enrolada nas pernas ou em algum objeto, com braços abraçando as pernas ou

esticados. Em cima dos abrigos, na tabua, no tronco, no chão.

Postura neutra: Sentada em cima do abrigo de plástico no canto do recinto, com as

costas apoiadas na tela e com os olhos fechados sem se mexer.

Bocejar: Abrir e fechar a boca e às vezes colocando a língua para fora bem devagar.

Coçar: Passar a mão repetidamente com certa agilidade em determinadas parte do

corpo, podendo ser no rosto, nos membros, nas costas, na barriga, na cabeça ou na calda.

Passar a mão ou o pé: Passar a mão repetidamente bem devagar, podendo utilizar a

mão ou o pé para executar esse ato em qualquer parte do corpo.

Locomoção- Andar: Se locomover com as quatro patas na superfície, podendo ser

andar na grade superior e nas grades laterais, no chão, no tronco, na mangueira e em cima dos

abrigos (Tabela 1).

pág. 409
 Andar percorrendo o mesmo percurso: O animal faz o mesmo percurso indo e

voltando repetidas vezes.

Saltar: Efetuar um pulo de um local para o outro podendo estar se locomovendo ou

parada no início do ato.

Alimentação- Comer: Pode ocorrer o ato sentado, em pé, pendurado na grade ou pegar

o alimento e se locomover até algum lugar para ingerir o alimento (Tabela 1)(FOLADOR,

2006).

Beber: Pegar a água com a mão, levar o fluido até a boca e ingerir o líquido. Pode ser

quando estiver em pé, sentado ou pendurado na grade.

Morder galhos e folhas secas: Pega folhas secas que cai de árvores existentes no

parque, coloca na boca e ingere. Aproxima-se do tronco morde o tronco retirando cascas do

mesmo, mastigando e ingerindo o material.

Morder Objetos: Leva o objeto na boca e da uma mordida, na observação foi realizado

com a corda e a pá do tratador.

Urinar: Eliminar urina estando em pé ou sentada.

Defecar: Eliminar fezes estando em pé, pendurado na grade ou sentado apoiando

apenas as patas na superfície.

Alerta - Posição de alerta: Observar atentamente o que esta acontecendo em sua volto

devido a estímulos de sons e percepção de movimentação a sua volta (Tabela 1) (NETO, et al.

2011).

Esconder: O animal sai do local onde esta e entra dentro do abrigo dele onde não é

possível observá-lo.

pág. 410
 Comunicação acústica (Tabela 1) - Vocalizar: Sons de pequeno a médio alcance

parecendo rosnados quando ela se interage com a corda (ALBUQUERQUE, 2006).

Defesa- Afastar: Sai de um local se locomovendo normal após um estimulo

desagradável (Tabela 1).

Comportamento agonístico- Morder corpo: Morde repetidas vezes partes do seu corpo

podendo ser membros, calda, mãos e pés (Tabela 1) (NETO, et al. 2011).

Morder objetos: Pega um determinado objeto e morde. No caso foi observado apenas

com a corda que se encontra em seu recinto (NETO, et al. 2011).

Debater na grade: Corre e bate na tela repetidas vezes. Ato realizado na presença da

tratadora que tenta manter contato físico com o animal.

Comportamento Reprodutivo - Inspecionar genitália: Olha para sua genitália e passa a

mão suavemente repetindo o movimento algumas vezes (Tabela 1).

Interação Social- Tentar contato: Ao observar visitantes humanos se aproximando de

seu recinto a mesma se aproxima rapidamente da grade estica as mão e tenta chamar atenção

(Tabela 1).

Aproximar: Se desloca do local de origem e se aproxima de algum objeto ou local.

Abraçar objetos: No caso o único objeto que foi encontrado realizando este

comportamento foi à corda, pega o objeto abraça com as mãos e a enrola em seu corpo.

Mexer na terra: O animal senta-se no chão e com sua mão fica mexendo e cavando a

terra.

Analisando pode-se observar que os comportamentos que houve mais frequência

foram: sentada, bocejar e coçar. Também podemos observar que os atos de tentar contato,

pág. 411
aproximar e mexer na terra foram os com menos frequências. Não foi observado o indivíduo

brincando ou interagindo com a bola (Tabela 2).

Tabela 2 - Ocorrência, frequência dos comportamentos observados

Dias de amostragem
Comportamento 01 02 03 04 Total
Pendurada 8 6 5 2 21
Deitada 4 9 1 6 20
Sentada 9 14 20 18 61
Posição neutra 3 1 2 4 10
Bocejar 17 5 1 8 31
Coçar 5 11 25 15 56
Passar a mão 4 1 12 5 22
Andar 9 4 13 5 31
Saltar 0 2 2 0 4
Andar no mesmo percurso 0 0 6 3 9
Beber 1 2 1 1 5
Comer 2 5 3 1 11
Morder galho 0 2 0 2 4
Morder objeto 0 0 4 2 6
Urinar 0 1 1 1 3
Defecar 0 0 1 1 2
Esconder 1 2 1 1 4
Posição Alerta 2 6 6 3 17
Vocalização 0 0 4 1 5
Afastar 0 0 1 1 2
Morder corpo 0 1 5 2 8
Se debater na grade 0 0 2 0 2
Inspecionar Genitália 0 0 2 3 5
Tentar contato 0 1 0 0 1
Aproximar 0 1 0 0 1
Abraçar 0 0 4 1 5
Mexer na terra 0 1 0 0 1
Catação 0 2 2 1 5
Total de registros 352

(Fonte: Adaptado de OLIVEIRA, et al. 2014.)

Durante o período de observações, cada dia houve descobertas de comportamento

diferentes e no quarto dia o animal não apresentou comportamento diferente dos já

observados (Gráfico 1). Indicado que os comportamentos na condição usual do espécime já

haviam sido apresentados, observados e categorizados, como foi indicado por Folador, 2006,

quando se deve para com as observações com a metodologia ad libitum.

Gráfico 1 - Identificação de comportamento observado

pág. 412
 (Fonte: Adaptado de OLIVEIRA, et al. 2014.)

No recinto, o local em que a bugio mais utilizou foi em cima do abrigo e não teve

nenhuma observação utilizando os itens de recreação (Tabela 3).

Tabela 3 - Número de observações registrado para cada ponto do recinto mais utilizado

Comportamento registrado Nº de registro

Sobre o Abrigo 52
Grade 29
Tronco 31
Mangueira 2
Dentro do abrigo 6
Tabua 4
Chão 2

(Fonte: Adaptado de FOLADOR, 2006.)

Na análise das tabelas e gráfico podemos observar que a categoria que obteve maior

frequência foi a de Manutenção, ato de Descansar; Já a categoria de menor frequência foi a de

Interação social com os atos de Tentar contato e interagir.

As condutas observadas sofrem um pouco de variação comparado a outros artigos, que

é considerado normal, pois sempre há variações de local, ambiente, clima e alimentação. A

frequência da categoria de manutenção é um habito típico do gênero Alouatta, caracterizado

pela baixa atividade física e desde que o animal esteja se interagindo com outros de sua

espécie não levanta preocupações (FOLADOR, 2006).

pág. 413
 A categoria de defesa e alerta que foi observado concorda com o descrito de

Albuquerque 2006. Já a categoria de alimentação coincide com o citado em Folador, (2006),

onde o estudo das espécimes se encontram em cativeiro.

Como as vocalizações atuam como um importante mecanismo de comunicação

intergrupos, não foi possível observar muitas expressões de vocalização, como Albuquerque

(2006) observou, pois à ausência de animais da mesma espécie e o contato diário que ocorre

com os tratadores e visitantes do parque, a Bugio não vocaliza frequentemente.

REFERÊNCIAS

ALBUQUERQUE, Vagner José.; Codenotti, Tais Leiroz.; Etograma de um grupo de

Bugio-preto(Alouatta caraya)(Humboldt 1812)(Primates, Atelidae) em um habitat

fragmentado. Revista de Etologia. Vol. (2) p. 97-107. (2006).

AURICCHIO, Paulo. Primatas do Brasil. São Paulo, Terra Brasilis, 168p. (1995).

FOLADOR, Fabiana Vasconcelos.; Respostas comportamentais ao enriquecimento

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ao Centro de Ensino Superior de Uberaba para obtenção do Título de Licenciado em Ciências

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OLIVEIRA, Helon Simões.; SOUZA, Duana Rita.; SILVA. Maria Nei.; Etograma do

Carcara (Caracara plancus, Miller, 1777)(Aves, Falconidae), em cativeiro. Revista de

Etologia. Vol. 13(2), p. 1 – 9. (2014).

pág. 414
 Fenologia, impacto no desenvolvimento dos frutos em inflorescências
galhadas e Assimetria Flutuante de Microstachys serrulata em diferentes
regimes de exposição à luz solar
Phenology, impact in fruit development on galled inflorescences and floating asymmetry
of Microstachys serrulata in different exposure to sunlight

Faria, Italo A1; Anjos, Diego 2; Venâncio, Henrique1 ; Torezan-Silingardi, Maura H1 & Del-
Claro, Kleber1

1
UFU; 2USP;
aleixoitalo@gmail.com

Resumo: O estudo da fenologia é de suma importância para compreensão da complexa

dinâmica dos ecossistemas florestais. O conhecimento fenológico ainda é escasso nas regiões
tropicais, inclusive no Cerrado brasileiro. Aqui, nós descrevemos a fenologia de Microstachys
serrulata (Euphorbiaceae), em duas populações sob diferentes condições de luminosidade.
Foram avaliados indivíduos numa área de “vereda” (luz solar abundante) e indivíduos no
cerrado “sentido restrito” (sombreamento na maior parte do tempo). Para avaliar se o estresse
causado pela exposição a luz afeta o desenvolvimento dos indivíduos de M. serrulata, foi
utilizado a Assimetria Flutuante (AF), um medidor de estresse. Por último, foram encontrados
indivíduos de M. serrulata com a presença de galhas nas estruturas florais. Assim, testamos se
a presença das galhas influencia no desenvolvimento dos frutos. Nós encontramos variações
na fenologia vegetativa, na população da “vereda”, onde os indivíduos tendem a secar e
perder suas folhas, enquanto na população do cerrado os indivíduos se mantem sadios por
mais tempo. Encontramos AF, mas as diferenças entre as duas áreas, não foram significativas.
Considerando a presença das galhas, nossos resultados não demonstraram diferença
significativa na produção de frutos, embora eles apresentem variação no tamanho. Com os
resultados encontrados, nós descrevemos que a presença das galhas afetam o tamanho dos
frutos, e podem indicar um impacto na reprodução dos indivíduos de M. serrulata. E
descrevemos a fenologia de M. serrulata indicando características distintas, sendo que os
indivíduos na “vereda” podem secar e possivelmente morrer no início da estação seca. Assim,
estudos de fenologia tornam-se ainda mais importantes, considerando diferentes populações, e
passam a ser o primeiro passo para a investigação de questões ecológicas mais amplas.
Palavras-chave: Cerrado; Euphorbiaceae; biologia floral.

pág. 415
 1. Introdução

As plantas são organismos sésseis que precisam se adaptar ao local que se encontram,

e por isso respondem as mudanças do meio ambiente, apresentando uma grande variação em

seus padrões de desenvolvimento (RAVEN, 2014). Para entender essas adaptações, é preciso

estudar a fenologia da planta, que é o estudo dos eventos periódicos que compõem o ciclo de

vida dos seres vivos (CLELAND, et al. 2007). Essas respostas fenológicas das plantas podem

ser afetadas por diversos fatores bióticos e abióticos que podem ser vantajosos ou estressantes

(JAN, SINGHAL & MOHD, 2013). Um recurso essencial para as plantas é a luz solar, que

influencia positivamente o metabolismo da planta, aumentando as taxas de fotossíntese

(SEEMAN, et al. 1987). Por outro lado, o excesso de luz pode ser um fator estressante,

resultando num aumento da evapotranspiração e consequentemente aumentando a perda de

água (TAIZ & ZEIGER, 2009). Por causa dessa capacidade de se adaptar, as plantas tendem a

apresentar diferentes estruturas e formas, quando expostas à condições diversas ou

estressantes (CARDOSO & LOMÔNACO, 2003).

Grande parte dessa plasticidade é expressa nas folhas (MARKESTEIJN, et al. 2007).

Um medidor de estresse muito utilizado em folhas é a Assimetria Flutuante (AF)

(VENÂNCIO, et al. 2016), que são desvios de medida nas folhas, onde os lados direito e

esquerdo apresentam variações aleatórias, condição contrária à uma simetria perfeita

(VENÂNCIO, et al. 2016). O gradiente de luminosidade pode ser um fator estressante, e

plantas em áreas sombreadas podem apresentam um aumento da AF (MOURA, et al. 2017).

Outro fator que pode ser uma condição de estresse é a presença de galhas (SILVA, et al.

2015), crescimento anormal dos tecidos, resultando num desenvolvimento anômalo das

células em resposta à um estímulo causado por um agente invasor (RODRIGUES, et al.

2014). Folhas galhadas podem perder a função fisiológica (LARSON, 1998) e deformar frutos

e sementes (WIKLER, 1999).

pág. 416
 O objetivo deste estudo foi descrever a fenologia de Microstachys serrulata (Mart.)

Müll (Euphorbiaceae), uma planta arbustiva endêmica do Brasil (CORDEIRO, et al. 2015).

Além disso, investigamos a presença de fatores estressantes bióticos (presença de galhadores)

e abióticos (incidência de luz) no desenvolvimento dos indivíduos de M. serrulata. Nossas

hipóteses são que (1) sob condições mais intensas de luz, os indivíduos de M. serrulata iriam

apresentar maiores valores de AF, se comparado aos indivíduos sob menor exposição de luz.

Também testamos a hipótese de que (2) a presença de galhas nas estruturas florais irá afetar a

produção e desenvolvimento de frutos.

2. Materiais e Métodos

2.1. Área de Estudo

O estudo foi conduzido entre novembro de 2016 e abril de 2017, na reserva natural do

Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU 48º17’O; 18º58’S). A área do bioma

Cerrado apresenta as fitofisionomias: campo sujo, cerrado sensu stricto e vereda, com

estações seca (abril a setembro) e úmida (outubro a março) bem definidas.

2.2. Fenologia

Para verificar diferenças na fenologia da M. serrulata em função de diferentes

condições de luz, nós avaliamos duas populações de M. serrulata: uma na vereda (ambiente

com intensa luminosidade) e outra no cerrado sentido restrito (ambiente com luminosidade

moderada). Foram marcados um total de 60 indivíduos (Figura 1A), 30 no Sol e 30 na

sombra. As observações começaram em novembro de 2016 e deverão continuar até novembro

de 2017. As plantas foram visitadas semanalmente durante o período reprodutivo, e após o

período de frutificação, as visitas passaram a ser quinzenais. Foram observadas as fenofases:

brotação foliar, folhas em desenvolvimento, folhas maduras, senescência foliar, botão floral

pág. 417
feminino, botão floral masculino, flor feminina, flor masculina e frutos (conf. Torezan-

Silingardi & Oliveira 2004). À medida que alguns dos indivíduos foram morrendo (por causas

não aparentes), eles foram substituídos de forma a manter sempre o total de 30 indivíduos

observados (conf. Torezan-Silingardi & Oliveira 2004).

2.3. Assimetria Flutuante

Para testar a assimetria flutuante (AF), separamos mais 30 indivíduos de cada área

(Sol/Sombra) e coletamos 15 folhas de cada indivíduo. As folhas foram escaneadas (usando o

programa ImageJ) e foram medidos: Lado direito (Ld) e Lado Esquerdo (Le) em “mm”, e a

área foliar “mm2” (ALVES-SILVA, 2012) (Figura 1B). Um passo importante nos estudos de

AF é averiguar se as medidas não foram realizadas de forma errônea (PALMER, 1994). Para

isso, foram medidas novamente 100 folhas para que as mensurações do Ld e Le fossem

comparadas com as medidas realizadas anteriormente.

2.4. Galhas

Foram coletados frutos em inflorescências galhadas e em inflorescências sadias

(Figura 1C-D) no cerrado, de um total de 60 plantas (30 galhadas e 30 sadias). Nesses grupos

o número de frutos foi contado e foi medido o comprimento de cada fruto, utilizando um

paquímetro digital calibrado (mm).

2.5. Análise de Dados

As comparações entre as medidas iniciais e remedidas dos lados das folhas foram

verificadas por uma correlação linear (HÓDAR, 2002). Para constatar se ocorre AD nos

indivíduos de M. serrulata, foi utilizado um teste não paramétrico de Wilcoxon, entre as

medidas do Ld e Le. Já para verificar AS, aplicamos uma análise gráfica (histograma) entre

Ld-Le, seguido de um teste de normalidade (Liliefors). Uma vez descartados esses dois tipos

de assimetria, nossos dados representam assimetria do tipo AF. Para verificar se existe relação

pág. 418
entre as medidas do módulo da diferença entre os lados (|Ld-Le|) das folhas com a área foliar,

usamos uma regressão linear (PALMER, 1994). Por fim, para verificar a AF das plantas de

Sol e Sombra, nós utilizamos um Teste-t de Student. Todas as análises estatísticas foram

realizadas com o software Systat 13.

O impacto das galhas nos frutos foi testado, comparando a quantidade e o tamanho

médio dos frutos (variáveis dependentes) em função da presença e ausência de galhas nas

inflorescências (variável independente) usando modelos lineares generalizados (GLM) com

distribuição do erro de Poisson. Essas análises foram feitas no software R.

3. Resultados

3.1 Fenologia

Nosso estudo mostrou que avaliando a fenologia de M. serrulata durante a estação

chuvosa, as duas populações apresentaram diferenças fenológicas. Apesar disso, foi

observado que o período de floração da M. serrulata, tem seu ápice nos meses de novembro e

dezembro, e a partir de janeiro, a produção de frutos aumenta. Apesar da senescência foliar

não ser um evento facilmente observado, M. serrulata perde mais folhas no Sol,

principalmente a partir de abril, enquanto na sombra essas folhas são mantidas (Figura 2).

Outro padrão observado até o momento, é que no Sol as plantas tendem a secar

completamente, formando “tufos” e cessando seu desenvolvimento. Esta ocorrência raramente

foi registrada nas plantas localizadas na sombra. Na população da vereda (Sol) de 30 plantas

acompanhadas até o momento, doze já apresentaram esse fenômeno, enquanto esse padrão

aconteceu apenas em um indivíduo na população do cerrado (sombra).

3.2 Assimetria Flutuante

As medidas realizadas posteriormente apresentaram grande semelhança com as medidas

originais (r > 0,99), o que mostra que as medidas iniciais foram realizadas com alta precisão.

pág. 419
Não foram encontrados AD (p > 0,130) e AS (distribuição mesocúrtica; p = 0.107), portanto

nossos dados constataram a presença de AF. Por fim, houve relação entre (|Ld-Le|) com a área

foliar (p < 0,001), dessa forma, para verificar a AF, utilizamos um índice capaz de corrigir

essa dependência (PALMER, 1994):

|𝐿𝑑 − 𝐿𝑒|
Σ[ ]
(𝐿𝑑 + 𝐿𝑒)/2
𝐴𝐹 =
𝑛

Apesar das plantas que se localizavam na área sombreada apresentarem menores níveis

de AF comparadas com os indivíduos de M. serrulata presentes no Sol, nossos resultados não

mostraram uma diferença significativa (t58 = 0,573; p = 0,569).

3.3 Galhas

A quantidade de frutos não foi diferente entre os dois grupos (plantas galhadas e plantas

sadias) (GLM: X2 = 0.60, df = 58, p = 0.43), contudo as plantas sadias apresentaram frutos

maiores do que as plantas galhadas (GLM: X2= 4.27, d.f. = 58, p = 0.03) (Figura 3).

4. Discussão

Este é o primeiro estudo considerando a biologia de Microstachys serrulata

(Euphorbiaceae). A fenologia da M. serrulata parece apresentar uma diferença entre as duas

populações em relação à fenologia vegetativa, sugerindo uma plasticidade fenotípica para se

adaptar as duas condições distintas de luminosidade.

Apesar do aparente estresse notado nas plantas expostas ao Sol, não houve diferença de

AF nas duas populações. Assim, não podemos descartar a hipótese de que os indivíduos de M.

serrulata são adaptados a um gradiente de condições de luminosidade, e que a presença maior

ou menor de luz não interfere na assimetria flutuante. Além disso, a AF pode não ser um bom

pág. 420
medidor de estresse ambiental para algumas espécies (ISHINO, et al. 2012; SANDNER &

MATTHIES, 2017, mas ver MOURA, et al. 2017).

A presença das galhas nas inflorescências interfere no desenvolvimento dos frutos.

Apesar das plantas galhadas conseguirem produzir frutos assim como plantas consideradas

sadias (sem a presença de galhas), os frutos das plantas galhadas foram menores. A produção

de frutos menores sugere um impacto negativo na produção de sementes, porém alguns

trabalhos mostram que frutos galhados mesmo quando menores podem não influenciar no

fitness (SANTOS, et al. 2016), por isso outros fatores ainda devem ser investigados como a

produção e germinação de sementes oriundas de inflorescências galhadas.

5. Agradecimentos

Agradecemos ao Dr. Allan Pscheidt pela identificação da planta e ao Dr. Jean Carlos

Santos pelas sugestões nas primeiras versões. Ao CCPIU, a Universidade Federal de

Uberlândia e ao CNPQ pelo apoio logístico e financeiro.

REFERÊNCIAS

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the fluctuating asymmetry of Miconia fallax (Melastomataceae). Ecologia Austral, v. 22,

p. 53-61, 2012.

CARDOSO, Grace L.; LOMÔNACO, Cecília. Variações fenotípicas e potencial plástico de

Eugenia calycina Cambess. (Myrtaceae) em uma área de transição cerrado-vereda.

Revista Brasileira de Botânica, v.26, nº. 01, p. 131-140, 2003.

pág. 421
CLELAND, Elsa E.; CHUINE, Isabelle; MENZEL, Annette; MOONEY, Harold A.;

SCHWARTZ, Mark D. Shifting plant phenology in response to global change. TRENDS

in Ecology and Evolution, v. 22, nº. 7, 2007.

CORDEIRO, I.; SECCO, R.; PSCHEIDT, A. C. Microstachys in Lista de Espécies da Flora

do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Acesso em 05/06/2016, disponível em <

http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/FichaPublicaTaxonUC/FichaPublicaTaxonUC.do?id=FB

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HÓDAR, José A. Leaf fluctuating asymmetry of Holm oak in response to drought under

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ISHINO, M. N.; DE SIBIO, P. R.; ROSSI, M. N. Edge effect and phenology in

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MOURA, Renan Fernandes; ALVES-SILVA, Estevão; DEL-CLARO, Kleber. Patterns of

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2017.

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TAIZ, Lincoln; ZEIGER, Eduardo. Fisiologia Vegetal. Porto Alegre, 4º Ed, 2009.

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Botanica Brasilica, v. 30, n. 02, p. 296-303, 2016.

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pág. 424
ANEXOS

Figura 1. (A) Indivíduo adulto de Microstachys serrulata (Euphorbiaceae) no cerrado (área

sombreada). (B) Folha de M. serrulata com as medidas para as análises de assimetria

flutuante. (C) Indivíduo de M. serrulata com a inflorescência galhada, presença de três

estruturas galhadoras (seta branca) na mesma inflorescência ao lado do fruto. (D) Indivíduo

sadio (sem galhas) com presença do fruto e inflorescência (seta branca).

pág. 425
Figura 2. Frequência das estruturas vegetativas nas populações da vereda e na população do

cerrado.

pág. 426
Figura 3. (A) Número médio de galhas por plantas, (B) número médio de frutos e (C)

tamanho médio dos frutos, em plantas galhadas e plantas sadias.

pág. 427
 Herbívoros especialistas induzem defesas químicas em suas plantas
hospedeiras? Um estudo com Asclepias curassavica e seus herbívoros
Danaus erippus e Aphis nerii
Do specialist herbivores induce chemical defenses in their host plants? A case study with
Asclepias curassavica and their herbivores Danaus erippus and Aphis nerii

Abreu, Verediana de1 & Trigo, José Roberto2

1,2
Unicamp
1
verediana.abreu@gmail.com; 2trigo@unicamp.br

Resumo: Plantas geralmente induzem defesas químicas ou físicas em resposta ao ataque de

herbívoros. Asclepias curassavica (Apocynaceae: Asclepiadoideae) é defendida
quimicamente contra herbívoros pela presença de cardenolidas (Cds) no látex e nas folhas,
além de ser defendida fisicamente pelo látex. Entretanto essa espécie é atacada por larvas
mastigadoras da borboleta Danaus erippus (Nymphalidae: Danainae: Danaini) e pulgões
sugadores de seiva Aphis nerii (Hemiptera: Aphididae). Esses herbívoros são especialistas e
sequestram Cds de A. curassavica para a sua própria defesa. Levantamos a hipótese que esses
especialistas não induziriam Cds ou látex em A. curassavica, independente de atacarem a
planta em conjunto ou separadamente, já que isso representaria um custo para a planta.
Realizamos um experimento de indução, em casa de vegetação, com dezesseis famílias
genéticas de A. curassavica. Em cada tratamento colocamos quinze indivíduos de A. nerii ou
uma larva em primeiro instar de D. erippus, ou ambos. No controle nenhum dos herbívoros
foi colocado. Após 10 dias (tempo para a D. erippus empupar), medimos o volume do látex, a
concentração de Cds no látex e nas folhas. Observamos que larvas de D. erippus sozinhas ou
atuando em conjunto com A. nerii induzem significativamente uma maior exsudação de látex
que o controle ou A. nerii sozinho; concomitantemente, a concentração de Cds nessas
secreções foi signficativamente menor. Não ocorreu indução de Cds nas folhas, independente
do tratamento. Nossos resultados suportam a hipótese que herbívoros especialistas não
induziriam defesas químicas em suas plantas hospedeiras e fornecem uma resolução para o
paradoxo de defesas letais em plantas.
Palavras-chave: Cardenolidas; Látex; Asclepiadoideae; Danainae; Paradoxo de Defesas
Letais em Plantas.

Abstract: Plants generally elicit chemical or physical defenses in response to herbivory.

Asclepias curassavica (Apocynaceae: Asclepiadoideae) is chemically defended against
herbivores by cardenolides (Cds) present in latex and leaves, and also physically defended by
latex. Despite these defenses, this species is attacked by chewing larvae of Danaus erippus
(Nymphalidae: Danainae: Danaini) and by the aphids Aphis nerii (Hemiptera: Aphididae).
Both herbivores are specialists in Asclepias genus and sequester Cds from them as defense
against predators. We hypothesized that specialists, alone or together, would not induce
chemical defenses in A. curassavica, since it would be costly to the plant. We performed an

pág. 428
induction experiment in a greenhouse with sixteen genetic families of A. curassavica. In each
treatment, 15 A. nerii, a first instar larva of D. erippus or both, were placed on the most apical
leaves. No herbivores were placed in control plants. After 10 days (time required for D.
erippus to pupae), we measured the latex volume and the concentration of Cds in latex and
leaves. We verified that larvae of D. erippus alone or together with A. nerii significantly
induce greater exudation of latex than the control or A. nerii alone. At same time, the
concentration of Cds in these secretions was significantly lower. Induction of Cds occurred on
the leaves, regardless of the treatment. Our results support the hypothesis that specialist
herbivores would not induce chemical defenses in their host plants and in somewhat solves
the paradox of lethal defenses in plants.
Keywords: Cardenolides; Latex; Asclepiadoideae; Danainae; Lethal Plant Paradox Defense.

1. Introdução

Plantas desenvolveram, ao longo do tempo evolutivo, defesas físicas e químicas contra

o ataque de herbívoros. Essas defesas podem ser constitutivas, se estão presentes em todos os

momentos na planta, ou serem induzidas, se produzidas ou aumentadas após o dano do

herbívoro (KARBAN & BALDWIN, 1997). As defesas induzidas podem ser sistêmicas ou

locais, e depender da identidade ou do grau de especialização do herbívoro (ALI &

AGRAWAL, 2012). Plantas respondem diferencialmente a herbívoros generalistas e

especialistas (ALI & AGRAWAL, 2012). Herbívoros generalistas são mais afetados pelas

defesas das plantas, enquanto que herbívoros especialistas desenvolveram mecanismos para

superar essas defesas (LANKAU, 2007). Muitos herbívoros especialistas armazenam ou

sequestram as defesas químicas de suas plantas hospedeiras e as usam para a suas próprias

defesas contra inimigos naturais (FORDYCE, 2001). Esses especialistas representam um

paradoxo para as plantas, pois um maior investimento em defesas químicas frente a um ataque

pode aumentar a aptidão do herbívoro e diminuir a da planta, conhecido como “paradoxo de

defesas letais em plantas” (MALCOLM & ZALUCKY, 1996).

A herbácea Asclepias curassavica (Apocynaceae: Asclepiadoideae) é defendida

quimicamente por cardenolidas (Cds) e fisicamente por látex. As Cds são esteróides de sabor

pág. 429
amargo que têm efeitos tóxicos na maioria dos animais, interrompendo o fluxo de sódio e

potássio das células (AGRAWAL & FISHBEIN, 2006). Estão presentes constitutivamente em

todas as partes da planta e sua produção também é conhecida por ser induzida após o dano

causado por várias espécies de herbívoros mastigadores (MALCOLM & ZALUCKI, 1996;

AGRAWAL et al., 2012). O látex é uma emulsão branca pegajosa, produzida e mantida em

células especializadas (laticíferos) que se estendem ao longo de toda a planta, e é exsudado

imediatamente após o dano nas folhas por mastigação (AGRAWAL et al., 2008; KONNO,

2011). O látex funciona como uma barreira física à alimentação, obstruindo ou aprisionando

peças bucais ou pernas dos insetos herbívoros, tornando-se uma defesa física eficaz, além de

uma defesa química por conter altas concentrações de Cds (ZALUCKI et al., 2001;

AGRAWAL & KONNO, 2009).

Lagartas mastigadoras da borboleta Danaus erippus (Nymphalidae: Danainae:

Danaini) compartilham regularmente suas plantas hospedeiras A. curassavica com pulgões

sugadores de seiva Aphis nerii (Hemiptera: Aphididae) (KOCH et al., 2005). Ambos

herbívoros são considerados como especialistas, pois desenvolveram várias adaptações

fisiológicas para tolerar as Cds tóxicas de A. curassavica (RASMANN et al., 2009;

AGRAWAL et al., 2012; DOBLER et al., 2012), além de serem capazes de incorporá-las em

seus tecidos para defesa (VAN ZANDT & AGRAWAL, 2004; MOONEY et al., 2008).

Larvas de D. erippus também apresentam estratégias comportamentais de sabotagem do látex,

fazendo cortes nos laticíferos para drenar o látex (RODRIGUES et al. 2010).

Neste trabalho focalizamos a especificidade das respostas induzidas do látex e das

cardenolidas presentes tanto no látex quanto nas folhas de A. curassavica na presença de dois

herbívoros especialistas: larvas de D. erippus e pulgões A. nerii. Levantamos a hipótese que

esses especialistas não induziriam defesas químicas ou físicas em A. curassavica,

pág. 430
independente de atacarem a planta em conjunto ou separadamente, já que um aumento nas

defesas não afetaria herbívoros especialistas e seria custosa para a planta.

2. Material e métodos

2.1. Organismos estudados

Asclepias curassavica (Figura 1A) é uma herbácea neotropical que ocorre em

ambientes abertos, tais como estradas, pastagens e campos abandonados. Apresenta

morfologia de subarbusto ou arbusto ereto pouco ramificado, atingindo entre 1,40m e 1,80m

de altura. A espécie produz inflorescências em umbela ao longo de todo o ano e possuem

flores com uma coloração vermelha e amarela vistosa e néctar copioso, atraindo diversos

visitantes florais (WYATT & BROYLES, 1997; LORENZI, 2000). Quando danificada, exala

um látex pegajoso que serve como uma barreira física aos herbívoros (ZALUCKI et al., 2001;

AGRAWAL & KONNO, 2009) (Figura 1B). Além disso, essa espécie contém cardenolidas

(Figura 1C) que são eficazes contra herbívoros generalistas (MALCOLM & ZALUCKI,

1996; AGRAWAL et al., 2012.

Figura 1 – (A) Asclepias curassavica cultivada em casa de vegetação no Departamento de Biologia Animal, IB,
UNICAMP; foto: Verediana de Abreu. (B) Látex exsudado após dano; foto: Verediana de Abreu. (C)
cardenolida presente em todas as partes das folhas.

pág. 431
 Danaus erippus (Figura 2A) é uma espécie de borboleta da família Nymphalidae de

distribuição Neotropical que recentemente foi reconhecida como uma espécie separada de sua

espécie irmã D. plexippus (SMITH et al., 2005). Na fase larval, esta espécie tem como

hospedeira plantas da família Asclepiadaideae (Apocynaceae) das quais sequestram

cardenolidas para sua própria defesa (AGRAWAL et al., 2012).

Aphis nerii (Figura 2B) é uma espécie de pulgão da família Aphididae que se alimenta

amplamente de plantas da família Apocynacea. São conhecidos por sequestrar cardenolidas de

suas plantas hospedeira, por se reproduzirem por partenogênese durante os meses de verão e

por gerar morfologia alada em condições alta densidade (ALI & AGRAWAL 2014).

Figura 2 – (A) Larva de 5º instar de Danaus erippus se alimentando de Asclepias curassavica; foto: Verediana

de Abreu. (B) Pulgões Aphis nerii se alimentando em A. curassavica; foto: Verediana de Abreu.

Para o experimento usamos plantas originadas de sementes coletadas de populações

naturais da Serra do Japi, em Jundiaí, estado de São Paulo, Brasil. As mudas germinadas

foram plantadas individualmente em vasos de 5L com uma mistura 3:1 de solo e vermiculita

em casa de vegetação no Departamento de Biologia Animal, Instituto de Biologia,

UNICAMP. As plantas foram mantidas em condições naturais de temperatura e luminosidade

e irrigadas diariamente. No momento do experimento, as plantas tinham aproximadamente

pág. 432
três meses de idade, com 8 a 10 pares de folhas e com todas as plantas produzindo flores. Os

ovos de D. erippus e os pulgões A. nerii foram coletadas a partir de A. curassavica mantidas

ao redor da casa de vegetação.

2.2. Experimento de indução

Realizamos um experimento de indução, em casa de vegetação, com 16 famílias

genéticas de A. curassavica. Em cada família aplicamos os seguintes tratamentos: (1)

Controle, onde nenhum herbívoro era colocado sobre a planta, (2) D. erippus, onde uma larva

de 1º instar era colocada sobre o meristema apical, (3) A. nerii, onde 15 pulgões eram

colocados no meristema apical e (4) D. erippus + A. nerii, onde ambos os herbívoros eram

colocados como descrito acima. Para impedir o movimento de pulgões entre os tratamentos,

cada grupo de tratamentos (com e sem pulgões) foram mantidos em compartimentos

separados na casa de vegetação.

Medimos as defesas da planta 10 dias após a aplicação dos tratamentos, o que

correspondia ao tempo estimado para as larvas de D. erippus empuparem. Medimos o volume

do látex exsudado ao cortar nervura principal da primeira folha completamente expandida e

não danificada. A concentração de Cds nas folhas e no látex de cada planta foi medida por

colorimetria seguindo Frick & Wink (1995). As diferenças entre amostra e branco foram

calibradas com digitoxina, que foi utilizada como padrão. O volume do látex e a concentração

nas folhas e no látex foram comparados entre os tratamentos usando uma ANOVA de um

fator e o teste Student-Newman-Keuls para testar os efeitos do fator.

3. Resultados

Verificou-se que larvas de D. erippus sozinhas ou atuando em conjunto com A. nerii

induzem significativamente uma maior exsudação de látex que o controle ou A. nerii sozinho

pág. 433
(Figura 3A); a concentração de Cds no látex foi significativamente menor nesses tratamentos

(Figura 3B). Não houve indução significativa de Cds foliares, independente do tratamento

(Figura 3C).

Figura 3 - Defesas induzidas em látex e folhas de Asclepias curassavica por herbívoros especialistas (C =
Controle sem herbívoro, D = Danaus erippus, A = Aphis nerii e D+A = D. erippus + A. nerii). Letras diferentes
representam diferenças significativas (p < 0,05) do efeito do herbívoro entre os tratamentos.

4. Discussão

Nossos resultados suportam a hipótese que herbívoros especialistas não induziriam

defesas químicas em suas plantas hospedeiras. Apesar da indução da exsudação de látex

observada nos tratamentos com Danaus erripus, Rodrigues et al. (2010) sugere que esse tipo

de defesa não é importante nessa espécie de planta, pois Asclepias curassavica apresenta

baixo volume de látex em sua exsudação em comparação com outras espécies de Asclepias

(AGRAWAL et al., 2008). Sugerimos que essa indução seja uma restrição filogenética do

gênero Asclepias, pois se tem observado que larvas de primeiro instar de Danaus tem um pior

desempenho e maiores índices de mortalidade em outras espécies do gênero, que apresentam

grandes volumes de látex nas folhas, pois têm suas mandíbulas e corpos presos nesse

pág. 434
exsudato (FORDYCE & AGRAWAL, 2001; ZALUCKI et al., 2002). Consequentemente, a

menor concentração de cardenolidas observadas no látex seria um efeito de diluição devido ao

aumento do volume do látex. Já os afídeos evitam os laticíferos das plantas devido a sua

alimentação intercelular (DUSSOURD, 1995), por este motivo, esta defesa não deveria ser

eficaz e plantas não deveriam induzir sua produção, corroborando os nossos resultados.

A ausência de indução de cardenolidas nas folhas sugere uma resolução para o

paradoxo de defesas letais em plantas. Como os herbívoros testados são especialistas no

gênero Asclepias e sequestram cardenolidas de suas plantas hospedeiras, um aumento na

concentração dessas defesas frente ao ataque desses herbívoros representaria um alto custo

para a planta. Asclepias curassavica deve investir em outra estratégia de defesa contra esses

herbívoros ou tolerar o ataque dos mesmos.

5. Agradecimentos

Agradecemos ao técnico José Carlos Silva pelo auxílio no campo e a FAPESP

(2011/17708-0) e CNPq (306103/2013-3) pelo apoio financeiro.

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pág. 438
 Heteranteria química: Variação no teor proteico do pólen entre estames
dimórficos de Senna macranthera (Leguminosae-Fabaceae)
Chemical heterogeneity: Variation in the protein content of pollen among dimorphic
stains of Senna macranthera (Leguminosae-Fabaceae)

Paula, Lívia Maria1; Yosetake, Lindiberg2; & Neto, Hipólito Ferreira Paulino-Neto1,2

1
UEMG; ²USP
liviapaula_31@hotmail.com

Resumo: Grãos de pólens, além de serem os gametas masculinos das flores, também
consistem em um complemento nutricional riquíssimo em proteínas fundamentais para o
desenvolvimento e a manutenção da saúde das colônias. O mosaicismo genético, fenômeno
ocasionado por mutações somáticas, ocorre principalmente em plantas e podem resultar desde
incompatibilidade zigótica ou pós-zigótica e nas mais diversas modificações, desde
morfológicas, fisiológicas e químicas, como, por exemplo, apresentarem raízes ou folhas com
distintos valores proteicos. Este estudo tem como principais objetivos, verificar se há variação
no teor proteico do pólen entre flores pertencentes a um mesmo ramo; Entre ramos distintos
localizados num mesmo indivíduo e entre anteras heteromórficas presentes em Senna
macranthera (Leguminosae: Fabaceae). Foram analisados 40 indivíduos, dos quais
amostramos cinco ramos por planta e cinco flores de cada ramo e ainda os dois tipos de
anteras presentes nas flores decorrentes da heteromorfia (anteras pequenas e inferiores e
anteras maiores e superiores), onde o teor proteico médio para anteras pequenas e inferiores
foi de 1,79 ± 1,11 µg/µL (𝑋̅ ± SD; n = 40) e para grandes e superiores 1,62 ± 1,05 µg/µL ( 𝑋̅ ±
SD; n = 40). Dados indicam que há diferença no valor proteico entre as anteras
heteromórficas, com anteras menores e inferiores apresentando maior concentração proteica.
Conclui se que há diferenças tanto morfológicas, como funcionais dos grãos de pólen
produzidos em flores heteromórficas, e que estas diferenças estão relacionadas às distintas
funções ecológicas de cada tipo de antera. Esta informação é de extrema importância para se
compreender melhor a biologia reprodutiva desta espécie e é fundamental para apicultores e
meliponicultores, pois podem aumentar a longevidade e produtividade de suas colmeias.
Palavras-chave: Bradford, Heteranteria química, Mosaicismo, Senna macranthera, Teor
proteico.

Abstract: Pollen grains, besides being the male gametes of flowers, also consist of a rich
nutritional complement in proteins fundamental for the development and the maintenance of
the health of the colonies. Genetic mosaicism, a phenomenon caused by somatic mutations,
occurs mainly in plants and can result from zygote or post-zygotic incompatibility and in the
most diverse morphological, physiological and chemical modifications, such as, for example,
showing roots or leaves with different protein values . This study has as main objectives, to

pág. 439
verify if there is variation in the protein content of the pollen between flowers belonging to
the same branch; Among distinct branches located in the same individual and between
heteromorphic anthers present in Senna macranthera (Leguminosae: Fabaceae). We analyzed
40 individuals, of which we sample five branches per plant and five flowers of each branch
and also the two types of anthers present in the flowers due to the heteromorphy (small and
inferior anthers and anthers greater and superior), where the average protein content for
anthers (± SD; n = 40) and for large and higher 1.62 ± 1.05 μg / μL (± SD; n = 40). Data
indicate that there is a difference in the protein value between heteromorphic anthers, with
lower and lower anthers showing higher protein concentration. It is concluded that there are
morphological and functional differences in the pollen grains produced in heteromorphic
flowers, and that these differences are related to the different Ecological functions of each
type of anther. This information is of extreme importance in order to better understand the
reproductive biology of this species and is fundamental for beekeepers and native beekeeping
as they can increase the longevity and productivity of their hives.
Keywords: Bradford, Chemical heterogeneity, Mosaicism, Pollen, Senna macranthera,
Protein content

1. Introdução

Os pólens são os gametas masculinos das flores que ficam armazenados até o período

de maturação no interior das anteras. O tamanho, forma, cor e adornos dos grãos de pólen

variam conforme a espécie (RIBEIRO, et al. 2007).

A proteína é o principal constituinte para a sobrevivência das abelhas, obtida

diretamente do pólen (WINSTON, 2003). As abelhas forrageiras coletam o pólen das anteras

das flores e então sofrem um processo digestivo com o intuito de evitar a germinação dos

grãos de pólen. As operárias então depositam os pólens digeridos nos alvéolos onde serão

fermentados. Apesar do grão de pólen percorrer todo aparelho digestivo das obreiras, ele é

dificilmente quebrado. Assim, para que o grão de pólen seja absorvido, os sistemas digestivos

das operárias liberam enzimas que o envolvem de modo a formar um bolo, denominado de

“pão de abelha” (WINSTON, 2003).

Após o processamento, o pólen torna-se uma importante fonte de alimento, de proteína

e de energia para seu desenvolvimento (SOUZA, et al. 2004). Durante o ciclo de vida de uma

pág. 440
operária são consumidos cerca de 125 a 145 miligramas de pólen. De modo que uma colônia

com cerca de 10.000 indivíduos, serão consumidos 1,5 quilogramas de pólen (MARCHINI, et

al. 2006). Porem, a falta de pólen na dieta das crias ocasiona o desenvolvimento de indivíduos

anões.

Vale ressaltar que consumo de pólen com valor proteico mais elevado afeta

positivamente a qualidade, saúde e desenvolvimento das colônias em decorrência do

fortalecimento das abelhas e consequentemente, menor gasto financeiro com suplementação e

remédios em períodos de escassez de alimento.

O mosaicismo genético é um fenômeno em que o indivíduo apresenta duas ou mais

linhagens celulares diferentes, mas derivadas de células de um único embrião, seja pela perda

ou duplicação de cromossomos (BONJARDIM, 2002; PINEDA-KRCH & LEHTILA, 2004).

Em geral, o mosaicismo é resultado de mutações somáticas que são transmitidas para

gerações futuras (FOLSE & ROUGHGARDEN, 2011). O mosaicismo genético é um

fenômeno que ocorre em diversos organismos, tais como animais, plantas (BONJARDIM,

2002; PINEDA-KRCH & LEHTILA, 2004; HASHIMOTO & NASSAR, 2009; FOLSE &

ROUGHGARDEN, 2011; PANDOVAN, et al. 2012), algas, fungos e corais (PINEDA-

KRCH & LEHTILA, 2004). Entretanto este fenômeno é mais comum entre plantas, nas quais

a poliploidia é mais frequente (HASHIMOTO & NASSAR, 2009). Neste sentido, é possível

que determinados ramos sejam poliploides e outros não, gerando mosaicos setoriais que

podem resultar desde incompatibilidade zigótica ou pós-zigótica e nas mais diversas

modificações, desde morfológicas, fisiológicas e químicas, como por exemplo, apresentarem

raízes ou folhas com distintos valores proteicos (PINEDA-KRCH & LEHTILA, 2004;

HASHIMOTO & NASSAR, 2009; PANDOVAN, et al. 2012).

pág. 441
 1.1. Justificativa

O pólen constitui uma importante fonte de alimento, de proteína e de energia para o

desenvolvimento (SOUZA, et al. 2004) e a manutenção de colônias de espécies de abelhas

com e sem-ferrão (indígenas), pois são riquíssimos em carboidratos, vitaminas, lipídeos, sais

minerais e em proteínas (WINSTON, 2003 & MODRO, et al. 2007).

O mosaicismo genético é um fenômeno ocasionado por mutações somáticas e ocorre

com mais frequência entre plantas, pois apresentam poliploidia (HASHIMOTO & NASSAR,

2009). Neste sentido, é possível que determinados ramos sejam poliploides e outros não,

gerando mosaicos setoriais que podem resultar desde incompatibilidade zigótica ou pós-

zigótica e nas mais diversas modificações, desde morfológicas, fisiológicas e químicas, como

por exemplo apresentarem raízes ou folhas com distintos valores proteicos (PINEDA-KRCH

& LEHTILA, 2004; HASHIMOTO & NASSAR, 2009; PANDOVAN, et al. 2012). Em

adição, vários estudos têm mostrado diferenças morfológicas e funcionais dos grãos de pólen

produzidos em flores heteromórficas, onde pólen oriundo de anteras superiores e grandes são

maiores e destinados à polinização, enquanto pólen produzido pelas anteras inferiores e

pequenas são menores e servem para alimentação para seus polinizadores. Portanto, é bem

provável que tais anteras, destinadas a funções ecológicas distintas, apresentem qualidade

nutricional diferentes, sendo mais ricas em nutrientes, tais como proteína aquelas destinadas à

alimentação dos polinizadores. Esta informação será de extrema importância para futuros

estudos de polinização e biologia reprodutiva de plantas, fundamental para apicultores e

meliponicultores, pois podem aumentar a longevidade e produtividade das colmeias. Vale

ressaltar que, caso constatada a diferença em teor proteico em anteras heteromórficas, este

será o primeiro estudo a relatar esta preciosa informação e poderá ser muito citado.

1.2. Hipóteses

pág. 442
 1. Populações naturais de plantas apresentam variabilidade genética entre seus

indivíduos, decorrente de polinização cruzada realizada por seus polinizadores. Supomos que

a variabilidade genética entre indivíduos de uma dada população de plantas, também esteja

refletida na composição química dos grãos de pólen de suas flores, havendo também variação

nos valores proteicos entre os indivíduos da população.

2. Baseado na existência de mosaicismo genético em plantas, esperamos que haja

plasticidade genotípica entre ramos de um mesmo indivíduo e que haja variação nos valores

proteicos entre grãos de pólen de flores pertencentes a diferentes ramos.

3. Como flores de S. macranthera (Leguminosae-fabaceae) (LORENZI, 2002)

apresentam heteranteria, supomos que também haja diferença no valor proteico dos grãos de

pólen entre estes tipos de anteras.

2. Objetivos

Assim, o presente estudo tem como principais objetivos verificar se há variação no

teor proteico do pólen: 1) entre flores pertencentes a um mesmo ramo e ramos distintos

localizados num mesmo indivíduo; 2) entre os diferentes tipos de anteras presentes em S.

macranthera.

3. Metodologia

3.1. Espécie de estudo

A S. macranthera, popularmente conhecida como aleluia ou pau-fava, atinge até 8 m

de altura quando adulta (LORENZI, 2002; GUZZO, 2008), ocorrendo desde o Ceará até São

Paulo e Minas Gerais (floresta semidecídua de altitude). O florescimento ocorre entre os

meses de dezembro e abril, de coloração amarela e com inflorescências paniculadas. Devido

pág. 443
ao porte, é utilizada no paisagismo, arborização urbana e na composição de áreas degradadas,

pois é uma espécie considerada pioneira e de crescimento rápido (LORENZI, 2002).

3.2. Área de estudo e coleta de dados

Este trabalho utilizará pólen de flores de 40 indivíduos de S. macranthera localizados

no campus da USP de Ribeirão Preto-SP coletados em 2013 por L. Yosetake. Para cada

indivíduo foram coletadas anteras heteromorfas (heteranteria) de cinco flores, localizadas em

cinco ramos distintos totalizando 25 flores (Figura 1).

Figura 1. Flor de S. macranthera evidenciando suas anteras heteromórficas (heteranteria)

A coleta das flores foi realizada na fase de pré-antese, visando evitar que tenham sido

visitadas e consequentemente contaminadas. O pólen foi coletado manualmente das anteras e

foi acondicionado em pequenos tubos tipo eppendorf de 1,5 mL e congelados em freezer.

3.3. Análise proteica do pólen

A análise proteica deste material polínico será realizada segundo a metodologia

proposta por ROULSTON, et al. (2000) e adaptado por PAULINO NETO, et al. (2010)

utilizando pólen já manualmente coletado e desidratado a 40º C em estufa por pelo menos 48

h. Para a análise proteica, 1 mg de pólen seco será moído adicionando alumínio em pó para

facilitar a moagem dos grãos de pólen e também duas gotas de 0,1 mol/L NaOH. Após

pág. 444
macerado, cada amostra de pólen será recuperada em 0,5 mL de 0,1 mol/L de NaOH, mantido

em refrigerador por pelo menos 72h. Posteriormente cada amostra será fervida em água por 5

min e transferida para tubos de microcentrífuga (ROULSTON, et al. 2000). Estas amostras

de pólen serão centrifugadas a 1500 rpm por 5 minutos a 5°C. A quantidade total de proteínas

contida no sobrenadante será mensurada pelo método de Bradford (1976) e a construção da

curva padrão será realizada utilizando albumina sérica bovina (BSA). Já a quantificação das

amostras será realizada por leitura utilizando comprimento de onda de 595 nm em

espectrofotômetro Beckman® Coulter DXT-880-multimode detector. Alguns ajustes do

método poderão ser necessários visto que a técnica será adaptada para análise de pólen.

3.4. Análise estatística

Para verificar se há diferenças no valor proteico do pólen entre anteras heteromórficas

será utilizado o test T pareado, que demonstrará se algum destes dois tipos de anteras

apresentam valor proteico mais elevado que o outro (ZAR, 2010). Já para investigar se há

variação entre flores do mesmo ramo, entre ramos da mesma planta, e entre plantas será

utilizado o teste análise de variância (ANOVA) para medidas repetidas (ZAR, 2010). As

análises serão feitas no ambiente R (R Studio, 2014) version 3.1.2.

4. Resultados

Foram analisados 40 indivíduos, dos quais amostramos cinco ramos por planta e cinco

flores de cada ramo e ainda os dois tipos de anteras presentes nas flores decorrentes da

heteromorfia (anteras pequenas e inferiores e anteras maiores e superiores), onde o teor

̅ ± SD; n = 40) e
proteico médio para anteras pequenas e inferiores foi de 1,79 ± 1,11 µg/µL (X

̅ ± SD; n = 40). Dados indicam que há

para grandes e superiores 1,62 ± 1,05 µg/µL (X

diferença no valor proteico entre as anteras heteromórficas.

pág. 445
 Estes dados indicam que as anteras inferiores apresentam maior qualidade proteica

que as superiores, corroborando HOFFMANN, et al. (2011) que discute que as anteras

maiores teriam a função de fertilizar os óvulos e seriam destinadas para a polinização,

enquanto as anteras menores teriam a função de oferecer recurso alimentar (pólen) para os

visitantes florais, portanto teriam a função de atraí-los às flores para assegurar que a

polinização ocorra.

Os resultados obtidos mostram que há diferenças tanto morfológicas, como funcionais

dos grãos de pólen produzidos em flores heteromórficas, relacionadas às distintas funções

ecológicas de cada tipo de antera. Anteras inferiores são mais ricas em nutrientes (ex:

proteína) por serem destinadas à alimentação dos polinizadores.

5. Conclusão

Os resultados mostram que há diferenças tanto morfológicas, como funcionais dos

grãos de pólen, e estão relacionadas às distintas funções ecológicas de cada tipo de antera.

Anteras inferiores são mais ricas em nutrientes (ex: proteína) por serem destinadas à

alimentação dos polinizadores. Esta informação é importância para se compreender melhor a

biologia reprodutiva desta espécie e é fundamental para apicultores e meliponicultores, pois

podem aumentar a longevidade e produtividade de suas colmeias.

6. Agradecimentos

Lívia Paula e Lindiberg Yosetake agradecem ao Prof. Dr. Hipólito Ferreira Paulino-

Neto pela orientação recebida. Agradecemos a Universidade do Estado de Minas Gerais -

UEMG e a Universidade de São Paulo – USP por nos conceder suporte institucional e apoio

logístico que propiciou condições de desenvolvermos o presente estudo. Lívia Maria de Paula

pág. 446
agradece à bolsa concedida pelo Programa Institucional do Suporte de Extensão -

PAPq/UEMG (Edital 02/2016). Lindiberg Yosetake agradece em especial ao Programa de

Iniciação Científica PIBIC/CNPq/USP (2013/2014). Dr. Hipólito Paulino-Neto é

especialmente grato à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal do Nível Superior –

CAPES pela concessão da bolsa Programa Nacional de Pós Doutorado – PNPD (CAPES-

PNPD; processo 02958/09-0) e ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia da

Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/FFCLRP, USP.

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pág. 449
 História natural das interações Fabaceae-Chrysomelidae-inimigos
naturais no Cerrado
Natural history of the Fabaceae-Chrysomelidae-natural enemies interactions in
Brazilian savanna

Sousa-Lopes, Bruno1 & Alves-da-Silva, Nayane2

1
USP; 2UFU.
brunolopesprof@gmail.com

Resumo: Aspectos da história natural das interações entre os Chrysomelidae e seus inimigos
naturais em Fabaceae ainda são pouco conhecidos para o Cerrado. Assim, o objetivo deste
estudo foi fazer um levantamento dos Chrysomelidae associados a uma comunidade de
Fabaceae e descrever notas da história natural dessas interações. Para isso foram feitas
inspeções visuais e coletas de espécimes de Chrysomelidae em Bauhinia rufa, Mimosa setosa
e Strypnodendron polyphyllum em área de cerrado sensu stricto de Uberlândia, Minas Gerais.
Foram encontradas 11 morfoespécies de Chrysomelidae, divididas entre as subfamílias:
Bruchinae (n = 02), Chrysomelinae (n = 02), Cryptocephalinae (n = 05) e Galerucinae (n =
02). Os Chrysomelidae mais abundantes foram as duas espécies de Acanthoscelides,
comedores de sementes de M. setosa. Os demais Chrysomelidae se alimentaram de folhas
jovens, maduras e/ou caule. Apenas Galerucinae sp.2 ocorreu em duas espécies de plantas,
sendo S. polyphyllum e B. rufa. Os principais inimigos naturais dos Chrysomelidae foram
vespas parasitóides pertencentes à Doryctinae e Chalcidoidea, mas formigas Camponotus
crassus também foram vistas atacando um casal de Chrysomelidae em cópula. Mimosa setosa
foi a planta com maior diversidade de Chrysomelidae (n = 05), seguida por S. polyphyllum (n
= 04) e B. rufa (n = 02). Ainda serão necessárias futuras investigações com uso de
manipulações experimentais para melhor elucidar nosso entendimento sobre as inteações tri-
tróficas em que os Chrysomelidae estão envolvidos.
Palavras-chave: Herbivoria; Interações tri-tróficas; Coleoptera; Acanthoscelides.

Abstract: Natural history of Chrysomelidae and their natural enemies on Fabaceae is poorly
known in Brazilian savanna. Thus, the aim of this study was to survey the Chrysomelidae
associated to Fabaceae and to describe notes on the natural history of these interactions. We
made visual inspections and collections of specimens on Bauhinia rufa, Mimosa setosa and
Strypnodendron polyphyllum. We found 11 Chrysomelidae morphospecies, among: Bruchinae
(n = 02), Chrysomelinae (n = 02), Cryptocephalinae (n = 05) and Galerucinae (n = 02). The
most abundant Chrysomelidae were the two species of Acanthoscelides, seed eaters of M.
setosa. The other Chrysomelidae fed on young leaves, mature and/or stem. Only Galerucinae
sp.2 occurred in two plant species, S. polyphyllum and B. rufa. The main natural enemies of
Chrysomelidae were parasitoid wasps of Doryctinae and Chalcidoidea, but Camponotus

pág. 450
crassus ants were also seen attacking two Chrysomelidae in mate. Mimosa setosa was the
most diverse plant of Chrysomelidae (n = 05), followed by S. polyphyllum (n = 04) and B.
rufa (n = 02). Further investigations using experimental manipulations will be need to better
elucidate our understanding of the tri-trophic interactions in that Chrysomelidae are involved.
Keywords: Herbivory; Tri-trophic interactions; Coleoptera; Acanthoscelides.

1. Introdução

A história natural é uma área da biologia cujo objetivo é estudar os organismos e o

meio em que vivem, a partir de observações (TEWKSBURY et al. 2014). Algumas das

perguntas feitas são: (i) o que os organismos comem, (ii) por que eles se comportam de

determinado jeito, (iii) qual a melhor época do ano para sua sobrevivência, (iv) com quem

eles interagem e (v) como eles morrem. Assim, esse tipo de estudo representa uma ferramenta

básica para que possamos entender as redes de interações ecológicas e a biodiversidade como

um todo (DEL-CLARO et al. 2013). Entretanto, muitas espécies ainda são desconhecidas

quanto à sua história natural, especialmente na região Neotropical, onde ocorre o Cerrado.

O Cerrado é o segundo maior bioma brasileiro (ca. 2.000.000 km2) (OLIVEIRA &

MARQUIS, 2002). Ele possui onze tipos de fitofisionomias, variando de campo cerrado,

veredas e florestas (RIBEIRO & WALTER, 2008). Contudo, é importante destacar que o

Cerrado é um hotspot, bioma em que pelo menos 70% de sua vegetação natural já foi

degradada. E, mais que isso, a degradação continua e, ainda assim, estamos longe de conhecer

todas as associações de formas de vida nesse bioma. Portanto, o que pode estar acontecendo é

a perda de espécies e interações antes mesmo de conhecermos sua história natural. O mesmo

pode estar acontecendo para as interações entre as Fabaceae, importantes fixadoras de

nitrogênio e hospedeiras de uma ampla variedade de herbívoros (e.g. SILVA & NEVES,

2014), e os insetos.

Entre os insetos, a ordem Coleoptera se destaca por sua diversidade, abundância e

variados hábitos alimentares, com maior relevância para a herbivoria (CASARI & IDE,

pág. 451
2012). Chrysomelidae é a segunda maior família de coleópteros herbívoros, sendo estimadas

4.362 espécies (LEWINSOHN et al. 2005), divididas em nove subfamílias no Brasil, as quais

podem se alimentar de diferentes tecidos vegetais (e.g. raízes, folhas, flores, frutos e

sementes), apresentar mirmecofilia e construir abrigo para proteger a prole (RÉU & DEL-

CLARO, 2005; CASARI & IDE, 2012). Em relação aos abrigos, algumas fêmeas (e.g.

Chlamisus minax) constroem as fecal case, ou seja, pequenos abrigos feitos com fezes para

pôr seus ovos. Assim que os ovos eclodem, as larvas ficam protegidas de fatores abióticos

(e.g. radiação solar e chuva) e bióticos (e.g. formigas) (RÉU & DEL-CLARO, 2005). Embora

se saiba alguns aspectos gerais da história natural de Chrysomelidae, os estudos ainda são

incipientes para muitas de suas subfamílias. Por exemplo, ao buscar literatura sobre os

Chlamisinae apenas o estudo dos últimos autores supracitados foi encontrado. Portanto, é

fundamental fazer mais estudos para conhecer melhor a história natural desses organismos.

Nesse contexto, nosso objetivo foi fazer um levantamento dos Chrysomelidae

associados a uma comunidade de Fabaceae e, posteriormente, descrever a história natural de

suas interações com as plantas hospedeiras e inimigos naturais. Para tanto, apresentamos a

área de estudo, as plantas hospedeiras e suas fenologias, descrições da história natural dos

Chrysomelidae e, finalmente, concluímos com uma discussão das possibilidades de estudos

envolvendo as interações Fabaceae-Chrysomelidae-inimigos naturais, para o futuro.

2. Área do estudo e amostragem dos dados

O estudo foi feito de junho de 2016 a março de 2017 em área de cerrado sensu stricto

da Reserva de Patrimônio Particular do Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia

(CCPIU), Minas Gerais (18º59’S, 48º17’W). A área possui 640 hectares e é dominada por

gramíneas e arbustos, mas também são presentes árvores com altura superior a quatro metros

de altura. O clima da região é marcadamente sazonal, caracterizado por possuir duas estações:

pág. 452
uma quente e chuvosa (de outubro a abril), que pode concentrar 75% da pluviosidade anual e

uma quente e seca (de maio a setembro; SOUSA-LOPES et al. 2016).

Foram feitos 480 sensos, nos quais inspeções visuais de 15 minutos foram feitas à

procura de herbívoros em 60 indivíduos de plantas divididos entre Bauhinia rufa (Bong.),

Mimosa setosa var. paludosa (Benth.) Barneby e Stryphnodendron polyphyllum (Mart.).

Sempre que possível, os Chrysomelidae foram levados para laboratório e mantidos em potes

plásticos de 500 mL com alimento fresco (seguindo SOUSA-LOPES et al. 2016). O

comportamento dos Chrysomelidae foi avaliado com amostragem de todas as ocorrências em

campo e laboratório (ALTMANN, 1974).

3. Plantas hospedeiras

3.1. Bauhinia rufa

É um subarbusto decíduo que pode atingir três metros de altura (Fig. 1A). Sua

produção de folhas inicia-se entre setembro e outubro. A floração foi observada de dezembro

de 2016 a fevereiro de 2017. A amostragem dos Chrysomelidae associados a B. rufa foi feita

de outubro de 2016 a fevereiro de 2017.

3.2. Mimosa setosa var. paludosa

É um arbusto perene que pode atingir três metros de altura (Fig. 1B). Mimosa setosa

produz folhas durante todo o ano, mas com maior produção de folhas jovens entre outubro e

fevereiro e folhas maduras de março a abril e de agosto a setembro (SOUSA-LOPES et al.

2016). A floração foi vista em fevereiro de 2017. A amostragem dos Chrysomelidae

associados a M. setosa foi feita de junho a outubro de 2016, período em que a planta produz

frutos e, neles, são encontrados os Chrysomelidae predando sementes.

pág. 453
 3.3. Stryphnodendron polyphyllum

É uma árvore cujos indivíduos inspecionados tiveram, no máximo, três metros de

altura (Fig. 1C). Folhas jovens e maduras foram encontradas de outubro de 2016 a fevereiro

de 2017. Foram encontrados botões florais e flores de outubro de 2016 a janeiro de 2017. A

amostragem dos Chrysomelidae associados a S. polyphyllum foi feita de outubro de 2016 a

março de 2017.

Figura 1 - Espécies de Fabaceae utilizadas nas inspeções visuais à procura de Chrysomelidae no cerrado de

Uberlândia, Minas Gerais. (A) Bauhinia rufa, (B) Mimosa setosa var. paludosa e (C) Stryphnodendron

polyphyllum. As setas pretas indicam os respectivos arbustos nas imagens (A) e (B)

4. Os Chrysomelidae: notas de sua história natural

Foram encontradas 11 morfoespécies de Chrysomelidae (Fig. 2), divididas entre as

subfamílias: Bruchinae (n = 02), Chrysomelinae (n = 02), Cryptocephalinae (n = 05) e

Galerucinae (n = 02).

4.1. Bruchinae

Foram encontradas duas morfoespécies de Acanthoscelides (Fig. 2AB). Elas

ocorreram entre junho e setembro, período em que M. setosa teve disponibilidade de frutos e,

consequentemente, sementes (Fig. 3). Cada uma das larvas de ambas as morfoespécies de

Acanthoscelides se alimentou de uma única semente durante o período larval e, quando se

pág. 454
tornaram adultas, fizeram um furo em uma das laterais da semente e se dispersaram. Foi

avaliado que 18% (356 de 1964) das sementes produzidas por M. setosa foram predadas por

esses besouros. Os inimigos naturais foram duas espécies de vespas parasitóides de

Chalcidoidea e Doryctinae para Acanthoscelides sp.1 e Acanthoscelides sp.2,

respectivamente.

Figura 2 - Chrysomelidae associados às Fabaceae do cerrado mineiro de Uberlândia. (A) Acanthoscelides sp.1,

(B) Acanthoscelides sp.2, (C) Chrysomelinae sp.1, (D) Chrysomelinae sp.2, (E) Cryptocephalinae sp.1, (F)

Cryptocephalinae sp.2, (G) Cryptocephalinae sp.3, (H) Cryptocephalinae sp.4, (I) Cryptocephalinae sp.5, (J)

Galerucinae sp.1 e (H) Galerucinae sp.2. Note que as setas brancas indicam os Chrysomelidae nos respectivos

substratos utilizados

pág. 455
Figura 3 - Abundância mensal de Bruchinae, Acanthoscelides sp.1 e Acanthoscelides sp.2, associada à fenologia

de M. setosa no cerrado de Uberlândia em 2016

4.2. Chrysomelinae

Foram encontradas duas morfoespécies de Chrysomelinae, ambas associadas a S.

polyphyllum. Chrysomelinae sp.1 (Fig. 2C) ocorreu de novembro de 2016 a março de 2017

(Fig. 5) e foi associada a folhas jovens. Já Chrysomelinae sp.2 (Fig. 2D) ocorreu de outubro

de 2016 a janeiro de 2017 e foi encontrada raspando o caule da planta ou comendo folhas

maduras. Duas cópulas de Chrysomelinae sp.2 foram vistas. Durante uma das cópulas

formigas Camponotus crassus atacaram o casal, que se deslocou para debaixo dos ramos de

folhas jovens e desviou dos ataques das formigas até que elas os deixassem. A única fêmea

coletada fez uma postura de 10 ovos com fecal case, todos inseridos no caule de S.

polyphyllum. A fecal case dos ovos teve entre 1,5 e 2,0 centímetros de altura. Após 30 dias

todos os ovos eclodiram e as larvas se alimentaram de folhas maduras.

Figura 5 - Abundância mensal de Chrysomelinae associados à fenologia de S. polyphyllum no cerrado de

Uberlândia, de outubro de 2016 a março de 2017

pág. 456
 4.3. Cryptocephalinae

Foram encontradas cinco morfoespécies de Cryptocephalinae. De Cryptocephalinae

sp.1 (Fig. 2E) foram encontrados três indivíduos, sendo dois em dezembro de 2016 (Fig. 6) e

um em fevereiro de 2017 comendo folhas maduras de S. polyphyllum. De Cryptocephalinae

sp.2 (Fig. 2F) foi encontrado um casal copulando sobre folhas maduras de B. rufa em

novembro de 2016. A fêmea fez postura de 198 ovos com fecal case. As larvas emergiram 12

dias após a postura. Cryptocephalinae sp.3 (Fig. 2G) ocorreu de outubro de 2016 a março de

2017, comendo folhas maduras de M. setosa. Foram vistas dez cópulas. Uma das fêmeas

colocou 11 ovos, os quais eclodiram em média com sete dias (SD = 4). Para Cryptocephalinae

sp.3 foi registrado como inimigo natural uma vespa parasitóide de ovos da superfamília

Chalcidoidea. De Cryptocephalinae sp.4 (Fig. 2H) foi visto apenas um casal sobre as folhas

maduras de B. rufa em outubro de 2016. A fêmea fez a postura de 15 ovos com fecal case.

Todos os ovos eclodiram em 14 dias e as larvas se alimentaram do caule e folhas jovens de B.

rufa. Cryptocephalinae sp.5 (Fig. 2I) foi encontrado em outubro de 2016 se alimentando de

folhas maduras ou raspando frutos de M. setosa.

Figura 6 - Abundância mensal de Cryptocephalinae associados à fenologia de S. polyphyllum, M. setosa e B. rufa

no cerrado de Uberlândia, de outubro de 2016 a março de 2017

pág. 457
 4.4. Galerucinae

Foram encontradas duas morfoespécies de Galerucinae. Em outubro de 2016 (Fig. 7)

foi encontrado Galerucinae sp.1 (Fig. 2J) se alimentando de folhas maduras de M. setosa. Já

Galerucinae sp.2 (Fig. 2K) foi encontrado de dezembro de 2016 a março de 2017 em folhas

maduras de B. rufa e de novembro de 2016 a março de 2017 em folhas maduras de S.

polyphyllum.

Figura 7 - Abundância mensal de Galerucinae associados à fenologia de S. polyphyllum, M. setosa e B. rufa no

cerrado de Uberlândia, de outubro de 2016 a março de 2017

5. As perspectivas de estudos sobre as interações Fabceae-

Chrysomelidae-inimigos naturais

Para melhor elucidar nosso entendimento sobre as interações tri-tróficas em que os

Chrysomelidae estão envolvidos serão necessárias futuras investigações com uso de

manipulações experimentais. Por exemplo, experimentos de remoção das fecal case poderão

ajudar a compreender se elas realmente favorecem melhor microclima para as larvas ou

diminuição das taxas de predação/parasitismo. Por outro lado, tendo em vista que os

Bruchinae apresentam dietas mais restritas (KERGOAT et al. 2008), experimentos de

performance larval poderão ajudar a confirmar a amplitude de dieta e saber quais são as

pág. 458
espécies de plantas em que esses besouros conseguem completar seus ciclos de vida. Nesse

contexto, nosso estudo representa um dos poucos a descrever a comunidade de

Chrysomelidae associada às Fabaceae do cerrado mineiro e fornecer informações básicas para

posteriores estudos ecológicos.

6. Agradecimentos

Agradecemos a Melissa Lopes pelo apoio e paciência, Kleber Del-Claro pelo incentivo, Allan

Gunter pela ajuda, USP e UFU pelo aprimoramento profissional oferecido e ao CNPq pelos

financiamentos (BS-L, processo: 142280/2016-0 e NA-da-S, processo: 3070492/2016-1).

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pág. 460
 Influência da interação formiga-hemípteros na frutificação de Byrsonima
intermedia A. Juss. (Malpighiaceae)
Influence of ant-hemipteran interaction on the fruiting of Byrsonima intermedia A.
Juss. (Malpighiaceae)

Marra, Camilla Cristina Teles1; Torezan-Silingardi, Helena Maura1 & Del-Claro,Kleber1

1
UFU
camillacristm@gmail.com

Resumo: As interações inseto-planta se estabelecem devido à oferta de recursos vegetais

nutritivos, como tecidos e compostos energéticos (e.g. néctar), que são consumidos pelos
insetos. Essas relações podem ser antagônicas (herbivoria) ou de caráter mutualístico
(proteção biótica). Alguns hemípteros fitófagos podem sugar a seiva elaborada e com seus
excretas ricos em aminoácidos, açúcares e água (honeydew) atrair formigas, obtendo assim
defesa contra predadores. Por isso, objetivou-se verificar se a presença do mutualismo
facultativo formiga-hemíptero pode acentuar o declínio na produção de frutos em Byrsonima
intermedia. Assim foram escolhidas 45 plantas em estágio reprodutivo, situadas na RPPN do
Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, que foram submetidas à manipulação
experimental divididas em três grupos: i) controle, com livre acesso a formigas e herbívoros;
ii) tratamento exclusão, remoção dos fitófagos e impedimento do acesso das formigas; iii)
tratamento hemípteros, sem acesso das formigas. Os dados foram submetidos à análise
estatística, por meio do teste Kruskal-Wallis. A razão entre número de botões e frutos
formados foi maior no tratamento hemípteros que nos grupos controle e tratamento exclusão,
que não diferiram entre si. Sugere-se que a planta busca a compensação na produção de frutos
como uma resposta induzida a ação da herbivoria, investindo no envio de nutrientes às
inflorescências, e por isso obteve maior sucesso na conversão dos botões em frutos.
Palavras-chave: Interação tritrófica; Herbivoria; Resposta fenológica.

Abstract: Insect-plant interactions are established due to the vegetable nutritious resources
supply, for example tissue and energetic compounds (e.g. nectar), that are consumed by
insects. These interactions may be mutually benefic or harmful for plants. Some hemipterans
can suck directly from phloem and its exudates (honeydew) rich in water, sugar and
aminoacids attract ants, getting protection against predators. Therefore, the purpose was
verifying if the occurrence of ant-hemipterans interactions could reduce fruit set production in
Byrsonima intermedia. To evaluate the herbivores effect and those associated with ants on
fruit production, 45 plants in reproductive state were chosen, located in RPPN of Clube de

pág. 461
Caça e de Pesca Itororó de Uberlândia. The plants were submitted to experimental treatments
divided in three groups: i) control, with free access for ants and hemipterans; ii) exclusion
treatment, hemipterans absent and preventing access to ant; and iii) hemipterans treatment,
without access for ants. The data was analyzed by the Kruskal-Wallis test, and the proportion
between number of buds and formed fruits was bigger in hemipterans treatment than the
control and exclusion groups, that was not different from each other. Thus, we suggested that
the plant under herbivory pressure find out the compensation on fruit production sending
nutrients to inflorescences (induced defense), and because this got greater success on
conversion of buds to fruits.
Keywords: Tritrophic interaction; Herbivory; Phenological response.

1. Introdução

As interações inseto-planta podem ser mutualísticas como a polinização, ou

antagonistas como a herbivoria. Essas relações decorrem da variedade de compostos

nutritivos orgânicos e inorgânicos que tornam as plantas atrativas para esses invertebrados,

assim ambos possuem estratégias de consumo, defesa ou permanência no meio (DEL-

CLARO, 2012).

Diante disso, as estratégias de defesa dependem do contexto da comunidade e da

constituição genotípica da planta, portanto, com o propósito de manter a aptidão frente à

herbivoria, podem existir variadas respostas à diferentes estímulos ou injúrias (FORNONI,

2011). As respostas fisiológicas decorrentes da defesa podem refletir no desenvolvimento de

resistência ou de tolerância, quando as características afetam a preferência ou desempenho do

consumidor ou enquanto é suportado um dado número de herbívoros sem redução da aptidão,

nessa ordem (HOWE & SCHALLER, 2008).

As plantas da família Malpighiaceae são importantes modelos de estudo, visto que a

oferta de recursos pode mediar interações como demonstrado por Vilela et al. (2014), em que

plantas com nectários extraflorais são protegidas por formigas que utilizam o recurso e

afugentam herbívoros (defesa biótica). Entretanto, também se observa que as formigas podem

pág. 462
afugentar ou predar polinizadores, o que gera um custo indireto ao mutualismo de proteção,

como constatado por Assunção et al. (2014). Esse quadro pode tornar-se mais variável quanto

aos custos e benefícios quando se trata de interações tri-tróficas. Ademais, em plantas sem

nectários extraflorais pode ocorrer uma associação de formigas com insetos sugadores de

seiva (Hemiptera: Aphididae; Membracidae) na qual as formigas os protegem em troca de

uma excreção açucarada e nutritiva, o honeydew (WAY, 1963; FAGUNDES et al., 2016).

Neste caso, ocorre um acentuado desvio energético para os hemípteros, diminuindo a seiva

que iria para tecidos meristemáticos como as inflorescências (WAY, 1954).

No presente estudo, objetivou-se testar se as interações formiga-hemíptero em uma

planta de cerrado impactam positiva ou negativamente a produção de frutos nas plantas.

Teriam essas relações a capacidade de beneficiar a planta hospedeira reduzindo a ação de

fitófagos mais nocivos que os hemípteros à formação de frutos? Ou essas relações além de

prejudiciais às plantas, ainda poderia ter seu prejuízo intensificado pela inibição aos

polinizadores, causada pela presença de formigas?

2. Material e métodos
2.1. Local e espécies do estudo
O estudo foi realizado na Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) do Clube

de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU), localizada no município de Uberlândia (18º

59’ S e 48º 18’ O), ao longo da porção de cerrado sensu stricto, onde foram encontradas e

marcadas 45 plantas de porte semelhante e mesmo estado fenológico.

A espécie Byrsonima intermedia A. Juss. (Figura 1) foi escolhida como modelo para

interação formiga-fitófago-planta, por ser abundante na área e possuir arquitetura que permite

uma fácil manipulação experimental. O gênero Byrsonima é o maior na família Malpighiaceae

e tem ampla distribuição, inclui plantas conhecidas por seus efeitos medicinais ou por

produzirem frutos comestíveis, além de ser importante em áreas de regeneração (EITEN,

1972; ASSUNÇÃO; FELFILI 2004; VALE et al., 2008). Existem espécies que são infestadas

pág. 463
por alguns fitófagos e poucos são os estudos que avaliam a influência de sua presença junto às

formigas sobre a frutificação (DEL-CLARO et al., 2016; VELASQUE & DEL-CLARO,

2016).

Figura 1 - Indivíduo de B. intermedia

2.2 Manipulação experimental e coleta de dados

Para avaliar o efeito da interação foram idealizados grupos de controle e tratamento,

indicados a seguir:

Controle. As plantas possuíam infestação por hemípteros e formigas, e recebiam

uma pequena quantidade de tanglefoot* apenas na lateral da base do caule, que não

impedia o acesso das formigas (Figura 2). (*The Tanglefoot Company®, Rapids, MI, USA.)

i) Tratamento exclusão. As plantas não possuíam hemípteros ou estes eram removidos,

recebiam uma faixa de fita adesiva revestida por tanglefoot na base do caule (a 20 cm

do solo), que impedia o acesso das formigas à planta.

ii) Tratamento hemípteros. As plantas estavam infestadas por hemípteros, e recebiam

uma faixa de fita adesiva revestida por tanglefoot na base do caule (a 20 cm do solo),

que impedia o acesso das formigas à planta.

pág. 464
 Figura 2 - Inflorescência de B. Intermedia com a interação formiga-hemíptero-planta estabelecida

Durante a marcação das plantas foram selecionadas e sinalizadas três inflorescências

apicais, e o número de botões florais de cada uma foi contabilizado. A presença de formigas e

fitófagos era verificada, a fim de enquadrar o indivíduo em um grupo experimental. As

plantas eram vistoriadas semanalmente para assegurar que os grupos permaneciam distintos

entre si, além de conferir o andamento da formação de frutos. Ao final, os frutos formados

foram contabilizados. A coleta aconteceu entre dezembro de 2016 e janeiro de 2017.

2.3 Análise estatística

Os dados obtidos foram transformados em uma razão entre botões florais e frutos

formados. A comparação entre os grupos foi feita por meio do teste Kruskal-Wallis, no

software Statistica. O gráfico foi elaborado no software GraphPad 5.0.

3. Resultados e discussão

A partir da comparação da produção de frutos entre os grupos, foi averiguada uma maior

produção no Tratamento Hemípteros que nos grupos de Controle e de Exclusão, dentre os

pág. 465
quais não houve diferença (Tabela 1). Isso significa que a condução do botão até o fruto

formado foi melhor sucedida no grupo de interação fitófago-planta.

Tabela 1- Comparação da razão botões/frutos por tratamento

Comparações múltiplas dos valores de “p” (bicaudal); Frutos/Botão de Byrsonima intermedia Variável
independente: Tratamento – Teste Kruskal-Wallis: H (2, N= 120) = 9,377536 p =0,0092
Tratamentos comparados Valor de “p”
Controle x Exclusão 1,000000
Exclusão x Hemípteros 0,019494
Hemípteros x Controle 0,024312

Por não haver diferença entre o tratamento controle e exclusão é possível sugerir que a

interação tritrófica não provocou o efeito previsto, pois seria esperado que a planta teria uma

menor produção de frutos que em sua ausência. Conjuntamente, não foi observada uma maior

frutificação nas plantas sem herbívoros em comparação àquelas com herbívoros, indicando

um efeito inverso ao que era esperado.

0.8
b
Frutos/Botões

0.6
a a
0.4

0.2

0.0
Controle Exclusão Hemiptera

Gráfico – Frutificação da Byrsonima intermedia por tratamento

Portanto, o incremento na produção de frutos na presença dos fitófagos pode ser

derivado de uma resposta fenológica (defesa induzida), em que a planta detecta o extravio de

seiva e reforça o envio para as inflorescência, a fim de sobrepujar o dano (AGRAWALL,

1998; MACNAUGTHON, 1983). Assim, a produtividade pode estar atrelada à intensidade da

pág. 466
herbivoria, uma vez que as formigas podem realizar um controle biológico, mantendo um

número de hemípteros fornecedores do honeydew constante e retirando todos os outros

herbívoros (mastigadores, minadores e galhadores) (WAY, 1954).

4. Conclusões

Byrsonima intermedia possui uma assembleia de herbívoros e predadores associados

que estabelecem interações ambíguas, nas quais o custo gerado pelo consumo pode ser

revertido, mediante resposta fenológica, em um benefício mútuo na interação fitófago-planta.

Diante da indiferença na produtividade em relação à interação tritrófica, pode-se compreender

que exista um nível de tolerância dentro do qual não ocorre redução da frutificação. Por isso,

uma baixa taxa de herbivoria pode ser vista como um estímulo à frutificação se causar uma

resposta que incremente o número final de frutos formados.

5. Agradecimentos

Agradecemos ao Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia pelo acesso à reserva.

Agradecemos os apoios financeiros da FAPEMIG a CCTM, e do CNPq a KDC e HMTS.

Agradecemos aos colegas Vitor M. C. Silva e Marcellus H. M. Lera, do Laboratório de

Ecologia Comportamental e de Interações (LECI-UFU), pelo auxílio em campo.

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pág. 469
 Influência do dicromatismo sexual na predação de ninhos do Principe,
Pyrocephalus rubinus (Familia Tyrannidae)
The influence of sexual dichromatism on nest predation of Principe, Pyrocephalus
rubinus (Family Tyrannidae)

Gabrielle Cristina Pestana1, Erick Mateus Barros1 & Rhainer Guillermo Ferreira1

1
UFSCAR
gabriellecrp@gmail.com

Resumo: A predação de ninho é um dos fatores seletivos mais importantes que atua no
sucesso reprodutivo das aves. A coloração dos parentais é um fator que pode influenciar nas
taxas de predação do ninho. Em espécies com dicromatismo sexual, os machos geralmente
exibem uma coloração conspícua que pode aumentar a predação ao atrair mais predadores
visuais. Portanto, aqui investigamos a adaptabilidade do dicromatismo sexual e papéis de
cuidado parental no Princípe, Pyrocephalus rubinus. Foram utilizados modelos para simular a
presença dos pais perto dos ninhos, onde modelos de machos eram mais coloridos e os
modelos das fêmeas eram crípticos, de acordo com as características da espécie estudada.
Fixamos ninhos artificiais em árvores de áreas de Cerrado, juntamente com dois ovos de
codorna e os modelos parentais. Os resultados mostraram uma alta taxa de predação, porém
não encontramos diferenças significativas entre os modelos de machos e fêmeas. Foram
realizadas análises dos ovos predados para identificação dos principais predadores, sugerindo
uma maior predação por aves nesta região.
Palavras-chave:Aves, comportamento, risco de predação, nidificação, prole.

Abstract: Nest predation is one of the most important selective factor acting on the
reproductive success of birds. Parental coloration is a factor may influence nest predation
rates. In species with sexual dichromatism, males usually exhibit a conspicuous coloration
that may increase predation by attracting more visual predators. Therefore, here we
investigated the adaptiveness of sexual dichromatism and parental care roles in the vermilion
flycatcher, Pyrocephalus rubinus. We used painted dummies to simulate parental presence
close to the nests, where male dummies were more colorful and female dummies were
cryptic, according to the characteristics of the study species. We fixed artificial nests in trees
of Cerrado areas, along with two quail eggs and parental dummies. The results showed a
higher predation rate, however we found no significant differences between male and female
dummies. We analyzed the predatory eggs to identify the main predators, suggesting a higher
predation by birds in this area.
Keywords: Aves, behavior, predation risk, nesting, offspring

pág. 470
 1. Introduction

Sexual dichromatism is a common trait among animals. In many bird species, males

exhibit a brightful coloration while females are usually inconspicuous. As common in such

species, colorful males must invest a great amount of resources in ornament production,

which ultimately influences female choice and male reproductive success (Keyser & Hill

2000, Andersson & Simmons 2006). However, although plumage color is one of the major

traits that predict mating success, parents coloration may also increase predation risk of the

offspring by attracting predators to the nest (Martin et al. 2000).

Nest predation is a key factor that puts parental success at risk and influences

population dynamics. It is estimated that 55% of the eggs may be lost to predation, turning it

the major cause of offspring mortality (Ricklefs, 1969). Therefore, since egg protection is

fundamental, nest site selection is essential for offspring survival (Jokimäki et al. 2017;

Barros et al. 2016; Gibson et al. 2016). Hence, colorful parents must select breeding sites with

optimal light environment to balance intersexual visual communication and nest predation

risk. Mainly because male coloration may incur a higher risk of clutch depredation by visually

foraging predators (Ekanayake et al. 2015).

Accordingly, parental attendance or protection has been shown to have a positive

effect on nest survival and outweigh these costs (Montgomerie & Weatherhead 1988, Roper

1992, Cresswell 1997, Weidinger 2002, Fontaine et al. 2007, Halupka & Greeney 2009).

Moreover, previous studies have shown that parental attendance, simulated as the presence of

painted dummies or taxidermic decoys, reduces nest predation (Trnka et al. 2008, Opermanis

2004, Swanson et al. 2012). Nevertheless, since male coloration may attract potential visual

predators, experimental evidence is needed to show the impacts of sexual dichromatism of

parents on nest predation.

pág. 471
 Therefore, here we investigated the adaptiveness of sexual dichromatism and parental

care roles in the vermilion flycatcher, Pyrocephalus rubinus Boddaert (1783). Vermilion

flycatchers are good models to study our predictions because (i) both males and females

attend the nestlings (Fiorini & Rabuffetti 2003), (ii) they exhibit sexual dichromatism, with

brightful red males and dull females (Ridgely & Tudor 1994), (iii) they nest in a variety of

open and forest areas (Carothers 1974b; Wolf & Jones 2000). We hypothesized that nests

with male painted dummies would be more predated than nests with female dummies, and

that this differential predatory pressure would variate according to nesting area (i.e. open

areas and forest areas) due to differences in light environment and predator community

composition.

2. Material and methods

2.1. Study specie

In this experiment, we used models of the vermilion flycatcher P. rubinus (Aves,

Tyrannidae). This species is characterized by the bright red coloration of males contrasting

with their black wings, while females are dull brown, a typically cryptic coloration (Ridgely

& Tudor 1994, Fiorini & Rabuffetti 2003). It is a conspicuous species, ranging from the

southeastern United States to Argentina, commonly nesting in riparian areas in forests and in

the Neotropical Savannah (Carothers 1974a, Carothers 1974b, Wolf & Jones 2000).

2.2. Experimental procedure

We made 20 dummy models in polyurethane and painted them with atoxic ink (Faber

Castell) according to the natural coloration of the studied species. We made ten red and black

dummies, and the other ten in brown coloration. We used 20 artificial nests with two quail

eggs in each one of them, totalizing 40 eggs.

pág. 472
 The nests were placed in a gallery forest area in São Carlos, São Paulo State, Brazil

(21W 58' 57", 47S 52' 27"). We placed the nests at a height of 2-2.5 m, which is the mean

range of the natural nest height (Mason 1985), distributed along the stream, 10m away from

each other. Near each nest, we positioned the dummy models at a 20cm distance, alternating

between male and female models.

The study area has two springs that unite to form one stream inside an Atlantic Forest

fragment. The tall trees and closed canopy densely covers the stream, creating a shadowed

environment with scattered sunspots. The vegetation drastically changes downstream and the

dense vegetation gives way to smaller trees with thick bark and leathery leaves, a typical

secondary Neotropical Savannah area (i.e. Cerrado). The distance between each individual is

greater, thus, there is no canopy able to produce large shadowed areas. Twenty of the nests,

each accompanied with a bird dummy and two eggs, were placed in the Savannah area.

The nests were then visited every 24 hours for six days from May 17 to 24 2016. In

every visit we noted the status of each nest. We took the eggs to the laboratory for analysis of

the signs of predation. If both eggs were preyed, the nest and the dummy model were

removed and taken to the laboratory. After six days, the experiment was ended and all nests

were removed. We chose six days for our study period because a previous experiment showed

that 90% of nests predation occurs in the first six days of incubation (Trnka et al., 2008).

2.3. Statistical analyses

We analysed the differences in predation rates between habitats and dummy models

using Fisher’s exact tests in the software Statistica 10.

pág. 473
 3. Results

Our results show that 90% of the 20 nests were predated. There was no difference

between predation rates of nests with red or brown dummy parents (Fisher’s exact test, two-

tailed: P = 0.5).

4. Discussion

Our results show that sexual dichromatism of parents did not influence nest predation

rates, contradicting our initial hypothesis. However, our results show that predation rates were

higher in the Cerrado area. These results corroborate previous studies that show that nest

predation in Cerrado is higher than in forest, for instance, where nest predation is responsible

for 70% -90% nests loss (Lopes & Marini 2005; Borges & Marini 2009; França & Marini

2009). Predation is probably higher in savannas because the Cerrado is an open area, and the

tendency observed in other studies is an increase in predation rates as an outcome of increased

visibility or reduced nest camouflage (With 1994; Howlett & Stutchbury 1996; Braden et al.

1997; Rangen , 1999).

Considering that visibility may be the most important factor for nest predation, we

concluded that our specie model vermilion flycatcher developed some strategies for decrease

nest predation rate. The time when male spent in the nest is less than female (Fiorini, 2003).

This fact may occurs because male is more colorful than female increasing visibility and

facilitating predator finding nest. Besides that this specie nesting in a wide variety of

environments, that may decrease nest loss to predation.

However, the visibility in an environment may be relative because it depends on the

potential predator behavior (Rangen, 1999). For instance, in open areas like Cerrado, the main

nest predators are birds (França et al, 2009), while in forest areas with less visibility,

pág. 474
mammals, lizards and snakes are usually considered top predators (Robinson et al., 2005). In

our experiment, we observed the presence of jays (Corvidae) in the Cerrado area and 70% of

our experiment eggs contained marks that are typical of bird predation (Marine & Melo,

1998).

Regarding parental coloration, we expected to find a significant difference between

nests with female and male dummies. However, the results found may indicate different nest

localization strategies in visual predators. A previous study showed the use of ultraviolet

coloration emitted by eggs in the location of these by nests predators (Wang et al, 2016).

Another strategie consist in nests predators may use parental activity as cues to find nests

(Skutch, 1949).

In conclusion, we suggest that parental coloration does not influence predation rates

and therefore is not a strategy used by nest predators to locate them in areas where visibility is

high, like Cerrado’s area.

7. Acknowledgements

We thank FAPESP (proc. 2016/12004-9) and CNPq for financial support.

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 Interações antagonísticas entre abelhas solitárias e inimigos naturais em
uma área de Cerrado
Antagonistic interactions between solitary bees and natural enemies in an area of
Cerrado

Lima, Reinanda1 & Garófalo, Carlos1

1
USP
reinanda-09lima@usp.br

Resumo: Interações antagonísticas são aquelas onde uma espécie tem resultado positivo para
a aptidão de indivíduos, enquanto a outra espécie obtém resultado negativo. Dentre as
interações antagonísticas temos como exemplo as interações entre abelhas solitárias que
nidificam em cavidades preexistentes e seus inimigos naturais. Os inimigos naturais podem
atuar na regulação do tamanho populacional de abelhas, uma vez que eles interferem
diretamente na sobrevivência e reprodução dos indivíduos. O objetivo do presente estudo foi
analisar a estrutura da rede de interações hospedeiros-inimigos naturais em uma comunidade
de abelhas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes na Estação Ecológica Jataí,
São Paulo, Brasil. A amostragem foi realizada durante o período de novembro de 1990 a
outubro de 1992. Os ninhos-armadilha utilizados consistiam de tubos de cartolina preta e
gomos de bambu. A coleta de ninhos foi feita mensalmente, totalizando 173 ninhos. No
laboratório, os ninhos foram mantidos à temperatura ambiente e observados diariamente até a
emergência dos adultos. No total foram encontradas 11 espécies de abelhas, sendo
identificadas nove espécies de inimigos naturais. Os ninhos das espécies de abelhas
Tetrapedia diversipes, Centris tarsata, Centris analis e Tetrapedia curvitarsis foram os mais
parasitados. Foram encontradas 18 interações entre as espécies de abelhas e seus inimigos
naturais. A rede apresentou uma estrutura com padrão pouco aninhado e a formação de
módulos, embora tenha apresentado baixa especialização. Estudos sobre a identidade dos
inimigos naturais e suas influências na estrutura das populações de abelhas são de
fundamental importância, uma vez que esses inimigos podem interferir de forma negativa nos
serviços ecossistêmicos realizados pelos seus hospedeiros.
Palavras-chave: Abelhas solitárias, Redes ecológicas, Inimigos naturais, Interações
antagonísticas.

Abstract: The antagonistic interactions are considered those in which one specie obtains a
positive result for the fitness of individuals, while the other specie obtains a negative result for
the fitness of individuals. Interactions between solitary bees that nest in preexisting cavities
and their natural enemies are good examples of antagonistic interactions. Natural enemies act
to regulate the population size of bees since they directly interfere with the survival and
reproduction of the individuals. The aim of this study was to investigate the structure of the
interactions network host-natural enemies in the community of solitary bees in the Estação
Ecológica de Jataí, Luiz Antônio, São Paulo, Brazil. The trap-nests employed in the present
study consisted of tubes made of black cardboard and bamboo canes. The traps were
inspected once a month from November 1990 to October 1992. Traps containing completed
nests were taken to the laboratory and replaced by empty ones. In the laboratory, the nests

pág. 480
were stored at a room temperature until the emergence of individuals. One hundred and
seventy-three nests were constructed by females of 11 species of bees. Nests were attacked by
nine species of natural enemies. Tetrapedia diversipes, Centris tarsata, Centris analis and
Tetrapedia curvitarsis were the most attacked species. Eighteen interactions were found
between bees and their natural enemies. The network presented low nestedness and formation
of modules, although had presented low specialization. Studies about the natural enemies and
their influences on bee population structure are of fundamental importance, once up then
these natural enemies can interfere negatively in the ecosystem services performed by their
hosts.
Keywords: Antagonists interactions, Solitary bees, Networks ecology, Natural enemies.

1. Introdução

Em um ecossistema, as espécies estão interconectadas através de interações ecológicas

formando redes. Interações ecológicas entre espécies constituem a peça chave na diversidade

biológica, na estrutura e no funcionamento das comunidades nos diferentes ecossistemas

(Guimarães, 2009). As redes de interações ecológicas entre as espécies podem ser formadas

por interações mutualísticas ou antagonísticas (Paine, 1988). As interações antagonísticas são

consideradas aquelas onde uma espécie tem um resultado positivo para a aptidão de

indivíduos, enquanto a outra espécie obtém resultado negativo como, por exemplo, as

interações existentes entre predadores, parasitas e herbívoros com seus hospedeiros. As

intensidades das interações antagonísticas podem causar desde pequenos prejuízos aos

organismos associados até a morte dos hospedeiros (Gullan & Cranston, 2012). O estudo

dessas interações é necessário para o entendimento das estruturas das comunidades, para

manutenção da biodiversidade e estabilização de diferentes ecossistemas (STAAB et al.,

2016).

Nas populações de abelhas solitárias que ocupam cavidades preexistentes, a dinâmica

populacional pode ser influenciada por diversos fatores ecológicos tais como disponibilidade

de alimentos, locais para nidificação e presença de inimigos naturais (predadores e parasitas)

(Roulston & Goodell, 2011). Os inimigos naturais são considerados importantes para a

regulação do tamanho populacional de abelhas, uma vez que interferem diretamente na

pág. 481
sobrevivência e na reprodução dos indivíduos e, como consequência, reduzem a sua

abundância (ROULSTON & GOODELL, 2011; PALLADINI & MARON, 2014).

As abelhas são polinizadores da maioria das espécies de plantas nativas e cultivadas

(Michener, 2007). Esse serviço ecossistêmico é essencial para a sobrevivência humana e para

a manutenção do equilíbrio dos ecossistemas terrestres (Tylianakis et al., 2007). Estudos

sobre a influência dos inimigos naturais na dinâmica e na estrutura das populações de abelhas

são de fundamental relevância, uma vez que esses inimigos podem interferir de forma

negativa na reprodução das espécies vegetais. No entanto, pouco se sabe sobre a estrutura das

interações entre as espécies de abelhas solitárias e seus inimigos naturais, e de que maneira

essas interações podem afetar a polinização (TYLIANAKIS et al., 2007).

As interações ecológicas entre as espécies hospedeiras e seus inimigos naturais podem

ser compreendidas a partir da utilização da Teoria de Redes Complexas, originada da

matemática a partir da Teoria de Grafos (Erdős & Rényi, 1959). As métricas de redes de

interação podem ser utilizadas no entendimento de diversos aspectos ligados a ecologia das

comunidades, tais como dinâmica, estrutura, interações interespecíficas, e processos

evolutivos tais como coevolução e convergência (Gómez et al., 2010; Guimarães et al., 2011;

Tinker et al., 2012; Ferriere & Legendre, 2013; Bascompte & Jordano, 2014; Schleuning et

al., 2015). No entanto, ao contrário dos estudos das redes de interações mutualísticas entre

plantas e polinizadores, os estudos de redes de interações antagonísticas hospedeiro-inimigo

natural são escassos.

Estudos utilizando a teoria de redes complexas para o entendimento das interações

antagonísticas entre abelhas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes e seus

inimigos naturais foram realizados apenas por Tylianakis et al. (2007), no Equador, por

Osorio et al. (2015), na Espanha, por Araújo (2015), no Brasil e, por Staab et al. (2016), na

China.

pág. 482
 O objetivo do presente estudo foi analisar a estrutura da rede de interações

hospedeiros-inimigos naturais na comunidade de abelhas solitárias que nidificam em

cavidades preexistentes na Estação Ecológica Jataí, Luis Antônio, São Paulo, Brasil.

2. Métodos

O presente estudo foi realizado na Estação Ecológica Jataí (EEJ), Luiz Antônio, São

Paulo, Brasil (21 ° 30'S e 47 ° 50'W). A vegetação do local é caracterizada como Cerrado,

sendo a maior área de Cerrado do estado de São Paulo, possuindo uma área de 9.010,7 ha

(Pires et al., 2000). O clima local é caracterizado por duas estações bem definidas, uma seca e

a outra chuvosa, segundo a classificação Aw de Köppen (SETZER, 1966).

Seguindo a metodologia de Camillo et al. (1995), foram utilizados ninhos-armadilha

(NA) feitos com cartolina preta, na forma de pequenos tubos, com uma das extremidades

fechadas com o mesmo material. Em relação ao comprimento e ao diâmetro, os tubos de

cartolina utilizados apresentavam duas dimensões: 5,8 cm x 0,6 cm e 8,5 cm x 0,8 cm. Esses

ninhos foram introduzidos em orifícios feitos em placas de madeira. Outro tipo de NA

consistia em gomos de bambu de vários comprimentos e diâmetros, com uma das

extremidades fechada pelo próprio nó, e arranjados no interior de tubos de PVC. As placas de

madeira e os tubos de PVC contendo os NA foram colocados em suportes de ferro instalados

na área estudada. As inspeções aos ninhos-armadilha foram feitas mensalmente com o auxílio

de lanterna no período de novembro de 1990 a outubro de 1992. Os NA contendo ninhos

finalizados foram removidos e substituídos por outros de mesma dimensão e material a fim de

manter o mesmo número de NA disponibilizados em campo. Os ninhos coletados foram

levados para o Laboratório de Ecologia e Evolução de Abelhas e Vespas do Departamento de

pág. 483
 Biologia da FFCLRP-USP, e foram deixados à temperatura ambiente. O monitoramento

desses ninhos foi realizado diariamente para detectar as emergências dos indivíduos.

Para plotar a rede de interação foi criada uma matriz de interações entre as espécies

de abelhas hospedeiras e seus inimigos naturais. Na rede de interação foi registrado o número

de espécies de abelhas hospedeiras, número de espécies de inimigos naturais e o número de

interações, além dos resultados das métricas como: Aninhamento (NODF), Modularidade (M)

e Especialização (H2’). Para estimar o aninhamento utilizando a métrica de NODF (Almeida

et al., 2008) foi utilizado o programa ANINHADO (Guimarães & Guimarães, 2006). A

modularidade foi calculada utilizando o programa MODULAR (Marquitti et al., 2014). Para

calcular o grau de especialização entre os inimigos naturais e seus hospedeiros foi calculado o

índice de H2’ (Bluthgen et al., 2006). A rede qualitativa (binária) foi plotada no programa R

pacote “bipartite” (R Development Core Team, 2011).

3. Resultados

No total, 173 ninhos foram construídos por fêmeas de 11 espécies de abelhas durante

o período de estudo. Foram encontradas 9 espécies de inimigos naturais associadas aos

ninhos. Os inimigos naturais pertenciam às ordens Coleoptera, Diptera e Hymenoptera. Das

11 espécies de abelhas hospedeiras somente sete tiveram inimigos naturais associados aos

ninhos: C. analis, C. tarsata, T. diversipes, T. curvitarsis, T. rugulosa, E. townsendi e

Megachile sp. (Tabela 1).

Tabela 1- Espécies de abelhas solitárias e os inimigos naturais associados aos seus ninhos na Estação Ecológica de Jataí,
Luiz Antônio, São Paulo, Brasil, no período de novembro de 1990 a outubro de 1992.

Espécies hospedeiras Espécies de inimigos naturais

Apidae

pág. 484
Centris analis (Fabricius) Anthrax sp. Coelioxys sp. Leucospis sp.
Centris labrosa Friese
Centris tarsata Smith Anthrax sp. Coelioxys unidentata Leucospis sp. Mesocheira sp.
Centris vittata Lepeletier
Tetrapedia curvitarsis (Friese) Anthrax sp. Coelioxoides sp. Meloidae
Tetrapedia diversipes Klug Anthrax sp. Coelioxoides exulans Melittobia sp. Meloidae
Tetrapedia rugulosa Friese Coelioxoides sp. Coelioxoides exulans
Euglossa townsendi Cockerell Anthrax sp.
Megachilidae
Epanthidium erythrocephalum
(Schrottky)
Megachile guaranítica Schrottky
Megachile sp. Anthrax sp.

Fonte:Lima & Garófalo(2017)

As espécies de abelhas com maior número de ninhos atacados foram: T. diversipes

(n= 4), C. tarsata (n= 4), C. analis (n=3) e T. curvitarsis (n= 3). No total foram encontradas

18 interações entre as espécies de abelhas e seus inimigos naturais (Figura 1). A frequência

das interações foi de 0,69.

Figura 1. Rede de interação das espécies de abelhas solitárias (representadas na parte inferior da
rede) e os inimigos naturais (representadas na parte superior da rede) associados aos seus ninhos, na
Estação Ecológica Jataí, Luiz Antônio, São Paulo, Brasil, no período de novembro de 1990 a
outubro de 1992.
A rede mostrou um padrão modular (M=0,43; P=0,05) e foi pouco aninhada (NODF=

23,33; P=0,06). Foram identificados três grupos na rede de interação hospedeiros-inimigos

naturais: Grupo 0= Formado por duas espécies hospedeiras, C. analis e C. tarsata,

interagindo com quatro espécies de inimigos naturais, Leucospis sp., Coelioxys sp.1, C.

unidentata e Mesocheira sp.; Grupo 1= Formado por três espécies hospedeiras, T.

diversipes, T. curvitarsis e T. rugulosa, interagindo com quatro espécies de inimigos

pág. 485
 naturais, Coelioxoides sp., Meloidae, C. exulans e Melittobia sp.; Grupo 2= Formado por

duas espécies hospedeiras, E. townsendi e Megachile sp., interagindo somente com Anthrax

sp. A rede de interações revelou baixa especialização (H2’obs =2,89; H2’ran = 2,72; p

<1,000).

4. Discussão

Os inimigos naturais com comportamento mais generalistas, ou seja, atacando ninhos

de duas ou mais espécies de abelhas, foram: Anthrax sp., Leucospis sp., Coelioxoides sp.,

Meloidae, C. exulans. Estudos prévios já reportaram as associações entre as abelhas

hospedeiras e os mesmos inimigos naturais encontradas no presente estudo, como por

exemplo, Anthrax spp. atacando ninhos de C. analis, C. tarsata, T. diversipes, T. curvitarsis e

T. rugulosa (Camillo, 2005; Gazola & Garófalo, 2009; Araújo, 2015); Leucospis spp.

atacando ninhos de C. analis, T. diversipes e T. curvitarsis (Vieira-de-Jesus & Garófalo,

2000; Gazola & Garófalo, 2003; Camillo, 2005; Gazola & Garófalo, 2009; Oliveira &

Gonçalves, 2017), e Coelioxoides spp. atacando ninhos de T. diversipes, T. curvitarsis, T.

rugulosa foram registradas por Alves-dos-Santos et al. (2002); Camillo (2005) e Gazola &

Garófalo (2009). Espécies de Meloidae atacando ninhos de abelhas também já foram

reportadas por Morato et al. (1999), Gazola & Garófalo (2009), Drummont et al. (2008) em

ninhos de C. terminata, C. dichrootricha, C. analis e por Camillo (2005) em ninhos de T.

diversipes, T. curvitarsis e T. rugulosa.

No presente estudo Coelioxys sp. atacou apenas ninhos de C. analis. No entanto, as

abelhas cleptoparasitas do gênero Coelioxys já foram registradas em outros estudos

parasitando ninhos de várias espécies de Centris e de Tetrapedia (Morato et al., 1999; Vieira-

de-Jesus & Garófalo, 2000; Aguiar & Garófalo, 2004; Camillo, 2005; Gazola & Garófalo,

2009; Araújo, 2015). No presente estudo, Mesocheira sp. apresentou um comportamento

pág. 486
especialista, parasitando apenas ninhos de C. tarsata, confirmando o que já foi reportado por

outros autores (Aguiar & Martins, 2002; Aguiar & Garófalo, 2004; Aguiar et al., 2005;

Gazola & Garófalo, 2009; Araújo, 2015). Melittobia sp. atacou apenas ninhos de T.

diversipes, mas espécies daquele gênero atacam ninhos de várias espécies da ordem

Hymenoptera (Krombein, 1967). Em abelhas, foram registradas atacando ninhos de C. tarsata

e Megachile spp. (ARAÚJO, 2015; BELAVADI & GUPTA, 2015).

A rede de interações antagonísticas do presente estudo apresentou uma estrutura com

padrão pouco aninhado e formação de módulos ou vários subgrupos. Estrutura similar foi

encontrada por Araújo (2015) em um mosaico de monoculturas (cana-de-açúcar, seringueira)

e fragmentos de Cerrado. De acordo com Vasquez et al. (2005, 2007), Bascompte, (2010),

Thébault & Fontaine, (2010) e Pires & Guimarães (2012), as redes de interações

antagonísticas tendem a apresentar arquitetura mais compartimentalizada (modular) do que

aninhada. A formação de módulos confere à rede antagonística uma maior estabilidade da

comunidade às perturbações, uma vez que os distúrbios devem espalhar-se mais lentamente

através da rede (BASCOMPTE, 2010; THÉBAULT & FONTAINE, 2010).

5. Agradecimentos

Os autores agradecem a Evandro Camillo, pela colaboração na coleta dos ninhos, e José

C. Serrano, pela identificação das espécies, ambos da Faculdade de Filosofia, Ciências e

Letras de Ribeirão Preto-USP. Agradecemos também ao CNPq pela bolsa concedida ao

primeiro autor.

pág. 487
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pág. 493
 Interações positivas entre uma formiga granívora e uma semente
mirmecocórica
Positive interactions between harvesting ant and myrmecochorous seed

Anjos, Diego1 & Del-Claro, Kleber2

1 2
USP; UFU.
diegoanjosufop@gmail.com

Resumo: Descrever a estrutura de uma rede de interação negligenciada, como a rede de

interações formiga-semente, é um importante avanço para manutenção da biodiversidade.
Contudo, a simples descrição da interação não é o suficiente, é necessário investigar o caráter
das interações e os mecanismos que as modulam. Aqui, nós descrevemos a estrutura da rede
de interação fomiga-semente nas veredas, tentando em entender o caráter do principal par de
interações: uma formiga granívora (Pogonomyrmex naegelli) e uma semente mirmecocórica
(Microstachys serrulata). As sementes mirmecocóricas apresentam um atrativo para serem
dispersadas pelas formigas (elaiossoma). Contudo, a interação entre P. naegelli e M. serrulata
seria antagônica ou mutualística? Para responder esta pergunta, nós investigamos se as
sementes de M. serrulata seriam beneficiadas (dispersadas) por P. naegelli. Nós testamos a
preferência da comunidade de formigas e dos indivíduos de P. naegelli por sementes com e
sem elaiossoma. Em seguida, nós avaliamos a composição química do solo no interior dos
ninhos onde as sementes são depositadas depois de serem removidas pelas formigas. Por
último, testamos se existem mais plântulas e indivíduos adultos de M. serrulata ao redor dos
ninhos. Com os resultados encontrados, descobrimos que a rede de interação formiga-semente
apresenta estrutura similar às outras redes de interação formiga-planta. Mostramos que a
comunidade de formigas e indivíduos de P. naegelli apresentam preferência por sementes
com elaiossoma. Apesar do interior dos ninhos não ser um local mais favorável para
germinação das sementes (menores quantidades de macronutrientes), existem mais plântulas e
indivíduos adultos de M. serrulata ao redor dos ninhos do que em locais aleatórios na vereda.
Assim, levantamos a hipótese de que estas sementes podem retornar a superfície com
condições de germinar. Aqui, fornecemos evidências de que P. naegelli pode beneficiar
acidentalmente as sementes de M. serrulata, atuando como dispersora de sementes. Assim, P.
naegelli desempenha um duplo papel nas redes de interação formiga-planta, uma vez que
outras sementes que não apresentam estruturas atrativas como elaiossoma, provavelmente são
predadas.
Palavras-chave: Rede de interações; dispersão; Pogonomyrmex naegelli; Euphorbiaceae;
elaiossoma.

pág. 494
 1. Introdução

No nível de comunidades, diferentes formigas e plantas interagem criando uma

complexa rede de interações ecológicas onde as formigas e plantas são representadas como

nódulos e suas interações como links, considerando a Teoria de Redes (DÁTTILO et al.

2014). Com a aplicação desta teoria nos últimos anos, muitos avanços têm sido feitos no

entendimento da estrutura das comunidades ecológicas (BASCOMPTE et al., 2003), apesar

das interações formiga-sementes terem sido negligenciadas. Conhecer quem são as espécies

interagentes, qual é a estrutura dessa rede e quais características as modulam é o primeiro

passo para entender questões ecológicas mais amplas. Além disso, é necessário investigar a

história natural de alguns pares de interações chave dentro dessa rede.

As formigas ao interagirem com as plantas podem exercer funções ecológicas

antagônicas. Por exemplo, do ponto de vista da planta, existe um gradiente de interações entre

formigas e sementes que vão desde uma interação antagonista (ex. predação de sementes) à

uma interação mutualista (ex. dispersão se sementes) (RICO-GRAY & OLIVEIRA, 2007). As

formigas granívoras podem atuar como predadoras e dispersoras de sementes (MACMAHON

et al., 2000). Esta guilda de formigas são coletoras de sementes que forrageiam no solo e

levam as sementes para o ninho para serem consumidas, armazenadas ou para alimentar as

larvas (MACMAHON et al., 2000; BELCHIOR et al., 2012).

Na América do Sul, formigas do gênero Pogonomyrmex (Myrmicinae) são as

principais formigas granívoras. A predação de sementes ocorre quando as operárias ou as

larvas da colônia se alimentam das sementes, danificando o endoesperma (MACMAHON et

al., 2000). No mutualismo, as plantas são beneficiadas à medida que as formigas abandonam

as sementes no caminho para o ninho, em câmaras subterrâneas ou quando depositam as

sementes nos montículos de lixo das colônias, onde encontram condições mais favoráveis à

germinação (LEVEY & BYRNE, 1993). Nesta interação, o mutualismo ocorre em proporções

pág. 495
muito pequenas e de maneira acidental (MACMAHON et al., 2000). Contudo, a presença do

elaiossoma nas sementes (uma estrutura rica em lipídeo) pode mudar este cenário,

aumentando as proporções das sementes serem dispersadas (RICO-GRAY & OLIVEIRA,

2007).

O objetivo deste estudo foi descrever pela primeira vez a estrutura da rede de

interações formiga-diásporo nos ambientes tropicais. Além disso, investigamos o caráter do

principal par de interações dentro da rede: uma formiga granívora, Pogonomyrmex naegelli, e

uma semente mirmecocórica (com elaiossoma), Microstachys serrulata (Euphorbiaceae). Para

isso, testamos as seguintes hipóteses: (1) A comunidade de formigas e os indivíduos de P.

naegelli preferem sementes de M. serrulata com elaiossoma; (2) O ninho de P. naegelli é um

local rico em nutrientes; (3) Existem mais plântulas e indivíduos adultos de M. serrulata ao

redor de ninhos de P. naegelli.

2. Materiais e Métodos

2.1. Área de Estudo

O estudo foi realizado numa área de vereda no Clube Caça e Pesca Itororó de

Uberlândia (48 ° 17'W; 18 ° 58'S), entre junho de 2015 e novembro de 2016. Conduzimos o

estudo numa área de vereda considerada “zona de borda” (região próxima a borda com o

cerrado, constituída por solo claro e com melhor drenagem) sendo que, ao longo do ano,

nossa área nunca apresentou solo saturado com água (ARAÚJO et al., 2002). Nesta região, a

precipitação média é de aproximadamente 1.500 mm por ano, sendo que > 90% ocorre

durante a estação úmida (outubro a abril), com temperaturas médias anuais de 23 ° C.

2.2. Rede de interações formiga-semente

Procuramos por formigas transportando sementes uma vez no mês (maio de 2015 a

junho de 2016), ao longo de três transectos (300 m cada e separados um do outro por 150 m).

Em cada interação, as formigas e sementes foram coletadas para identificação. Com base em

pág. 496
todas as interações registradas, construímos uma matriz de adjacência A, na qual aij = 1 se a

presença das espécies de formigas i na espécie de semente j foi registrada, e 0 se esta

interação não foi registrada (BASCOMPTE et al., 2003). Calculamos o nível de

especialização (índice de especialização H2'), aninhamento (métrica NODF) e modularidade

(índice de modularidade (M)).

2.3. Preferência alimentar

Para testar a preferência da comunidade de formigas por sementes com e sem

elaiossoma, instalamos 20 estações de observação (separadas entre si por 15 m) ao longo de

um transecto de 300 m, em maio de 2016. Cada estação de observação era composta por dois

potes de plástico com três sementes cada (separados uns dos outros por 2 m). No interior de

um pote tinha sementes com elaiossoma e no interior do outro tinha sementes sem elaiossoma

(removido manualmente). Depois que as estações de observação foram instaladas, elas foram

verificadas após 24, 48 e 72 h, e o número de sementes totais removidas foi registrado.

Para avaliar a preferência da semente por operárias de P. naegelli, 32 ninhos foram

marcados inicialmente na mesma área. No entanto, quando iniciamos este experimento,

apenas 20 ninhos foram usados, devido ao fato de vários ninhos terem sido destruídos pela

ação de tamanduás e tatus (D. Anjos, observação pessoal). A uma distância de 5 cm da

entrada de cada ninho (N = 20), uma estação de observação foi montada com duas sementes

de M. serrulata (com elaiossoma e sem elaiossoma). As estações de observação foram

verificadas após 24 h e as sementes removidas foram registradas.

Comparamos a preferência da comunidade de formigas (número total de sementes

removidas após 72 h) e dos indivíduos de P. naegelli (variável resposta), entre sementes com

e sem elaiossoma (variável preditora) usando um modelo linear geralizado (GLM). Para testar

a preferência de semente da comunidade de formigas, usamos um GLM com distribuição de

pág. 497
erro de Poisson e para testar a preferência de semente de P. naegelli usamos um GLM com

uma distribuição de erro binomial (1 = sementes removidas, 0 = semente não removida).

2.4. Qualidade do solo

Ninhos de P. naegelli (n = 10) foram escavados em novembro de 2016. Ao escavar o

ninho, o solo das câmeras do ninho foi coletado e o número de sementes de M. serrulata foi

registrado. As amostras de solo em locais aleatórios na vereda (3 m de distância da entrada de

ninhos escavados) foram coletadas. As amostras dos ninhos (n = 10) e dos locais aleatórios (n

= 10) foram secadas e analisadas em relação à macronutrientes, micronutrientes, pH e matéria

orgânica. As diferenças nas variáveis do solo entre os ninhos e os locais aleatórios foram

analisadas com o teste de Mann-Whitney.

2.5. Distribuição de M. serrulata (Euphorbiaceae)

Nos ninhos de P. naegelli inicialmente marcados (n = 32), comparamos o número de

plântulas (indivíduos com menos de 15 cm) e indivíduos adultos (indivíduos com flores) de

M. serrulata crescendo ao redor dos ninhos (0,5 X 0,5 m) e em controles pareados sem a

presença de ninhos (direção aleatória, 3 m da entrada de cada ninho). Avaliamos a variação no

número de plântulas e indivíduos adultos de M. serrulata (variável de resposta) ao redor do

ninho e em locais aleatórios (variável preditora) usando GLM com uma distribuição de erro

de Poisson. Todas as análises estatísticas foram feitas no software R.

3. Resultados

3.2. Rede de interações formiga-semente

Registramos apenas 38 interações de formigas, compreendendo 9 espécies de formigas

e 14 espécies de plantas. A maioria das espécies de plantas identificadas (75%), através das

sementes, são gramíneas (família Poaceae). Pogonomyrmex naegelli foi a formiga com maior

número de interações, removeu sementes de quase todas as espécies de plantas,

principalmente sementes de Panicum cervicatum (Poaceae) e M. serrulata. Microstachys

pág. 498
serrulata foi a espécie de planta que apresentou maior número de sementes removidas por

formigas, principalmente por P. naegelli. Em geral, observamos que a rede de semente de

formigas exibiu topologia de rede aninhada (NODF = 19,83, p <0,01). Isso indica que as

interações registradas para espécies de plantas, que têm suas sementes raramente carregadas

por formigas, são um subconjunto coesivo das interações encontradas nas plantas com maior

número de sementes transportadas. Observamos o menor nível de especialização e esse nível

não foi diferente dos modelos nulos (H2'= 0,18, p = 0,28). Além disso, a rede de formigas não

foi significativamente modular quando comparada com os modelos nulos (M = 0,46, p = 0,66)

(Figura 1). Isso implica que não existe um grupo de espécies de formigas que removem

sementes especificamente de um grupo particular de espécies de plantas.

3.3. Preferência alimentar

A comunidade de formigas preferiu as sementes com elaiossoma à sementes sem

elaiossoma de M. serrulata (GLM, X2 = 3,97, df = 38, p = 0,04), bem como indivíduos de P.

naegelli (GLM, X2 = 15,58, df = 38, p < 0,01) (Figura 2A-B).

3.4. Qualidade do solo

Ao escavar os ninhos, encontramos um total 172 sementes de M. serrulata (média ±

SD 24,57 ± 48,84 sementes, N = 7), visualmente intactas e sem elaiossoma, considerando

apenas os ninhos nos quais foram encontradas todas as câmeras dentro do ninho. As análises

do solo indicam que não foi encontrada diferença para macronutrientes essenciais de plantas

(P e S) e pH do solo (Figura 3). Além disso, os ninhos de P. naegelli também apresentaram

quantidades significativamente mais baixas de matéria orgânica.

3.5. Distribuição de M. serrulata (Euphorbiaceae)

A quantidade de plântulas e indivíduos adultos de M. serrulata foram maiores ao redor

do ninho de formigas do que os locais aleatórios (plântulas: GLM, X2 = 17,67, df = 62, p

<0,01; indivíduos adultos: GLM, X2 = 4,61, df = 62, P = 0,03). Além disso, indivíduos

pág. 499
adultos de M. serrulata estavam à uma distância média de 100,84 cm (N = 32) da entrada de

ninhos de P. naegelli (Figura 2C-D).

4. Discussão

Usando uma abordagem de teoria de rede, descrevemos as redes de interação formiga-

semente pela primeira vez em uma região tropical. Esta rede possui a mesma estrutura

encontrada nas redes envolvendo formigas e plantas (ex. plantas com necatários extraflorais):

um padrão aninhado, não modular e um menor nível de especialização de rede (DÁTTILO et

al., 2014). A formiga granívora, P. naegelli, foi a formiga que mais removeu as sementes M.

serrulata, sendo que essa interação foi uma das mais frequentes na rede. Assim, levantamos a

seguinte questão: qual seria o caráter de uma interação entre uma formiga granívora e uma

semente mirmecocórica?

Pogonomyrmex naegelli como as outras espécies de formiga preferiram sementes com

o elaiossoma. Os frutos de M. serrulata secam e se abrem ainda na planta parente e as

sementes caem no chão (D. Anjos, observação pessoal). O simples fato de remover as

sementes embaixo da planta parente já pode ser considerado um benefício, uma vez que a

predação de sementes e a competição de plântulas sob planta parente são maiores (JANZEN,

1970). As operárias de P. naegelli carregam as sementes para o interior dos ninhos e

provavelmente consumem apenas o elaiossoma, estocando as sementes sem elaiosoma ou

depositando as sementes nas câmeras ou fora do ninho (BOYD 2001). Retana et al. (2004)

estudando outras formigas granívoras mostraram que 16,4% das sementes caíram no caminho

para o ninho e 0,9% das sementes são erroneamente rejeitados nas lixeiras. No entanto, não

descartamos a hipótese de que muitas dessas sementes, mesmo sem elaiosoma, podem servir

de alimento para as colônia de P. naegelli ao longo do tempo, especialmente em períodos de

falta de alimento prolongada (MACMAHON et al., 2000), apesar desta espécie completar sua

dieta com invertebrados ao longo do ano (BELCHIOR et al., 2012).

pág. 500
 Algumas sementes, que estão nas câmaras superficiais no interior dos ninhos, podem

germinar se o ninho for abandonado. Contudo, nós descartamos essa possibilidade, já que os

ninhos de P. naegelli não são locais ricos em nutrientes, como esperávamos. Esta diferença

foi encontrada quando foram comparados os solos de ninhos em áreas de nutrientes pobres,

como nos desertos (ver WAGNER et al., 1997), diferentes Cerrado. Considerando que as

sementes de M. serrulata retornam ou são abandonadas na superfície, mesmo em pequenas

quantidades (RETANA et al., 2004), elas podem germinar nestes locais.

Aqui, nós encontramos mais plântulas ao redor dos ninhos do que nos locais

aleatórios, sendo que muitas dessas plântulas persistem e tornam-se indivíduos adultos.

Assim, podemos inferir que ao redor dos ninhos as plântulas tem maiores chances de

sobrevivência. Pogonomyrmex naegellii pode predar insetos herbívoros que prejudicam ou

matam as plântulas, ao redor dos ninhos (BELCHIOR et al., 2012), assim como formigas

"carnívoras" (ex. Odontomachus chelifer e Pachycondyla striata) (PASSOS & OLIVEIRA,

2002). Na estação chuvosa, fase de crescimento das plântulas de M. serrulata, P. naegelli

alimenta mais de presas animais (BELCHIOR et al., 2012). Além disso, como as sementes de

M. serrulata parecem exigir maior incidência solar para crescer, os indivíduos de M. serrulata

são encontradas em áreas abertas (D. Anjos, observação pessoal) onde os ninhos de P.

naegelli também se estabelece. Assim, as formigas podem rejeitar as sementes nesses locais

favoráveis a germinação.

Nós mostramos que P. naegelli pode beneficiar as sementes de M. serrulata, atuando

como dispersoras de sementes. Assim, P. naegelli desempenha um papel duplo nas redes de

formigas no Cerrado, uma vez que outras sementes removidas, que não apresentam estruturas

atrativas como elaiossomas, são provavelmente predadas. Este tipo de estudo é importante

para entender como as interações realmente acontecem, mostrando a relevância de conhecer a

biologia dos pares de interações dentre da rede.

pág. 501
 7. Agradecimentos

Agradecemos ao Dr. Allan Pscheidt pela identificação da planta e ao Ítalo Aleixo de

Faria pela ajuda em campo. Ao CCPIU, a Universidade Federal de Uberlândia e Universidade

de São Paulo e ao CNPQ pelo apoio logístico e financeiro.

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pág. 503
ANEXOS

Figura 1. Rede de interações formiga-semente na vereda. Em negrito o nome das espécies do

par de interação estudado.

pág. 504
Figura 2. Preferência da comunidade de formigas (A) e das operárias de Pogonomyrmex

naegelli (B) por sementes de Microstachys serrulata. Distribuição de plântulas (C) e de

indivíduos adultos (D) de Microstachys serrulata ao redor dos ninhos de P. naegelli e em

locais aleatórios nas veredas.

pág. 505
Tabela 1. Comparação das variáveis de solo dos ninhos de Pogonomyrmex naegelli (n
= 10) com locais aleatórios na vereda (n = 10). Valores médios de K, S em mg dm-3; P,
Ca, Mg, Al, são dados em cmolc dm-3; B, Cu, Fe, Mn, and Zn em mg dm-3; matéria
orgânica em dag dm-3

Variável de solo Ninhos Aleatório Mann-Whitney’s P

Phosphorus 2.10 2.60 0.272

Potassium 17.5 26.4 0.001*

Sulfur 3.20 3.00 0.965

Magnesium 0.10 0.11 -

Zinc 0.34 0.58 0.004*

Manganese 0.39 1.34 0.022*

Iron 70.70 139.40 0.001*

Copper 1.63 2.06 0.062

Boron 0.14 0.21 0.001*

Aluminum 1.50 1.99 0.004*

Calcium 0.19 0.24 0.112

Organic matter 2.12 3.35 0.001*

pH 4.94 4.83 0.421

* Efeito significativo (P < 0.05)

- Erro do teste devido a grande similaridade de valores

pág. 506
 Larvas de moscas conopídeas alterando o comportamento de nidificação
de Centris (Heterocentris) analis (Hymenoptera: Apidae)
Conopid flies larvae altering the nesting behavior of Centris (Heterocentris) analis
(Hymenoptera: Apidae)

Moure-Oliveira, Diego1; Hirotsu, Carolina M.1; Serrano, José Carlos1 & Garófalo, Carlos A.1

1
FFCLRP-USP
dmoureoliveira@gmail.com

Resumo: O parasitismo é um dos principais fatores de mortalidade em abelhas e vespas,

imaturas e adultas. Dípteros do gênero Physocephala (Conopidae) são parasitóides que
atacam abelhas adultas durante atividade de campo, e as larvas se desenvolvem no interior do
abdômen do hospedeiro. As fêmeas de Centris analis parasitadas por esses inimigos naturais
apresentam alterações no comportamento de nidificação, realizando depósito extra de óleo
nos plugs de ninhos anteriormente fechados. As alterações comportamentais apresentadas por
aquelas fêmeas têm início durante o estágio larval L1 do parasitoide. Conforme se
desenvolve, a larva do parasitoide vai se alimentando dos tecidos internos abdominais, até
ocupar todo o interior do abdômen da abelha hospedeira (estágios L3 PUP e pupa). Nessas
etapas, as abelhas interrompem suas atividades de voo e adentram em cavidades no sítio de
nidificação, permanecendo ali até a morte.
Palavras-chave: Abelha solitária; Endoparasitismo; Ninhos-armadilha; Physocephala.

Abstract: The parasitism is one of the main factors of mortality in bees and wasps, either by
attacking immature stages or adults. Dipterans of the genera Physocephala (Conopidae) are
parasitoids that attack adult bees during their field activities, and the parasitoid larvae develop
inside the host abdomen. Parasitized Centris analis females show alterations in their nesting
behavior, performing extra oil deposit in closed nest plug. The behavioral alterations observed
in those females began during the parasitoid larvae stage L1. As it develops, the parasitoid
larvae will feed on the internal abdominal tissues until it occupies the entire cavity of the
abdomen of the host bee (stages L3 PUP and pupa). In these stages, the bees interrupt their
flight activities and enter cavities at the nesting site, remaining there until to death.
Keywords: Solitary bee; Endoparasitism; Trap-nests; Physocephala.

pág. 507
 1. Introdução

O parasitismo é uma importante causa de mortalidade em abelhas e vespas,

notadamente para indivíduos imaturos (VIEIRA DE JESUS, GARÓFALO, 2000; GAZOLA,

GARÓFALO, 2003; LOYOLA, MARTINS, 2006; GAZOLA, GARÓFALO, 2009; ROCHA-

FILHO, GARÓFALO, 2015). Entretanto, algumas espécies de inimigos naturais atacam

abelhas adultas, como por exemplo as moscas da família Conopidae (Diptera), que são um

dos principais parasitoides de alguns grupos de abelhas, tais como espécies das tribos

Bombini (SCHMID-HEMPEL, SCHMID-HEMPEL, 1991; HINES, et al. 2007; ABDALLA,

et al. 2014), Euglossini (RASMUSSEN, CAMERON, 2004; MELO, et al. 2008) e Centridini

(SANTOS, et al. 2008; COUTO, CAMILLO, 2014).

As fêmeas desse parasitóide ovipositam no abdômen das abelhas adultas, fêmeas e

machos, quando essas abelhas realizam atividades de campo (POUVREAU, 1974). A larva do

parasitoide irá se desenvolver dentro do abdômen da abelha, até atingir o estágio de pupa,

deixando o hospedeiro apenas quando atingir o estágio adulto (ABDALLA, et al. 2014).

Além da notória redução da expectativa de vida do hospedeiro (SCHMID-HEMPEL,

DURRER, 1991), é relatado que alguns indivíduos parasitados por moscas conopídeas

apresentam mudança no comportamento; dentre essas alterações comportamentais, foi

observado que fêmeas parasitadas tendem a coletar menos pólen em relação às não

parasitadas (SCHMID-HEMPEL, SCHMID-HEMPEL, 1991) e a presença de parasitoide no

interior do abdômen pode influenciar a escolha do recurso floral (SCHMID-HEMPEL,

SCHMID-HEMPEL, 1990).

Além disso, em espécies sociais, as operárias reconhecem quando uma outra operária

está parasitada e a expulsam da colônia (HINES, et al. 2007). O reconhecimento de

pág. 508
indivíduos parasitados se desenvolveu nas espécies sociais como uma forma de defender a

colônia contra ataques de inimigos naturais (CREMER, et al. 2007).

Dentre os hospedeiros desse parasitoide, temos a abelha solitária Centris

(Heterocentris) analis (Fabricius, 1804) (Apidae: Centridini), uma espécie que coleta óleo

floral e nidifica em cavidades preexistentes (VIEIRA DE JESUS, GARÓFALO, 2000).

Indivíduos dessa espécie, fêmeas e machos, foram encontrados mortos nos sítios de

nidificação, no interior de ninhos-armadilha ali disponibilizados, e após dissecação do

abdômen, a larva de Physocephala sp. foi encontrada (SANTOS et al. 2008; COUTO,

CAMILLO, 2014).

O objetivo desse trabalho foi de analisar a alteração no comportamento de nidificação

das fêmeas de C. analis, quando parasitadas por Physocephala sp.

2. Material e Métodos

O estudo foi realizado no Campus da Universidade de São Paulo (FFCLRP-USP), no

município de Ribeirão Preto, SP, Brasil (21°09’47”S / 47°51’38”O). Seguindo a metodologia

apresentada por CAMILLO et al. (1995), foram disponibilizados na área mais de 300 ninhos-

armadilha confeccionados com cartolina preta de 0,6 cm de diâmetro e diferentes

comprimentos (6, 7, 8 e 9 cm).

Esses tubos artificiais foram inseridos em orifícios existentes em placas de madeira de

30,0 x 11,0 x 4,5 cm, mantidas em prateleiras a 1,1 e 1,4 m acima do chão, em locais

protegidos de chuva (Figuras 1A-B).

pág. 509
 A B

Figura 1 – (A) Sítio de nidificação com ninhos-armadilha disponibilizados em orifícios existentes

nas placas de madeira, mantidas em prateleiras, onde foram realizadas as observações; (B) Fêmea de

Centris analis (com o tórax marcado de azul) utilizando um ninho-armadilha para nidificar. Fotos: Diego

Moure-Oliveira.

De acordo com Koppën (1948), o clima da região é classificado como Aw no Sistema

Internacional, com uma estação quente e chuvosa entre os meses de setembro a abril, e uma

estação fria e seca entre os meses de maio a agosto.

Os picos de atividade de nidificação de C. analis na região de estudo ocorrem durante

as estações quentes e chuvosas (VIEIRA DE JESUS, GARÓFALO, 2000; GAZOLA,

GARÓFALO, 2003). Sendo assim, as observações foram realizadas em dois períodos de

grande atividade de nidificação da espécie, de fevereiro a abril de 2012 e durante os meses de

outubro a dezembro de 2015. No total foram realizadas 781 h de observações sendo 375 em

2012 e 406 em 2015.

Para cada período reprodutivo analisado (2012 e 2015), 28 fêmeas nidificantes de C.

analis foram capturadas e marcadas no tórax utilizando marcação colorida, e posteriormente

soltas e acompanhadas durante a atividade de nidificação. As observações tinham início pela

manhã e se encerravam no final da tarde. Após os ninhos terem sido completados pelas

fêmeas, eles eram removidos dos seus lugares originais e levados ao laboratório. Ali, os

ninhos eram mantidos dentro de tubos plásticos e em temperatura ambiente para aguardar

emergência dos adultos.

pág. 510
 3. Resultados e Discussão

A fêmea inicia a atividade de nidificação procurando uma cavidade para construir seu

ninho. Ela permanece em voo, entrando e saindo de diversas cavidades, até selecionar uma.

Uma vez a cavidade selecionada, a fêmea vai para o campo e retorna com material vegetal,

como óleo floral, grãos de pólen e anteras, para revestir a cavidade internamente no local onde

será construída a primeira célula de cria. Após finalizar aquela atividade, ela inicia viagens

para coletar pólen, e depois néctar. Após aprovisionar a célula, ela oviposita e fecha a célula

de cria com material vegetal. As células foram construídas em sequência linear. Quando as

fêmeas terminam a construção de todas as células de cria de um ninho, elas fecham a entrada

da cavidade com um plug, utilizando óleo floral, e possivelmente compostos de glândula

(Figura 2A) (FERREIRA-CALIMAN, et al. 2015).

Esse fechamento atua como uma barreira física contra ataques de inimigos naturais

(GAZOLA, GARÓFALO, 2003), mas também pode atuar como um sinalizador químico para

identificação do ninho pela própria fêmea (MOURE-OLIVEIRA, et al. submetido). Assim

que finalizado o ninho, a fêmea inicia uma busca por uma nova cavidade e consequentemente

a construção de um novo ninho.

Também foram identificados outros comportamentos além dos descritos

anteriormente, como os de usurpação de ninhos e parasitismo intraespecífico (MOURE-

OLIVEIRA, et al. submetido). O substrato para nidificar pode ser um fator limitante para

espécies que nidificam em cavidades preexistentes, portanto, esses comportamentos

observados podem ter se fixado nas populações dessas espécies como uma forma de aumentar

as chances de nidificar e consequentemente elevar o fitness individual das fêmeas.

pág. 511
 Entretanto, cinco fêmeas em 2012 e duas em 2015 interromperam repentinamente suas

atividades de nidificação para iniciar outras atividades não comuns: algumas dessas fêmeas (n

= 4) realizaram depósitos extras de óleo no plug de ninhos fechados. Esses depósitos eram

realizados de forma distinta de quando as fêmeas fecham os ninhos, pois o óleo pode

ultrapassar os limites do fechamento da cavidade (Figura 2B) ou ser depositado em uma

quantidade maior que o usualmente observado (Figura 2C). Também foi observado algumas

fêmeas (n = 3) iniciarem a construção dos plugs em ninhos-armadilha não utilizados para a

construção de ninhos vazias (Figura 2D).

A B C

Figura 2 – Fechamentos (ou plug) dos ninhos de Centris analis: (A) fechamento comumente observado; (B-

C) fechamentos em que ocorreram a deposição extra de óleo por fêmea parasitada; (D) ninho-armadilha

vazio apenas com o plug construído. Barras de escala = 1 cm. Fotos: Carolina Hirotsu & Diego Moure-

Oliveira.

As sete fêmeas que apresentaram esses comportamentos descritos como não usuais

foram capturadas e tiveram o abdômen dissecado. No interior do abdômen dessas fêmeas,

foram encontradas larvas (uma por fêmea) de dípteros do gênero Physocephala (Diptera:

Conopidae).

pág. 512
 Em duas situações, as fêmeas tinham acabado de iniciar o comportamento não usual

quando foram capturadas e as larvas encontradas estavam no estágio de desenvolvimento

larval chamado de L1 (ABDALLA, et al. 2014) (Figura 3A).

Quando o parasitoide atinge o último estágio larval L3 (Figura 3B), o hospedeiro entra

em alguma cavidade do sítio de nidificação e permanecerá dentro dessa cavidade até sua

morte. Fêmeas e machos com o parasitoide no estágio larval L3 PUP ou estágio de pupa já

estavam mortos (Figuras 3C-D).

A B C D

Figura 3 – Estágios de desenvolvimento do parasitoide Physocephala sp (Diptera: Conopidae) encontrados

nos abdomens de fêmeas e machos de Centris analis. (A) estágio L1, (B) estágio L3, (C) estágio L3 PUP, e

(D) casulo contendo indivíduo em estágio de pupa. Barra de escala = 1 mm. Fotos: Diego Moure-Oliveira.

A mudança repentina no comportamento da fêmea ocorre quando a larva do

parasitoide se encontra no estágio larval L1. Nessa etapa, segundo Abdalla et al. (2014), a

larva se encontra na região proximal do abdômen e se alimenta da hemolinfa e de demais

tecidos internos. As fêmeas dissecadas neste estudo ainda apresentavam alguns órgãos

internos, como ovários e trato digestório (Figura 4A).

A interrupção das atividades de campo observada, quando os indivíduos entram nas

cavidades e por lá permanecem até a morte, pode estar associada com o fato de que a larva,

além de se alimentar dos tecidos internos da abelha adulta, tem seu peso aumentado conforme

se desenvolve o que pode também influenciar nas atividades de voo, demandando um maior

gasto energético e metabólico da abelha adulta (SCHMID-HEMPEL, SCHMID-HEMPEL,

1991).

pág. 513
 A fêmea dissecada que possuía uma larva do parasitoide em estágio L3 já tinha

perdido muito do tecido interno abdominal (Figura 4B). A perda dessa quantidade de tecido

interno pode ser crucial para o adulto, e por isso nessa etapa a abelha já não realizava

nenhuma atividade.

Os indivíduos contendo larvas nos estágios L3 PUP ou pupa já tinham tido todo o

conteúdo abdominal consumido pelo parasita (Figuras 4C-D), e consequentemente estavam

mortos.

A B

C D

Figura 4 – Fêmeas (abdômen na cor laranja) e machos (abdômen na cor preto) de Centris analis

parasitados por Physocephala sp. Foram observados quatro estágios do desenvolvimento do parasitoide,

(A) estágio L1 (larva indicada pela seta branca), (B) estágio L3, (C) L3 PUP, e (D) pupa. Barras de escala

= 2 mm. Fotos: Diego Moure-Oliveira.

As abelhas são consideradas forrageadoras centrais (ROUBIK, 1989), isto é, as fêmeas

irão coletar recursos necessários para construir e aprovisionar os ninhos em locais não muito

distantes do sítio de nidificação. Dessa forma, emergir no sítio de nidificação ou próximo

pág. 514
desse local pode representar um benefício para o parasitoide, pois possivelmente facilita e

aumenta as chances de encontrar novos hospedeiros.

4. Conclusão e Perspectivas

Devido à importância do parasitismo na dinâmica populacional de abelhas e vespas,

entender essa interação entre os inimigos naturais e seus hospedeiros torna-se relevante na

complementação do conhecimento biológico desses insetos. Entretanto, ainda são escassos os

estudos que abordam essa temática.

O presente estudo explora alguns aspectos da complexa relação entre inimigos naturais

e hospedeiros, demonstrando como o parasitismo não influencia apenas na mortalidade dos

indivíduos, mas também altera o comportamento dos hospedeiros. Essas modificações

observadas necessitam de um melhor aprofundamento, para melhor entender o porquê da

ocorrência, além de identificar seus benefícios e custos para parasitoide e hospedeiro.

5. Agradecimentos

Os autores agradecem ao Núcleo de Pesquisa em Biodiversidade e Computação (NAP

BioComp) e ao CNPq pelos apoios financeiros (processos nº 134873/2010-6 e 140159/2014-

2). Também agradecemos o Prof. Dr. Fábio C. Abdalla pela ajuda na identificação dos

estágios larvais dos parasitoides.

REFERÊNCIAS

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pág. 518
 Levantamento comportamental de suçuarana (Puma concolor, Linnaeus,
1771), no Zoológico Municipal Parque Jacarandá, Uberaba, MG
Behavioral survey of suçuarana (Puma concolor, Linnaeus,1771), in Zoológico
Municipal Parque Jacarandá, Uberaba, MG.

CALDEIRA,Melissa Barbosa¹

¹CESUBE
mel.caldeira@hotmail.com

Resumo: Puma concolor, popularmente conhecido como suçuarana ou onça-parda, pertence a

ordem carnívora e a família Felidae, pode ser encontrando em todo o continente americano,
sendo o segundo maior felino no Brasil. Este trabalho é a primeira parte de um projeto de
enriquecimento ambiental, foi observado os comportamentos de duas espécimes por meio da
técnica ad libitum, que foi realizada para descrever os comportamentos das duas suçuaranas,
mantidas em cativeiro no Zoológico Municipal Parque Jacarandá de Uberaba-MG. O objetivo
foi confeccionar um etograma comportamental, por meio do levantamento dos
comportamentos dos espécimes (“Lola” e “Joana”) em cativeiro. As observações ocorreram
entre os meses de abril e maio de 2017, com duração de dez horas dividas em quatro dias
intercalados, no horário de funcionamento do zoológico, sendo assim, elas ocorreram das
7h30min às 17h30min. Por meio das observações foram encontradas dezessete categorias
comportamentais para a “Lola” e quatorze para a “Joana”. Das categorias observadas o ato de
“locomovendo no solo” e “não visível” foram os mais apresentados para as duas espécimes.
Já para “Lola” o comportamento com o menor frequência foi o “Urinando” e para “Joana” o
“Locomovendo no tronco”, Urinando e Sentado no tronco foram os menos apresentados.
Também foi observado que os padrões de comportamentos dos espécimes analisados
apresentam diferenças entre os indivíduos. Neste caso, uma mais agitada que a outra.
Observou-se que os indivíduos apresentaram comportamentos repetitivos, indicando que o
recinto é pobre em estímulos para os mesmos, portanto posteriormente serão aplicadas
técnicas de enriquecimento ambiental.

Palavras-chave: Puma Concolor; etograma; suçuarana; comportamentos.

Abstract: Puma concolor, popularly known as suçuarana or onça parda, belongs to the order
carnivore and the family Felidae, it´s found in all American continent, is the second biggest
felin in Brazil. This work is the first part of an environmental enrichment Project, the
behaviors of two specimens were observed through the technique ad libitum, which was
realized to describe the behaviors of two suçuaranas (Puma concolor),maintained in captivity
in Zoológico Municipal Parque Jacarand in Uberaba-MG, the objective was made a etogram,
a survey of behavior of specimens in captivity or in your natural habitat, the observations
ocurred in between the months april and may in 2017. The observations had duration of 10
hours divided in 4 days interleaved, in the zoo’s opening hours, therefore, observations from

pág. 519
7:30 a.m. to 5:30 p.m. Through observations was found 17 types of behaviors for individual
“Lola” and 14 types for individual “Joana”, being locomotive in the soil and not visible the
most presented for the two specimens. For "Lola", the least presented was the behavior
Urinating and for "Joana" the behaviors Locomovendo in the trunk, Urinating and Sitting on
the trunk were the least presented. It was also observed that the patterns of behavior of the
analyzed specimens are different from each other, one being more agitated than the other. It
was observed that the individuals presented repetitions of behavior, indicating that the
enclosure is poor in stimuli for them, therefore later will be applied techniques of
environmental enrichment.

Key-words: Puma concolor; etogram; suçuarana; behaviors.

1. Introdução

Puma concolor é o segundo maior felino encontrado no Brasil, também conhecido

popularmente por onça-parda, suçuarana e leão-baio, pertence a ordem Carnívora e a família

Felidae. De acordo com Johnson e O’Brien (1997) a suçuarana participa da linhagem “puma”

junto com o gato mourisco (Puma yagouaroundi) e apesar do seu tamanho, de acordo com

(NOWELL E JACKSON, 1996) se acredita que esses animais estão relacionados com os

pequenos felídeos, não possuindo o osso hióide e o alargamento das pregas vocais impedindo

a espécie de rugir.

A suçuarana é um animal solitário e tem hábitos crepusculares, tendo picos de

atividades ao amanhecer e entardecer (NOWELL E JACKSON, 1996). É considerado um

felino ágil sendo um bom escalador e nadador. Pode ser encontrado desde o norte ao sul do

continente americano, no Brasil é encontrado em todos os biomas e estados (REIS et al.), isso

ocorre devido a facilidade dessa espécie conseguir sobreviver em diversos tipos de ambiente

(NOWELL E JACKSON, 1996).

Esse animal pode chegar aos nove anos de vida no habitat natural e até os vinte anos

em cativeiro (REIS et al.). Sua alimentação é predominantemente a base de animais silvestres

de diferentes tamanhos e na presença da onça pintada (Panthera onca) a onça parda tende a se

pág. 520
alimentar de presas menores. Dificilmente irá se observar um onça parda se alimentando de

carcaças de animais que não foram elas mesmas que caçaram (Nowell e Jackson, 1996).

Sua reprodução pode ocorrer em qualquer período do ano, mas a maioria dos relatos

de nascimentos ocorreu durante os meses quentes do norte, de abril a setembro, já no Chile,

no Parque Nacional “Torres Del Paine”, todos os nascimentos registrados ocorreram de

fevereiro a junho (Nowell e Jackson, 1996), a gestação de uma fêmea pode durar de 82 a 98

dias, sua cria pode conter de um a seis filhotes (REIS et al.).

Os filhotes de onça-parda atingem sua independência entre doze e dezoito meses de

vida (Nowell e Jackson, 1996), e os mesmos permanecem com a mãe até os dois anos de vida,

no qual começam a atingir a maturidade sexual (REIS et al.), mas apesar de a maturidade

sexual acontecer no segundo ano de vida, acredita-se que o tempo para a primeira reprodução

depende do tempo em que a fêmea consegue se estabelecer em um território (Nowell e

Jackson, 1996).

Devido ao grande crescimento urbano e a caça, essa espécie tem vindo diminuindo

consideravelmente, apesar de constar como “pouco preocupante” na Lista Vermelha da IUCN

(2010) (REIS et al.).

2. Materiais e métodos

2.1. Descrição da área de estudo

O estudo aconteceu no Zoológico Municipal Parque Jacarandá que está localizado na

cidade de Uberaba, Minas Gerais. Foi credenciado pelo IBAMA em novembro de 1991. O

zoológico possui cerca de, 31 animais de 21 espécies entre aves e mamíferos.

Foram estudadas duas suçuaranas fêmeas. A alimentação dos animais ocorre por volta

das 8h30min todos os dias, sendo tirada a bandeja de alimentos às 16h30min, a alimentação

pág. 521
contém cerca de, 1,5 a 2,0 kg de carne, durante o horário de colocar o alimento também

ocorre a limpeza dos recintos, normalmente de uma a duas vezes na semana, mas a cerca de 8

meses os tratadores começaram a ter dificuldades para reter os indivíduos na casa de

contenção para que ocorra a limpeza do seu recinto, durante a limpeza é retirada as fezes dos

espécimes e trocada a água do espelho d’água.

Os indivíduos se encontram em um recinto cercado por tela feita de arame de aço. No

interior do recinto há uma casa de contenção, um espelho d’água feito de concreto, e troncos

espalhados pelo local, do lado externo à casa de contenção se localiza uma área aberta, onde

possui um espaço coberto com telhado. Há apenas gramíneas como vegetação no recinto, mas

há árvores externamente, que sombreiam a parte interna.

2.1. Espécime estudado

Esse trabalho foi realizado com dois espécimes de suçuarana fêmea, conhecidas como

“Joana” e “Lola”, atualmente as duas possuem cinco anos de idade, a primeira, chegou ao

zoológico com um ano e quatro meses, chegou ao local saudável, mas apresentava sintomas

de estresse e irritação, logo se adaptou ao recinto. Já a “Lola” chegou ao zoológico aos oito

meses de idade, chegando extremamente agressiva, após ser colocada no recinto do zoológico

permaneceu assustada e arredia.

2.2. Coleta de dados

Para a construção do etograma foi usado foi o método de observação ad libitum.

Ocorreu entre os meses de abril a maio de 2017, foram observados em quatro dias alternados

completando dez horas de observação. A observação ocorreu durante fim de semana e

durante a semana das 7h30min às 17h30min, que é o horário de funcionamento do zoológico,

sendo a última observação em uma segunda feira, que é o dia que o zoológico permanece

fechado para manutenção. A observação ocorreu a cerca de cinco metros de distância do

pág. 522
recinto, sendo utilizado apenas uma caderneta, caneta e uma câmera para tirar algumas fotos

dos animais (todos os registros fotográficos foram tirados sem o uso de flash para não causar

nenhum tipo de incômodo aos espécimes).

3. Resultados e discussão

De acordo com as observações foi feito um etograma para que possa quantificar os

comportamentos dos dois espécimes (Lola e Joana), foram observados dezessete categorias

comportamentais para “Lola” e quatorze para “Joana”, sendo dez comportamentos ativos e

sete comportamentos inativos (tabela 1) abaixo pode-se observar a quantificação de cada

comportamento dos indivíduos nos quatro dias avaliados, totalizando dez horas de

observação.

A primeira observação ocorreu em um domingo das 10h30min às 12h30min, no início

da observação os espécimes estranharam um pouco a presença, porém, logo adaptaram e

ignoram a presença.

Durante os quatro dias de observações pôde-se observar que o indivíduo “Lola”

movimenta-se mais do que a “Joana”, sendo que na primeiro dia, esta permaneceu mais de

uma hora deitada, mas no momento em que as espécimes recebem a alimentação, a “Joana”

demonstrou movimentar-se mais do que a “Lola”. Também foi possível observar, visitantes

enfiando galhos dentro do recinto, batendo na grade e gritando com os espécimes, nesse

momento, ambas aproximaram dos visitantes, apresentando o comportamento bastante

agressivo, andando de um lado para outro, vocalizando e pulando na grade.

TABELA 1: Repetições observadas por cada animal da espécie (Puma Concolor), durantes as observações que
duraram 10h em dias alternados
| Lola Joana

Total % Total %

Locomovendo no solo 19 19,79 13 24,07

Locomovendo no tronco 5 5,2 1 1,85

pág. 523
Interagindo com as pessoas 3 3,13 3 5,56

Interagindo com outro animal (da mesma espécie) 2 2,08 2 3,706

Urinando 1 1,04 1 1,85

Vocalizando 3 3,13 2 3,706

Observação em movimento 5 5,21 3 5,56

Pacing 5 5,21 5 9,26

Execução atípica 3 3,13 2 3,706

Coçar 2 2.08 0 0

Não visível 11 11,46 8 14,81

Deitado em cima do tronco 4 4,17 2 3,706

Deitado no solo 8 8,33 8 14,81

Sentado no tronco 3 3,13 1 1,85

Sentado no solo 8 8,33 3 5,56

Permanecendo em pé no tronco 8 8,33 0 0

Permanecendo em pé no solo 6 6,25 0 0

Total de comportamentos 96 100 54 100

Para a suçuarana “Lola” notamos que o comportamento Locomovendo no Solo foi o

mais repetido (19,79%), nos quatro dias avaliados, o segundo movimento mais expressado foi
o Não visível (11,46%), onde não se pode observar o animal, pois o mesmo permanece dentro
da casa de contenção, já o menos repetido pelo espécime foi o comportamento Urinando
(1,04%).
Já a suçuarana “Joana” teve o comportamento Locomovendo no Solo (24,07%) como

comportamento utilizado com mais freqüência, seguido pelos movimentos Não visível

(14,81%) e Deitado no solo (14,81%), e o comportamento menos apresentado foi o

Locomovendo no tronco (1,85%), Urinando (1,85%) e Sentado no tronco (1,85%), sendo que

os comportamentos Permanecendo em pé no tronco, Permanecendo em pé no solo e Coçar

não foi observado neste indivíduo.

TABELA 2: Comportamentos observados pelos dois indivíduos da especie Puma concolor

Comportamento e Descrição

pág. 524
Locomovendo no solo: caminhando no solo sem fazer nenhuma outra atividade junto.
Locomovendo no tronco: andando em cima dos troncos.
Interagindo com pessoas: algum tipo de ação feita por elas quando são chamadas à atenção,
seja por adultos ou crianças.
Interagindo com outro animal (da mesma espécie): algum tipo de contato com o outro
animal dentro do recinto, seja brincadeiras ou não.
Urinando.
Vocalizando: emitindo vocalizações características da espécie.
Observação em movimento: Observando em quanto se locomove.
Pacing: movimentos repetitivos.
Execuções atípicas: comendo gramíneas, cheirar a grade, rolar na grama.
Coçar: se coçar em algum objeto.
Inatividade
Não visível: Não é possível visualizar o animal, pois o mesmo se encontra dentro da casa de
contenção.
Deitado em cima do tronco: Deitado com olhos abertos ou fechados.
Deitado no solo: Deitado com olhos abertos ou fechados.
Sentado no tronco: permanecendo parado, sentado em cima do tronco.
Sentado no solo: permanecendo parado, sentado no solo.
Permanecendo em pé no tronco: permanecendo parado, em pé em cima do tronco.
Permanecendo em pé no solo: permanecendo parado, em pé no solo.
Adaptada de SANTOS; SANTOS; PIZZUTO e CUSTÓDIO (2015)

Outros comportamentos foram observados, como Interagindo com outro animal (da

mesma espécie), no qual um indivíduo lambia o outro, podendo ser considerado uma

interação positiva, outro comportamento observado foi o Locomovendo no solo e no tronco,

onde é considerado comportamento natural para felinos, já que estes mesmos caminham

longas distâncias no seu habitat natural (MANFRIM et al. 2017). O pacing também foi

apresentado durante as observações, que são movimentos estereotipados, sendo

caracterizando quando os indivíduos caminhavam de um lado para o outro, repetidas vezes

(MANFRIM et al. 2017).

O comportamento Vocalizando foi apresentado poucas vezes, sendo este um

comportamento natural utilizado quando a espécime se sente ameaçada e também para defesa

do indivíduo e seu território (MANFRIM et al, 2017).

pág. 525
 Os dois animais permaneceram mais ativos do que inativos na maior parte do tempo.

Foram observados que os comportamentos utilizados com mais freqüência são os mesmos

para os dois animais, contudo a suçuarana Lola é muito mais ativa do que a suçuarana Joana,

sendo que esses indivíduos são de hábitos noturnos, assim durante o dia deveriam estar mais

quietos, passando a maior parte do dia descansando (Prazeres, Costa, Byk, 2010).

4. Conclusão

Através das observações realizadas para a montagem deste etograma, pôde-se observar

que os comportamentos dos animais da espécie Puma Concolor e suas repetições, concluindo

assim, que o recinto está pobre em estímulos para os indivíduos. Nesse caso um método que

o zoológico pode utilizar para resolver o problema é o enriquecimento ambiental, que é uma

série de atividades com os indivíduos visando o melhoramento de vida do animal.

REFERÊNCIAS

SANTOS, Cristiane Monteiro dos. Enriquecimento ambiental como uma ferramenta para

gestão de zoológicos. 2008.

NOWELL, Kristin & JACKSON, Peter. Wild cats. 1996. 131-137p.

pág. 526
Disponível

http://www.carnivoreconservation.org/files/actionplans/wildcats.pdf acesso em 11 de maio de

2017.

SANTOS, Cristiane Monteiro dos. SANTOS, Simony Monteiro dos. PIZZUTTO, Cristiane

Schilbach. CUSTÓDIO, Ana Elizabeth Iannini. Enriquecimento ambiental para guaxinim,

Procyon cancrivorus. 2015. 276p.

SILVA, Rodrigo Oliveira. Enriquecimento ambiental cognitivo e sensorial para onças-

pintadas (Panthera onca) sedentárias em cativeiro induzindo redução de níveis de

cortisol promovendo bem-estar. 2011.

PRAZERES, Patrícia Avelar dos. COSTA, Patrícia Graziella Medeiros da. BYK, Jonas.

Categorias Comportamentais de Onça-parda (Puma concolor, Linnaeus, 1771), no

Zoológico Parque do Sabiá, Uberlândia, MG. 2010.

MANFRIM, Thamires, SANTOS, Cristiane Monteiro dos, HIROKI, Kátia Aparecida Nunes.

Avaliação da influência das técnicas de enriquecimento ambiental nos parâmetros

comportamentais de um casal de Jaguatiricas (leopardus pardalis, Linnaeus, 1758)

mantidos em cativeiro no parque do jacarandá (zoológico municipal de Uberaba, Minas

Gerais). 2017. 108-111p.

REIS, Nelio Roberto dos, PERACCHI, Adriano Lúcio, FREGONEZI, Maíra Nunes,

ROSSANEIS, Bruna Karla. Mamíferos do Brasil - Guia de identificação. 2010. 470p.

pág. 527
 Mimetismo e camuflagem em mantódeos (Insecta: Mantodea)
Mimicry and camouflage in mantises (Insecta: Mantodea)

Monteiro, Gabriel Gonçalves1 & Mishfeldt, Laila Herta2

1
UNESP/FCVA; 2UENP/CLM
gabrielmonteiro7777@hotmail.com

Resumo: A evidência de que louva-a-deus são predadores eficazes está conectada aos
aspectos de mimetismo e seu potencial para se camuflar. Mimetismo é um aspecto em que o
inseto pode representar outro organismo devido à morfologia idêntica que a evolução lhe
proporcionou. No entanto, a camuflagem consiste na invisibilidade do animal, apresentando
uma cor semelhante com o seu habitat. Este trabalho analisou a relação de mimetismo e
camuflagem de louva-a-deus na sazonalidade de 2015, iniciando em março e com término no
mês novembro (período de outono a verão) na Universidade Estadual do Norte do Paraná,
campus Luiz Meneghel, Bandeirantes. O período do outono apresenta vegetação seca com
cores mórbidas que variam do marrom ao cinza, com predomínio em massa de ramos e galhos
secos; em comparação ao verão que possui flora corada no ambiente neotropical brasileiro.
Foram realizadas quarenta e cinco buscas ativas durante a noite e capturados trinta e dois
indivíduos de louva-a-deus. Quatorze indivíduos foram caracterizados com o tegumento verde
e dezoito com o tegumento marrom. O período em que os louva-a-deus verdes foram
coletados refere-se aos meses de agosto a novembro; logo, a cor da cutícula está relacionada
aos fatores sazonais. Em conclusão, a pigmentação do tegumento é devido à indução da
coloração no habitat natural dos louva-a-deus.
Palavras-chave: Cores de inseto; Estações; Coleta.

Abstract: The evidence that praying mantises are effective predators can be linked to aspects
of mimicry and their potential to camouflage themselves. Mimicry is a fundamental aspect
because the insect may represent other body due to identical morphology that evolution gave
to these species. However, the camouflage consists in the animals invisibility, by presenting a
similar colour related to their habitat. This experiment analysed the taxes rates of praying
mantises during the seasonal period of the year 2015, it was commenced in March and
finished in November (autumn to summer period) at the State University of Northern Parana,
Bandeirantes campi. The autumn period presents dry vegetation with morbid colours ranging
from brown to gray, with mass predominance of branches and twigs; in comparison to
summer that occurs live flora into the Brazilian neotropical environment. Forty five field
works at night were completed and thirty two praying mantises were found at the campi.
Fourteen praying mantises were characterized with green cuticle integument and eighteen
praying mantises were characterized with brown cuticle integument. The seasonal period

pág. 528
which the green praying mantises were collected refers to the period from August to
November. The cuticle integument colour is related to the seasonal factors. In conclusion, the
pigmentation of cuticle integument is due to induction of the coloration in the natural habitat
of praying mantises.
Keywords: Insect colours; Seasons; Collect.

1. Introdução

Louva-a-deus apresentam pernas anteriores raptatoriais, corpo alongado e cabeça

articulada com grandes olhos compostos. A presença de antenas filiformes na maioria das

espécies, aparelho bucal mastigador, protórax alongado e articulado, asas anteriores tégmina

posteriores membranosas e cercos multiarticulados os distinguem de outros insetos. Sua

principal coloração varia do verde ao castanho (BUZZI, 2010).

O dimorfismo sazonal ocorre em diversas espécies de insetos como grilos, cigarras,

borboletas e gafanhotos, indivíduos que apresentam duas formas de coloração a cada período

sazonal (SILVEIRA NETO et al., 1976).

As características sazonais estão associadas às condições ambientais dos determinados

períodos climáticos: período I outono e inverno, período II primavera e verão. O fotoperíodo

conecta-se ao mimetismo e camuflagem devido às interferências ambientais. Mimetismo é

quando qualquer espécie por meio da adaptação e da seleção natural assemelha-se a

indivíduos de outras espécies lhe conferindo a característica de mimético. Quando

determinada espécie é morfologicamente incorporada ao organismo mimético, esta é

denominada de modelo (MARTINS et al., 2003).

Na camuflagem tal espécie ausentará de um determinado ambiente mesmo estando

presente, dependendo exclusivamente da coloração do ambiente para que a espécie não fique

visível (ALBUQUERQUE et al., 2010).

pág. 529
 A eclosão de ootecas e o emergir dos mantódeos dá-se preferencialmente em climas

quentes e secos no começo do período II (TRIPLEHON; JONNSON, 2011).

Assim, a coloração inicial das ninfas de louva-a-deus estará de acordo com a coloração

do ambiente (BATTISTON; FONTANA, 2010).

2. Materiais e Métodos

O experimento foi realizado com buscas e coletas em pontos luminosos previamente

demarcados no Campus Luiz Meneghel, e análises laboratoriais no Laboratório de

Entomologia e Nematologia da UENP/CLM, Bandeirantes – PR.

Foram utilizadas redes entomológicas e potes de plástico para a captura e

armazenamento das espécies, e uma lanterna para as buscas noturnas.

As buscas possuíram sete pontos luminosos estratégicos, demarcados em A, B, C, D,

E, F e G (Figura 1).

Próximo a esses pontos identificou-se a presença de louva-a-deus observando suas

presas atraídas por luzes artificiais. O mimetismo e a camuflagem são estratégias para as

buscas e coletas noturnas, pois durante o dia dificultaria encontrá-los por estarem adaptados

em seu habitat natural, sendo esse, as vegetações ao redor do campus.

Figura 1 – Pontos de coletas de louva-a-deus no Campus Luiz Meneghel/Bandeirantes, Paraná, Brasil

pág. 530
 Todos os meses foram realizados cinco buscas ativas, com variações entre temperatura

média e umidade relativa do ar. O período de buscas e coletas era das 20hrs às 22hrs.

Os indivíduos capturados foram armazenados em potes diferenciados. Os representantes

coletados foram congelados e, posteriormente, realizou-se a caracterização de coloração por

tabelas de cores.

As tabelas de cores para a tonalidade verde (Figura 2) e para a tonalidade marrom

(Figura 3) descrevem os indivíduos numa escala de 1 a 7 em ambas as colorações, quanto

menor o número maior a tonalidade da cor analisada.

Figura 2 – Escala de coloração verde, apresentando saturação de cores variando do 1 ao 7

Figura 3 – Escala de coloração marrom, apresentando saturação de cores variando do 1 ao 7

3. Resultados

Os números em vermelho representam as datas das buscas ativas que não

apresentaram resultados, e os números em preto consistem no sucesso da captura de

indivíduos (Tabela 1).

Tabela 1 – Datas das buscas e coletas de louva-a-deus

pág. 531
 Fonte: Monteiro et al. (2016)

O Gráfico 1 apresenta temperatura média entre 18 e 28 graus Celsius, com dois pontos

de umidade relativa do ar de 80% e 90%. O Gráfico 2 apresenta temperatura média de 15 a 30

graus Celsius e quatro pontos de 80% de umidade relativa do ar.

Gráfico 1 – Temperatura média e umidade relativa do ar das buscas que obtiveram resultados na captura

de louva-a-deus

Fonte: Monteiro et al. (2016)

Gráfico 2 – Temperatura média e umidade relativa do ar das buscas que não obtiveram sucesso na

captura de louva-a-deus

Fonte: Monteiro et al. (2016)

pág. 532
 Trinta e dois exemplares foram capturados, catalogados com a data da busca,

numerados de acordo com a captura e identificados com nome de suas respectivas espécies,

informações do local de coleta, modo de captura e nome do coletor (Figura 4).

Figura 4 – 32 exemplares da Ordem Mantodea

O Gráfico 3 exibe os pontos de coletas por quantidade de

representantes coletados. Com 14 indivíduos capturados, o ponto B apresentou o maior índice

desta atividade. Os pontos E e F não apresentaram indivíduos coletados.

Gráfico 3 - Pontos de coleta de capturas de louva-a-deus relacionados com a frequência de indivíduos

coletados

Fonte: Monteiro et al. (2016)

Com a escala de coloração marrom, foram tabelados 16 indivíduos. As seguintes

tonalidades de 1 a 7 são: 5,26%; 0%; 21,05%; 26,31%; 21,05%; 10,52% e 15,78% dos

representantes desta cor (Figura 5).

pág. 533
 Figura 5 – Indivíduos marrons capturados

Na escala de coloração verde, foram cotados 13 indivíduos. As seguintes acentuações

de tons de 1 a 7 são, respectivamente: 15,38%; 23,07%; 0%; 15,38%; 46,15%; 0% e 0%

destes representantes (Figura 6).

Figura 6 – Indivíduos verdes capturados

Nas coletas seis espécies foram identificadas: um indivíduo da espécie Phyllovates sp.

(Blatchley, 1920); quatro, Orthoderella sp. (Giglios-Tos, 1897); dois, Stagmatoptera sp.

(Beier, 1930); oito, Oxyopsis sp. (Beier, 1930); treze, Thesprodia sp. (Saussure, 1869), e

Musonia sp. (Saussure, 1981) com quatro representantes capturados (Figura 7).

pág. 534
 Figura 7 – Seis espécies descritas, da esquerda para a direita e de cima para baixo: Phyllovates sp.,

Orthoderella sp., Stagmatopera sp., Oxyopsis sp., Thesprodia sp. e Musonia sp.

A Tabela 2 correlaciona datas - expressas na lateral - com as coletas realizadas e as

tonalidades das escalas de verde e marrom. Cada quadrado equivale a um indivíduo, onde o

número do quadrado simboliza a codificação do representante coletado.

Tabela 2 – Relação dos indivíduos coletados, datas e tonalidades dos tegumentos

pág. 535
 Fonte: Monteiro et al. (2016)

4. Discussão e Conclusão

Das 45 buscas somente 25 obtiveram sucesso em coletas. A maior ocorrência foi no

mês de novembro com indivíduos coletados em todas as datas estipuladas. As buscas nos

meses de março e junho proporcionaram apenas uma data de coleta.

O êxito nas coletas está associado à temperatura média. Os dias em novembro com

maiores índices de coleta apresentaram temperatura média entre 21,7 e 27,2 graus Celsius.

Tais datas referem-se à sazonalidade do período II.

Os meses de abril e maio apresentaram seis indivíduos em apenas quatro dias de

coletas, com variação de 18,8 a 23,5 graus Celsius.

pág. 536
 Os maiores índices de coloração verde estão na faixa de acentuação 6 que representa

40% dos indivíduos verdes coletados, obtidos em novembro. Os indivíduos marrons

apresentaram maiores índices de coletas no período I, outono e inverno.

A faixa de transição de coloração - nos dias 02 e 09 de abril - forneceu os últimos

indivíduos verdes. Obtiveram-se indivíduos marrons até o dia 20 de agosto, um mês antes do

fim do inverno.

Na última troca de sazonalidade, que ocorre com o fim do inverno em 22 de setembro

e começo da primavera no dia 23, conclui-se que a maior distribuição de indivíduos de louva-

a-deus apresenta a coloração verde. Esta faixa de sazonalidade, não possui indivíduos de

coloração marrom, evidenciando o sucesso da transição de cores, migrando do verde para o

marrom, ao final do período II.

De acordo com Battiston et al., (2009) a troca de coloração e sobreposição das

espécies da Ordem Mantodea é correlacionada com a sazonalidade que os indivíduos estão

situados. Nas estações outono e inverno, os que mais se

destacaram foram os indivíduos com o tegumento marrom. Durante a primavera e o verão,

observou-se que a maioria dos representantes coletados foram os de coloração verde. Sendo

assim, evidencia-se a adaptação do louva-a-deus à coloração do tegumento, determinados pelo

habitat e a sazonalidade nos períodos I e II.

5. Agradecimentos

Agradeço aos meus pais Osmar Elízio Leite e Aparecida Donizeti Gonçalves por todo

o apoio concedido não somente durante minha graduação, mas também no decorrer de minha

vida. À minha professora orientadora, que me motivou e apoiou em minhas decisões como

um futuro professor e pesquisador.

pág. 537
REFERÊNCIAS

ALBUQUERQUE, L. F.; BROD, M. P.; MARTINS, L. P.; ZEFA, E. Mimetismo entre

grilos Phylloscytini (Gryllidae, Trigonidiinae) e coleópteros Carabidae no extremo sul

do Brasil. Universidade Federal de Pelotas. 2008.

BATTISTON, R.; FONTANA, P. Colour change and habitat preferences in Mantis

religiosa. Bulletin of Insectology 63. Museo di Speleologia e Carsismo, Italy. 2009. 85 – 89p.

BUZZI, Z. A. Entomologia Didática. 5ª Edição. Curitiba-PR: Ed. UFPR, 2010. 535 p.

MARTINS, D. et al. Mimetismo com Ênfase em Espécies Vegetais. São Paulo-SP: Ed.

USJT, 2003.

SILVEIRA NETO, S et al. Manual de Ecologia dos Insetos. São Paulo-SP: Ed. Agronômica

Ceres, 1976. 419 p.

TRIPLEHORN, C. A.; JONNSON, N. F. Estudo dos Insetos. 7ª Edição. São Paulo-SP: Ed.

Cengage Learning, 2011. 809 p.

pág. 538
 Notas sobre a biologia de nidificação e forrageamento da vespa solitária
Pachodynerus guadulpensis (Saussure, 1853) (Vespidae: Eumeninae)
Notes on the nesting biology and foraging trips of the solitary wasp Pachodynerus
guadulpensis (Saussure, 1853) (Vespidae: Eumeninae)

Crivelaro, Amanda Zanesco1; Lenis, Patrícia Roseti1; Dolacio, Thiago Augustho1 & Boff,
Samuel1

¹UFGD
samboff@gmail.com

Resumo: O gênero Pachodynerus (Hymenoptera: Vespidae) representa espécies de vespas

solitárias predadoras e com distribuição Neotropical. Embora apresente importância para o
entendimento da evolução comportamental em Eumeninae e importância econômica, pouco se
sabe sobre sua biologia. Neste estudo são apresentados dados sobre biologia de nidificação e
aspectos de atividades de forrageamento de Pachodynerus guadulpensis (SAUSSURE, 1853).
O estudo foi realizado no campus da UFGD, munícipio de Dourados, Mato Grosso do Sul. As
observações da biologia de nidificação e forrageamento das vespas ocorreram entre fevereiro
e março de 2017. De 494 cavidades ofertadas, as fêmeas nidificaram em 156, principalemte
na cavidade de menor tamanho. Em 65 ninhos monitorados emergiram 130 indivíduos. Entre
os recém emergentes, fêmeas foram significativamente mais pesadas que machos.
Registramos uma diferença significativa no número de forrageios diários entre as fêmeas.
Essa espécie desponta como um potencial uso para controle biológico, todavia existe a
demanda por mais estudos sobre sua biologia.
Palavras-chave: Atividade de voo, biologia de ninho, Eumeninae, peso de fêmea vs. peso de
macho, ninho armadilha

Abstract: The genus Pachodynerus (Hymenoptera: Vespidae) represents species of predatory

solitary wasps with Neotropical distribution. Although it presents the importance for the
understanding of the evolution of the behavior in Eumeninae and economic importance, little
is known about its biology. In this study data are given on nesting biology and foraging
activities of Pachodynerus guadulpensis (SAUSSURE, 1853). The study was conducted at
the campus of the UFGD, Dourados, Mato Grosso do Sul. The observations were carried out
between February and March of 2017. Out of 494 cavities offered, females nested in 156,
mainly in the small cavities. Out of 65 monitored nests emerged 130 individual. Between the
emergent, females were significantly heavier than males. We recorded a significant difference
number of daily forages among females. This species may have a potential for biological
control, however there is a need to enhance the knowledge on its biology.
Keywords: Eumeninae, female weight vs male weight, flight activities, nest biology, trap nest

pág. 539
 1. Introdução

A família Vespidae com aproximadamente 5000 espécies descritas apresenta ampla

diversidade de hábitos sociais (EDWARDS, 1980), com espécies solitárias e outras de

comportamento eusocial (EVANS, 1966). Entre as espécies solitárias destaca-se a subfamília

Eumeninae de distribuição cosmopolita e com a descrição de mais de 3500 espécies. No

Brasil são conhecidas cerca de 277 espécies de 31 gêneros (CARPENTER & MARQUES,

2001).

O gênero Pachodynerus, é amplamente distribuído na região neotropical. Apresenta

hábito predador (BUDRIENE & BUDRYS, 2004; HERMES & GARCETE-BARRETT,

2013) e uma ampla plasticidade de nidificação (BUSCHINI & BUSS, 2010). Pachodynerus

podem nidificar construindo potes de barro em substrato bem como apresentar série linear de

células de cria separadas por partições de barro em cavidades pré-existentes, onde larvas

previamente paralisadas são aprovisionadas junto ao ovo (JAYASINGH, 1980; ASSIS &

CAMILLO, 1997; BUSCHINI & BUSS, 2010).

Embora importante para compreensão da diversidade comportamental em

Eumeninae e importância econômica, pouco se conhece sobre a biologia destas vespas

(HERMES & MELO, 2008; GARCETE-BARRETT & HERMES, 2010; HERMES &

GARCETE-BARRETT, 2013). Estima-se que 90% das presas desses indivíduos são larvas de

Lepidoptera (DEL-CLARO, 2003). P. guadulpensis, por exemplo, é uma ávida caçadora de

larvas de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) sendo, portanto, um emergente

combatente no controle biológico em culturas agrícolas (SOUSA, et al. 2011).

Com o intuito de colaborar com o conhecimento ainda encipiente da espécie, neste

estudo são apresentados aspectos descritivos da biologia de nidificação e sobre atividades de

forrageamento de Pachodynerus guadulpensis (SAUSSURE, 1853).

pág. 540
 2. Materiais e Métodos
2.1. Área de estudo

O estudo foi realizado no campus da unidade II da Universidade Federal da Grande

Dourados (UFGD), no município de Dourados - MS (22°11'56.64"S 54°56'0.18"O). A UFGD

é situada há cerca de 20km do centro da cidade de Dourados. Localiza-se próxima de áreas de

monocultura (ex. eucalipto, milho e soja) e a 1,40 Km do fragmento florestal mais próximo. A

região é caracterizada por clima mesotérmico úmido, sendo verões quentes e invernos secos,

com temperatura média anual de 22°C (FIETZ & FISCH, 2008).

2.2. Amostragem de ninhos

Ao longo de sete dias, entre os meses de fevereiro e março de 2017, foram realizadas

observações nos ninhos de P. guadulpensis (Fig 1). Os dados comportamentais foram

tomados entre 7:00 am e 5:30 pm totalizando 73h 31 min de observação. Dados diários da

temperatura e úmidade foram adquiridos através do site da Embrapa Agropecuária Oeste.

Figura 1. Fêmea de Pachodynerus guadulpensis

pág. 541
 A agregação dos ninhos de P. guadulpensis foi obtida através de ninhos armadilhas

em blocos de madeira e bambu. Os blocos de madeira (n = 23) com cavidades pré-existentes

(n = 494) foram classificados em dois tamanhos. Um menor (n = 291) contendo os diâmetros

de 0,4 e 0,6 cm com 5,8 cm de comprimento e outra maior (n = 201) com 0,8 cm de diâmetro

e 8,0 cm de comprimento. Ninhos armadilhas em bambu (n = 96) foram disponibilizados

aleatoriamente com diâmetros variando entre 2 cm e 2,5 cm e com comprimento limitado à 15

cm.

2.3. Forrageamento

Fêmeas de P. guadulpensis (n = 49) foram marcadas no tórax com tinta atóxica (edding®)

(Fig 2a), facilitando a contabilização de número de forrageios realizado por cada uma delas

(Fig 2b) e viabilizando o tempo despendido durante esta atividade.

Figura 2. Marcação de Pachodynerus guadulpensis. (a) Indivíduo no êmbolo de marcação. (b) Fêmea

marcada viabilizou a contabilização das atividades de forrageamento

2.4. Coleta do material biológico

Os ninhos terminados pelas fêmeas em atividade durante as observações tiveram a

entrada da cavidade fechada com um tubo de 1.5 ml tipo eppendorf e fixado com cola quente.

Os tubos foram perfurados na extremidade para ventilação do ninho. A presença dos tudos na

pág. 542
extremidade do ninho permitiu além da amostragem dos emergentes de P. guadulpensisa a

coleta e identificação dos inimigos naturais.

Os adultos recém emergidos (n = 130) foram identificados quanto ao sexo e pesados

em balança de precisão Bel Engineering® com precisão de 10-4.

2.5. Análise de dados

Os dados de preferência por sítios de nidificação (tubo pequeno vs. tubo grande) foram

analisados através de um teste de qui-quadrado. A média do número de forrageamento por

diferentes fêmeas foi calculado através de uma Anova. O número de fêmeas analisadas variou

entre quatro e dez fêmeas dia-1. Foi realizado um teste de qui-quadrado para 17 fêmeas a fim

de saber se o número de forrageios de uma delas difere do número de forrageio das demais.

Através da correlação de Pearson foi testado se a umidade relativa do ar bem como a

temperatura predizem o número de forrageios.

O peso das fêmeas recém emergidas foram comparadas entre si através de um teste de

qui-quadrado e o mesmo procedimento foi feito para os machos. O peso médio de fêmeas e

machos foram comparados através de uma Anova. Todas as análises estatísticas foram

realizadas pelo software SPSS IBM, versão 19.0.

3. Resultados

3.1. Emergência

Do total de 494 cavidades ofertadas, 156 foram ocupadas por fêmeas de P.

guadulpensis. A frequência de nidificação nas cavidades menores (n = 127) foi superior ao

encontrado na cavidade maior (n = 29) sendo esta diferença significativa (X² = 61,564, gl = 1,

p < 0.001). Dos 65 ninhos monitorados, 63 foram feitos em cavidades pré-existentes em

pág. 543
blocos de madeira e apenas dois em bambus. Emergiram 130 indivíduos de P. guadulpensis

(média de 2,06 indivíduos por ninho).

Apenas em cinco ninhos foram encontrados inimigos naturais (n = 8). Em três deles

emergiram seis indivíduos de Anthrax sp. (Diptera: Bombyliidae) e nos outros dois ninhos

emergiram dois indivíduos de Macrasiagon sp. (Coleoptera: Rhipiphoridae).

3.2. Peso pós emergência

As fêmeas apresentaram peso médio de 38,65 ±10,35 mg (n = 53) e machos 21,18

±7,12 mg (n = 77). O peso das fêmeas variou de 12,1 a 53,1 mg, enquanto que o peso dos

machos variou de 10,2 a 38,8 mg. Não houve diferença entre os pesos das fêmeas bem como

entre os machos (X² = 3,396, gl = 48, p > 0.05; X² = 4,275, gl = 63, p > 0.05,

respectivamente). As fêmeas, todavia, foram significativamente mais pesadas que os machos

(Anova, F = 57.972, gl = 1, p < 0. 0001) (Fig 3).

Figura 3. Fêmeas da vespa Pachodynerus guadulpensis são significativamente mais pesadas que os

machos

3.3. Forrageamento

O início das atividades de P. guadulpensis variou entre 06:35 à 08:31 am e o término

ocorreu após as 5:30 pm.

pág. 544
 Variações no número de forrageio entre fêmeas foram observados durante o estudo.

Para 19 fêmeas observou-se uma amplitude de variação de 3 a 33 forrageios em um único dia,

sendo encontrada uma diferença no número de forrageio entre elas (X² = 95.315, gl = 18, p <

0.001). A diferença na média de forrageios diários calculado para 49 fêmeas também foi

significativo (F = 3.576, gl = 6, p = 0.006). Não foi encontrado correlação entre o número de

forrageio e a temperatura (n = 49, r = 0.09, p = 0.848) nem entre forrageio e a umidade

relativa (n = 49, r = -0.171, p = 0.239).

4. Discussão

Pachodynerus guadulpensis é uma espécie solitária que nidifica em cavidades pré-

existentes de tamanhos variáveis. As fêmeas parecem maximizar sua eficiência em

reprodução nidificando com maior frequência em ninhos de diâmetro semelhante ao tamanho

do seu corpo. Há estudos para Apoidea que sugerem que os fatores físicos do ninho são

determinantes para o sucesso reprodutivo do indivíduo (ex. MORATO & MARTINS, 2006).

Tais evidências suportam o fato de que em diversas ocasiões as fêmeas nidificantes na

cavidade maior, abandonaram o ninho antes da oviposição. Este comportamento

provavelmente resulta da maior quantidade de barro a ser utilizado na extremidade aberta das

maiores cavidades para diminuir o diâmetro de abertura do ninho. Além do mais, Jayasingh &

Taffe (1982) observaram que em ninhos de menor diâmetro, Pachodynerus nasidens

reduziam com maior sucesso a fuga de presas, além de ampliar a proteção do ninho contra

inimigos naturais.

O número de células provisionadas pode ter sido limitado ao comprimento da cavidade

de nidificação de 5,8 cm, uma vez que uma única célula de cria pode ocupar 1/3 do

comprimento total. Este dado é suportado pelo maior número de células de crias (n = 5)

pág. 545
encontrado em ninhos em bambu de 15 cm de comprimento. Em estudo feito por Buschini &

Buss (2010), foi encontrado que para P. guadulpensis a média de células provisionadas para

cavidades com comprimento de 8 cm, foi de 3,52. O mesmo padrão foi observado para

Trypoxylon lactitarse, T. rogenhoferi, Pachodynerus denticulatum, e P. praecox (ASSIS &

CAMILO, 1997), corroborando com a hipótese de que o comprimento da cavidade

desempenha um papel importante no número de células ovipostas para vespas solitárias.

Em espécies sociais é comum a presença de uma casta que guarda a entrada do ninho

para conferir proteção contra espécies cleptoparasitas e parasitóides (ex. GRÜTER, et al.

2012; BOFF, et al. 2015). As espécies solitárias, todavia, são desprovidas desta proteção,

sendo frequentemente associadas à inimigos naturais. Recentemente Auko et al. (2014)

reportou para três ninhos de três espécies de Eumeninae (Minixi suffusum, Montezumia

pelagica e P. nasidens) três diferentes espécies de parasitóides. No atual estudo duas espécies

de parasitóides foram encontrados associados aos ninhos de P. guadulpensis. O Coleoptera

Macrasiagon sp. que é exclusivamente parasítico e outra pertencente ao gênero Anthrax,

comumente associado a diversas espécies de Hymenoptera (GARÓFALO, et al. 1998;

GAZOLA & GARÓFALO, 2009).

Não houve diferença significativa no peso entre indivíduos do mesmo sexo, porém os

machos são significativamente mais leves que as fêmeas. É suposto que o maior peso das

fêmeas seja uma vantagem adaptativa. Como são responsáveis pela produção de óvulos

espera-se que necessitem de mais energia do que os machos precisam para produção de

espermatozóides. Além disso, fêmeas são mais longevas que os machos, e, portanto, requerem

mais energia acumulada (ALCOCK, et al. 1978).

Devido a estratégia de caça predatória por insetos fitófagos e da coleta de barro, o

número de voos e o tempo gasto no forrageio do predador, dependem da disponibilidade de

recurso no ambiente (NACHAPPA, et al. 2011). Neste estudo foi observado que o número de

pág. 546
voos e o tempo de forrageio é variável em P. guadulpensis. A falta de correlação entre

forrageamento e temperatura e umidade relativa, pode ser explicado pelo número de vespas

amostradas bem como por decorrer de uma análise limitada em dias consecutivos. Além do

mais, fatores intrínsecos dos indivíduos como idade, tamanho, status reprodutivo e o tipo do

recurso forrageado (barro vs. presas) não foram mensurados. As características individuais do

indivíduo (NAKAZAWA, 2017) além da presença de trilhas químicas a favor do

forrageamento em grupo ou contra (evasão de competição) devem ser consideradas para

elucidar com maior robustez os mecanismos que controlam o forrageamento em P.

guadulpensis.

5. Conclusão

Como as fêmeas de P. guadulpensis são facilmente atraídas por cavidades pré

existentes e são filopátricas, apresentam potencial para diversos testes de hipóteses evolutivas.

Além disso, devido a intensa atividade de forrageamento e seu hábito predador, P.

guadulpensis desponta como uma espécie potencial para o controle biológico de pragas em

culturas agrícolas. Dessa maneira seria interessante ampliar o conhecimento sobre sua

biologia e ajustar as condições ideais de nidificação a fim de maximizar sua reprodução.

6. Agradecimentos

Agradecemos ao pesquisador Bolívar Rafael Garcete Barrett da Universidade

Nacional de Assunción pela identificação de Pachodynerus guadulpensis, e ao pesquisador

Matthias Seidel do Národní muzeum (Praga) pela identificação do Macrasiagon. À Tatiene

Zenni e Lorena Fróio pela contribuição no período de observação, à Prof.ª Mara Mussury por

pág. 547
disponibilizar espaço para o desenvolvimento da pesquisa, e a equipe do II Behavioral

Ecology and Conservation Symposium pela revisão do capítulo.

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pág. 550
 O óleo floral coletado pelos machos das abelhas Tetrapedia
(Hymenoptera, Apidae): presente nupcial ou camuflagem química?
Floral oil collection by male of Tetrapedia bees (Hymenoptera, Apidae): nuptial gift or
chemical camouflage?

Silva, Wagner Pereira1 & Aguiar, Antonio José Camillo1

1
UNB
wagner.sillva@yahoo.com.br

Resumo: As abelhas do gênero Tetrapedia coletam óleo floral como recompensa, usando
estruturas especializadas nas pernas, mais pronunciadas nas fêmeas. Este recurso e
potencialmente utilizado na alimentação larval e construção do ninho. Os machos nao atuam
no aprovisionamento dos ninhos e, portanto a coleta de óleo nos machos sugere dois possíveis
questionamentos: o óleo funciona como um presente nupcial para as fêmeas ou como uma
camuflagem química para facilitar a cópula. Deste modo, este estudo teve como objetivo
analisar o comportamento de pareamento de machos e fêmeas de duas espécies de Tetrapedia
com fins de avaliar o possível papel deste recurso quando coletado pelos machos. Em março
de 2017, no município de Cavalcante, Chapada dos Veadeiros (GO), machos e fêmeas de
Tetrapedia foram coletados em flores de Banisteriopsis argyrophylla e observados quanto ao
pareamento para cópula. Foi possível observar duas formas de transferencia do óleo entre
machos e fêmeas. As fêmeas foram observadas coletando ativamente o óleo das escopas das
pernas e dos tergos dos machos com as pernas anteriores. E os machos, durante o
acoplamento sobre as fêmeas, realizaram o contato do basitarso posterior com a escopa das
pernas das fêmeas. Desta forma sugerimos fortemente que há transferência do óleo floral dos
machos para fêmea como presente nupcial. Observações adicionais são necessárias para
avaliar com mais detalhes a sequência de transferência para cópula.
Palavras-chave: Acasalamento; abelhas solitárias; comportamento.

Abstract: Bees of the genus Tetrapedia collect floral oils as a reward using specialized
structures in the legs, more pronounced in females. This resource is potentially used in larval
feeding and nest construction. For not acting in the provision of the nest, the collection of oil
in males suggests two possible questions: the oil is used as a nuptial gift or as a chemical
camouflage to facilitate copulation. In this way, this study aimed to describe the pairing
behavior of two species of Tetrapedia in order to analyze the possible effects of oil when
collected by males. In March of 2017, in the municipality of Cavalcante, Chapada dos
Veadeiros (GO), males and females of Tetrapedia were collected in flowers of Banisteriopsis
argyrophylla and observed for pairing for copulation. It was possible to observe two forms of
oil transfer between males and females. The females were observed actively collecting oil

pág. 551
with the fore legs in the scopes and tergos of the males. And males, during the coupling with
females contact the hind basitarsi with the hind basitarsi of females. We strongly suggest that
there is transfer of oil from males to females as a nuptial gift. Further observations are
necessary to evaluate the transference sequence for mating.
Keywords: Mating; solitary bees; behavior.

1. Introdução

O acasalamento representa uma importante etapa da evolução das espécies,

envolvendo uma elevada diversidade de comportamentos entre as abelhas. Acredita-se que as

interações entre machos e fêmeas de abelhas evoluíram de forma a tornar as fêmeas mais

acessíveis às investidas dos machos (MICHENER, 2007). Todavia, o conflito sexual entre

machos e fêmeas pode ser decorrente da diferença de interesses ao longo do processo

evolutivo (PARKER, 1979). Como a maioria das abelhas solitárias fêmeas acasalam logo

após emergirem, os machos necessitam desenvolver estratégias que aumentem as

possibilidades de sucesso reprodutivo (EICKWORT & GINSBERG, 1980).

Diferenças entre os sexos nas abelhas também podem ser observadas em outras

situações como, por exemplo, no cuidado parental, forrageamento e nidificação

(MICHENER, 2007). As abelhas do gênero Tetrapedia (Apidae, Tetrapediini), são

especializadas na coleta de óleos florais, principalmente de plantas das famílias Iridaceae,

Krameriaceae, Malpighiaceae e Plantaginaceae. O óleo, que pode ser utilizado na alimentação

larval ou revestimento das células, é coletado com o auxílio de estruturas especializadas nas

pernas ou esternos, geralmente mais acentuadas nas fêmeas (NEFF & SIMPSON, 1981;

ROIG- ALSINA, 1997). Contudo, pernas modificadas para coleta de óleos florais também

podem ser observadas em machos de Tetrapedia. Todavia, estudos relatam que após

emergirem, os machos de Tetrapedia deixam o ninho, não apresentando qualquer tipo de

pág. 552
cuidado parental ou comportamento de nidificação, como é observado nas fêmeas (ALVES-

DOS-SANTOS et al., 2002; CAMILLO, 2005).

O gênero Tetrapedia é composto por 28 espécies de abelhas solitárias, de tamanho

médio, pouco pilosas, restritas às regiões tropicais das Américas, cujas fêmeas nidificam em

cavidades pré-existentes (ALVES-DOS-SANTOS et al., 2002; SILVEIRA et al., 2002;

MOURE, 2007). Nos machos do gênero Tetrapedia as pernas anteriores apresentam o aparato

coletor com formato e tamanho semelhantes aos encontradas em fêmeas, que são utilizados

para coleta de óleo floral, enquanto que o metassoma apresenta uma escopa tergal que é

utilizada para armazenar este óleo (CAPPELLARI et al., 2012). Entretanto, a funcionalidade

das adaptações morfológicas para coleta e transporte do óleo dos machos de Tetrapedia foi

pouco estuda, e ainda não foi esclarecida.

Segundo Neff & Simpson (1981), o óleo coletado pelos machos poderia ser utilizado

na alimentação ou no acasalamento. De acordo com Alcock (2011) os machos de algumas

espécies buscam atrair as fêmeas através de benefícios materiais, dentre eles, presentes

nupciais ou cuidado parental. Corroborando esta hipótese, as estruturas presentes nas pernas

anteriores, posteriores e nos tergos dos machos de Tetrapedia, podem estar associadas a

coleta e transporte do óleo, utilizado de forma estratégica na busca por parceiras reprodutivas,

tornando-os mais atrativos e receptivos a elas (CAPPELLARI et al., 2012),

O óleo coletado pelos machos de Tetrapedia, possivelmente, é utilizado como presente

nupcial, uma vez que em muitos casos as fêmeas recebem recursos durante a cópula

(THORNHILL & ALCOCK, 1983). Seja para alimentação, nidificação ou sobrevivência da

prole (BOGGS, 1995). Adaptações morfológicas observadas em machos, geralmente, estão

mais relacionadas ao acasalamento do que aquelas observadas em fêmeas (BATERMAN,

1948). Assim sendo, machos que fazem uso de presentes nupciais teriam maior chance de

obter sucesso no processo de seleção sexual (BUZATTO et al., 2014).

pág. 553
 Vários trabalhos apontam para algumas adaptações dos machos que estão relacionadas

ao comportamento de cópula em abelhas solitárias (BATRA, 1978; SIHAG, 1986;

WITTMANN & BLOCHTEIN, 1995). Dessa forma, algumas abelhas fazem uso das pernas

para reter a fêmea no momento da cópula, como observado por Sihag (1986) ao estudar o

acasalamento e comportamento de cópula em quatro espécies de abelhas do gênero Megachile

Latreille, 1802.

O óleo coletado pelos machos de Tetrapedia com o auxílio das pernas anteriores, é

armazenado na escopa tergal e nas pernas posteriores (CAPPELLARI et al., 2012).

Adaptações morfológicas semelhantes são observadas nas abelhas das orquídeas (Euglossini),

em que compostos aromáticos, coletados principalmente nas flores de Orchidaceae são

armazenados nas pernas anteriores dos machos, e posteriormente, transferidos para as pernas

posteriores (BEMBÉ, 2004). Dessa forma, a transferência do óleo para a escopa tergal e

escopa das pernas posteriores, pode ser uma estratégia para facilitar o contato com os sistemas

sensoriais das fêmeas, seja através de sinais visuais, mecânicos ou olfativos (CAPPELLARI

et al., 2012). Embora não exista uma total compreensão do papel do óleo coletado pelos

machos de Tetrapedia, hipotetiza-se que possam estar associadas a um provável presente

nupcial para as fêmeas durante a cópula ou como camuflagem química também para

aproximação e facilitação da copula (CAPPELLARI et al., 2012).

2. Objetivos

Analisar a função do óleo nos machos das abelhas coletoras de óleo, Tetrapedia,

através da caracterização do comportamento de cópula.

pág. 554
 3. Metodologia

O estudo foi realizado no município de Cavalcante, na região da Chapada dos

Veadeiros (GO), em uma área de floresta de galeria, entre os dias 10 e 12 de março de 2017,

totalizando 20 horas amostrais.

Para a observação do comportamento de cópula, machos (n=4) e fêmeas (n=18) de

Tetrapedia foram coletados em flores de Banisteriopsis argyrophylla (A. Juss.) B. Gates, uma

liana da família Malpighiaceae, bastante florida no período do estudo. Os indivíduos de

ambos os sexos foram identificados ainda em campo e pareados para observação de forma

independente quanto ao comportamento de cópula.

Observações focais e filmagens foram registradas no intuito de avaliar a duração das

cópulas e o tempo dispendido pelas fêmeas ao resistirem às investidas dos machos, bem como

os demais comportamentos exibidos por machos e fêmeas de Tetrapedia. Os espécimes

coletados foram montados, identificados e depositados na coleção entomológica da

Universidade de Brasília, no Departamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas.

4. Principais resultados

Foram feitos experimentos com três casais de Tetrapedia aff. peckoltii e um de

Tetrapedia sp., onde foram observados pareamentos e possíveis comportamentos de pré-

cópula. Em todos os experimentos, ocorreu interação entre machos e fêmeas, quase sempre de

forma intensa nos primeiros minutos, com perceptiva diminuição das atividades ao longo do

tempo de observação. Os machos e fêmeas foram coletados em sua maioria coletando óleo

sobre as flores de B. argyrophylla. Dois padrões básicos de comportamento foram observados

onde machos e fêmeas inverteram a posição um sobre o outro.

pág. 555
 Inicialmente, foi observado que os machos de Tetrapedia tentaram segurar as fêmeas

pelos flancos dos tergos metassomais com o auxílio das pernas anteriores e médias. Com as

pernas posteriores, o macho esfregou a margem anterior do basitarso posterior contra a escopa

da fêmea, possivelmente na tentativa de retirar o óleo. O que poderia explicar a presença de

cerdas ramificadas nessa região do basitarso posterior dos machos de Tetrapedia,

possivelmente relacionadas a transferência do óleo para as fêmeas durante a cópula. Esse

comportamento de tentar segurar a fêmea foi observado no maior número de interações, com

o macho realizando a contração do metassoma em alguns momentos.

O segundo padrão básico de comportamento foi observado quando o macho, em vários

momentos da interação manteve-se em repouso por alguns segundos e levantando as pernas

posteriores. Em seguida, a fêmea posicionava-se atrás do macho, esfregando o aparato coletor

das pernas anteriores contra as escopas tergais e das pernas posteriores, claramente na

tentativa de coleta de óleo. Em alguns momentos, foi observado que após o macho levantar as

pernas posteriores, a fêmea posicionou-se a frente do macho, que tentou segura-la, bem como

relatado no primeiro padrão de comportamento observado.

5. Conclusão

O presente estudo sugere que o óleo coletado por machos de Tetrapedia é utilizado

como presente nupcial durante o comportamento de cópula. A transferência do óleo pode

ocorrer através de dois padrões de comportamento observados durante as interações macho-

fêmea e podem estar diretamente relacionados, sendo etapas do comportamento pré-

copulatório. Os resultados obtidos no estudo, ainda que pontuais, sugerem fortemente que o

óleo é um presente nupcial fornecido pelo macho, sendo necessários observações adicionais

para entender com mais detalhes o comportamento de cópula de Tetrapedia e suas variações.

pág. 556
 6. Agradecimentos

Os autores agradecem à CAPES pela concessão da bolsa de doutorado do primeiro

autor, à FAPDF pelo auxílio financeiro (processo 193.000.893/2015), à Msc. Mabel Baez

pelo auxílio na atividade de campo e ao Dr. Rafael Felipe de Almeida pela identificação da

espécie de Malpighiaceae.

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pág. 559
 O tamanho da colônia e a estrutura de habitat modulam a ecologia da
predação de um pseudoescorpião social neotropical
Colony size and habitat structure modulate the predation ecology of a social neotropical
pseudoscorpion

Moura, Renan1; Tizo-Pedroso, Everton2 & Del-Claro, Kleber3

1
UFU; 2UEG; 3UFU
renanfmoura@gmail.com

Resumo: Estratégias de predação são influenciadas pelo valor nutricional da presa, estrutura
de habitat e/ou por pelo hábito de vida do predador. Aqui, avaliamos os hábitos alimentares
do pseudoescorpião social Paratemnoides nidificator em duas áreas de Cerrado. Esses
pseudoescorpiões vivem sob as cascas de árvores que variam em tamanho, profundidade e
forma. Potencialmente, a estrutura do habitat é capaz de interferir no comportamento
alimentar e no acesso às presas desses animais. Portanto, nós testamos as hipóteses de que: (i)
colônias maiores são capazes de capturar presas maiores e de tamanhos mais variados e (ii) a
estrutura do habitat limita o tamanho da presa capturada. Avaliamos os itens alimentares, a
composição e a estrutura de habitat das colônias. O comprimento e abundância das presas
variaram de acordo com os locais de estudo e as colônias de pseudoescorpiões foram mais
abundantes no ambiente mais urbanizado. Além disso, colônias maiores capturaram uma
maior variedade de tamanho de presas. As colônias são capazes de capturar grandes presas
utilizando a abertura das cascas de árvores como uma armadilha; todavia, observamos este
efeito apenas em colônias que viviam sob cascas de amplitudes de tamanho intermediárias.
Colônias maiores capturaram uma maior variedade de tamanho de presas provavelmente por
conta do maior número de indivíduos forrageado simultaneamente. A abertura das cascas
deve funcionar como um tipo de fenótipo estendido, fornecendo condições ou limitações
quanto ao acesso às presas, gerando um benefício diferencial entre as colônias.

Palavras-chave: Comportamento Social, Escolha do Predador, Forrageio, Heterogeneidade

de Habitat, Predação.

Abstract: Predation strategies are driven by prey nutritional value, habitat structure and/or by
the predator living habits. Here, we evaluated the feeding habits of the social pseudoscorpion
Paratemnoides nidificator in two areas of a Brazilian Cerrado savanna. These
pseudoscorpions live under the bark of tree trunks that varies in size and shape. Potentially,
habitat structure could interfere with pseudoscorpion ambushing behavior and prey
accessibility. We therefore assessed the hypotheses that: (i) larger colonies can capture larger
and more variable prey sizes and (ii) habitat structure limits the size of captured prey. We
evaluated prey items, colony composition and habitat structure of pseudoscorpions. Prey
length and abundance varied between study sites and pseudoscorpion colonies were more
numerous within a more urban site. Additionally, larger colonies captured a wider variety of

pág. 560
prey sizes. Colonies can capture a high variety of prey by using openings in tree bark as a
trap; however, we observed this effect only in colonies situated under bark openings of
intermediate amplitude. Colonies can capture a high variety of prey sizes probably due to the
high number of foragers acting simultaneously. Tree bark may play a role as a phenotype
extension, providing conditions or limitations to prey access and generating a heterogeneous
benefit for colonies.

Keywords: Foraging, Habitat Heterogeneity, Predator Choice, Prey Capture, Social Behavior.

1. Introdução

A estrutura de habitat é um fator essencial para a relação predador/presa. Em habitats

mais estruturados, presas podem encontrar abrigos mais facilmente (KLECKA & BOUKAL,

2014; PIRTLE, et al. 2012); de outro modo, predadores (especialmente os de emboscada)

podem beneficiar-se de ambientes mais estruturados (FOLSOM & COLLINS, 1984;

MANATUNGE, et al. 2000). O tamanho da presa é outro fator fundamental para a

sobrevivência do predador, pois define o potencial energético a ser obtido pelo mesmo

(BRECHBÜHL, et al. 2011; HARPER & BLAKE, 1988; KŘIVAN, 1996). Contudo, presas

excessivamente grandes podem causar danos físicos ao predador, representando grande risco

ou custo adaptativo (DIETL, 2003; FORBES, 1989; RUTTEN et al., 2006). Por outro lado,

presas demasiadamente pequenas são fáceis de serem capturadas e manipuladas, mas podem

ser insuficientes para o predador, em termos energéticos (CHEN & JIANG, 2006;

FOSSETTE et al., 2011). Em espécies sociais, como o pseudoescorpião P. nidificator, o valor

energético das presas é um fator ainda mais importante, pois deve ser suficiente para manter

toda estrutura da colônia (WARD & WEBSTER, 2016)

Paratemnoides nidificator (Atemnidae; Figura 1) é uma pequena espécie social de

pseudoescorpião (4–8 mm) que vive sob as cascas de algumas espécies de árvores presentes

no Cerrado e em outros ambientes neotropicais (ADIS, 2002). Suas colônias são constituídas

pág. 561
de até 300 indivíduos e seus indivíduos exibem características sociais incomuns para a

maioria dos aracnídeos, como cuidado parental estendido, matrifagia, caça cooperativa e

divisão de trabalho (TIZO-PEDROSO & DEL-CLARO, 2005; 2007; 2009; 2011). Eles são

predadores do tipo “senta-e-espera” (emboscada) e frequentemente capturam grandes presas

agarrando suas antenas ou pernas e arrastando-as para debaixo da casca de árvore onde vivem

(Figura 2). Dessa forma, nosso principal objetivo foi avaliar como a disponibilidade de presas

e a estrutura do habitat modulam a estratégia de predação de P. nidificator. Considerando a

elevada demanda energética atribuída às espécies sociais e suas preferências por presas

maiores (AVILÉS et al., 2007; POWERS & AVILÉS, 2007; PURCELL, 2011), testamos as

hipóteses de que (i) colônias grandes de P. nidificator são capazes de capturar presas maiores

e de tamanhos mais variados e que (ii) o tamanho da abertura das cascas de árvore (colônias)

influencia o tamanho das presas que eles podem capturar.

Figura 1. Espécimes de adulto (direita) e ninfa (esquerda) do pseudoescorpião Paratemnoides nidificator.

pág. 562
Figura 2. Uso hipotético das aberturas das colônias na captura de presas por Paratemnoides nidificator. (a)
P. nidificator usa a abertura da colônia para prender a presa. (b) em aberturas estreitas, P. nidificator
ainda pode capturar a presa, mas não consegue prendê-la sob a casca. (c) Aberturas muito grandes não
podem ser utilizadas para prender as presas, as quais podem revidar e causar danos ao pseudoescorpião.
Ilustração por Jefferson Nascimento.

2. Métodos

2.1 Locais de estudo

O estudo foi conduzido em duas áreas: o Parque Municipal do Sabiá (18°55’S,

48°17’W) e a Reserva do Clube Caça e Pesca Itororó (18°59’S, 48°18’W), ambos na cidade

Uberlândia, Minas Gerais. As duas áreas possuem árvores (Caesalpinia peltophoroides

pág. 563
Benth. [Fabaceae]) nas quais P. nidificator são facilmente encontrados (TIZO-PEDROSO &

DEL-CLARO 2007).

2.2 Estratégia de predação e caracterização das colônias

Entre agosto de 2015 e maio de 2016, localizamos e marcamos 30 colônias em cada

área de estudo e instalamos dois coletores de presas (feitos de garrafas PET) por árvore

(controle e tratamento). Os controles foram postos em regiões das árvores onde não havia

colônias, já os tratamentos foram colocados sob as colônias, assim pudemos amostrar as

presas descartadas pelos pseudoescorpiões. Medimos as aberturas das colônias – o tamanho

máximo e mínimo entre a casca externa e interna das árvores onde P. nidificator vive – com

um paquímetro digital, e semanalmente, coletamos todas as presas encontradas nos coletores.

Ao final do estudo, contamos, identificamos (até ordem), medimos (largura e comprimento)

todos os artrópodes coletados e contabilizamos todos os indivíduos – adultos e ninfas,

presentes nas colônias estudadas.

2.3 Análises estatísticas

Utilizamos regressões lineares e não lineares para testar as relações entre a média e a

variação da largura (largura máxima - mínima; ∆ largura) das presas obtidas por colônia e a

variação da abertura das colônias (altura máxima - mínima; ∆ abertura). Analisamos a

associação entre o número de P. nidificator em cada colônia e a média e ∆ largura das presas.

3. Resultados

Encontramos 310 presas nos coletores, 237 no Parque do Sabiá e 73 na Reserva Caça e

Pesca, em 37 colônias (18 do Parque do Sabiá e 19 da Reserva). Os artrópodes coletados

pertenciam a quarto ordens de insetos (Hymenoptera, Dermaptera, Hemiptera and

pág. 564
Coleoptera), além de duas aranhas. As presas predominantes foram formigas, com 286

indivíduos, 92,26% do total de todas as presas, com variação da largura do corpo entre 0,49 e

5,69 mm.

Não encontramos relação entre o número de pseudoescorpiões e a média da largura da

presa utilizando o total de indivíduos (F1,30 = 1.79; P = 0.19) e nem o número de adultos (F1,29

= 2.75; P = 0.11). Todavia, encontramos uma relação positiva, entre o número de indivíduos e

a ∆ largura das presas, tanto para o total de indivíduos (F1,29 = 8.26; R² = 0.22; P = 0.008),

quanto para o total de adultos (F1,29 = 19.88; R² = 0.41; P < 0.001; Figura 3). Encontramos

uma relação quadrática entre ∆ abertura e a ∆ largura (F2,27 = 5.61; R² = 0.29; P = 0.009;

Figura 4).

Figura 3. Relação entre o número total de indivíduos (a e c) e adultos (b e d) de Paratemnoides nidificator e

a média (a e b) e a variação da largura das presas (c e d). C e D representam relações significativas (α =
0,05). O número total de indivíduos e adultos foi transformado a partir da função raiz quadrada.

pág. 565
Figura 4. Relação entre a variação no tamanho da abertura das colônias e a variação da largura dos itens
alimentares de Paratemnoides nidificator. ∆ largura e ∆ abertura foram transformadas a partir da função
logarítmica e raiz quadrada, respectivamente.

4. Discussão

Demonstramos que colônias maiores são capazes de capturar presas de tamanhos mais

variados e que árvores heterogêneas permitem que os pseudoescorpiões capturem uma maior

variação de tamanho de presas, pois eles são capazes de utilizar as aberturas das colônias para

capturar tanto as presas maiores quanto as menores. Todavia, valores extremos das aberturas

das colônias restringem a variação no tamanho de presas capturadas. Acreditamos que esse

comportamento de forrageio é um tipo de fenótipo estendido (DAWKINS 1982, 2004, veja

BAILEY 2012), pois a abertura das colônias funciona como uma armadilha que permite aos

pseudoscorpiões a captura de presas especialmente grandes.

A hipótese do tamanho da presa (prey size hypothesis) sugere que presas grandes são

necessárias à manutenção do comportamento social em espécies de artrópodes (AVILÉS, et

al. 2007; PURCELL, 2011). Portanto, nossos resultados indicam que a estrutura de habitat é

um importante mecanismo evolutivo, capaz interferir no surgimento e/ou na manutenção do

comportamento social dos artrópodes.

pág. 566
 5. Agradecimentos

Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior

(Capes), ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), à

Drielly Queiroga pela assistência ao trabalho de campo e ao Eduardo Calixto e Diego Anjos

pela identificação das espécies de formigas.

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pág. 569
 Observações sobre biologia de nidificação e viagens de forrageamento da
vespa solitária Pachodynerus guadulpensis (Saussure, 1853).
Observations on nesting biology and foraging trips of the solitary wasp Pachodynerus
guadulpensis (Saussure, 1853).

Crivelaro, Amanda Zanesco1,2; Lenis, Patrícia Roseti1,2; Dolacio, Thiago Augustho1,2 & Boff,
Samuel1,3

¹UFGD; ² PPGECB; ³ PPGBGB

samboff@gmail.com

Resumo: Pachodynerus (Hymenoptera: Vespidae) é uma espécie solitária predadora com

distribuição Neotropical. Embora apresente importância para o entendimento da evolução
comportamental em Eumeninae e importância econômica, pouco se sabe sobre sua biologia.
Neste estudo são apresentados dados sobre biologia de nidificação e aspectos de atividades de
forrageamento de Pachodynerus guadulpensis. O estudo foi realizado no munícipio de
Dourados, Mato Grosso do Sul. As observações em ninhos armadilhas e biologia de
nidificação ocorreram entre fevereiro e março de 2017. Houve uma diferença no número
médio de forrageios diários para 49 fêmeas ao longo de sete dias (p = 0,006). De 494
cavidades ofertadas, as fêmeas nidificaram em 156, sendo superior em cavidades menores (p
< 0.001). Emergiram 130 indivíduos de 65 ninhos monitorados. O peso médio das fêmeas foi
superior aos dos machos (p < 0.0001). Essa espécie desponta como um potencial uso para
controle biológico, todavia seu manejo deve ser ajustado.
Palavras-chave: Biologia de ninho, Eumeninae, forrageamento, ninho armadilha, vespa
solitária.

Abstract: Pachodynerus (Hymenoptera: Vespidae) is a solitary predatory species with

Neotropical distribution. Although important for the understanding of behavioral evolution in
Eumeninae and economic importance, little is known about its biology. In this study data are
presented on nesting biology and aspects of foraging activities of Pachodynerus guadulpensis.
The study was conducted in the municipality of Dourados, Mato Grosso do Sul. Observations
on nesting traps and nesting biology occurred between February and March 2017. There was
a difference in the average number of daily foraging for 49 females over seven days (p =
0.006). Of the 494 cavities offered, the females nested in 156, being superior in smaller
cavities (p <0.001). There were 130 individuals from 65 monitored nests. The mean weight of
the females was higher than the males (p <0.0001). This species emerges as a potential use for
biological control, but its management must be adjusted.
Keywords: Biology of nest, Eumeninae, foraging, nest trap, solitary wasp.

pág. 570
 1. Introdução

A família Vespidae com aproximadamente 5000 espécies descritas apresenta ampla

diversidade de hábitos de nidificação com espécies de comportamento solitário e outras com

comportamento eusocial (EVANS, 1966). Entre as espécies solitárias destaca-se a subfamília

Eumeninae de distribuição cosmopolita e com mais de 3500 espécies. No Brasil são

conhecidas cerca de 277 espécies de 31 gêneros (CARPENTER & MARQUES, 2001).

O gênero Pachodynerus, é amplamente distribuído na região neotropical, apresentando

hábito predador (BUDRIENE & BUDRYS, 2004; HERMES & GARCETE-BARRETT,

2013) e uma ampla plasticidade de nidificação (BUSCHINI & BUSS, 2010). Os ninhos de

Pachodynerus podem apresentar série linear de células de cria separadas por partições de

barro, onde larvas previamente paralisadas são aprovisionadas junto ao ovo (JAYASINGH,

1980; ASSIS & CAMILLO, 1997; BUSCHINI & BUSS, 2010).

Embora importante para compreensão da diversidade comportamental em

Eumeninae e importância econômica, pouco se conhece sobre a biologia destas vespas

(HERMES & MELO, 2008; GARCETE-BARRETT & HERMES, 2010; HERMES &

GARCETE-BARRETT, 2013). Pachodynerus guadulpensis, por exemplo, é uma ávida

caçadora de larvas de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) sendo portanto um

emergente combatente no controle biológico em culturas agrícolas (SOUZA, et al. 2011).

Neste estudo são apresentados aspectos relacionados a biologia de nidificação e

sobre as atividades de forrageamento de Pachodynerus guadulpensis (SAUSSURE, 1853).

2. Materiais e Métodos

2.1. Área de estudo

pág. 571
 O estudo foi realizado na unidade II do campus da Universidade Federal da Grande

Dourados (UFGD), no município de Dourados (22°11'56.64"S 54°56'0.18"O). A UFGD é

situada há cerca de 20km do centro da cidade de Dourados nas proximidades de áreas

destinadas a monocultura (ex. eucalipto, milho e soja) e a 1,40 Km do fragmento florestal

mais próximo. A região é caracterizada por ter clima mesotérmico úmido, sendo verões

quentes e invernos secos, com temperatura média anual de 22°C (FIETZ & FISCH, 2008).

2.2. Amostragem de ninhos

Ao longo de sete dias entre os meses de fevereiro e março de 2017 foram realizados

observações em campo nos ninhos de P. guadulpensis (Fig 1). Os dados comportamentais

foram tomados entre 7:00 a.m e 17:30 p.m totalizando 73h 31 min de observação.

Figura 1. Fêmea de Pachodynerus guadulpensis

A agregação dos ninhos de P. guadulpensis foi obtida através de ninhos armadilhas em

blocos de madeira e bambu. Os blocos de madeira (n = 23) continham cavidades pré-

existentes (n = 494) que foram classificadas de dois diferentes tamanhos. Um menor (n = 291)

pág. 572
contendo os diâmetros de 0,4 e 0,6 cm com 5,8 cm de comprimento e outra maior (n = 201)

com 0,8 de diâmetro e 8,0 cm de comprimento. Ninhos armadilhas em bambu (n = 96) foram

disponibilizados aleatoriamente com diâmetros variando entre 2 mm e 25mm e com

comprimento limitado à 15 cm.

2.3. Forrageamento

Fêmeas de P. guadulpensis (n = 49) foram marcadas no tórax com tinta atóxica

(edding®) (Fig 2a). A marcação do indivíduo possibilitou a contabilização do número de

forrageamento realizados por fêmeas (Fig 2b) bem como o tempo despendido durante esta

atividade. Além disso, estudamos se a temperatura (T °C) e a umidade relativa (%) afetam o

número de forrageamento.

Figura 2. Marcação em Pachodynerus guadulpensis. (a) Indivíduo no êmbolo de marcação. (b) Fêmea

marcada com caneta com tinta atóxica para contabilização das atividades de forrageamento

2.4. Coleta do material biológico

Os ninhos fundados e terminados pelas fêmeas em atividade durante as observações

tiveram a entrada da cavidade fechada com o auxílio de um tubo perfurado de 1,5ml

(eppendorf®) e cola quente. Este procedimento foi adotado de modo a evitar a fuga do recém

emergente. O tubo fora perfurado para permitir a entrada de ar no interior da cavidade do

ninho.

pág. 573
 Os adultos recém emergidos (n = 130) foram capturados, identificados quanto ao sexo

e pesados em balança de precisão Bel Engineering® com precisão 10-4.

2.5. Parasitóides associados aos ninhos de P. guadulpensis

Indivíduos parasitóides emergentes de ninhos de P. guadulpensis foram coletados e

identificados.

2.6. Análise de dados

Os dados de preferência por sítios de nidificação (tubo pequeno vs. tubo grande) foram

analisados através de um teste de qui-quadrado.

A média do número de forrageamento por diferentes fêmeas foi calculado através de

uma Anova durante sete dias para um total de 49 fêmeas. O número de fêmeas analisadas

variou entre o mínimo de quatro e máximo de 10 fêmeas. Em uma segunda abordagem

estudamos para 17 fêmeas se o número de forrageios por uma dada fêmea diferiu do número

de forrageio de outras fêmeas através de um teste de qui-quadrado. Foi estudada se a umidade

relativa do ar bem como a temperatura predizem o número de forrageamento através da

correlação de Pearson.

O peso das fêmeas recém emergentes foram comparadas entre si através de um teste

de qui-quadrado e o mesmo procedimento foi feito para os machos. O peso médio de fêmeas e

machos foram comparados através de uma Anova.

Todas as análises estatísticas foram realizadas pelo software SPSS IBM, versão 19.0.

3. Resultados

3.1. Emergência

pág. 574
 Do total de 494 cavidades, 156 foram ocupadas por fêmeas de P. guadulpensis. A

frequência de nidificação na menor das cavidades (n = 127) foi superior ao encontrado na

cavidade maior (n = 29) sendo esta diferença significativa (X² = 61,564, gl = 1, p < 0.001).

Dos 65 ninhos monitorados 63 foram feitos em cavidades pré-existentes em blocos de

madeira e apenas dois em bambus. Daqueles emergiram 130 indivíduos de P. guadulpensis

(2,06 indivíduos por ninho).

Apenas em cinco dos ninhos foram encontrados inimigos naturais (n = 8). Em três

deles emergiram seis indivíduos de Anthrax sp. e nos outros dois ninhos emergiram dois

indivíduos da mesma espécie da família Rhiphiphoridae (Coleoptera).

3.2. Peso pós emergência

As fêmeas apresentaram peso médio de 38,65 ±10,35 mg (n = 53) e machos 21,18

±7,12 mg (n = 77). O peso das fêmeas variou de 12,1 a 53,1 mg, enquanto que o peso dos

machos variou de 10,2 a 38,8 mg. Não houve diferença entre os pesos das fêmeas bem como

entre os machos (X² = 3,396, gl = 48, p = 1.0; X² = 4,275, gl = 63, p = 1,0, respectivamente).

Porém as fêmeas são mais pesadas que os machos (Anova, F = 57.972, gl = 1, p < 0. 0001)

(Fig 3).

pág. 575
 Figura 3. Fêmeas da vespa Pachodynerus guadulpensis são mais pesadas que os machos (Anova, F

= 57.972, gl = 1, p < 0.001)

3.3. Forrageamento

O início das atividades de P. guadulpensis variou entre 06:35 à 08:31 am e o término

ocorreu geralmente após as 5:30 pm.

Uma ampla variação no número de forrageio entre fêmeas foi observado durante o

estudo. Para 19 fêmeas observou-se uma amplitude de variação de 3 a 33 forrageios em um

único dia, sendo encontrada uma diferença significativa no número de forrageio entre fêmeas

(X² = 95.315, gl = 18, p < 0.001). A diferença no número médio de forrageios diários

calculado para 49 fêmeas ao longo de sete dias também foi significativo (F = 3.576, gl = 6, p

= 0.006). Não foi encontrado correlação entre o número de forrageio e a temperatura (n = 49,

r = 0.09, p = 0.848) nem entre forrageio e a umidade relativa (n = 49, r = -0.171, p = 0.239).

4. Discussão

Pachodynerus guadulpensis é uma espécie solitária que nidifica em cavidades pré-

existentes de tamanhos variáveis. As fêmeas parecem maximizar sua eficiência em

reprodução nidificando com maior frequencia em ninhos de diâmetro semelhante ao tamanho

do seu corpo. Há estudos para Apoidea que sugerem que os fatores físicos do ninho são

determinantes para o sucesso reprodutivo do indivíduo (ex. MORATO & MARTINS, 2006).

Tais evidências suportam o fato de que em diversas ocasiões as fêmeas nidificantes na

cavidade de maior tamanho abandonaram o ninho após ter de rejuntar barro na extremidade

aberta da cavidade para diminuir o diâmetro de abertura do ninho. Além do mais, Jaysingh &

Taffe (1982) observaram que em ninhos de menor diâmetro, Pachodynerus nasidens reduziam

pág. 576
com maior sucesso a fuga das presas, além de ampliar a proteção do ninho contra inimigos

naturais.

A média de números de indivíduos em nosso trabalho foi de 2,06 por ninho. O número

de células provisionadas pode ter sido limitado ao comprimento da cavidade de nidificação,

onde as cavidades que possuíram maior preferência tinham comprimento de 5,8 cm. Porém,

foi observado que em bambus com 15 cm de comprimento nos quais tivemos acesso ao

interior, haviam em média cinco células ovipostas. Em um estudo feito por Buschini & Buss

(2010), foi encontrado que para P. guadulpensis a média de células provisionadas para

cavidades com comprimento de 8cm, foi de 3,52. O mesmo padrão foi observado para

Trypoxylon. lactitarse, T. rogenhoferi, Pachodynerus denticulatum, e P. praecox mostrando

que quanto maior a dimensão da cavidade, maior o número de células construídas (ASSIS &

CAMILO, 1997), corroborando com nossos resultados em que o comprimento da cavidade

pode interferir na quantidade de células ovipostas por fêmeas. Entretanto, em nosso trabalho

não foi levado em consideração imaturos não desenvolvidos, pois não tivemos acesso ao

interior dos ninhos dos blocos de madeira, podendo assim ter diferença no número de

indivíduos por ninho.

Em Hymenoptera social é comum a presença de indivíduos guarda na entrada do

ninho para conferir proteção as espécies cleptoparasitas e parasitóides (ex. GRÜTER, et al.

2012; BOFF, et al. 2015). As espécies solitárias, todavia, são desprovidas desta proteção

sendo frequentemente associadas à inimigos naturais. Recentemente Auko et al. (2014)

reportou para três ninhos de três espécies de Eumeninae (Minixi suffusum, Montezumia

pelagica e Pachodynerus nasidens) três diferentes espécies de parasitóides. No atual estudo

duas espécies de parasitóides foram encontrados associados aos ninhos de P. guadulpensis,

uma pertencente à família Ripiphoridae (Coleoptera) que é exclusivamente parasítica e outra

pertencente ao gênero Anthrax que é um Diptera, Bombylidae comumente associado a

pág. 577
diversas espécies de Hymenoptera (GARÓFALO, et al. 1998; GAZOLA & GARÓFALO,

2009).

Em relação ao peso de P. guadulpensis, não houve diferença significativa entre

indivíduos do mesmo sexo, porém os machos são significativamente mais leves que as

fêmeas. Segundo Van den Assem et al. (1989) machos de vespas são usualmente menores que

as fêmeas e é uma vantagem evolutiva os machos apresentam peso corporal mais leve que as

fêmeas. É suposto que o maior peso corporal das fêmeas é uma vantagem adaptativa, já que a

fêmea está sujeita a maiores riscos ao procurar local para nidificar, caçar larvas de Spodoptera

sp. e buscar barro, enquanto o macho tende a permanecer perto do ninho das fêmeas

esperando a oportunidade de copular com uma fêmea recém emergida (ALCOCK, et al.

1978).

Devido a estratégia de caça predatória por insetos fitófagos e da coleta de barro, o

número de voos e o tempo gasto no forrageio do predador, dependem da disponibilidade de

recurso no ambiente (NACHAPPA, et al. 2011). No atual estudo observamos que o número

de voos bem como o tempo de um forrageio é altamente variável em P. guadulpensis. A falta

de correlação entre forrageamento e variáveis ambientais pode ser explicado pelo baixo

número de vespas amostradas bem como por decorrer de uma análise limitada em dias

consecutivos. Além do mais, fatores intrínsecos dos indivíduos como idade, tamanho, status

reprodutivo e o tipo do recurso forrageado (barro vs. presas) não foram mensurados. As

características individuais do indivíduo (NAKAZAWA, 2017) além da presença de trilhas

químicas a favor do forrageamento em grupo ou contra (evasão de competição) devem ser

consideradas para elucidar com maior robustez os mecanismos que afetam o forrageamento

em vespas solitárias.

pág. 578
 5. Conclusão

Devido a intensa atividade de forrageamento e seu habito predador, Pachodynerus

guadulpensis desponta como uma espécie potencial para o controle biológico de pragas em

culturas agrícolas. Dessa maneira seria interessante ajustar as condições ideais de nidificação

a fim de maximizar sua reprodução e reduzir o uso de agrotóxicos para o controle das presas

de P. guadulpensis.

6. Agradecimentos

Agradecemos ao pesquisador Bolívar Rafael Garcete Barrett da Universidade

Nacional de Assunción pela identificação de Pachodynerus guadulpensis, ao pesquisador

Matthias Seidel do Národní muzeum (Praga) pela identificação do Coleoptera. À Tatiene M.

Zenni e Lorena A. Fróio pela contribuição no período de observação, à Prof.ª Dr.ª Mara

Mussury por disponibilizar espaço para o desenvolvimento da pesquisa no laboratório, e aos

coordenadores do II Behavioral Ecology and Conservation Sympusium pela revisão do

capítulo.

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pág. 582
 Padrões comportamentais de amblipígios amazônicos do gênero
Heterophrynus Pocock, 1894 (Amblypygi, Arachnida)
Behavior patterns of the Amazonian amblypygi genera Heterophrynus Pocock, 1894
(Amblypygi, Arachnida)

Machado, Juliane A. N.1; Armelin, Rafael G.2 & Machado, Ewerton O.3

1
UFAC; 2 UEL; 3UFAC.
julianeanm@gmail.com

Resumo: Os amblipígios são aracnídeos predadores notívagos comumente encontrados em

troncos, rochas e cavernas. Estudos de comportamento são mais comuns para aranhas e
escorpiões, mas escassos entre os demais grupos de aracnídeos. Neste trabalho foram
descritos os padrões comportamentais, elaborado um etograma e analisada a frequência dos
comportamentos de amblipígios do gênero Heterophrynus em cativeiro. Os animais foram
coletados na RPPN Água Boa, Cacoal – RO, no mês de outubro de 2013. Para o etograma,
utilizou-se o método Ad Libitum, com observações durante o período noturno. Foram
realizadas 100 horas de esforço amostral. Foram registrados 13 atos comportamentais
agrupados em sete classes: limpeza com 3 atos, exploração do ambiente com 2 atos,
imobilidade com 1 ato, forrageio com 4 atos, hidratação com 1 ato, fuga com 1 ato e
gregarismo com 1 ato. O comportamento com maior frequência foi de imobilidade,
provavelmente devido ao modo de caça “senta e espera”, compatível com animais noturnos e
crípticos com o ambiente. Na espécie estudada, foi possível observar comportamentos
diferentes nas diferentes faixas etárias, transitando de gregarismo (observado somente nos
jovens), maior flexibilidade alimentar e comportamental nos jovens para maior especialização
alimentar e hábito solitário nos adultos.
Palavras-chave: Comportamento; Etograma; Ad Libitum; Gregarismo.

Abstract The Amblypygi are nocturnal predators usually found in tree trunks, logs,
rocks and caves. Behavioral studies are more common regarding spiders and scorpions in
contrast to other arachnids, almost unknown. This paper describes behavioral patterns,
constructs an ethogram, and analyses the frequency of the behavior of amblypygi of the genus
Heterophrynus in captivity. The animals were collected in RPPN Água Boa, in the City of
Cacoal, State of Rondônia, in October 2013. The ethogram was constructed using the Ad
Libitum method, only employing nocturnal observations. One hundred hours (100h) of
sampling effort were carried out. Thirteen behavioral acts were registered, categorized in
seven classes: cleaning with 3 acts, environment exploration with 2 acts, immobility with 1
act, foraging with 4 acts, hydration with 1 act, escape with 1 act, and gregarism with 1 act.

pág. 583
The most frequent behavior was immobility, probably due to the hunting mode of the “sit-
and-wait” type, compatible with nocturnal and cryptic colored animals. Younglings exhibit
gregarism, higher behavioral plasticity and feeding flexibility in contrast to adults, more prey
selective and always solitary.
Keywords: Behavior; Ethogram; Ad Libitum;gregarism.

1. Introdução

Os amblipígios são aracnídeos predadores que e carregam seus ovos em ootecas

mucilaginosas presas ventralmente a seu abdome (VARGAS, LÓPEZ; 2007). São animais

notívagos, que habitam regiões tropicais e semi-tropicais, comumente encontrados em

troncos, rochas e cavernas. Suas estratégias de predação diferem entre os gêneros, nos quais,

as espécies de maior porte geralmente utilizam a técnica “senta e espera” e as de menor porte

costumam forragear ativamente em busca de alimentos (DIAS, MACHADO, 2006).

Estudos sistematizados do comportamento de aracnídeos são bem estabelecidos em

aranhas e escorpiões (HUFFENBAECHER, 2009; KAWAMOTO, 2007; PENNA, 2011),

porém os demais grupos de aracnídeos são pouco estudados, sendo conhecidos somente os

aspectos biológicos gerais. Para amblipígios são descritos somente alguns dados pontuais

como: espécies partenogenéticas (ARMAS, 2005), aspectos biológicos reprodutivos

(WEYGOLDT, et al 2010) e alguns comportamentos alimentares como a pesca (LADLE,

VELANDER, 2003). Dados comportamentais têm ajudado nos estudos de evolução de

aranhas construtoras de teias (PENNA, 2011) e permitiram a elaboração de teorias a respeito

da evolução e diferenciação deste grupo.

Desta forma, este trabalho teve como objetivo descrever os padrões comportamentais de

Heterophrynus amazônicos da RPPN Água Boa (Cacoal, RO).

pág. 584
 2. Materiais e métodos

Os animais foram coletados na RPPN (Reserva Particular do Patrimônio Nacional)

Água Boa (11°29′19.4″S 61°26′22.2″W), com aproximadamente 47,526 hectares e vegetação

constituída por floresta ombrófila mista. Esta reserva está localizada no município de Cacoal,

estado de Rondônia (Brasil), inserida em meio ao bioma amazônico (ICMBio, 2014).

Os animais foram coletados manualmente em outubro de 2013 em diferentes pontos da

floresta (Licença Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO nº:

41075-1). O ambiente e locais onde os animais foram encontrados foram observados de forma

genérica (troncos, caules e buracos no chão) visando somente a simulação do cativeiro. Os

indivíduos adultos coletados foram armazenados em potes de coleta individuais durante o

período de campo, os jovens foram armazenados no mesmo recipiente por serem gregários e

tolerantes, considerando que foram observados em campo sempre em grupos. Após a coleta,

os animais foram transferidos para terrários de vidro com as seguintes medidas: 30x20x15

centímetros com tampa confeccionada com tela plástica, os adultos individualizados e os

indivíduos jovens em um único terrário coletivo. Os terrários tiveram seus fundos cobertos

com terra vegetal, pedaços de troncos ou cascas de árvores do próprio local de coleta. Foi

introduzida pelo menos uma estrutura vertical (casca de tronco ou base de folha de palmeira)

para permitir que o animal se abrigasse de forma equivalente ao que ocorre em seu ambiente

natural. Foram coletados e analisados dez indivíduos adultos e dez indivíduos jovens,

identificados como pertencentes ao gênero Heterophrynus Pocock, 1894, todos pertencentes à

mesma espécie (não identificada).

Todos os animais foram mantidos em temperatura ambiente, alimentados uma vez por

semana com animais da classe Hexapoda (baratas, grilos, gafanhotos, larvas de lepidópteros e

coleópteros) e com água sempre disponível através de algodão úmido (DEL-CLARO, et al

2002), além de um umidificador de ar colocado na sala de observação para manter a umidade

pág. 585
elevada equivalente ao ambiente natural. Durante a primeira quinzena após a coleta dos

animais não se realizou nenhuma observação ou coleta de dados, considerado como um

período de adaptação dos animais ao novo ambiente.

Considerando que os amblipígeos são animais estritamente noturnos (VARGAS,

LÓPEZ; 2007), a coleta de dados ocorreu durante esse período, sendo nove horas por

indivíduo adulto e dez horas de observação coletiva para todos os indivíduos jovens. As

ocorrências foram registradas por observação direta, conforme método ad libitum

(ALTMANN, 1974). Foram realizadas 200 sessões de trinta (30) minutos, totalizando cem

(100) horas de observação (esforço amostral total). Os comportamentos observados foram

descritos de forma oral e gravados. Alguns comportamentos foram filmados com qualidade

HD (high definition) para conferência dos detalhes observados. Após a realização da coleta de

dados foram elaboradas duas planilhas: uma para os adultos e outra para os filhotes (visto que

os comportamentos eram distintos nessas duas fases) com as classes comportamentais

registradas, com base em Del-Claro, et al (2002) e Mineo, et al (2003) onde os

comportamentos não estabelecidos previamente foram categorizados de acordo com a classe

comportamental ao qual mais se aproximaram. Com os dados coletados, foram realizadas as

análises de frequência dos atos verificando quais eram os mais comuns dentro do universo

amostrado. Para essa análise foi realizado o cálculo percentual do tempo de atividade em

relação ao tempo total da sessão. Posteriormente, todas as sessões foram combinadas em um

percentual único. Ao término do estudo os animais foram fixados e depositados como

material testemunho na Coleção de Referência de Aracnídeos do Laboratório de Biologia

Animal da Universidade Federal do Acre (Campus Floresta), Acre, Brasil (curador E. O.

Machado).

pág. 586
3. Resultados e discussão

A partir da realização das observações dos animais, foram categorizados treze atos

comportamentais divididos em sete classes: limpeza (qualquer ato de assepsia); exploração

do ambiente (atos de explorar o terrário); imobilidade (momentos em que o indivíduo

permanece imóvel, não realizando atos perceptíveis ao universo sensorial humano); forrageio

(busca por alimentos); hidratação (buscar o local onde possa se hidratar e/ou permanecer

nesse local por algum tempo); fuga (busca por proteção ou reação à perturbação externa);

gregarismo (indivíduos jovens permanecendo em conjunto).

O comportamento gregário (onde os indivíduos ficavam juntos em grupo) foi observado

em indivíduos jovens. Para os adultos esse comportamento não foi observado, apesar de

Rayor & Taylor (2006) demonstrarem que alguns amblipígeos do gênero Phrynus podem

apresentar gregarismo na fase adulta.

O ato mais frequente observado em adultos foi a imobilidade (ver tabela 1). Isso

corrobora estudos anteriores sobre o comportamento de caça “senta e espera” de amblipígios

de grande porte (DIAS, MACHADO, 2006; VARGAS, LÓPEZ, 2007). Em jovens, o repouso

em grupo foi o ato mais observado, corroborando o que Rayor & Taylor (2006) descreveram

para um grupo de amblipígeos do gênero Damon.

Foi possível observar que os animais adultos apresentam restrição de captura em relação

ao tamanho da presa. Na presença de animais maiores em relação ao tamanho corporal dos

amblipígios, foram exibidos os atos de detecção e display de captura, porém não houve

nenhuma captura. Na presença de presas menores os mesmos comportamentos foram emitidos

seguidos de captura efetiva e alimentação propriamente dita.

pág. 587
Tabela 1: Atos comportamentais de adultos divididos em classes e frequência dos comportamentos.
Classe Comportamental/ Ato Frequência atos Frequência das Frequência atos Frequência
comportamental comportamentais classes comportamentais das classes
(%) descritivas (%) (%) descritivas (%)
Adultos Jovens
LIMPEZA 17% 18%
Limpeza das pernas 9% 10%
anteniformes com quelíceras e
pedipalpos
Limpeza das demais pernas 5% 4%
com quelíceras e pedipalpos
Limpeza do abdome e 3% 4%
carapaça com o segundo par
de pernas
EXPLORAÇÃO DO 8% 15%
AMBIENTE
Explorar o terrário com as 5% 10%
pernas anteniformes
Andar no terrário com auxílio 3% 5%
das pernas anteniformes
IMOBILIDADE 55%
Permanecer imóvel 55%
FORRAGEIO 10% 14%
Perceber a presa com as 3% 4%
pernas anteniformes
(detecção)
Abrir os pedipalpos para 3% 4%
captura da presa (display de
captura)
Capturar a presa 2,5% 3%
Alimentar-se 1,5% 3%
HIDRATAÇÃO 5% 8%
Hidratar-se 5% 8%
FUGA 5% 8%
Esconder-se perante 5% 8%
movimentação estranha
GREGARISMO 37%
Indivíduos bem próximos e 37%
em repouso
Fonte: Próprios autores.

Verificou-se também que para os adultos houve preferência alimentar, uma vez que

mesmo se oferecendo uma gama de alimentos (insetos de diversas ordens), a maioria das

presas que foram capturadas eram da ordem Orthoptera. Para algumas ordens de insetos como

larvas de besouros tenobrionídeos nem mesmo foi realizado o display de ataque. Já os filhotes

comeram todas as presas que lhes foram oferecidas, mostrando uma maior plasticidade na

pág. 588
alimentação. O segundo ato comportamental que apresentou maior frequência tanto em

adultos quanto em jovens foi o de limpeza das pernas anteniformes, que pode ser explicado

pela função sensorial desta perna (principalmente tátil), similar ao que foi encontrado para os

pectines em escorpiões (BROWNELL & POLIS, 2001) e o segundo par de pernas para

opiliões (ELPINO-CAMPOS et al., 2001). Nos indivíduos jovens, foi possível observar uma

resposta mais rápida aos estímulos de fuga em comparação com adultos, além de também ser

possível observar que esses indivíduos forragearam e exploraram o ambiente por mais vezes.

Os animais adultos se mantiveram durante a maior parte do tempo nas estruturas

verticais disponibilizadas nos terrário com os pedipalpos voltados para o substrato. Eles

abandonavam essa posição somente para a busca de água ou exploração do ambiente,

voltando para a posição habitual após os atos referidos.

4. Conclusão

Amblipígeos desse gênero possuem hábitos diferentes nas diferentes faixas etárias,

transitando de maior flexibilidade comportamental e gregarismo para maior especialização

alimentar e sempre solitários. A imobilidade, ressaltando o padrão de caça "senta e espera", é

compatível com animais noturnos e crípticos com o ambiente, pois neste horário há uma

variedade maior de predadores orientados por percepção tátil, especialmente dentro da

floresta. O gregarismo juvenil em espécies com adultos solitários observado é bem conhecido

e difundido em Araneae (considerado como grupo irmão de Amblypygi), especialmente para

aranhas Lycosoidea, eventualmente comparadas aos amblipígios pelo comportamento

compartilhado de carregamento da ooteca presa ao abdome.

pág. 589
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pág. 592
 Planta invasora ou nativa? Um teste de preferência alimentar de
Armadillidium vulgare (Latereille) (Isopoda: Oniscidea)
Invasive or native plant? A feeding preference test of Armadillidium vulgare (Latereille)
(Isopoda: Oniscidea)

BIANCHI, Renata Alexandre1; VENANCIO, Henrique2; VINICIO, Kassio3; VITORIA,

Maria4 & SANTOS, Jean Carlos5
1
UFU
renatalebianchi@gmail.com

Resumo: A introdução e estabelecimento de plantas invasoras é uma das principais causas da

perda de biodiversidade, gerando impactos diretos e indiretos no ecossistema. Dentre os
impactos indiretos, a inserção de plantas exóticas, por exemplo, interferem não apenas na
interação com outras plantas e artrópodes, mas em todos os níveis tróficos. Os detritívoros
possuem papel fundamental na ciclagem de nutrientes, e podem ser influênciados por esses
impactos antrópicos. Dessa forma, esse trabalho avaliou a preferência alimentar do isópodo
Armadillidium vulgare por uma espécie de planta nativa Terminalia argentea ou por uma
espécie invasora Thitonia diversifolia. Nós hipotetizamos que existe uma preferência desse
isópodo pela planta invasora devido a sua alta qualidade nutricional. Para isso, coletamos
folhas das plantas nativas e exóticas, avaliamos a qualidade nutricional dos macronutrientes e
submetemos como oferta alimentar para esses isópodos. Nossos resultados não apresentaram
diferença entre o consumo de A. vulgare pelas espécies de plantas, mas os isópodos
preferiram os folhiços nativos. A qualidade nutricional das plantas mostrou que T. diversifolia
é mais nutritiva do que a nativa, no entanto, essa espécie possui compostos secundários
capazes de reduzirem essa preferência alimentar.

Palavras-chave: detritívoros, atividade alimentar; Tithonia diversifolia; Terminalia argentea;

consumo de serrapilheira; decomposição de serrapilheira.

Abstract: The introduction and establishment of invasive plants is one of major cause of
biodiversity loss, generating direct and indirect impacts on the ecosystem. Among indirect
impacts, the insertion of exotic plants, for example, interferes not only in interaction with
other plants and arthropods, but at all trophic levels. Detritivores play a key role in nutrient
cycling and can be influenced by these impacts. Thus, this study evaluated the feeding
preference of isopod Armadillidium vulgare by a native plant Terminalia argentea or by an
invasive species Thitonia diversifolia. We hypothesized that there is a preference for this
isopod by the invasive plant due to its higher nutritional quality. For this, we collected leaves
of native and exotic plants, evaluated the nutritional quality of the macronutrients and

pág. 593
submitted as food supply for this isopod. Our results showed no difference between the
consumption of A. vulgare by plant species, but these isopods preferred the native leaves. The
nutritional quality of the plants showed that T. diversifolia is more nutritious than the native,
however, this species has secondary compounds capable of reducing this food preference.

Keywords: detritivores, feeding activity; Tithonia diversifolia; Terminalia argentea; litter

consumption; litter decomposition.

1. Introdução

A inserção de espécies exóticas é uma das principais causas da perda de

biodiversidade nos ecossistemas (CORADIN, 2006). Essa ameaça ocorre, especialmente, pela

habilidade de espécies invasoras competirem pelos mesmos recursos que as nativas, com isso,

as invasoras se sobressaem em decorrência do seu alto potencial de dispersão, colonização e

ausência de controle biológico (CDB, 2000). A invasão biológica, tanto proposital quanto

acidental, resulta em graves prejuízos econômicos, riscos à saúde humana, extinção de

populações nativas e mudanças drásticas na ecologia dos ecossistemas (SALA, 2000;

PIMENTEL et al., 2001). Além disso, o efeito em cascata provocado pela invasão e

estabelecimento dessas espécies é uma das maiores preocupações dos pesquisadores, pois o

seu impacto indireto sobre as comunidades, muitas vezes, não é observado em estudos de

campo (MATTHEWS et al., 2006; COVINGTON et al., 1994). Um exemplo desse efeito em

cascata pode ser encontrado na macrofauna associada de serapilheira. Quando uma planta

exótica se estabelece em um novo habitat pode causar supressão ou até mesmo extinção de

algumas populações da flora local (ZITIER, 2001; RIBEIRO & ZAÚ, 2007; CAMPOS,

2006). Além disso, a modificação da ciclagem de nutrientes causada pela invasão biológica

pode mudar a preferência alimentar dos detritívoros e alterar a disponibilidade de matéria

orgânica do solo (D’ANTONIO & VITOUSEK, 1992).

pág. 594
 Dentre os organismos representantes da macrofauna no solo, os isópodos terrestres

(Isopoda: Oniscidea), popularmente conhecidos como tatu-de-jardim, são caracterizados

como um importante táxon no processo de ciclagem de nutrientes (SZLÁVECZ &

MAIORANA, 1990). Estes detritívoros realizam a quebra e remoção de folhas na superfície

do solo, o que facilita a decomposição dessa matéria orgânica pelos decompositores

(PAOLETTI & HASSALL, 1999). Uma espécie de isópodo comumente encontrada no

Cerrado é Armadillidium vulgare (Latereille) (Isopoda: Oniscidea). A alimentação desta

espécie é generalizada, mas os indivíduos consomem primariamente a matéria vegetal

disponível no solo (PARIS & SIKORA, 1965). Sua escolha alimentar na serapilheira varia de

acordo com a composição nutricional, tempo de decomposição e ausência de compostos

tóxicos do folhiço (KHEIRALLAH & EL-SHARKAWAY, 1981). Pouco se sabe até o

momento, sobre suas escolhas em relação a plantas nativas e invasoras.

Para trazer mais luz ao conhecimento de ciclagem de nutrientes entre plantas invasoras

e nativas, o presente estudo coletou indivíduos de A. vulgare em um ambiente composto pela

espécie de planta invasora Thitonia diversifolia (Asteraceae) e a nativa Terminalia argentea

(Combretaceae). Dessa forma, este estudo teve como objetivo de verificar a preferência

alimentar de A. vulgare entre duas espécies de plantas: uma invasora e outra nativa. Por fim,

este trabalho testou as seguintes hipóteses: (1) que A. vulgare possuirá maior preferência

alimentar pela espécie invasora, pois a espécie invasora cresce rápido, e provavelmente, é

mais nutritiva que a espécie nativa; e (2) consequentemente, consumirá mais biomassa nos

folhiços da espécie invasora do que da nativa.

2. Materiais e Métodos

2.1. Área de Trabalho

pág. 595
 Os indivíduos de isópodos e das plantas foram coletados no Jardim Experimental do

Instituto de Biologia da Universidade Federal de Uberlândia, Campus Umuarama, localizado

em Uberlândia, Minas Gerais (18°52'55.9"S; 48°15'34.7"O). A vegetação do jardim é

representada por espécies arbóreas e arbustivas nativas pertencentes à flora do Cerrado, mas

com elementos de invasão biológica.

2.2. Objetos de estudo

Armadillidium vulgare é uma espécie nativa do clima mediterrânico (VANDEL,

1943). No Brasil, esta espécie exótica comumente encontrada em locais antropomorfizados

(WOOD et al., 2007). A preferência alimentar A. vulgare é pouco conhecida, porém a

literatura indica que é onívora, mas se alimentando primariamente de matéria vegetal

disponível no solo (PARIS & SIKORA 1965).

Thitonia diversifolia é uma espécie invasora encontrada desde a América Central até

as Índias Ocidentais (AKOBUNDU & AGYAKWA, 1987). É nativa da América Central e do

Norte e, quando inserida em outros países, pode causar diversos impactos negativos

(MUOGHALU & CHUBA, 2005). Na África e no Brasil, T. diversifolia altamente prejudicial

à economia, e auxilia como substrato para queimadas de áreas naturais (LORDBANJOU,

1992). Os impactos negativos gerados por essa espécies podem ser explicadas pelo ótimo

potencial de dispersão e, segundo Outusanya et al. (2008), por apresentar alelopatia que inibe

a germinação de plantas nativas.

Terminalia argentea pertence ao maior gênero da família Combretaceae, com

aproximadamente 200 espécies diluídas em regiões tropicais do mundo (MORAIS et al.,

2012). No Brasil, a espécie T. argentea encontra-se principalmente nas regiões Centro-Oeste

e Sudeste, nos estados de Minas Gerais, Goiás, Mato Grosso do Sul e São Paulo. Esta espécie

pág. 596
atua no ecossistema do Cerrado como uma pioneira, principalmente em áreas degradadas

(FERREIRA et al., 1998; LORENZI, 1992).

2.3. Delineamento Experimental

Para testar a preferência, foram coletados aleatoriamente 180 indivíduos adultos de A.

vulgare próximo ao local onde estavam as populações das espécies de plantas. Em seguida,

estes indivíduos foram subdivididos entre seis bandejas de plásticos translúcidas com

aproximadamente 42cm de comprimento, 30cm de largura x 7cm de profundidade (Fig. 1, A)

previamente preparadas, sendo um total 30 indivíduos/bandeja. Estes 30 indivíduos foram

soltos simultaneamente no centro da bandeja (Fig. 1, D). Os mesmos indivíduos foram usados

novamente nas réplicas experimentais.

Para a preparação dos recursos oferecidos aos isópodos, coletou-se aleatoriamente 30

folhas expandidas as quais foram desidratadas em uma estufa a 60°C durante 48h. Após isso,

pesou-se as folhas em balança analítica e subdividiu-se as mesmas, em placa de Petri de

plástico transparente com aproximadamente 9cm de diâmetro (Fig. 1, B), colocando sempre

uma quantidade de biomassa aproximada de 0,150 g/placa de Petri de cada espécie de planta.

Para cada bandeja, foram adicionadas duas placas de Petri com a boca destas placas

direcionadas para assoalho da bandeja. Para cada placa, foram produzidas duas entradas de

aproximadamente 3cm2 nas “bordas” laterais da placa (Fig. 1, C). Estas placas ficaram

dispostas aleatoriamente em extremos opostos da bandeja, para induzir uma escolha dos

isópodos a um determinado recurso. Assim, uma placa recebeu sempre a mesma quantidade

(peso) de fragmentos padronizados de folhiços de T. diversifolia e outra os fragmentos de T.

argentea. Além disso, para manter a umidade do local, adicionou-se dentro das placas 0,5 ml

de água, e acima de cada placa, outras placas fechadas contendo 1 ml de água. Finalmente, as

pág. 597
bandejas foram cobertas com uma placa de vidro transparente (aproximadamente 45cm

comprimento x 35cm de largura), no intuito de manter a umidade e temperatura dentro das

bandejas, e sobre estas placas, um retalho de papelão de mesmo tamanho para manter o

ambiente escuro e, assim, evitar estresse dos indivíduos. No total, foram realizadas 30 réplicas

para este experimento.

Figura 1 – Esquema indicando os materiais utilizados no experimento: (A) bandeja experimental; (B)
placa de Petri com 9 cm diâmetro; (C) aberturas na placa de Petri de 3 cm2 e (D) local de soltura dos isópodos.

O experimento foi realizado entre os dias 20 a 24 de março de 2017. O tempo de

exposição dos isopódos aos recursos foi padronizado em todas as bandejas (24h) e também o

horário de avaliação dos organismos (sempre às 09:00h da manhã). Neste horário, os recursos

das seis bandejas eram pesados, descartados e trocados por novos recursos. Os novos recursos

foram sempre dispostos aleatoriamente entre as placas de cada bandeja. Além disso,

contabilizou-se a quantidade de espécimes em cada placa. Dessa forma, a preferência foi

calculada pela abundância de isópodos na placa petri naquele no momento de verificação.

Para verificar o consumo por A. vulgare no folhiço das duas espécies de plantas,

subtraiu-se o peso da quantidade inicial (antes da exposição) e final (após 24 horas de

pág. 598
exposição ao recurso) da biomassa seca de cada espécie de planta (consumo = biomassa

inicial – biomassa final). Também foram analisados a quantidade de biomassa seca

consumida por indivíduo ao final do experimento por meio da razão entre a massa consumida

pela abundância de A. vulgare presente em cada folhiço (consumo médio =

consumo/abundância).

Para obtenção da qualidade nutricional das folhas de cada planta [Nitrogênio (N),

Fósforo (P), Potássio (K), Cálcio (Ca), Magnésio (Mg) e Enxofre (S)], coletou-se cinco

amostras contendo dez folhas de cada espécie (n=50 folhas/espécie). As análises nutricionais

dessas folhas foram feitas pelo Laboratório de Análise de Solos (LABAS) da Universidade

Federal de Uberlândia.

2.4. Análises Estatísticas

Todos os valores estão representados na forma de média e erro-padão (X̅ ± EP). Para

verificar a preferência de folhiço de T. diversifolia e T. argentea por A. vulgare, foi utilizado

um teste-t pareado de Pearson. Como o consumo de A. vulgare pelas duas espécies de plantas

e consumo médio por indivíduo não apresentaram normalidade (Liliefors: p < 0,001), foi

utilizado o teste não paramétrico de Wilcoxon (ZAR, 1999). Já para verificar os valores

nutricionais das duas espécies, utilizou-se teste-t de Student. Todas as análises estatísticas

foram realizadas no programa Systat 13.

3. Resultados

Ao final de todas as 30 replicações do experimento, 608 indivíduos de A. vulgare

estavam presentes em um dos folhiços de Tithonia diversifolia e/ou Terminalia argentea.

Quando comparado entre as espécies de plantas, A. vulgare apresentou mais da metade de

pág. 599
frequência (66,4%) no folhiço da espécie nativa T. argentea (total de indivíduos: 404; 13,47 ±

1,12/placa de petri) comparado com T. diversifolia (33,6%) (total de indivíduos: 204; 6,80 ±

0,96/placa de petri), apresentando maior preferência por T. argentea (t = 3,64; p = 0,001; n =

30) (Fig. 2).

p = 0 ,0 0 1
20
Q u a n tid a d e d e A . v u lg a r e

15

10

0
T . a r g e n te a T . d iv e r s ifo lia

Figura 2 – Abundância de Armadillidium vulgare presente na oferta de folhiço entre Terminalia

argentea (nativa) e Tithonia diversifolia (invasora)

Apesar da grande quantidade de tatus-de-jardim nos dois tipos de folhiços, os

artrópodes consumiram pouca matéria das folhas das duas plantas (T. argentea: 0,116 ± 0,001

g; T. diversifolia: 0,115 ± 0,001 g), o que não foi suficiente para causar diferenças entre os

grupos (Z = 0,93; p = 0,926; n = 30) (Fig. 3a). O mesmo aconteceu para a quantidade média

de biomassa consumida por indivíduo, onde não ocorreu diferença significativa de consumo

entre as espécies (Z = 1,50; p = 0,132; n = 30), porém, A. vulgare consumiu mais biomassa de

T. diversifolia (0,0009 ± 0,0003) do que T. argentea (0,0004 ± 0,0001) (Fig. 3b).

a b
) 0 .0 0 8
p > 0 ,9
) 0 .0 0 1 5
p = 0 ,1 3 2
C o n s u m o m é d io ( g )

0 .0 0 6
C o n s u m o (g )

0 .0 0 1 0

0 .0 0 4

0 .0 0 0 5
0 .0 0 2

0 .0 0 0 0 .0 0 0 0
T . a r g e n te a T . d iv e r s ifo lia T . a r g e n te a T . d iv e r s ifo lia

pág. 600
 Figura 3 – Consumo (a) total e (b) médio de folhiço por Armadillidium vulgare nas espécies de plantas
Terminalia argentea (nativa) e Tithonia diversifolia (invasora)
A comparação das análises nutricionais das duas espécies mostrou que os valores

foram maiores para T. diversifolia, pois esta apresentou maior quantidade de N (t6 = -12,43; p

< 0,001), P (t6 = -18,86; p < 0,001), K (t6 = -15,92; p < 0,001) e Mg (t6 = -3,33; p = 0,016)

quando comparados com a T. argentea, enquanto para Ca e S não diferiram entre as espécies

(p > 0,1 para ambos os casos) (Tabela 1).

Tabela 1 - Média e desvio padrão de macronutrientes (g kg-1) presentes nas folhas de Tithonia
diversifolia e Terminalia argentea
Espécie
Nutr t P
Tithonia Terminalia
iente
diversifolia argentea
N 41,40 ± 1,10 23,73 ± 0,90 - 0,
12,43 001
P 4,90 ± 0,17 1,43 ± 0,06 - 0,
18,86 001
K 23,50 ± 0,74 7,75 ± 0,66 - 0,
15,92 001
Ca 20,45 ± 1,29 14,80 ± 4,35 - 0,
1,24 260
Mg 4,00 ± 0,28 3,00 ± 0,11 - 0,
3,33 016
S 1,36 ± 0,16 1,05 ± 0,07 - 0,
1,83 117

4. Discussão

Os resultados foram o oposto do esperado, pois indicaram que quando A. vulgare é

submetido à dieta com Tithonia diversifolia (invasora) e Terminalia argentea (nativa), os

isópodos prefeririam forragear sobre os folhiços da planta nativa. Observa-se que os

indivíduos que preferiram a espécie de planta nativa, optaram por uma maior divisão de

recursos, ou seja, para uma mesma quantidade recurso tinha cerca de duas vezes mais tatus-

pág. 601
de-jardim na planta nativa do que na invasora. Mesmo contrariando a hipótese do estudo de

seleção da invasora, os resultados corroboram a hipótese de preferência alimentar, uma vez

que A. vulgare foi mais abundante sobre a espécie nativa.

Provavelmente, a palatabilidade das plantas parece ser um fator determinante sobre a

preferência de A. vulgare (HENDRIKSEN, 1990). Isto fica evidente no trabalho de Rushton

& Hassall (1983). Ao submeteram A. vulgare à uma dieta com cinco espécies de plantas, os

mesmos autores observaram que há uma preferência pelas as dicotiledônias, pois nas

monocotiledôneas, as taxas de sobrevivência e crescimento dos isópodos foram menores.

Nossos resultados mostraram que os isópodos tiveram baixa preferência pela espécie de

planta invasora (T. diversifolia), a qual teve maior qualidade nutricional nas folhas (ex., N, K,

P e Mg). Isto contraria a nossa hipótese de seleção pelo recurso com maior valor nutricional.

No entanto, a partir deste resultado é possível inferir que preferência de A. vulgare por um

determinado recurso não está relacionada, aparentemente, com qualidade nutricional, mas,

provavelmente, com a interação dos microrganismos e/ou com a capacidade digestiva de

compostos secundários.

Em relação interação dos microrganismos, Zimmer e Toop (1997) fizeram essa

avaliação sobre a preferência do consumo de Porcellio scaber (Crustacea: Isopoda) de acordo

com a qualidade nutricional da serapilheira. Eles observaram que o consumo estava mais

intimamente ligado com a interação dos microrganismos do que com a qualidade nutricional

que a planta poderia ofertar. Mas infelizmente não foi possível fazer maiores especulações

sobre esta variável, pois não obtivemos na literatura informações relevantes sobre a flora de

microrganismos que habitam folhas das duas espécies de plantas testadas em nosso estudo.

Em relação aos compostos secundários, Panlasigui (2011) avaliou a preferência

alimentar de A. vulgare entre os recursos Eucalyptus globulus, uma espécie invasora com

caráter alelopático, e a planta nativa Quercus agrifolia. A autora encontrou que os isópodos

pág. 602
preferiram Q. agrifolia provavelmente em decorrência da toxicidade de E. globulus. Alguns

autores (HEINRICH et al., 1998; WANG et al., 2003; OUTUSANYA et al. 2008)

encontraram que T. diversifolia apresenta alelopatia e, portanto, inibe crescimento de outras

espécies de plantas. Baseado nestas informações, sugere-se que a presença destes compostos

secundários em T. diversifolia possa reduzir a preferência dos isópodos sobre esta espécie,

mesmo que ela tenha alto valor nutricional.

Os detritívoros desempenham um papel fundamental na decomposição de material

orgânico através de ruptura mecânica e fragmentação de materiais vegetais (LOUZADA &

NICHOLS, 2011). Assim, a preferências alimentares dos isópodos terrestres é fator seletivo

que provavelmente irá influenciar nas taxas de decomposição de determinas espécies em um

ecossistema (BOELTER et al., 2009). Nossos resultados não permitem maiores extrapolações

acerca do papel de A. vulgare sobre a ciclagem de nutrientes entre as espécies de plantas

invasoras e nativas. As taxas de consumo de recursos não apresentaram diferenças

significativas. Portanto, não é possível inferir que A. vulgare consome preferencialmente a

biomassa da T. argentea em detrimento de T. diversifolia. O que os resultados mostraram é

que o consumo foi similar entre os recursos oferecidos, mesmo que os folhiços de T. argentea

tenham mais isópodos do que T. diversifolia. Provavelmente, o tempo de exposição aos

recursos no nosso estudo foi insuficiente para promover diferenças estatísticas nas taxas de

consumo. Por exemplo, Boelter et al. (2009), Gerlach et al. (2014) em um experimento de

preferência alimentar, deixaram os isópodos expostos ao recurso por dez dias consecutivos,

enquanto o nosso estudo, os indivíduos foram expostos por apenas um dia.

pág. 603
 4. Conclusão

Este estudo mostrou que quando A. vulgare é submetido à escolha entre dois tipos de

recursos alimentares, mesmo que os valores de consumo não foram significativos, os isópodos

apresentaram uma tendência de se deslocarem para a planta nativa T. argentea em relação à

espécie invasora T. diversifolia. Este estudo abre possibilidades de novos trabalhos que

avaliem melhor o papel de A. vulgare na ciclagem de nutrientes entre espécie de plantas

nativas e invasoras.

4. Agradecimentos

Nós agradecemos o apoio financeiro do CNPQ, CAPES, FAPEMIG e DURATEX e

suporte estrutural da Universidade Federal de Uberlândia.

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pág. 608
 Polinização, biologia reprodutiva e composição química dos voláteis
florais da atemoia (Anonna cherimola x Annona squamosa; Annonaceae)
Pollination, reproductive biology and floral scent chemistry of atemoya (Anonna
cherimola x Annona squamosa; Annonaceae)

Bárbara, Larissa Oliveira Costa1; Maia, Artur Campos Dália2 & Paulino-Neto, Hipólito
Ferreira3

¹LEPEC-UEMG; ²LEQ-UFPE; 3LEPEC-UEMG.

larissaocb@hotmail.com

Resumo: Apesar de vários estudos sobre polinização e biologia reprodutiva para espécies de
Annonaceae de Cerrado, poucos focaram na caracterização química dos voláteis florais e sua
importância na atração de polinizadores efetivos. O presente estudo foi conduzido em uma
plantação de atemoia (Annona x atemoya), um híbrido entre Anonna cherimola x Annona
squamosa (popularmente conhecidas como cherimoia e pinha, respectivamente), localizada na
Fazenda Bela Vista em São Sebastião do Paraíso – MG. O estudo objetivou 1) determinar a
biologia reprodutiva e compreender melhor o sistema de polinização de atemoia; 2) realizar o
registro da fauna de visitantes florais e verificar quais realizam visitas legítimas, promovendo
a polinização; 3) elucidar a composição química de seus aromas florais. A flor apresentou
protoginia, mostrando-se funcionalmente feminina desde sua abertura até a queda da flor e
masculina com liberação de pólen entre 13:00-17:00 h, quando ocorre sua senescência (queda
das peças florais). Há sobreposição entre ambas fases. Ésters alifáticos, principalmente
acetato de etila, são os constituintes predominantes no odor floral da atemoia, perfazendo em
média > 96% da emissão volátil das amostras de headspace dinâmico analisadas (n=9). Flores
em fase pistilada produzem um odor mais intenso e complexo que o emitido durante a fase
estaminada. A maioria dos visitantes florais são pequenos besouros (Nitidulidae), os quais
foram considerados os principais e efetivos polinizadores. Observamos espécies de
triatomíneos fitófagos visitando as flores, principalmente no final do dia, mas estes foram
considerados somente pilhadores, não contribuindo para a polinização. A partir da
senescência, as flores já não são mais visitadas. Concluímos que os besouros nitidulídeos são
os únicos polinizadores efetivos da atemoia, sendo sua conservação fundamental para o
sucesso reprodutivo de populações deste hibrido, uma vez quesua reprodução e
subsequenteprodução defrutos em escala comercial depende diretamente do serviço de
polinização prestado por estes insetos.
Palavras-chave: Annonaceae, Atemoia, Compostos químicos florais, Eficiência da
Polinização.

Abstract: Despite several studies on pollination and reproductive biology of Cerrado species
of Annonaceae, few focused on the chemical characterization of floral volatiles and their
importance in attracting effective pollinators. The present study was carried out in a

pág. 609
commercial plantation of atemoya (Annona x atemoya), a hybrid between Anonna cherimola
(cherimoya)and A. squamosa (custard apple), located at Fazenda Bela Vista in São Sebastião
do Paraíso - MG. The study aimed to 1) elucidate the reproductive biology and better
understand the pollinating system of A. x atemoya; 2) record the fauna of floral visitors and
verify which species carry out legitimate visits, promoting pollination; 3) investigate the
chemical composition of the floral scent of A. x atemoya. The flowers are protogynous, thus
they are functionally female from the opening until about 13:00 h, and male from this moment
until their senescence, which occurs late in the afternoon (approx 17:00 h) with the
dehiscence of the anthers and pollen release. There is ovelay between both phases. Aliphatic
esters, mainly ethyl acetate, are the predominant constituents in the floral scent of A. x
atemoya, accounting forover 90% of the volatile emission of the analyzed dynamic headspace
samples (n = 9). Flowers in the pistillate phase produce a more intense and complex odor than
that emitted during the staminate phase. Most floral visitors were small sap beetles
(Nitidulidae), which were considered the main and effective pollinators. We observed species
of phytophagous triatomines visiting the flowers, mainly at the end of the day, but these were
considered as pollen robbers only, as they did not contribute to pollination. From the moment
of senescence, the flowers were no longer visited by insects. We conclude that sap beetles are
the only effective pollinators of A. x atemoya at our study site, and their conservation is key to
the reproductive success of populations of this hybrid, since its reproduction and subsequent
fruit yield in commercial scale depends directly on the service of pollination provided by the
insects
Keywords:Annonaceae, Atemoya, Floral volatile organic compounds, Pollination efficiency.

1. Introdução

A família Annonaceae apresenta distribuição pantropical e consiste na mais bem

sucedida família de Magnoliales, atualmente com 2.512 espécies e 186 gêneros (RAINER &

CHATROU, 2011). Estima-se que no Brasil haja pelo menos 260 espécies de anonáceas

(BARROSO, et al. 2007). Praticamente todas as espécies de anonáceas de Cerrado são

cantarófilas e apresentam basicamente dois grupos de polinizadores. O primeiro é composto

por pequenos besouros das famílias Nitidulidae, Curculionidae, Chrysomelidae e

Staphylinidae, com dimensões inferiores a 1,0 cm, associados a espécies com flores pequenas

e delicadas (e.g. Cardiopetalum, Duguetia, Guatteria, Rollinia, Xylopia). O segundo inclui

besouros da família Melolonthidae (Dynastinae, Cyclocephalini), cujas dimensões variam de

1-2 cm, comumente associados a flores grandes e robustas, especialmente presentes no gênero

pág. 610
Annona, mas também Cymbopetalum e Porcelia, entre outras (GOTTSBERGER &

SILBERBAUER-GOTTSBERGER, 2006; PAULINO-NETO, 2014a; c COSTA, et al. 2017).

Neste estudo, a espécie desta família estudada foi a atemoia, que é um híbrido entre Anonna

cherimola x Annona squamosa (popularmente conhecidas como cherimoia e pinha,

respectivamente). São indivíduos de pequeno porte, preenchidas com folhas em tons de verde

claro a escuro. Suas flores são hermafroditas. Neste sentido, flores de Annonaceae em geral

apresentam um conjunto de características em comum relacionadas à polinização por

besouros (cantarofilia). Dentre estas características, destacam-se a não produção de néctar e a

presença de câmara floral, formada pelo perianto que se curva para o centro da flor. Nas

câmaras florais os besouros polinizadores encontram alimento na forma de tecidos nutritivos

nas pétalas e sépalas, além de uma grande abundância de pólen. Nessas circunstâncias, os

visitantes encontram-se em local ótimo para cópula e, em algumas circunstâncias, oviposição

(MAIA, et al. 2012a; PAULINO-NETO, 2014a; b; c; COSTA, et al. 2017).

Atualmente pouco se sabe sobre a composição química dos odores produzidos pelas

flores de Anonnaceas e sua importância. O odor emitido pelas flores da atemoia apresenta

relação direta com a atração de seus polinizadores e visitantes florais influenciando no seu

horário de atividade. Estes odores são volatilizados através de um mecanismo preciso de

termogênese floral, intimamente relacionado às etapas da antese (GOTTSBERGER &

SILBERBAUER-GOTTSBERGER, 2006; PAULINO-NETO, 2014a; b; c). Os voláteis

produzidos pelas flores, sob seleção imposta pelos polinizadores, guiam os insetos até a fonte

de néctar ou pólen e são essenciais para que estes consigam discriminar diferentes espécies de

plantas, ou até mesmo localizar diferentes flores em uma mesma planta (DUDAREVA, et al.

2005). Por exemplo, espécies extremamente relacionadas evolutivamente e que são

polinizadas por diferentes espécies de insetos, produzem diferentes odores, o que reflete a

sensibilidade e a especificidade de cada interação planta-polinizador (RAGUSO &

pág. 611
PICHERSKY, 1995). Dessa forma, os voláteis florais encontrados na atemoia atuam

diretamente na comunicação com seus efetivos polinizadores, garantindo abrigo, fonte de

alimentação e oportunidade de acasalamento enquanto em troca, trabalham na polinização

(MAIA, et al. 2012b). Finalmente, compreender melhor a química e função ecológica dos

voláteis florais é fundamental para entender a evolução dos sistemas de polinização, ecologia

das interações polinizadores-plantas, contribuição para o sucesso reprodutivo destas espécies

e consequentemente, com os frutos, já que atuam fortemente na atração de polinizadores

específicos.

2. Objetivos

Este estudo objetivou determinar quais são os efetivos polinizadores, considerando

componentes de quantidade, mas principalmente os de qualidade e a determinação da

composição química dos voláteis florais.

3. Material e Métodos

3.1 Área de estudo

O presente estudo foi realizado em uma área agrícola (ac. 2 ha) na qual há um plantio

com 6.000 pés de atemoias, localizada na Fazenda Bela Vista (20°55′2″S e 46°59′29″W; 973

m.a.), município de São Sebastião do Paraíso, sudoeste de Minas Gerais.

3.2 Espécie de estudo

A atemoia é um híbrido entre Anonna cherimola x Annona squamosa (popularmente

conhecidas como cherimoia e pinha, respectivamente), pertencentes a família das Anonnacea.

São arvoretas, constituídas de folhas em tons de verde claro a escuro. Flores de atemoia são

hermafroditas e localizam-se isoladas ou em cachos de duas a três flores nas axilas das folhas,

produzidas em ramos em crescimento ou desenvolvidas no ano anterior. Apresentam cálice e

pág. 612
corola trímeros, sendo as pétalas carnosas. Estas, quando em antese, possuem coloração

amarelo-verdeado na face externa e creme na interna. As estruturas reprodutivas estão

dispostas em espiral sobre o receptáculo floral. O gineceu localiza-se em posição central na

flor e possui mais de 100 carpelos, ovário súpero e estilete simples. O androceu circunda o

gineceu, apresentando mais de 100 estames, filetes curtos e anteras com duas tecas

(JENKINS, et al. 2013; BRAGA SOBRINHO, 2014).

Os frutos contém a casca rugosa, com suas auréolas podendo ser pontiagudas ou em

formato de “U”. A polpa comestível e bastante apreciada apresenta coloração branca, sabor

adocicado, e contém sementes negras.

3.3. Sistema reprodutivo e de polinização

A fim de determinar o sistema reprodutivo de cada espécie de planta selecionadas para

o estudo, as flores ainda em fase de pré-antese foram isoladas com sacos de tecido voil

evitando-se a polinização natural e logo em seguida, efetuados os seguintes tratamentos de

polinização manual: Autopolinização espontânea: botões foram ensacados para

acompanhamento; Autopolinização manual: estigma recebeu pólen da própria flor;

Autopolinização geitonogâmica: estigma recebeu pólen de flores do mesmo indivíduo;

Polinização cruzada: estigma recebeu pólen de flores de outro indivíduo. Além disto, flores

foram deixadas sob condições naturais, com acesso livre aos visitantes florais (Controle). As

flores foram ensacadas para acompanhamento da formação de frutos e posteriormente,

quantificado o número de sementes produzidas por fruto para cada tratamento. Cada

tratamento compreendeu, no mínimo, 50 flores distribuídas em, pelo menos, 10 plantas. Cada

tratamento utilizou plantas distintas a fim de evitar interferência entre tratamentos. Tais

experimentos nos permitiu avaliar em que grau a produção de frutos e sementes depende de

animais para a polinização.

pág. 613
 3.4 Fauna de visitantes florais e principais polinizadores

Para cada espécie de planta estudada, visitantes florais foram amostrados através de

observações de 10 min em três plantas, totalizando 30 min por hora de observação. Estas

observações consistiram de censos diários compreendendo o período funcional de suas flores

e foram conduzidas em, no mínimo, 10 plantas de cada espécie ao longo de seus respectivos

períodos de floração, de modo a totalizarem, pelo menos, 50 h de observação. Polinizadores

foram coletados e fotografados para identificação.

3.5 Caracterização da composição química do aroma floral das espécies estudadas e

suas funções ecológicas neste sistema de polinização

Amostras de fragrâncias florais foram coletadas utilizando-se extração por headspace

dinâmico durante o período de antese floral, seguindo protocolo descrito por Kaiser &

Tollsten (1995). Flores oriundas de diferentes indivíduos (n = 9) foram individualmente

isoladas em sacos plásticos de polietileno (Toppits Bratschlauch, Melitta GmbH, Alemanha),

a partir dos quais ar aromatizado foi sugado durante intervalo de 10 min. por uma bomba de

sucção (ASF Thomas, Inc., Alemanha) em fluxo constante de aprox. 200 ml.min-1 através

tubos de vidro silanizado contendo 3 mg de mistura 1:1 de Tenax™ TA (80/100, Macherey-

Nagel 706318) e Carbopack™ X (20/40, Supelco 1-0435). As amostras foram dessorvidas

termicamente e analizadas por cromatografia gasosa acoplada a espectrometria de massas

segundo método descrito por Dötterl, et al. (2005). Amostras controle foram coletadas

simultaneamente para identificar possíveis contaminantes. Os compostos foram identificados

a partir de comparação de seus espectros de massa e tempos de retenção àqueles de padrões

autênticos disponíveis nas bibliotecas de referência MassFinder 4, NIST08 e Wiley

Registry™ 9th Edition, integradas ao software Agilent MSD Productivity Chem Station

Agilent Technologies, Palo Alto, EUA). As áreas dos picos nos cromatogramas foram

pág. 614
integradas para obtenção do sinal iônico total e seus valores utilizados para determinar as

proporções relativas de cada composto. Apenas os compostos que perfizeram pelo menos 1%

da proporção relativa total em ao menos uma amostra foram considerados.

4. Resultados

Através das observações, notamos que a antese se inicia por volta das 09:00 h e as

flores permanecem funcionais até às 18:00 h, quando ocorre a queda das peças florais. A flor

apresenta protoginia, ou seja, se mostra funcionalmente feminina desde a abertura até ao

entardecer do dia. Durante a manhã, ao aproximar das 12:00 h, há também uma maior

concentração de odor podendo ser relacionada com a influência da temperatura do dia por

estar mais elevada. A partir das 13:00 h, a flor se encontra masculina, perdurando até sua

senescência que ocorre no final do dia. Até o momento de queda das pétalas é possível notar

grande quantidade de exsudado. Portanto, há nítida sobreposição entre as fases femininas e

masculinas. A partir das 17:00 h já não há mais grãos de pólen nas anteras e estas começam a

se desprender do receptáculo floral, tendo início a senescência da flor. Consequentemente,

desse horário em diante, as flores já não são mais visitadas (Figura 1).

Figura 1 – Atemoia. Flor em fase feminina, com intensa emissão de voláteis florais e chegada às flores de
besouros polinizadores nitidulídeos (esquerda); Flor em fase masculina com anteras se desprendendo do
receptáculo floral e liberando pólen (direita)

A maioria dos visitantes florais é composta por espécies de besouros nitidulídeos, de

formas variadas e pequenos, os quais foram considerados seus principais e efetivos

pág. 615
polinizadores (Figura 1). Observamos espécies de triatomíneos fitófagos visitando as flores,

principalmente no final do dia, mas estes foram considerados somente pilhadores, não

contribuindo para a polinização.

Quanto aos experimentos do sistema reprodutivo da Atemoia, o tratamento controle

teve formação de 100% das flores tratadas. Na polinização cruzada manual, inicialmente os

frutos desenvolveram, mas não houve formação e crescimento total, ocasionamento o aborto,

ou seja, os frutos iniciavam seu crescimento mas não se desenvolviam, tornando-se frutos de

coloração escura e de consistência dura. Nos tratamentos de autopolinização e geitonogamia

não houve formação dos frutos, indicando que a espécie é autoincompatível.

A análise dos voláteis florais de atemoia evidenciou a presença de um total de 21

compostos, sendo dois álcoois (2,58% 3,08 [DP] total relativo) e 19 ésteres (96,01%  3,32

[DP] total relativo). Entre estes, acetato de metila foi o composto dominante, perfazendo um

total relativo nas amostras analisadasde 51,57% ± 21,96 (% ± DP) (Tabela 1).

5. Discussão

Através de observações das características das flores de Atemoia, pode-se defini-las

com pétalas carnosas, contendo uma quantidade elevada de estames e carpelos com estigmas

que ficam responsáveis pela produção do exsudado pegajoso, características também

observadas por Gottsberger (2014). Durante a fase feminina, é possível perceber forte emissão

de odor constatando sua protoginia, além de sofrer a termogênese fornecendo dentro de sua

câmara floral, um lugar aquecido para os besouros polinizadores (GOTTESBERGER, 2014).

Em relação a polinização, o modo predominante é por besouros, também chamada de

cantarofilia. Gottsberger (2014) observou que os besouros pertencem a família dos

Nitidulidae e as flores apresentam adaptações para que recebam seus polinizadores

específicos. Em comparação com os tratamentos de polinização, a ação dos besouros age

pág. 616
diretamente no que diz respeito ao desenvolvimento dos frutos, o que coincide com as

observações de Jenkins (2013).

6. Conclusão

Concluímos que os besouros nitidulídeos são os únicos polinizadores efetivos desta

espécie de anonácea. Desta forma é fundamental sua preservação e conservação para o

sucesso reprodutivo de atemoia e, portanto, para a produção de frutos, pois sua reprodução e

obviamente produção destes frutos em escala comercial depende diretamente do serviço de

polinização prestado por estes animais.

7. Agradecimentos
Agradecemos, primeiramente, aos proprietários da Fazenda Bela Vista, Flávio e Mauro

Westin, por terem disponibilizado a área para ser realizado o presente estudo; ao João,

administrador da Fazenda, por ter nos auxiliado com informações. Agradeço ao meu pai,

Március, à Lais, minha irmã, e a Bianca, pelo auxílio durante a realização dos tratamentos de

polinização e coleta de dados no campo. Agradecimento especial à FAPEMIG.

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Systematics and Evolution, New York, v. 194, n. 1-2, p. 55-67, 1995.

pág. 619
ANEXOS
Tabela 1 – Composição química dos voláteis florais presentes no buquê emitido por flores de atemoia.

Kovats RI Compostos químicos Média ± DP

Álcoois 2,58 ± 3,27
--- etanol 1,40 ± 3,29
--- 2-metilbutanol 0,74 ± 0,77
1030 2-etilhexanol 0,44 ± 1,20
Ésteres 96,01 ± 3,52
--- acetato de metila 0,07 ± 0,12
--- acetato de etila 51,5 ± 21,96
--- propanoato de etila 6,93 ± 4,69
--- etil 2-metilpropanoato 2,68 ± 3,74
--- acetato de 2-metilpropila 1,82 ± 1,90
801 butanoato de etila 5,66 ± 4,50
848 etil 2-metilbutanoato 0,45 ± 0,62
867 propanoato de 2-metilpropila 1,78 ± 1,21
900 butanoato de propila 0,34 ± 0,64
915 2-metilpropil 2-metilpropanoato 0,88 ± 0,99
956 butanoato de 2-metilpropila 6,48 ± 7,08
973 propanoato de 2-metilbutila 0,64 ± 0,86
998 butanoato de butila 0,15 ± 0,33
1002 hexanoato de etila 12,85 ± 11,60
butanoato de 3-metilbutila
1058 0,79 ± 1,49
(isômero 1)
butanoato de 3-metilbutila
1060 2,03 ± 3,40
(isômero 2)
1100 heptanoato de etila 0,31 ± 0,40
1200 octanoato de etila 0,57 ± 0,69

pág. 620
 Principais espécies associadas à soja (Glycine max) e pimenta malagueta
(Capsicum frutescens) condicionadas ao ambiente de plantio
Main species associated with soybean (Glycine max) and chilli pepper (Capsicum
frutescens) conditioned to the crop environment

Sousa, João Paulo Menezes de¹; Fraga, Fabiana Silva¹ & Torezan-Silingardi, Helena Maura1

¹UFU
jpms-1407@hotmail.com

Resumo: Soja e pimenta são culturas de grande importância no Brasil, porém a herbivoria
diminui a rentabilidade das lavouras. Esse dano está condicionado ao local de plantio, pois o
tipo de exposição da planta aos agentes causadores influencia a quantidade de dano
produzido. O trabalho teve como objetivo comparar a incidência de herbívoros e predadores
na soja e na pimenta, em área de campo aberto e em casa de vegetação em Uberlândia MG,
no Cerrado. As observações aconteceram de julho a outubro de 2016 durante um ciclo das
culturas numa área urbana da Empresa Algar Telecom. Para semeadura foram usados sacos
de cultivo de 2 L com enchimento de 1,5 L de mistura para plantio contendo latossolo,
esterco orgânico, vermiculita e substrato comercial Bioplant®. As sementes de soja sofreram
ataque de larvas de Delia platura (Meigen, 1826) (Diptera: Anthomyiidae), oriundas do local
de estocagem. A soja no campo teve dano no caule, pecíolos e folhas causado pelo curuquerê
Ascia monuste orseis (Godart) (Lepidoptera: Pieridae) e na estufa pelo oídio Microsphaera
diffusa Cke. & Pk. (Fungi). Diversas aranhas e coleópteros Coccinellidae na fase larval e
adulta atuaram como predadores fazendo o controle biológico natural na área de campo da
soja e da pimenta. Poucas plantas de pimenta no campo sofreram danos pelo curuquerê e na
casa de vegetação algumas foram atacadas por lesmas. Nos dois ambientes a pimenta se
desenvolveu satisfatoriamente e com pouco sinal de herbivoria. Concluímos que a soja possui
mais herbívoros no campo, mesmo assim esse ambiente é mais adequado a seu
desenvolvimento, já que os danos causados por fungos e pelo estiolamento na casa de
vegetação impedem seu desenvolvimento pleno. A pimenta apresenta bom desenvolvimento
e tem pouco dano por herbívoros nos dois ambientes, principalmente devido à substância
capsaicina, característica do gênero Capsicum, servindo como inibidor para herbívoros.
Palavras-chave: Cultivo; Cerrado; Insetos; Aranhas; Fungos.

Abstract: Soy and pepper are important crops in Brazil, but herbivory reduces crops
profitability. Herbivory damage is conditioned to the crop site, because the type of exposure
of the plant to the causative agents influences the amount of damage produced. The objective
of this study was to compare the incidence of herbivores and predators in soybean and
pepper, in an open field and in a greenhouse in Uberlândia MG, in Brazilian Savannah.
pág. 621
Observations took place from July to October 2016 during a crop cycle in an urban area of
the Algar Telecom Company. For sowing, 2 L culture bags were filled with 1.5 L of planting
mixture containing latosol, organic manure, vermiculite and Bioplant® commercial substrate.
Soybean seeds were attacked by larvae of Delia platura (Meigen, 1826) (Diptera:
Anthomyiidae) from the storage site. Soybean in the field had damage on the stem, petioles
and leaves caused by the caterpillar Ascia monuste orseis (Godart) (Lepidoptera: Pieridae)
and in the greenhouse by the powdery mildew Microsphaera diffusa Cke. & Pk. (Fungi).
Several predators as Coccinellidae (Coleoptera) in the larval and adult phase and spiders
performed the natural biological control in the field area of soybean and pepper. Few pepper
plants in the field were damaged by the caterpillar and in the greenhouse some were attacked
by slugs. In both environments the pepper plants developed satisfactorily and with little sign
of herbivory. We conclude that soybean has more herbivores in the field, even though this
environment is more appropriate to its development, since the damages caused by fungi and
the weeding in the greenhouse prevented their growth. Pepper plants are well developed and
have little damage by herbivores in the two environments studied, mainly due to the
substance capsaicin, characteristic of the genus Capsicum, serving as an inhibitor for
herbivores.
Keywords: Crop; Savannah; Insect; Spider; Fungi.

1. Introdução

A soja, espécie Glycine max (L.) Merr. (Fabaceae), tem uma participação milenar na

alimentação humana (SEDIYAMA, 2009). Atualmente, ela é utilizada amplamente em

alimentos processados por conter uma grande quantidade de proteínas, ferro, vitamina B e

fibras. Ela é também utilizada como ingrediente em rações animais por ser uma matéria prima

mais em conta e mostrar excelentes resultados no ganho de massa em um curto intervalo de

tempo, por exemplo, a soja supera o milho no ganho de massa bovino. Além de alimento, a

soja também é utilizada como commodity por poder ser armazenada por um grande período

de tempo e ainda manter suas características principais (CAVINATTO, 2012).

Segundo Hoffmann-Campo e colaboradores (2000) têm-se no Brasil diversas pragas

ou herbívoros que atacam as sementes, hastes, folhas, pecíolos, vagens e grãos. Dentre os

principais organismos que causam danos, foram citados: lagartas de lepidópteros, coleópteros

desfolhadores, brocas, corós e percevejos sugadores. Para combater todos esses insetos

herbívoros, a maioria dos produtores faz uso de pesticidas químicos. Porém já se sabe que as

pág. 622
pragas de seus caules e folhas são muitas vezes combatidas sem real necessidade devido ao

pouco conhecimento do produtor. O manejo correto é a chave para um plantio mais saudável,

com menor custo, menor impacto ambiental e socialmente correto.

Experimentos de manipulação podem simular o dano causado por herbívoros

(ALVES-SILVA, 2014) e fornecer indicadores sobre qual é o nível de dano em que a planta

consegue se recuperar sem afetar a produção de frutos e sementes. Caso o dano seja maior e a

planta tenha queda acentuada na sua produtividade, pode ser indicado, nesse momento, o uso

de um defensivo.

A pimenta malagueta Capsicum frutescens L. (Solanaceae) é uma erva condimentar,

de porte arbustivo, perene e hortícola (PATRO, 2014). É cultivada principalmente para fins

alimentares, condimentares, ornamentais e também medicinais, já que possui um alto valor

nutricional com três importantes antioxidantes naturais: os carotenoides e as vitaminas C e E

(Reifschneider 2000). Esses antioxidantes atuam na prevenção de doenças degenerativas,

cardiovasculares, Parkinson e Alzheimer. As pimentas medicinais, entre elas a malagueta,

também proporcionam benefícios à saúde por auxiliar o aumento de sensações de bem-estar e

humor, auxiliar a produção de endorfina pelo cérebro, a queda dos níveis de insulina e

consequentemente diminuindo os riscos de desenvolver diabetes tipo II (Fitoterapia, 2015).

As pimentas pertencentes à família Solanaceae e ao gênero Capsicum tem destaque na

riqueza cultural brasileira, utilizadas amplamente na culinária e presentes nas crenças

populares e até mesmo na medicina natural ou alternativa. O gênero Capsicum faz referência

ao alcaloide presente em seus frutos e que lhes dão o sabor pungente: a capsicina

(Reifschneider, 2000). Apesar do Brasil ser considerado o centro de diversidade das pimentas

do gênero Capsicum e possuir grande variedade de espécies, seu estudo e utilização ainda não

é muito explorado.

pág. 623
 Além dos benefícios físicos, a pimenta é um cultivo importante para o agronegócio e

a inserção socioeconômica de famílias de baixa renda, uma vez que pode ser cultivada por

pequenos agricultores e pela agricultura familiar, podendo ser comercializada processada ou

in natura (Nascimento et al. 2014).

Segundo Barbieri (2006), a pimenta malagueta do gênero Capsicum, apresenta como

principais pragas os ácaros, pulgões, tripes, besouros, vaquinha e lagartas que cortam o caule

e causam tombamento da planta, além de herbívoros que se alimentam também de folhas,

pecíolos e frutos. O controle de doenças e pragas na cultura deve ser iniciado a partir da

condução adequada da cultura, proporcionando condições ideais para que a planta não fique

sujeita a estresses causados por época de plantio incorreta, adubação desbalanceada, questões

hídricas, ferimentos, competição, etc. Portanto é importante a utilização de manejos

preventivos de controle.

2. Objetivos

O objetivo do trabalho realizado foi observar os herbívoros presentes em campo e em

casa de vegetação durante um ciclo das culturas da soja e da pimenta.

3. Material e método

Foram utilizados para a semeadura das culturas sacos pretos de polietileno com

capacidade de 2L, enchendo-os com cerca de 1,5L de mistura para plantio contendo latossolo,

esterco bovino curtido, vermiculita e substrato comercial Bioplant® em porções iguais. Cada

espécie teve 332 sacos preparados, sendo metade colocada em área de sol pleno e a outra

metade colocada dentro de estufa, onde permaneceram por cerca de 100 dias desde a

semeadura até o final do experimento.

pág. 624
 Foram utilizadas sementes de soja doadas pela Fazenda Experimental Capim Branco

da Universidade Federal de Uberlândia e sementes de pimenta comerciais da marca

Topseeds. As sementes passaram pelo teste de viabilidade do Tetrazólio e por teste de

germinação em laboratório. O primeiro lote de soja estava contaminado e foi descartado,

sendo substituído por novas sementes.

As visitas nas áreas de plantio ocorreram diariamente nos primeiros 30 dias após o

plantio, depois disso as áreas eram vistoriadas em três dias não consecutivos por semana até o

final do ciclo. Observamos a presença de herbívoros causando danos nas plantas ao se

alimentarem, além de diversos artrópodes benéficos que auxiliaram no controle biológico

natural desses herbívoros.

4. Resultados

Foram observados nos dois ambientes de cultivo (sol pleno e estufa) diversos

organismos causando danos e benefícios. Entre eles temos:

 Delia platura (Meigen, 1826) (Diptera: Anthomyiidae) (Fig. 1) – larvas foram encontradas

se alimentando nos cotilédones das sementes de soja durante o teste de germinação no

laboratório. Provavelmente as sementes adquiriram o patógeno durante a estocagem, após a

colheita. Esse lote de sementes foi descartado e um novo foi adquirido. De acordo com Link e

Costa (1981), o ataque de D. platura em sementes de feijão apresentaram sintomas

semelhantes aos observados na semente de soja durante a germinação: sementes

inviabilizadas para a germinação ou plântulas anormais com cotilédones perfurados e

deformados (Fig. 2).

pág. 625
 Curuquerê-da-couve: Ascia monuste orseis (Godart) (Lepidoptera: Pieridae) - lagartas

atacaram a soja e a pimenta no campo se alimentando de suas folhas, pecíolos e caules jovens

no inicio do desenvolvimento das culturas (Fig.3,4 e 5)

 Microsphaera diffusa Cke. & Pk. (Fungi) (Fig. 6): Oídio da Soja – Incidência severa de

oídio nas plantas de soja na estufa;

 Besouros Joaninhas (Coccinellidae) (Fig. 7 e 8) – as Joaninhas em fases larval e também

adulta fizeram o controle biológico nas áreas de sol pleno.

 Aranhas (Aracnidae) (Fig. 9) – foram encontradas aranhas jovens e adultas nos sacos de

plantio da soja e da pimenta, principalmente na área de sol pleno. As aranhas fizeram o

controle biológico natural na área.

 Lesmas (Gastrópoda) - atacaram plantas de pimenta em estufa destruindo o tecido foliar;

 Outros: (Fig. 10, 11 e 12) Foram encontrados na área aberta sobre as plantas ovos de

outros insetos, ovos de Neuróptera, minadores nas folhas de soja corós e cupins no solo de

alguns sacos de plantio de soja.

5. Conclusão

Concluímos que a soja possui mais herbívoros no campo, mesmo assim esse ambiente

é mais adequado a seu desenvolvimento, já que os danos causados por fungos (oídio) e pelo

estiolamento na casa de vegetação impedem seu pleno desenvolvimento e prejudicam muito o

enchimento dos grãos.

A pimenta apresenta bom desenvolvimento e tem pouco dano por herbívoros nos dois

ambientes estudados, principalmente devido à substância capsaicina, característica do gênero

pág. 626
Capsicum, servindo como inibidor para herbívoros. Mesmo assim, o cultivo pode ser menos

danificado caso as plantas estejam no sol pleno ou afastadas do chão da estufa.

6. Agradecimentos

Agradecemos a Empresa Algar Telecom pelo apoio desde o início do projeto.

Agradecemos as agências de fomento Fapemig e CNPQ pelas bolsas de Iniciação Científica

concedida a João Paulo Menezes de Sousa e Fabiana Silva Fraga, respectivamente, durante a

realização do projeto.

REFERÊNCIAS

ALVES-SILVA, E.; BACHTOLD, A.; BARÔNIO, G.J.; TOREZAN-SILINGARDI H.M. &

DEL-CLARO, K. 2014. Ant–herbivore interactions in an extrafloral nectaried plant: are

ants good plant guards against curculionid beetles? Journal Natural History.

BARBIERI RL. 2006. Pesquisa com Capsicum na Embrapa Clima Temperado. In:

ENCONTRO NACIONAL DO AGRONEGÓCIO PIMENTAS (Capsicum spp.), 2.;

MOSTRA NACIONAL DE PIMENTAS E PRODUTOS DERIVADOS, 2., 2006. Brasília,

Anais. Brasília: Embrapa Hortaliças, 3p. 1 CD- Rom.

CAVINATTO, J. P. Soja: o brilho do grão de mil e uma utilidades. Agrolink23/04/12.

Disponível em: http://www.agrolink.com.br/noticias/soja--o-brilho-do-grao-de-mil-e-uma-

utilidades_148113.html

FITOTERAPIA & PLANTAS MEDICINAIS. Benefícios e propriedades das pimentas

medicinais. Disponível em: <http://www.plantasmedicinaisefitoterapia.com/pimentas-

medicinais.html>. Acesso em: 24 mar. 2015.

HOFFMANN-CAMPO, C. B.; MOSCARDI F.; CORRÊA-FERREIRA B. S.; OLIVEIRA L.

J.; DANIEL RICARDO SOSA-GÓMEZ D. R.; PANIZZI A. R.; CORSO I. C. & GAZZONI

pág. 627
D. L.; OLIVEIRA E. B. Pragas da Soja no Brasil e seu manejo integrado ISSN 1516-

7860. EMBRAPA Londrina. 2000.

LINK, D; COSTA, E. C. Ocorrência e danos causados por larvas de Delia platura

(Meigen, 1826) (Diptera: Anthomyiidae) em algumas culturas de importância agrícola.

Centro de Ciências Rurais, Santa Maria, v. 11, n. 1, p.57-62, 1981.

NASCIMENTO, W. M. et al (Ed.). Produção de Sementes de Hortaliças: Volume II.

Brasília: Embrapa Hortaliças, 2014. 341p.

PATRO, R.. Pimenta – Capsicum spp. 2014. Disponível em:

<http://www.jardineiro.net/plantas/pimenta-capsicum-spp.html>. Acesso em: 24 mai. 2017.

REIFSCHNEIDER, F. J. B. (Org.). Capsicum: Pimentas e pimentões do Brasil. Brasília:

Embrapa, 2000. 113p.

SEDIYAMA, T.; TEIXEIRA, R. C. & BARROS, H. B. Origem, evolução e importância

econômica. Tecnologia de produção e usos da soja. Londrina: Editora Mecenas (2009): 1-

5.

pág. 628
ANEXO

Fig. 1 – Pupas e adulto de Delia platura em sementes de soja; Fig. 2 – Plântulas de soja durante o teste de
germinação no laboratório; Fig 3 – Lagartas retiradas da soja; Fig. 4 – Curuquerê em folha de mostarda
ao lado das plantas de soja e pimenta; Fig. 5 – duas lagartas nos primeiros instares, uma no último instar e
uma pupa; Fig. 6 – Oídio da soja - Microsphaera difusa; Fig. 7 – Joaninha sobre folha de pimenta; Fig. 8 –
Joaninha; Fig. 9 – Aranha fazendo controle biológico dentro e fora dos recipientes de plantio nas áreas de
sol e estufa; Fig. 10– Ovos não identificados sobre a folha de pimenta; Fig. 11 – Ovo de neurópetera sobre
folha de soja; Fig. 12 – Minador dentro da folha de soja.

pág. 629
 Quais mudanças a retirada de matas ripárias causam no comportamento
de um típico fragmentador?
Which changes are caused by riparian deforestation on the behavior of a typical
shredder?

Ferreira, Wander Ribeiro1; Gonçalves Jr, José Francisco2 & Callisto, Marcos.1

1
UFMG; 2UNB
ferreirawr@gmail.com

Resumo: Atividades antrópicas em zonas ripárias de riachos de altitude podem

potencialmente, alterar o comportamento de insetos fragmentadores na decomposição de
detritos foliares, sendo importantes para a conservação de biodiversidade aquática. Este
estudo teve como objetivo testar a hipótese de que a substituição de detritos foliares de
espécies de plantas nativas por monoculturas, pasto, espécies exóticas e presença de cinzas na
água afetam o comportamento alimentar e construção de abrigo de larvas de Phylloicus sp.
(Calamoceratidae, Trichoptera), através de experimentos em laboratório. As larvas foram
coletadas no Parque Estadual da Serra do Rola Moça, bacia do rio Paraopeba, MG. Em
laboratório as larvas foram retiradas de seus abrigos e colocadas em aquários (6 L), oferecidos
discos de folhas pré-condicionadas para avaliar o consumo e construção de abrigo. Foram
montados 3 tratamentos com monocultura, pasto e espécie de planta exótica; um tratamento
com cinzas e um controle (Maprounea guianensis), com 5 réplicas cada. Para verificar
diferenças entre os tratamentos e o controle foi utilizada ANOVA two-way e teste t-Student.
O consumo de folhas foi significativamente menor nos tratamentos do que no controle (F4, 70=
41,91, p < 0,001) exceto o tratamento com cinzas que não diferiu. Na utilização de detritos
foliares para a construção de abrigo, apenas o tratamento com detrito de pasto foi
significativamente menor do que o controle (F4, 70= 5,785, p < 0,001). Nossos dados
evidenciaram a influência negativa de atividades antrópicas nos comportamentos de consumo
e construção de abrigo por Phylloicus utilizando detritos foliares de espécies ripárias, de
monoculturas e pasto.
Palavras-chave: Comportamento; Monocultura; Pasto; Espécie exótica; Fragmentadores.

Abstract: Anthropic activities in riparian zones of headwater streams can potentially change
the insects behavior in the decomposition of leaf detritus, being important for the conservation
of aquatic biodiversity. This study aimed to test the hypothesis that the substitution of native
leaf detritus by monocultures, non-native species and presence of ash in the water affect the
feeding behavior and case-building by Phylloicus sp (Calamoceratidae, Trichoptera) through
laboratory experiment. The larvae were collected in the Serra do Rola Moça State Park,
Paraopeba river basin, MG. In the laboratory, the larvae were removed from their cases and
placed in containers (6 L), with discs of pre-conditioned leaves to evaluate the consumption
and case-building. The experiment consisted of three treatments with monoculture, pasture,

pág. 630
and non-native specie; one treatment with ash and one control (Maprounea guianensis), with
5 replicates each. ANOVA two-way and t-test were performed to verify differences between
treatments and control. The leaf consumption in the treatments was significantly lower than
the control (F4, 70= 41.91, p < 0.001) except the treatment ash that did not differ. In the use of
detritus for case-building, only the treatment with pasture was significantly lower than the
control (F4, 70= 5,785, p < 0.001). Our data evidenced the negative influence of anthropic
activities on consumption behavior and case-building using leaf detritus of riparian specie,
monoculture and pasture by Phylloicus sp.

Keywords: Behavior; Monoculture; Pasture; Non-native species, Shredders.

1. Introdução

Macroinvertebrados bentônicos fragmentadores exercem importante papel ecológico

em cadeias alimentares em ecossistemas aquáticos, consumindo folhas que caem e acumulam-

se no fundo de riachos (GRAÇA, 2001; LI & DUDGEON, 2008). Estudos sobre interações

de fragmentadores e seus recursos foliares em riachos são fundamentais para compreender o

funcionamento de riachos de cabeceiras e importância para sua conservação.

Estudos recentes evidenciam as influências de atividades antrópicas (p.ex.

agropecuária) na assimilação de recursos alimentares por macroinvertebrados em riachos de

cabeceira através de avaliações de assinaturas isotópicas de 13C e 15N (CASTRO et al. 2016).

Esta é uma importante ferramenta complementando análises de conteúdos alimentares nos

tratos digestivos de larvas de insetos fragmentadores de detritos foliares ripários (FERREIRA

et al. 2015). Estes organismos em áreas alteradas por monocultura de cana-de-açúcar e pasto

os macroinvertebrados apresentaram dieta mais generalista, enquanto que em áreas naturais os

grupos tróficos foram mais especialista (CASTRO et al. 2016). No estudo de Ferreira et al.

(2015) foi observado que em riachos cercados por agricultura, larvas de Phylloicus sp.

(Calamoceratidae, Trichoptera) exibem comportamento coletor-catador devido à

disponibilidade de matéria orgânica particulada fina como recurso em maior abundância em

seus conteúdos estomacais. Por outro lado, em áreas com pastagem e cobertura natural, os

pág. 631
Phylloicus exibem comportamento especialista devido à disponibilidade de matéria orgânica

particulada grossa observada em seus tratos digestivos.

Outro distúrbio de grande importância para os ecossistemas terrestres e aquáticos são

as queimadas, tanto em áreas protegidas quanto em áreas onde há remanescentes de vegetação

nativa. O aumento da frequência de queimadas no Cerrado brasileiro é atribuído a mudanças

climáticas, intensificação de desmatamento e agricultura (STRASSBURG et al. 2017). O

aquecimento global resulta em alterações no regime hidrológico com o aumento de secas

prolongadas, o que favorece a maior incidência de queimadas (ANDREAE et al. 2004; LI et

al. 2006) e, consequentemente, o aumento de CO2 que em excesso na água pode dificultar a

obtenção de oxigênio pelos organismos (MARTINS et al. 2016).

Os efeitos do fogo em ecossistemas aquáticos podem ser diretos, incluindo aumento

na temperatura, concentração de nutrientes, cinzas, carvão vegetal e amônia, considerados de

menor impacto sobre as comunidades de macroinvertebrados; ou indiretos, de maior impacto

e variam com a magnitude do distúrbio, resultando em aumento de erosão, transporte e

deposição de sedimentos que provocam alterações em habitats fluviais, alterações na ciclagem

de nutrientes e aumento de turbidez (MINSHALL 2003; KATSOS 2013). Os impactos de

queimadas em comunidades de macroinvertebrados bentônicos variam com a intensidade e

extensão, características do fluxo (p. ex. declividade e volume da corrente), cobertura vegetal,

geologia e topografia da área afetada (MINSHALL 2003; TRONSTAD et al. 2012) e

dependendo da intensidade podem resultar em alterações no comportamento de

macroinvertebrados fragmentadores devido às mudanças qualitativas e substituição de

recursos alimentares vegetais disponíveis após o fogo, atividades de uso da terra e invasão de

espécies de plantas exóticas.

Este estudo buscou avançar no entendimento das relações e efeitos de distúrbios

antrópicos no comportamento de macroinvertebrados fragmentadores de detritos foliares em

pág. 632
riachos de cabeceira e buscou testar a hipótese de que a substituição de detritos foliares de

espécies de plantas nativas por monocultura, pasto e plantas exóticas como potenciais fonte de

alimentos e o efeito negativo do fogo pela presença de cinzas na água alteram o

comportamento alimentar e construção de abrigo por larvas de Phylloicus sp.

(Calamoceratidae, Trichoptera).

2. Metodologia

2.1. Área de estudo

A coleta de larvas de Phylloicus foi realizada no riacho Taboões (20º 03’ 38.86”S, 44º

03’ 03.29”W), Parque Estadual da Serra do Rola Moça (PESRM) e transportadas vivas para o

Laboratório de Ecologia de Bentos, ICB/UFMG. O PESRM localiza-se no trecho alto da

bacia do Rio Paraopeba em Minas Gerais. Apresenta águas claras e cobertura de dossel bem

desenvolvida, responsável pela constante queda de folhas que se acumulam no leito do riacho

(MORETTI et al. 2009). Devido ao seu grau de conservação e à disponibilidade de recursos

alimentares possui rica comunidade de macroinvertebrados bentônicos com abundância de

larvas de Phylloicus.

2.2. Desenho experimental

Em laboratório com fotoperíodo de 12 horas e temperatura controlada entre 15-20 0C

foram montados experimentos com 3 tratamentos: monocultura de cana-de-açúcar, pasto

(capim-elefante) e espécie exótica (lírio-do-brejo); um tratamento com cinzas e um controle, e

cada tratamento com 5 réplicas em recipientes de plástico (6 L) aerados com bomba de ar. Em

cada réplica foi colocada uma larva de Phylloicus sem abrigo e oferecidos 5 discos de folhas

lixiviadas. No controle e tratamento cinzas foram oferecidos discos de folhas da espécie

pág. 633
Maprounea guianensis (Euphorbiaceae, Aublet 1775). As cinzas (1g) foram adicionadas em 2

litros de água (Figura 1). Os experimentos tiveram duração de 7 dias. No final dos

experimentos, os discos de folhas foram removidos, secos a 60ºC em cadinhos de alumínio

por 72 horas e até peso constante para a determinação do peso final. A utilização dos recursos

para consumo e construção de abrigo nos tratamentos e controle foram calculados pela

diferença entre os pesos secos inicial e final.

Figura 1. Desenho experimental de consumo e construção de casulo por larvas de Phylloicus

(Trichoptera: Calamoceratidae).

2.3. Parâmetros físicos e químicos de qualidade de água

Para avaliar possíveis alterações na qualidade da água nos tratamentos em relação ao

controle foram mensurados parâmetros físicos e químicos na coluna d’água com auxílio de

aparelhos portáteis Digimed: pH, condutividade elétrica (μS/cm), sólidos totais dissolvidos

(g/L), turbidez (UNT). A alcalinidade total (μEq/L CO2) foi avaliada pelo método Gran

(CARMOUZE 1994).

pág. 634
 2.3. Análises estatísticas

A utilização de folhas por Phylloicus para consumo e construção de abrigo nos

tratamentos (monocultura, pasto, espécie exótica e cinzas) em comparação ao controle foram

testados por uma análise de variância ANOVA two-way. Quando necessário, os dados foram

transformados (arcoseno da raiz quadrada), seguido por um teste a posteriori de Tukey para

avaliar quais variáveis dos tratamentos foram diferentes do controle.

Para avaliar as diferenças nos parâmetros físicos e químicos de qualidade de água foi

aplicado um teste t-Student pareado dos valores médios encontrados. As análises foram

realizadas no software livre R (R CORE TEAM 2014, pacote vegan).

3. Resultados

Comparando os tratamentos, o consumo de folhas para alimentação foi

significativamente menor com detritos de monocultura, pasto e espécie exótica em relação ao

controle (ANOVA, F4, 70= 41,91, p < 0,001). No tratamento cinzas o consumo e construção de

abrigo não diferiram do controle. O menor consumo foi observado em monocultura e espécie

exótica (Figura 2A). Na utilização do recurso para construção de abrigo (casulo), apenas o

tratamento com detrito de pasto diferiu significativamente em relação ao controle e

apresentou a menor proporção (aproximadamente 40%, ANOVA, F4, 70= 5,785, p < 0,001). A

maior proporção de folhas utilizadas para a construção de abrigo foi observada no tratamento

com espécie exótica (aproximadamente 80%, Figura 2B).

pág. 635
 Figura 2. Box-plot proporção de consumo de folhas (A) e construção de abrigo (B). Letras sobre
as caixas indicam diferenças significativas (teste de Tukey) dos tratamentos em relação ao controle.

A maior variação nos dados físicos e químicos foi observada no tratamento com

cinzas e estatisticamente diferente do controle (p < 0,05) em todos os parâmetros mensurados

(Tabela 1).

Tabela 1. Valores médios de parâmetros físicos e químicos mensurados nos experimentos.

Asteriscos indicam valores significativamente diferentes entre os tratamentos e controle pelo teste t-
Student.
Condut T T Alcalin
p ividade DS urbidez idade (µEq/L
Experimentos H (µS/cm) (mg/L) (UNT) de CO2)
Controle (M. 7 6 0
guianensis) .1 14.5 .3 .97 135.5
Monocultura (cana-de- 6 6 0
açúcar) .9 15.2 .9 .63 138.3
7 7 1
Pasto (capim elefante) .0 15.9 .3 .0 155.9
Espécie exótica (lírio- 7 7 1
do-brejo) .1 15.9 .3 .0 162.4
7 7 1 1935.4
Cinzas (M. guianensis) .8* 188.8* 5.45* .9* *

4. Discussão e conclusões

Os resultados deste estudo evidenciam a influência de atividades antrópicas de

monocultura, pasto, cinzas e espécies de plantas exóticas no comportamento de consumo de

folhas e construção de abrigo por larvas de Phylloicus sp. em riachos de cabeceira. Nota-se

pág. 636
que os detritos foliares não nativos foram menos consumidos em relação ao controle. Segundo

Navarro & Gonçalves (2017) a preferência alimentar de fragmentadores pode estar associada

às propriedades químicas das folhas, não avaliadas em nosso estudo, como concentração de

nitrogênio, pré-condicionamento microbiano e compostos secundários que determinam a

palatabilidade dos detritos foliares.

Dentre os detritos foliares não nativos oferecidos, pasto foi o mais consumido para a

alimentação e menos utilizado para construção de abrigo, provavelmente por suas

características nutricionais e estruturais que o diferencia dos demais. O detrito de pasto, por

ser muito macio, dificultou a construção de abrigo pelas larvas de Phylloicus. Na literatura há

relatos da preferência de Phylloicus por folhas mais duras e com maior concentração de

compostos secundários o que confere maior proteção contra ataques microbianos (RINCÓN

& MARTINEZ 2016).

No tratamento com cinzas, embora tenham sido observadas elevadas alterações nos

valores dos parâmetros físicos e químicos não foram observadas alterações comportamentais

significativas das larvas de Phylloicus em comparação ao controle. Provavelmente a

quantidade de cinzas utilizada no experimento não foi suficiente para provocar alterações

comportamentais no seu consumo e construção de abrigo. Os efeitos de queimadas variam

com a magnitude do distúrbio de forma que o aumento na temperatura, nutrientes, cinzas,

carvão vegetal e amônia são considerados efeitos diretos e de menor impacto sobre as

comunidades de macroinvertebrados bentônicos (MINSHALL 2003; KATSOS 2013).

Concluímos que nossa hipótese foi parcialmente corroborada uma vez que (i) as larvas

tiveram seus comportamentos alterados nos tratamentos com monocultura, pasto e espécie

exótica e (ii) não observado no tratamento com cinzas em relação ao controle. Isto nos leva a

considerar que a invasão biológica e atividades agrícolas e pasto são fatores chaves que levam

pág. 637
a alterações negativas na ecologia e sobrevivência de organismos aquáticos em cenários de

mudanças globais e perda de biodiversidade.

Como desdobramentos desta linha de pesquisa será determinada qual a concentração

de cinzas na água altera o comportamento alimentar e construção de abrigo por Phylloicus e

concentração letal (CL50) visto que em um primeiro experimento piloto a quantidade de

cinzas acrescentada de forma aleatória provocou 100% de mortalidade das larvas.

Buscaremos também como contribuição à ecologia comportamental de fragmentadores

aquáticos, avaliar o efeito de espécies vegetais utilizadas na recuperação de mata ripária como

potenciais fontes de alimento no comportamento de consumo e construção de abrigo por

larvas de invertebrados fragmentadores.

Os resultados obtidos neste estudo servirão como fonte de informações importantes

aos tomadores de decisão em medidas de recuperação, conservação e manejo de ecossistemas

aquáticos.

5. Agradecimentos

O CNPq concedeu bolsa PDJ a WRF (Processo 150105/2017-7), ao Programa Peixe-

Vivo da Companhia Energética de Minas Gerais, P&D ANEEL/CEMIG GT-487,

Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), Fundação de

Amparo à Pesquisa o Estado de Minas Gerais (FAPEMIG), Fundação de Desenvolvimento da

Pesquisa (FUNDEP). MC é bolsista de produtividade CNPq (no. 303380/2015-2), apoiado

pelo CNPq (projeto no. 446155/2014-4) e bolsista PPM FAPEMIG (IX-00525-15).

Agradecemos aos colegas de equipe do Laboratório de Ecologia de Bentos/UFMG pelo apoio

nas atividades de campo. Ao programa ECMVS/ICB/UFMG, Instituto Estadual de Floresta –

IEF pela licença de coleta de organismos e apoio da equipe do Parque Estatual da Serra do

pág. 638
Rola Moça (Marcus Vinícius, Carolina Alvarenga, Flávia Castro e Felipe Braga). Ao SISBIO

pela licença permanente para coleta de material zoológico nº 10635-2.

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pág. 639
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Moment of Truth for the Cerrado Hotspot. Nature Ecology & Evolution, 1, 0099, 1-3.

pág. 640
 Sincronismo e eficiência de defesas ao longo do desenvolvimento foliar
em Eriotheca gracilipes (Bombacaceae)
Synchronism and efficiency of defenses throughout leaf development in Eriotheca
gracilipes (Bombacaceae)

Santos, Danilo Ferreira Borges1; Calixto, Eduardo Soares2; Torezan-Silingardi, Helena

Maura3 & Del-Claro, Kleber4

1
UFU; 2USP; 3UFU; 4UFU
santosdanilo499@gmail.com

Resumo: As plantas utilizam diferentes tipos de defesas (e.g. químicas, físicas e biótica) para
sobreviverem às diferentes pressões seletivas encontradas no meio em que vivem. Essas
defesas podem ser sincronizadas e se sobreporem para promover uma maior eficiência. Sendo
assim, o presente estudo buscou analisar e verificar se existe sincronismo das defesas
apresentadas por Eriotheca gracilipes (Bombacaceae) contra herbivoria ao longo do
desenvolvimento foliar. O estudo foi realizado em área de cerrado sentido restrito, na Reserva
do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, de agosto a dezembro de 2016. Dois grupos
com 15 plantas de E. gracilipes cada, um com acesso de formigas (controle) e outro sem o
acesso de formigas (tratamento). Logo após a brotação foram selecionadas três folhas de cada
indivíduo, para análise de herbivoria. O nível de dano foliar foi mensurado em três diferentes
idades foliares: jovens, intermediárias e adultas; a dureza foliar foi avaliada em 23 folhas nas
três idades foliares mencionadas (n=69) com auxílio de penetrômetro; e a atividade dos
nectários extraflorais (NEFs, defesa biótica) foi mensurada a partir da observação da necrose
dos NEFs em 30 folhas de cada idade foliar (n=90). Nossos resultados mostraram que as
defesas presentes durante o desenvolvimento foliar são a química, a biótica e a física, as quais
parecem estar sincronizadas ao longo do tempo. Portanto, os resultados mostraram que existe
um possível sincronismo de defesas e picos de efetividade ao longo do desenvolvimento foliar
em E. gracilipes, conduzindo para uma melhor e eficiente defesa de suas estruturas.
Palavras-chave: Herbivoria; Dureza foliar; Defesa biótica; Nectários extraflorais.

Abstract: Plants utilize different defensive mechanisms (e.g. chemical, physical and biotic) to
overcome diverse selective pressures within the environment they inhabit. These defenses can
synchronize and overlap each other in order to promote more efficiency. Therefore, the
present study tried analyze and verify if there is synchronism of the defenses presented by
Eriotheca gracilipes (Bombacaceae) against herbivory throughout leaf development. The
study was conducted in an area of tropical savanna, Cerrado sensu stricto, at the reserve of
Clube de Caça e Pesca Itororó de Uberlândia, in January of 2017. Two groups were selected,
one accessible to ants (control) and one inaccessible to ants (treatment), each composed of 15

pág. 641
individuals of E. gracilipes, and three leaves of each individual were marked during foliar
sprouting for herbivory analysis. The levels of leaf damage were measured during three
different leaf stages: young, intermediate and adult; leaf toughness was evaluated in 23 leaves
during the three mentioned leaf stages (n=66) using a penetrometer; and the activity of
extrafloral nectaries (EFNs, biotic defense) was measured through observation of EFNs
necrosis in 30 leaves of each leaf stage (n=90). Our results show that defenses present during
leaf development are chemical, biotic and physical, which appear to be synchronized over
time. Thus, the results showed that there is a possible defense synchronism and effectivity
peaks throughout leaf development in E. gracilipes leading to a better and efficient defense of
their structures.
Keywords: Herbivory; Leaf toughness; Biotic defense; Extrafloral nectaries.

1. Introdução

As pressões produzidas pelos diferentes tipos de interações são importantes para manter

e estruturar as comunidades e ecossistemas terrestres. Essas interações vão permitir o bom

funcionamento das redes ecológicas, nas quais os organismos podem exercer controles

populacionais, serviços ecológicos, distribuição espacial, ciclagem da matéria, transferência

unidirecional da energia, entre outros (DEL-CLARO & TOREZAN-SILINGARDI, 2009;

PRICE et al. 2011; SANDERS et al. 2008). Uma das principais associações para compreensão

das comunidades terrestres são as interações realizadas entre plantas e insetos (EHRLICH &

RAVEN, 1964; TOMPSON, 2009). Interações entre esses dois grupos são extremamente

antigas, sendo que a herbivoria (interação antagônica) foi o primeiro tipo de interação a surgir

(LABANDEIRA, 2002; MISOF et al. 2014). Os insetos se especializaram nas mais diversas

formas e tamanhos para obterem seu alimento, enquanto que as plantas, em resposta a essas

pressões, se adaptaram a partir do desenvolvimento de defesas químicas, físicas e bióticas

(COLEY & BARONE, 1996; DEL-CLARO & TOREZAN-SILINGADI, 2012).

As defesas químicas são compostos secundários produzidos pelas plantas, como por

exemplo, alcalóides, aminas, monoterpenos, antocianina, flavonóides, quinonas, dentre outros

(AOYAMA & LABINAS, 2012), e realizam papéis fundamentais na interação da planta com

pág. 642
o meio (AGRAWAL & FISHBEIN, 2006). As defesas físicas compreendem as estruturas que

as plantas utilizam para diminuir as taxas de herbivoria, dificultando o acesso dos herbívoros

ou diminuindo a palatabilidade ou a digestibilidade de seus tecidos (e.g. espinhos e dureza

foliar) (DAVIDSON et al. 1989, COLEY, 1996). E por fim, a defesa biótica, aquela associada

à presença de predadores, é uma estratégia de defesa que utiliza mecanismos indiretos de

atração de predadores, e.g. nectários extraflorais (NEFs), levando indiretamente a uma

diminuição da taxa herbivoria nas plantas (ELIAS, 1983; KOPTUR, 1992). Os NEFs são

estruturas secretoras de um líquido rico em carboidratos e outros compostos diluídos

(GONZÁLEZ-TEUBER & HEIL, 2009), o qual atrai uma gama de artrópodes predadores

(ver MARAZZI et al. 2013), principalmente formigas (RICO-GRAY & OLIVEIRA 2007;

ROSUMEK et al. 2009).

Os diferentes tipos de defesa foliar visam proteger a planta contra a ação de herbívoros,

e todos eles apresentarão diferentes resultados dependendo da etapa do desenvolvimento da

planta. Por exemplo, Qualea multiflora (Vochysiaceae), uma árvore do Cerrado, altera suas

estratégias de defesas desde a brotação foliar até a fase madura da folha, apresentando uma

proteção eficaz contra a herbivoria (CALIXTO et al. 2015).

Com base nisso, o presente estudo analisou e verificou a existência de sincronismo das

defesas apresentadas por Eriotheca gracilipes contra herbivoria ao longo do desenvolvimento

foliar.

2. Materiais e métodos

2.1 Área e espécie de estudo

pág. 643
 O estudo foi desenvolvido na Reserva Particular do Patrimônio Natural do Clube Caça e

Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU), Uberlândia, Minas Gerais, a qual apresenta como

principal fitofisionomia o cerrado sentido restrito (ver BACHTOLD et al. 2013; VILELA et

al. 2014 para uma caracterização melhor da área). A planta escolhida para esse estudo foi

Eriotheca gracilipes (Figura 1a e 1b), que é uma árvore comum nos cerrados da região

sudeste de Minas Gerais (OLIVEIRA & BATALHA, 2005; SOUZA et al. 2009), presente na

área de estudo e que possui NEFs (1c e 1d) com formato achatado na base dos pecíolos e na

face adaxial das folhas (OLIVEIRA & OLIVEIRA-FILHO, 1991; MACHADO et al. 2008).

Figura 10 Folhas em estágio jovem (a), intermediário e adulto (b) de Eriotheca gracilipes e formigas das
espécies Camponotus crassus (c) e Tapinoma sp. (d) coletando néctar
2.2 Efetividade da defesa

O estudo utilizou 30 indivíduos, os quais foram divididos em dois grupos de 15 plantas

cada. Um grupo teve o acesso livre de formigas, sendo esse o grupo controle, e no outro grupo

o acesso de formigas foi impedido com aplicação da resina atóxica Tanglefoot na

circunferência da base do caule, sendo esse o grupo tratamento. O grupo controle recebeu a

resina apenas em metade da circunferência do ramo, permitindo o livre acesso de artrópodes

até a folhagem. Nos dois grupos, três folhas de cada indivíduo foram selecionadas e marcadas

no momento de brotação para análise de herbivoria ao longo do tempo, através do programa

ImageJ 1.47, em três diferentes momentos: folhas jovens, folhas com desenvolvimento

intermediário (intermediárias) e folhas adultas.

2.3 Dureza foliar

pág. 644
 Para avaliação da dureza foliar, foi selecionado um folíolo central (em posição oposta

ao pecíolo) de vinte e três folhas em cada um dos estágios de desenvolvimento: jovem,

intermediária e adulta, de plantas diferentes (n=69. Essas folhas foram retiradas das plantas,

colocadas em sacos herméticos enumerados dentro de uma caixa de isopor com gelo, para

análise em laboratório. Cada folha foi perfurada duas vezes no meio do limbo foliar, um furo

de cada lado, evitando a veia principal e as secundárias. A perfuração foi feita com o auxílio

de um penetrômetro e a média dos dois valores para cada folha foi usada nas análises.

2.4 Atividade dos nectários

Para avaliar se a atividade dos NEFs variou entre as idades das folhas (jovem,

intermediária e adulta), foram selecionados 90 NEFs (30 de cada idade foliar) de 30 plantas

diferentes. Esses NEFs foram classificados como “ativos” ou “não ativos” através da

observação de necrose dos tecidos secretores.

3. Análise dos dados

Foi utilizado teste de Mann-Whitney para verificar se a taxa de herbivoria é

influenciada pela presença de formigas. Teste de Kruskal-Wallis foi utilizado para comparar a

dureza foliar entre as idades foliares. Por fim, o teste de Chi-quadrado foi utilizado para

comparar a atividades dos NEFs entre as idades foliares. As análises e os gráficos foram feitos

utilizando o software R e o programa GraphPad Prism 6.0 ao nível de 5% de significância.

4. Resultados

Os resultados demonstraram que a presença de formigas influenciou a taxa de

herbivoria, sendo que o grupo sem formigas sofreu uma taxa de herbivoria significativamente

maior do que o grupo controle (U = 616,5, p < 0,001, Figura 2).

pág. 645
 ____________
***
25

Taxa de herbivoria (%)

20

15

10

0
Controle Sem formiga

Figura 2 – Taxa de herbivoria em Eriotecha gracilipes separada pelos tratamentos (controle e sem
formiga). Barras representam média e desvio padrão. ***p < 0,001

Os resultados mostraram que as folhas de E. gracilipes adquirem rigidez ao longo de

seu desenvolvimento, atingindo seu pico nas folhas adultas (H[2,68] = 49,74, p < 0,001). Os

NEFs de E. gracilipes se mostraram majoritariamente ativos nos estágios jovem e

intermediário, havendo uma baixa na atividade em estágios adultos (χ2 = 48,81, gl = 2; p <

0,001, Figura 3).

Figura 3 Nectário ativo, com visitante Ectatomma tuberculatum, e nectário não ativo

5. Discussão

Os resultados do estudo mostraram que a planta em estudo apresenta diferentes defesas

ao longo do desenvolvimento foliar, variando entre defesa química, biótica e física, o que

pode sugerir um sincronismo dessas defesas.

pág. 646
 A defesa biótica tem grandes benefícios, principalmente em estágios foliares jovens,

onde as folhas possuem uma maior concentração de conteúdos celulares como água e

nutrientes procurado pelos herbívoros, juntamente com uma menor quantidade de fibras ricas

em celulose e ligninas (COLEY, 1983; COLEY & AIDE, 1991; VARANDA et al. 2005). No

grupo controle, a sobreposição da defesa química com a defesa biótica exerceu uma redução

significativa na taxa de herbivoria quando comparada com o grupo sem formigas. Vários

estudos têm mostrado a efetividade das formigas como defesa biótica (ver RICO-GRAY &

OLIVEIRA, 2007). Por exemplo, Nascimento e Del-Claro (2010) mostraram que formigas

são agentes eficientes contra herbivoria, reduzindo não só a área da herbivoria na folha, mas

também aumentando a quantidade de frutos, permitindo à planta, maiores chances de

reprodução. Rosumek et al. (2009), também mostrou que a exclusão de formigas diminui

significativamente o fitness da planta, e que muitas destas dependem das formigas (terceiro

nível trófico) para receber proteção contra os herbívoros (segundo nível trófico).

A dureza foliar teve seu pico máximo quando a folha atingiu seu último grau de

desenvolvimento. Isso pode estar associado a lignificação, que é a deposição de lignina, uma

macromolécula associada à celulose da parede celular que confere rigidez, impermeabilidade

e resistência a ataques de herbívoros (TAIZ & ZEIGER, 2013). Calixto et al. (2015)

mostraram que as folhas de Qualea multiflora se tornam cada vez mais duras à medida se

desenvolvem, evidenciando que diferentes defesas são empregadas ao longo do

desenvolvimento foliar, semelhante ao que acontece com a planta aqui estudada.

Portanto, conclui-se que E. gracilipes apresenta diferentes defesas ao longo do

desenvolvimento foliar as quais podem estar em sincronia, contribuindo para uma maior

eficiência contra herbívoros e permitindo que ela se adapte às pressões exercidas pelo

ambiente em que se encontra, principalmente, aquelas causadas por herbívoros.

pág. 647
 6. Agradecimentos

Nós gostaríamos de agradecer ao Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia por ter

disponibilizado a reserva ecológica para o desenvolvimento da pesquisa; à Universidade

Federal de Uberlândia e à Universidade de São Paulo pela infraestrutura; ao Conselho

Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e à CAPES pelo apoio

financeiro.

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pág. 651
 Sistemas de acasalamento, polinização biótica e o sucesso reprodutivo
das plantas
Mating systems, biotic pollination and fitness of plants

Novaes, Letícia Rodrigues1

1
UFU
leenovaes.ufu@gmail.com

As plantas apresentam diversos sistemas de acasalamento, como apomixia, autogamia,

geitonogamia e alogamia. A apomixia é a formação de sementes férteis na ausência de fusão

de gametas, constituindo assim um modo de reprodução assexuada em plantas (ASKER &

JERLING, 1992; KOLTUNOW, 1993; CRUZ et al., 1998). A autogamia e a geitonogamia

consistem em formas de reprodução sexuada, baseada na auto-polinização e na auto-

fertilização. Em ambas a fecundação dos gametas ocorre a partir da transferência de pólen

dentro do mesmo indivíduo, diferindo na origem desse pólen, o qual na autogamia é oriundo

da mesma flor, e na geitonogamia de outra flor do mesmo indivíduo. A alogamia, por sua vez,

é a fusão de gametas provenientes de indivíduos diferentes de uma mesma espécie (VIEIRA

& FONSECA, 2014). Os sistemas que necessitam da fusão de gametas para formação de

sementes geralmente utilizam do serviço de polinização, seja abiótica (e.g. transferência de

pólen pelo vento) ou biótica. Estima-se que 87,5% das plantas necessitam da polinização

biótica, especialmente de abelhas (Figura 1), ou seja, da visitação floral para formar suas

sementes (OLLERTON et al., 2011; TOREZAN-SILINGARDI, 2012) até mesmo em plantas

autógamas (LLOYD,1992).

A polinização biótica ocorre por intermédio de um recurso (e.g. pólen, óleo, néctar,

resinas) que a flor oferece, que são utilizados por diferentes animais para alimentação,

reprodução e/ou construção de ninho, e são fundamentais para que ocorra o contato necessário

pág. 652
com os verticilos reprodutivos (TOREZAN-SILINGARDI, 2012; AGOSTINI et al., 2014).

Para que os visitantes encontrem esses recursos a planta sinaliza-os por meio dos atrativos

florais que podem ser desde as cores, os perfumes das flores, até a simetria delas

(VARASSIN & AMARAL-NETO, 2014). Com intuito de otimizar essa polinização e

aumentar o seu sucesso reprodutivo, além dos recursos e atrativos as plantas utilizam diversas

estratégias como a hercogamia (separação espacial dos verticilos reprodutivos), enantiostilia

(deflexão do estilete na flor) e a dicogamia (separação temporal das funções sexuais)

(OLIVEIRA & MARUYAMA, 2014).

Pode-se perceber que a polinização biótica incorre em vários custos, desde a

produção dos recursos, dos atrativos e das estratégias. A partir do fato de a maioria das

plantas utilizarem da polinização biótica para produção de sementes, mesmo essa

apresentando múltiplos custos, pode-se imaginar que essas plantas irão apresentar um maior

sucesso reprodutivo, em termos de produção de sementes e variabilidade genética, do que

aquelas que possuem apenas sistemas apomíticos obrigatórios ou que utilizam da polinização

abiótica. Será então uma vantagem inquestionável apresentar sistemas de acasalamento

dependentes de polinização biótica?

Essa não é uma pergunta simples de responder, pois se essa fosse a melhor estratégia

provavelmente não existiriam outros sistemas e se fosse uma alternativa que não

proporcionasse benefícios não teria persistido no decorrer da evolução, isto é, haveria sido

selecionada negativamente. Dessa forma, cabe analisar alguns fatores. As plantas recebem

vários tipos de visitantes florais atraídos pelos sinais que emitem. Os visitantes podem ser

tanto polinizadores efetivos ou eventuais, dependendo de seu comportamento especialista ou

generalista e sua taxa de visitação, mas há também os pilhadores de recursos florais, que

utilizam os recursos, porém não medeiam a frutificação por não entrar em contato com as

estruturas reprodutivas, e ainda existem os herbívoros das flores, que se alimentam de partes

pág. 653
de suas estruturas (TOREZAN-SILINGARDI, 2012; RECH et al., 2014; ALVES-DOS-

SANTOS et al., 2016).

Além de o comportamento dos visitantes ocasionar ou não na polinização pode

também, nos casos de ocorrer essa interação mutualística, determinar a incidência de

endogamia, quando o animal visita apenas flores dentro do mesmo indivíduo, tornando a

dispersão do pólen restrita, possibilitando a expressão no fenótipo de alelos deletérios,

ocasionando assim a diminuição no fitness da planta. Outro fator talvez relevante, porém,

pouco explorado é o processo inverso, denominado de exogamia, no qual os animais

percorrem longas distâncias e dispersam o pólen de maneira que a fecundação reúna

genótipos adaptados a diferentes locais e que também diminua o fitness da planta, por obter

progênies adaptadas a nenhum dos habitats (BEGON, 2007).

É provável que os benefícios obtidos pelas plantas que apresentam sistemas de

acasalamentos via polinização biótica têm, na maioria dos casos, sobrepujado os custos, visto

que é uma estratégia persistente e majoritária dentre as Angiospermas (KARASAWA, 2005).

Entretanto, vale ressaltar que o sucesso reprodutivo de plantas que necessitam de visitantes

florais para a transferência do pólen e consequente reprodução está intimamente relacionado

com comportamento desses visitantes, pois mesmo as plantas investindo em estratégias para

ocorrência de uma polinização ótima os visitantes podem intricar todo o processo, seja por

não mediar a frutificação, gerando apenas custos, ou por proporcionar depressão endo ou

exogamica. Além do comportamento, a ocorrência e abundância desses visitantes também são

determinantes para esse sistema, as quais, por sua vez, a planta também tem influência. Dessa

forma, há influência recíproca. A partir disso, é presumível que o que deve estar garantindo a

persistência e predominância desse sistema seja a efetividade e preponderância da interação

mutualística, em detrimento de comportamentos oportunistas. Assim como a eficiência das

estratégias adotadas pela planta para orientar o comportamento dos visitantes florais, obtendo

pág. 654
com esse sistema uma maior variabilidade genética e produção de sementes, como mostram a

maioria dos estudos (PROCTOR et al., 1996).

A B

C D
Figura 1. Abelhas polinizadoras de Malpighiaceae. A) Epicharis flava; B) Centris bicolor; C) Centris
sp.; D) Centris bicolor.

REFERÊNCIAS

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pág. 656
 Software capaz de reconhecer cigarras no cafeeiro
Software capable of recognizing cicadas in coffee

Dezotti, A.K.1; Escola, J.P.L.1; Soares, L.E.1; Maccagnan, D.H.B.2; Cardoso, A.M1.

1
IFSP; 2UEG
kenzodezotti@gmail.com

Resumo: Sabe-se que a ocorrência de insetos-praga é um dos fatores que podem

comprometer os índices de produtividade dos cultivos agrícolas e um dos grandes desafios é a
busca por métodos de manejo que sejam econômicos e sustentáveis simultaneamente. Uma
das formas que surge para contribuir com este manejo são os estudos ecológicos envolvendo a
captação de sinais acústicos emitidos pelos insetos durante a comunicação visando sua
identificação e ainda, prospectar possibilidades de manejo. Para isto, foi desenvolvido um
software capaz de captar tais sinais, decodificá-los e detectar a presença de determinado
inseto. Este projeto piloto utilizou como modelo a ocorrência de espécies de cigarras em
agroecossistema cafeeiro, porém, o desenvolvimento deste algoritmo pode contribuir para o
Manejo Integrado de Pragas (MIP) de várias outras espécies de insetos-praga, de seus agentes
de controle biológico, bem como auxiliar outros estudos envolvendo várias espécies animais.
Aqui deve constar apenas a parte da rede Quesada gigas, ou seja, responsável pela
identificação de cigarras no campo. Verificar se não há dados das duas redes.
Palavras-chave: Cicadidae, rede neural, Quesada gigas, ecologia comportamental,
interações.

Abstract: The occurrence of insect pests is one of the factors that can compromise the
productivity indexes of agricultural crops and one of the great challenges is the search for
management methods that are economical and sustainable simultaneously. One of the ways to
contribute to this management is the ecological studies involving the capture of acoustic
signals emitted by the insects during the communication in order to identify them and also to
prospect management possibilities. For this, software was developed capable of capturing
such signals, decoding them and detecting the presence of a particular insect. This pilot
project used as a model the occurrence of cicada species in a coffee agroecosystem, but the
development of this algorithm can contribute to the Integrated Pest Management (IPM) of
several other species of pest insects, their biological control agents, and to assist other studies
involving various animal species.
Keywords: Cicadidae, neural network, Quesada gigas, behavioral ecology, interactions.

pág. 657
 1. Introdução

A cadeia produtiva do café tem grande importância econômica, cultural, histórica e

social para o Brasil e por isto, todos os estudos que destacam sua importância merecem a

maior atenção possível (NEVES, 2016). Segundo a CONAB (2017), a área total plantada no

país totaliza 2,23 milhões hectares e deste total, 15% estão em formação e 85% em produção.

Ainda de acordo com este órgão, a primeira estimativa para a produção da safra cafeeira

(espécies arábica e conilon) em 2017, indica que o país deverá colher entre 43,65 e 47,51

milhões de sacas de 60 quilos de café beneficiado. O resultado representa redução de 15 a

7,5%, quando comparado com a produção de 51,37 milhões de sacas obtidas no ciclo anterior.

Em âmbito mundial, esta cultura também projeta o Brasil no mercado internacional,

pois a produção brasileira é a maior do mundo (com aproximadamente 37% do volume

produzido) e ainda, o país detém o título de maior exportador com 27% de participação no

mercado global (USDA, 2013).

Mas, para que o país continue figurando como expoente produtor e exportador, torna-se

imprescindível o constante investimento financeiro e intelectual para se manter o

desenvolvimento e aprimoramento das técnicas de produção existentes e, principalmente,

àqueles relacionadas ao manejo dos insetos-praga inserido no contexto dos cuidados

fitossanitários necessários aos cultivos agrícolas (OLIVEIRA et al., 2014; NEVES, 2016)

pois um dos maiores impedimentos para garantia desta boa produtividade e qualidade do

produto ainda é a alta incidência de problemas fitossanitários, pois a cultura hospeda vários

insetos, ácaros e patógenos (PFENNING et al., 2005).

Uma das propostas mais empregadas e aceitas mundialmente em relação aos tratos

fitossanitários citados anteriormente é o Manejo Integrado de Pragas (MIP), cuja metodologia

de aplicação se baseia em princípios ecológicos, considerações econômicas e sociais para a

pág. 658
tomada de decisão sobre o controle de pragas (STERN et al., 1959; KOGAN, 1998). Uma das

premissas desta técnica se baseia no fato de que a medida de controle deverá ser aplicada

apenas quando a densidade populacional (de uma determinada espécie previamente

identificada) seja composta por um número de indivíduos capaz de causar prejuízo econômico

aos cultivos agrícolas.

Neste sentido, um dos grandes desafios é identificação das espécies bem como a

quantificação da sua densidade populacional em condições de campo, pois, dependendo da

situação, a população de algumas espécies é composta por um grande número de indivíduos

que podem se encontrar dispersos em uma área muito vasta, fatos que tornam o procedimento

de amostragem extremamente dispendioso devido a necessidade de mão-de-obra.

Uma alternativa que surge para identificação destas espécies, bem como a possibilidade

de quantificar sua densidade populacional e uso em seu manejo, seria o estudo

comportamental envolvendo a captação e caracterização dos sinais acústicos emitidos por

algumas espécies durante seu processo de comunicação ou forrageamento em busca do

alimento, visto que tais sinais podem ser transmitidos pelo ar (LAMPSON et al., 2013).

Segundo Mankin et al. (2011), estudos que envolvem sons emitidos pelos insetos

podem ser divididos em três categorias: detecção, monitoramento e identificação. Assim,

detecção e monitoramento envolvem a classificação de sons por tipos pré-definidos e emitidos

por curtos ou longos períodos enquanto que a identificação envolve a classificação por

categorização, ou seja, separando os indivíduos por espécies, famílias, ordens ou ainda, entre

machos e fêmeas de acordo com as particularidades dos sons emitidos por cada espécie.

Apesar da complexidade de sons existentes em um mesmo habitat e das diferenças

existentes entres estes em locais e populações distintas, é possível estudá-los a fim de buscar

aplicabilidade no MIP conforme demonstrado por Ryan et al. (1996). Neste caso, as

pág. 659
conclusões indicaram que apesar da espécie Nezara viridula (Hemiptera: Pentatomidae)

utilizar os sinais acústicos transmitidos pelo substrato como a mesma estratégia de

comunicação e corte para acasalamento entre machos e fêmeas, alguns parâmetros

apresentaram diferenças entre indivíduos pertencentes a populações oriundas da Eslovênia e

da Austrália. Diante disto, e apesar de se tratar de estudos preliminares, tais resultados

indicam que os agricultores destas localidades devem ter condutas diferentes caso façam a

opção de interferir neste tipo de comunicação para manipular o ambiente de produção nos

locais citados.

Como se trata de um inseto distribuído em várias regiões produtoras e ainda polífago, na

cultura do algodão esta espécie utiliza a mesma estratégia para localização e cortejo do

parceiro conforme demonstrado por Lampson et al. (2013). Ainda conforme os resultados

obtidos nas condições em que os estudos foram conduzidos, esta técnica é capaz de contribuir

para diminuição de custos para o monitoramento e identificação de espécies.

Assim, partindo-se do princípio que a comunicação entre os insetos pode ser realizada

através de sinais acústicos propagados pelo ar ou através do substrato e que estão relacionados

ao comportamento sexual, de alarme e de defesa e ainda usados para mediar ações

coordenadas em grupo e interações sociais complexas (VIRANT-DORBELET e COKL,

2004), o melhor entendimento dos mecanismos envolvidos neste processo pode contribuir de

maneira significativa para o aprimoramento de táticas de manejo, conforme demonstrado por

Eliopoulos et al. (2015; 2016) nos estudos com grãos armazenados, onde são discutidas

possibilidades de manejo a partir do monitoramento das densidades populacionais de algumas

espécies de insetos-praga.

Desta forma, a partir destas informações e visto que ainda existe muito espaço para

estudos relacionados à tecnologia voltada para tratos sanitários, e o

desenvolvimento/aprimoramento de tecnologias pode contribuir ao sistema atual que enfrenta

pág. 660
graves problemas devido às aplicações de defensivos químicos em larga escala. Além disso,

uma evolução neste setor pode tornar a agricultura brasileira mais competitiva e menos

impactante ao ambiente. A partir destas informações, foi realizado o desenvolvimento de

estudos envolvendo a captação e principalmente a decodificação de sinais acústicos, fatos que

podem contribuir para Manejo Integrado de Pragas de diversas culturas de importância

econômica para o agronegócio brasileiro e mundial. Para isto, foi utilizada a ocorrência de

cigarras na lavoura cafeeira como projeto-piloto para o melhor entendimento das relações

envolvidas.

2. Desenvolvimento do software para identificação de espécie a partir de

sinal acústico emitido

2.1 Espécie modelo e sinais acústicos utilizados

Para o estudo de desenvolvimento do software de identificação de sinais, foi escolhido

como modelo a ocorrência da cigarra Quesada gigas no agroecossistema cafeeiro, pois trata-

se de uma das pragas-chave da cultura (SOUZA, 2007) e ainda, sabe-se que esta espécie

responde positivamente a emissão de sinal sonoro específico (MACCAGNAN e

MARTINELLI, 2004).

Os sinais acústicos utilizados para o desenvolvimento do software de reconhecimento

de espécies foram coletados em Jaboticabal/SP e Barretos/SP em áreas de cultivo de café ou

próximas a estas. Para o registro desses sinais, foi utilizado o microfone unidirecional Le Son

MP-68-PH (respostas de frequências 50 a 20.000 Hz, mono) ou o Sennheiser ME66/K6 (40 a

20.000Hz, mono).

Como gravador de sinais, foram utilizados um minidisc portátil Sony MDZ-R70, um

gravador de fitas DAT Sony TCD-D8 ou ainda, um gravador digital Marantz PMD 660, todos

pág. 661
com taxa de amostra de frequência de 44.1 KHz, que permitiram resposta de frequência no

campo de 20 a 20.000 Hz. A faixa de resposta de frequência possibilitada pelas diferentes

combinações de microfone e gravador é suficiente para registrar os sinais acústicos das

cigarras sem que haja qualquer perda nas características do sinal.

Todos os sinais utilizados estão armazenados em mídia eletrônica (44.1 KHz, 16 bit,

mono) no formato WAV (BOSI e GOLDBERG, 2003; SOUZA, 2010). A utilização do

formato WAV para o arquivamento de sinais acústico é recomendável tendo em vista que ele

possibilita um armazenamento sem compressão, garantindo que o sinal seja armazenado

integralmente. Basicamente, um arquivo de áudio no formato WAV é composto por um

cabeçalho sub-dividido em duas partes chamadas chunk 1 e chunk 2, seguidas pelos dados

brutos, que fazem parte de uma porção identificada como chunk de dados. A especificação de

cada um dos chunks mencionados consta nas Tabelas 1, 2 e 3. Um trecho de código-fonte

escrito em linguagem de programação Java, foi empregado para extrair os “dados brutos” dos

arquivos WAV e permitir seu uso nos experimentos (BARBON JR 2007; SOUZA, 2010;

ESCOLA, 2014).

Tabela 1 – Chunk 1 do formato WAV

Bytes Descrição

0a3 String ascii "RIFF"

4a7 Comprimento do chunk

8 a 12 String ascii "WAV"

Fonte: Os autores

pág. 662
Tabela 2 – Chunk 2 do formato WAV

Bytes Descrição

0a3 String ascii "FTM"

4a7 Comprimento do chunk

8a9 0 para mono (um canal) e 1 para estéreo (dois canais)

10 a 11 Núumero de canais (1 para mono e 2 para estéreo)

12 a 15 Taxa de amostragems em Hz

16 a 19 Bytes por segundo

20 a 21 Bytes por amostra

22 a 23 Bits por amostra

Fonte: Os autores

Tabela 3 – Chunk 3 do formato WAV

Bytes Descrição

0a3 String ascii “data”

4a7 Comprimento do chunk

8 até o fim “Dados brutos”

Fonte: Os autores

2.2 Procedimentos para o desenvolvimento do software

Para que o software desenvolvido reconheça o sinal acústico emitido, inicialmente se

faz necessário desenvolver um sistema de classificação do sinal. Tal sistema baseou-se no

estudo da energia das sub-bandas e na análise da Transformada Wavelet Discreta dos sinais

em questão, conforme detalhado abaixo.

pág. 663
2.2.1 Energia das sub-bandas de um sinal

Para conhecer as frequências mais incidentes em cada sinal de áudio fez-se necessário a

utilização do conceito de energia, que permite medir o tamanho do sinal em cada sub-banda,

possibilitando extrair as frequências predominantes do sinal integral (LATHI, 2008). Tal

procedimento foi executado com o uso da equação apresentada na Figura 1.

N-1
E= ∑ xi2
i=0
Figura 1: Equação da energia.

2.2.2 A Transformada Wavelet Discreta (DWT)

Assim como a Transformada Rápida de Fourier (FFT), a Transformada Wavelet

Discreta (DWT) também permite analisar as frequências de um sinal. A DWT apresenta

vantagens em relação à FFT, pois possibilita melhor análise, visto que um sinal pode ser

transformado para melhor resolução em frequência ou melhor resolução no tempo, o que quer

dizer que é possível, por meio da DWT, conhecer em que instante de tempo T determinada

frequência está presente em um sinal.

A DWT funciona como um par de filtros passa-baixas e passa-altas, de modo que a

frequência de corte está na metade da máxima frequência presente no sinal. A convolução é o

processo que permite a aplicação dos filtros no sinal original, resultando em um sinal filtrado

e cada vez que o processo é aplicado temos um nível de decomposição, obtendo dois novos

sinais. O primeiro com as frequências abaixo da metade da máxima frequência original do

sinal e outro com as frequências acima desse limiar. Da aplicação do filtro passa-altas temos

os chamados coeficientes de detalhamentos e também os coeficientes de aproximação, quando

da passagem pelo filtro passa-baixas. Na próxima decomposição via convolução, somente o

sinal resultante do filtro passa-baixas é aproveitado para continuidade do processo, buscando-

pág. 664
se obter a melhor resolução em frequência possível (BARBON JUNIOR, 2007; SOUZA,

2010; ESCOLA, 2014).

O processo de filtragem conforme mencionado pode ser realizado por meio de uma

convolução modificada de acordo com a Figura 2. Os filtros utilizados para aplicação da

DWT são chamados de filtro de análise e podem ser obtidos na literatura a partir de uma de

suas famílias: Haar, Daubechies, Symmlets, Coiflets, Vaidyanathan, Beylkin ou outras

(Tabela 4)

Figura 2: Equação da convolução do sinal para execução da DWT

Tabela 4: Características das famílias de filtros Wavelets utilizadas.

pág. 665
 Fonte: SOUZA L. M.

2.2.3 Procedimentos para o desenvolvimento do software: desenvolvimento da Rede Neural

As Redes Neurais Artificiais (RNA’s) são modelos desenvolvidos a partir de estudos do

sistema nervoso dos seres vivos, vindo a imitá-los eletronicamente. Têm capacidade de

aquisição e manutenção do conhecimento, assim como nas redes neurais do cérebro humano.

São formadas por interconexões, a exemplo dos neurônios biológicos (Figura 3), sendo

representadas computacionalmente por meio de vetores e matrizes de pesos sinápticos, que

são índices de valores reais. Existem diversas categorias de redes neurais que podem ser

empregados em diversos tipos de problemas, como classificação binária, alvo do presente

trabalho, entre elas a rede Perceptron e Perceptron Multicamadas, Adaline, Redes de base

radial (RBF) entre outras (SILVA et al., 2010; ESCOLA, 2014).

Figura 3: Representação de uma Rene Neural Artificial (RNA).

Fonte: <http://www.cerebromente.org.br/n05/tecnologia/rna.htm> acesso em 21 de fevereiro

de 2017.

Uma rede neural artificial pode ser composta por várias unidades de processamento.

Essas unidades, geralmente são conectadas por canais de comunicação que estão associados a

pág. 666
determinado peso e fazem operações apenas sobre seus dados locais, que são entradas

recebidas pelas suas conexões. O comportamento inteligente de uma Rede Neural Artificial

vem das interações entre as unidades de processamento da rede (BARRETO, 1999).

A maioria dos modelos de redes neurais possui alguma regra de treinamento, onde os

pesos de suas conexões são ajustados de acordo com os padrões apresentados. Em outras

palavras, elas aprendem através de exemplos.

Outro fator importante a respeito das RNA’s é que as Arquiteturas neurais são

tipicamente organizadas em camadas. Usualmente, as camadas são classificadas em três

grupos, sendo: 1) Camada de Entrada: onde os padrões são apresentados à rede; 2)

Camadas Intermediárias ou Escondidas: onde é feita a maior parte do processamento,

através das conexões ponderadas; podem ser consideradas como extratoras de características e

3) Camada de Saída: onde o resultado final é concluído e apresentado. Uma rede neural é

especificada, principalmente pela sua topologia, pelas características dos nós e pelas regras de

treinamento.

A rede neural é um software desenvolvido sobre uma linguagem de programação (como

C/C++ ou Java). Após a escolha da linguagem de programação (Java), faz-se necessário o

desenvolvimento de um algoritmo capaz de capturar o sinal de áudio, processá-lo e empregá-

lo como um conjunto de sinais de entrada na rede neural. A partir de resultados preliminares,

foi eleito o melhor filtro da rede neural que melhor se adaptou à solução desejada para que,

em estudos futuros, a mesma possa ser implantada em dispositivo de hardware que será

desenvolvido e testado em campo. Para isso, foi necessário realizar pesquisas bibliográficas

sobre aplicações semelhantes e programar diversas redes com características que

possibilitassem o melhor rendimento possível para esta função.

pág. 667
3.RESULTADOS E DISCUSSÃO

O desenvolvimento da RNA permitiu que o software pudesse processar e reconhecer

arquivos no formato WAVE/WAV, originando dois resultados: positivo e negativo. Foi

considerado negativo quando o mesmo reconheceu apenas “ruídos”, ou seja, quando o

software não identifica nenhuma cigarra no áudio a que foi submetido, e o outro resultado

possível é “quesada_gigas”, que é o resultado positivo, quando o sistema identifica o som de

alguma cigarra no arquivo a ele apresentado.

O software não apresenta 100% de aproveitamento dos filtros utilizados, pois existem

diversos fatores que atrapalham a rede neural, tais como ruídos na gravação, sinal emitido da

cigarra estava muito baixo no arquivo, em nesses casos a rede utiliza a opção “falso

negativo”, que é utilizado quando o software não consegue definir se o ruído apresentado é

um ruído ou um sinal emitido pela cigarra e então, o sistema apresenta o resultado como

apenas “ruídos”. Essa margem de erro é causada pela capacidade de generalização da rede

neural GUARNIERI (2006).

Segundo MELO (2015) um sistema construído poderá falhar devido ao fato dessa

situação não ter sido prevista ao desenvolver o sistema. Nos sistemas de computação

inteligente são criados mecanismos que permitem encontrar soluções para situações novas ou

não previstas pelo programador. Desta forma, a qualidade das soluções está diretamente

ligada ao conhecimento da situação problemática apresentada e ao adequado desenvolvimento

de uma solução computacional (algoritmo).

Os sinais utilizados para treinar a rede neural e para testar foram gravados com o

microfone unidirecional Leson MP-68-PH, que apresentou um aproveitamento de filtro de até

84% ao utilizar áudios de longa duração (média de 1 minuto) porém, ao proceder a separação

do áudio em partes menores (10 segundos em média), o resultado aumentou a taxa de

pág. 668
aproveitamento do filtro, devido ao fato de que o áudio longo continha o sinal acústico da

cigarra somente em algumas partes e ao dividir em áudios menores o sinal foi isolado dos

ruídos e outros sinais acústicos que estavam presentes.

O software de reconhecimento apresentou 90% de acerto até 94% como pode ser visto

na Tabela 5.

Tabela 5: Aproveitamento de filtro obtido em testes realizados durante os estudos

Filtro Acertos % de acertos

HAAR 817 de 899 90.87
DAUB4 841 de 899 93.54
COIF6 843 de 899 93.77
DAUB16 846 de 899 94.10
DAUB18 846 de 899 94.10
DAUB26 846 de 899 94.10
DAUB34 846 de 899 94.10
DAUB42 846 de 899 94.10
SYM16 846 de 899 94.10
VAIDYANATHAN24 846 de 899 94.10
DAUB10 847 de 899 94.21
DAUB6 847 de 899 94.21
DAUB12 847 de 899 94.21
DAUB20 847 de 899 94.21
DAUB24 847 de 899 94.21
DAUB30 847 de 899 94.21
DAUB36 847 de 899 94.21
DAUB38 847 de 899 94.21
DAUB40 847 de 899 94.21
DAUB44 848 de 899 94.21
DAUB46 847 de 899 94.21
DAUB74 847 de 899 94.21
COIF30 847 de 899 94.21
BEYLKIN18 847 de 899 94.21
DAUB8 848 de 899 94.32
DAUB22 848 de 899 94.32
DAUB28 848 de 899 94.32
DAUB32 848 de 899 94.32
DAUB48 848 de 899 94.32
DAUB50 848 de 899 94.32

pág. 669
 DAUB52 848 de 899 94.32
DAUB54 848 de 899 94.32
DAUB56 848 de 899 94.32
DAUB58 848 de 899 94.32
DAUB60 848 de 899 94.32
DAUB62 848 de 899 94.32
DAUB64 848 de 899 94.32
DAUB66 848 de 899 94.32
DAUB72 848 de 899 94.32
DAUB76 848 de 899 94.32
COIF24 848 de 899 94.32
DAUB14 849de 899 94.43
DAUB68 849 de 899 94.43
DAUB70 849 de 899 94.43
COIF12 849 de 899 94.43
COIF18 849 de 899 94.43
SYM8 850 de 899 94.54
Fonte: Os autores

4. CONCLUSÕES

A RNA desenvolvida foi capaz de captar sinais acústicos e diferenciá-los entre a)

emitidos especificamente pela cigarra, Quesada gigas, ou b) apenas ruídos. Novos estudos

serão realizados para que o sistema possa identificar espécies diferentes quando estas emitem

sinais simultaneamente e ainda, será testado a possibilidade de que o software talvez seja

capaz de estimar a densidade populacional destes insetos em campo.

5. Agradecimentos

IFSP (Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de São Paulo – Câmpus

Barretos), à UEG (Universidade Estadual de Goiás – Câmpus Iporá) e ao CNPq, pela Bolsa

de Iniciação Tecnológica (IT) ao primeiro autor (Processo 137282/2016-8).

pág. 670
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pág. 674
 Teoria da defesa ótima e defesa induzida aplicada às interações formiga-
planta
Optimal defense theory and induced defense applied to ant-plant interactions

Calixto, Eduardo Soares1; Lange, Denise2 & Del-Claro, Kleber3

1
USP; 2UTFPR; 3UFU.
calixtos.edu@gmail.com

Resumo: Plantas são estimuladas a se proteger contra herbívoros formando complexos

sistemas de defesa. A defesa biótica mediada por nectários extraflorais (NEFs) é comum em
comunidades de plantas neotropicais e tem sido considerada eficiente pela ação de formigas
anti-herbivoria. O nosso objetivo neste estudo foi testar em uma espécie de planta abundante
do Cerrado, Qualea multiflora (Vochysiaceae), se os NEFs localizados em partes
reprodutivas, e.g. flores, são induzidos após simulação de herbivoria, atraindo maior número
de formigas e indo contra a premissa da Teoria da Defesa Ótima, a qual afirma que defesas
induzidas são empregadas em estruturas da planta com menor valor e/ou probabilidade de
ataque. Os nossos resultados mostraram que a simulação de herbivoria aumenta a
produtividade dos NEFs (volume e calorias) e, consequentemente, aumenta a abundância e a
riqueza de formigas nas plantas. Assim, concluímos que os NEFs das inflorescências de Q.
multiflora são induzidos por danos mecânicos, interferindo diretamente na atratividade de
formigas. Esse resultado comprova que plantas também podem induzir a defesa em estruturas
com alto valor, como as estruturas reprodutivas, indo contra uma das premissas da Teoria da
Defesa Ótima.
Palavras-chave: Defesa biótica, Qualea multiflora, Herbivoria, Cerrado, Nectários
extraflorais.

Abstract: Plants are stimulated to protect against herbivores forming complex defense
systems. The biotic defense mediated by extrafloral nectaries (EFNs) is common in
communities of Neotropical plants and it has been considered efficient by the action of anti-
herbivory ants. Our aim in this study was to test in an abundant plant species of the Cerrado,
Qualea multiflora (Vochysiaceae), if the EFNs located in reproductive parts, e.g. flowers, can
be induced after simulated herbivory, attracting more ants and contradicting the premise of
Optimal Defense Theory which states that induced defenses are allocated in plant parts of low
value and/or probability of attack. Our results showed that simulated herbivory increases
EFNs productivity (volume and calories) and, consequently, increases the abundance and
richness of ants. Then, we conclude that EFNs in inflorescences of Q. multiflora are induced
by mechanical damages, directly interfering with the attractiveness of ants. This result proves
that plant can induce defenses in structures with high value, as reproductive parts, and

pág. 675
contradicting one of the premises of Optimal Defense Theory, which states that induced
defenses should be employed in parts of low value and/or likelihood of attack.
Keywords: Biotic defense; Qualea multiflora; Herbivory; Cerrado; Extrafloral nectaries.

1. Introdução

O estudo dos padrões de defesa anti-herbivoria promovida por plantas envolve diversas

teorias, sendo uma delas a “Teoria da Defesa Ótima” (TDO; sensu MCKEY, 1979;

RHOADES, 1979). De acordo com essa teoria, para minimizar os custos e maximizar as

defesas contra os herbívoros, plantas alocam suas defesas em estruturas de acordo com o seu

valor (tecidos relacionados ao fitness da planta) e probabilidade de ataque e, também, que

defesas constitutivas devem ser empregadas em locais de alto valor e/ou probabilidade de

ataque, enquanto que defesas induzidas devem ser empregadas em partes de menor valor e/ou

probabilidade de ataque (KARBAN, MYERS, 1989).

A interação entre formigas e plantas mediada por nectários extraflorais (NEFs) é um

modelo clássico de mutualismo de proteção, representando uma defesa indireta da planta e

muito comum nas savanas brasileiras (RICO-GRAY, OLIVEIRA, 2007). Os NEFs estão

diretamente envolvidos nas interações formiga-planta-herbívoro (DEL-CLARO, TOREZAN-

SILINGARDI, 2009; LANGE et al., 2013) através da oferta do néctar por eles secretados, o

qual é rico em carboidratos e outros compostos diluídos (GONZÁLEZ-TEUBER, HEIL,

2009), que atraem diversos parasitóides e predadores, principalmente formigas (ROSUMEK

et al., 2009). Vários estudos constataram uma relação positiva entre plantas que apresentam

NEFs e a presença de formigas, diminuindo a taxa de herbivoria (LANGE et al., 2014) e

aumentando o sucesso reprodutivo das plantas (ver revisão em RICO-GRAY, OLIVEIRA,

2007; ROSUMEK et al., 2009). Nesses casos, os NEFs são extremamente ativos em folhas

jovens, as quais são mais vulneráveis aos danos causados por herbívoros (HEIL et al., 2000).

Entretanto, sabe-se que algumas espécies de plantas apresentam NEFs em frutos (ver

pág. 676
FALCÃO et al., 2014), nas sépalas e nos próprios botões florais (nectários pericarpiais) e

inflorescências (ver DEL-CLARO et al., 2013). Como essas estruturas (partes reprodutivas)

estão diretamente relacionadas com o sucesso reprodutivo da planta e uma quantidade

significativa de energia é alocada para essas partes, tais estruturas adquirem um alto valor

para a planta.

Desta maneira, nós verificamos aqui se plantas podem aumentar a produtividade dos

NEFs localizados em inflorescências, e, consequentemente, o recrutamento de formigas após

a simulação de herbivoria. Nossa principal hipótese é que os NEFs dessas regiões também

podem ser induzidos e aumentar sua produtividade e atratividade apos simulação de

herbivoria.

2. Metodologia

2.1. Área e espécie de estudo

Nós conduzimos o estudo na Reserva Ecológica do Clube de Caça e Pesca Itororó de

Uberlândia (CCPIU, 48º17’O; 18º59’S), em Uberlândia, MG, Brasil, no ano de 2013 e 2014.

A vegetação é caracterizada pelo cerrado sentido restrito e o clima da região apresenta verão

chuvoso (de outubro a março) e inverno seco (de abril a setembro) (ver OLIVEIRA,

MARQUIS, 2002). Para este estudo, foi utilizada uma espécie do Cerrado, Qualea multiflora

Mart. (Vochysiaceae), que possui NEFs localizados na base dos pecíolos das folhas (Figura

1a) e no pedúnculo floral (Figura 1b), sendo intensamente visitados por formigas (Figura 1c).

pág. 677
 Figura 1 – Nectário extrafloral ativo nas folhas (a) e na base da inflorescência (b) e Ectatomma
tuberculatum (c) em Qualea multiflora (Vochysiaceae). Fotos: Eduardo S. Calixto e Denise Lange
2.2. Simulação de herbivoria

Nós selecionamos 30 indivíduos de Q. multiflora e marcamos o NEF basal de uma

única inflorescência (ver Figura 1b) de cada indivíduo, o qual foi isolado com saco do tipo

voal e faixa de resina Tanglefoot, evitando o acesso e a remoção do néctar por diferentes

artrópodes e a diluição pela chuva e orvalho. Em seguida, as plantas foram separadas

aleatoriamente em dois grupos de quinze indivíduos: grupo Controle – nenhum tipo de

manipulação experimental; grupo Herbivoria – foi simulada a herbivoria com cortes de 10%

da área de todos os botões e flores com o auxílio de uma tesoura. Nós simulamos a herbivoria

às 21:00 horas compreendendo o período de maior produtividade de néctar extrafloral dessa

espécie (ver LANGE et al. 2017) e o néctar produzido em todos os NEFs selecionados,

inclusive nos ramos das plantas do grupo Controle, foi coletado 1, 6, 24, 48, 72 e 96 horas

após o horário da simulação. Em cada avaliação, nós medimos a quantidade de néctar

produzido e a porcentagem de açúcar dos mesmos com o auxílio de microcapilar de 5µL

graduado e refratômetro manual (modelo Eclipse®), respectivamente. Todos os nectários

avaliados foram lavados com água destilada e secados com papel filtro após cada avaliação,

para garantir que a produção do néctar fosse referente àquele período específico. Durante o

período de simulação de herbivoria, nós avaliamos a abundância de formigas no momento de

coleta do néctar. Um indivíduo de cada espécie de formiga foi coletado, fixado em álcool 70%

e identificado ao nível de espécie.

2.3. Análise dos dados

pág. 678
 A partir dos dados de volume e concentração de açúcar do néctar de cada solução

coletada dos NEFs, nós calculamos o valor energético da solução em calorias (i.e. cada 1 mg

de açúcar presente na solução é equivalente a quatro calorias) (ver LANGE et al. 2017 para

mais detalhes da transformação). Nós utilizamos teste t para comparar o volume de néctar e a

abundância de formigas entre os grupos Controle e Herbivoria. O teste de Mann-Whitney (U)

foi usado para comparar a quantidade de calorias. Todas as análises e gráficos foram feitos no

software R e no programa GraphPad Prism, respectivamente.

3. Resultados

Podemos observar que houve diferença significativa na produtividade dos NEFs entre

os grupos Controle e Herbivoria tanto para volume (t = 3,228; p < 0,01; df = 28; Figura 2a),

quanto para calorias (U = 64,00; p < 0,05; df = 28; Figura 2b) e abundância de formigas (t =

3,807; p < 0,001; df = 28; Figura 2c).

(a) (b) (c)

____________
** ____________
* ____________
***
4 20 10
Abundância de formigas

8
3 15
Volume (mL)

Calorias

6
2 10
4

1 5
2

0 0 0
Controle Herbivoria Controle Herbivoria Controle Herbivoria

Figura 2 - Volume de néctar produzido pelos NEFs (a), quantidade de calorias presente no néctar (b) e
abundância média de formigas (c) nas inflorescências dos grupos Controle e Herbivoria em Qualea
multiflora. Barras representam média e desvio padrão. *p < 0,05, **p < 0,01, ***p < 0,001
Além disso, nossos resultados mostraram que as formigas mais abundantes foram as

formigas do gênero Camponotus, com destaque para Camponotus renggeri, a qual foi

encontrada em ambos os grupos de plantas. No total, 88 indivíduos de formigas foram

encontrados no grupo Controle, enquanto que 150 foram encontrados no grupo Herbivoria.

Ao observarmos a riqueza de espécies de formiga no grupo Controle e Herbivoria, notamos

que houve um aumento de três para seis espécies, após a simulação de herbivoria. Isso mostra

pág. 679
que além de aumentar o número de indivíduos de formigas, o número de espécies também

aumenta após a simulação de herbivoria.

4. Discussão

Os nossos dados comprovam que os NEFs de Q. multiflora localizados nas partes

reprodutivas podem ser induzidos após simulação de herbivoria, aumentando sua

produtividade e atraindo um maior número de formigas. Sendo assim, esses resultados

corroboram nossa hipótese e vão contra as premissas da TDO, a qual afirma que as defesas de

partes de alto valor e/ou probabilidade de ataque, como flores, são defesas constitutivas e não

induzidas.

Os NEFs do grupo com simulação de herbivoria aumentaram a produtividade (volume

e calorias), mostrando que podem ser induzidos, e atraíram maior número de formigas.

Alguns estudos têm mostrado o aumento da produção de néctar extrafloral localizados nas

folhas após a simulação de herbivoria (e.g. HEIL et al., 2000). Holland et al. (2009), por

exemplo, mostraram que após simularem herbivoria com cortes de cerca de 10% em botões

florais de Pachycereus schottii (Cactaceae), os NEFs aumentaram a produtividade de néctar.

Semelhante, Jones, Koptur (2015) mostraram que os danos foliares e, consequentemente, o

aumento da produtividade dos NEFs, aumentam o número de formigas que atendem a planta

Senna mexicana var. chapmanii (Fabaceae), o que aconteceu nesse estudo com a abundância

de formigas após simulação de herbivoria nas inflorescências. Portanto, isso mostra que Q.

multiflora consegue distinguir e reagir a danos mecânicos, atraindo maior número de

formigas.

Neste estudo, verificamos que o aumento na quantidade e qualidade do néctar conduz

para um aumento na abundância e riqueza de formigas, principalmente as do gênero

pág. 680
Camponotus. Alguns estudos sobre interação formiga-planta elaborados no Cerrado e no

mesmo ambiente de estudo também mostraram maior abundância de formigas desse gênero

(ver LANGE et al. 2013; LANGE, DEL-CLARO, 2014; LANGE et al., 2017).

Levantamentos sobre a riqueza de formigas em determinadas áreas têm mostrado que esse

gênero é um dos mais representativos (BATTIROLA et al., 2005; CHANTARASAWAT et

al., 2013) e que suas espécies são dominantes sobre plantas (ver LANGE et al., 2013). Essas

evidências reforçam a especialização dessas formigas na interação com plantas,

principalmente as que possuem NEFs.

Nós comprovamos neste estudo que os NEFs localizados em partes reprodutivas em Q.

multiflora apresentam variação na secreção de néctar após serem induzidos por danos

mecânicos. O aumento na produtividade dos NEFs interferiu diretamente na atratividade de

formigas, as quais se tornaram mais abundantes em plantas que sofreram herbivoria simulada.

Portanto, nossos dados vão contra uma das premissas da Teoria da Defesa Ótima, a qual deve

ser revista e melhor entendida em suas particularidades.

5. Agradecimentos

Nós gostaríamos de agradecer ao CCPIU por ter disponibilizado a reserva ecológica

para o desenvolvimento da pesquisa; à Universidade Federal de Uberlândia e à Universidade

de São Paulo pela infraestrutura e suporte; ao Conselho Nacional de Desenvolvimento

Científico e Tecnológico (CNPq) e à CAPES pelo apoio financeiro.

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the role of ants as plant biotic defenses. Oecologia, v. 160, p. 537-549. 2009.

pág. 684
 Tinha um obstáculo no meio do caminho: reação de formigas Atta
sexdens rubropilosa frente a interferência na sua trilha de forrageamento
In the middle of the road there was an obstacle: reaction of ants Atta sexdens rubropilosa
facing interference on their foraging path

Viegas, Lia Matos1, Troitino, Larissa1 & Otta, Emma1

1
USP.
lia.viegas@usp.br

Resumo: As formigas cortadeiras são conhecidas por formar trilhas de forrageamento. Para
preservar a saúde dos ninhos, essas trilhas evitam regiões onde haja material potencialmente
perigoso, evitando contaminar as folhas. O objetivo do presente trabalho foi avaliar a reação
de formigas cortadeiras quando elementos de diferentes graus de periculosidade passam a
obstruir o caminho. Para isso, colocamos 22 subcolônias da espécie Atta sexdens rubropilosa
em um labirinto em Y fechado, onde ficaram em privação de alimento por 24 horas. Passado
esse período, colocamos folhas de Acalypha wilkesiana nas duas extremidades do Y. Após 30
minutos (tempo dado para que fossem estabelecidas trilhas de forrageamento), colocamos em
um dos braços do labirinto uma pequena quantidade de Lixo produzido por elas (10
subcolônias), quirera de Milho (6 subcolônias) ou Terra (6 subcolônias). Conforme esperado,
a reação das formigas aos obstáculos foi diferente, a depender da periculosidade potencial do
mesmo: as formigas levaram mais tempo e hesitaram mais para fazer a primeira travessia com
folha sobre o Lixo (considerado elemento perigoso) do que sobre a Terra (elemento neutro)
ou Milho (elemento atrativo). A frequência de u-turns frente ao Lixo também foi maior do
que frente aos outros dois tipos de obstáculos. Já a frequência de transporte de folhas sobre o
Lixo foi menor, assim como o de folhas largadas sobre o obstáculo. Embora as formigas
tenham trabalhado nos três obstáculos, apenas o Lixo foi visivelmente recondicionado,
enquanto o Milho chegou a ser levado para o ninho. Alimento contaminado pode trazer risco
a colônia. Os resultados indicam que as formigas se comportam como se identificassem o
Lixo que produzem como um elemento nocivo a elas, hesitando mais em passar sobre ele com
folhas ou recondicionando-o de forma a abrir uma rota segura. Milho e Terra, como
elementos seguros, provocaram menor distúrbio na trilha de forrageamento.
Palavras-chave: Atta sexdens rubropilosa; lixo; forrageamento.

Abstract: Leaf-cutting ants are known by their foraging trails. To keep the nest safe, these
trails avoid areas where there is potentially dangerous material, preventing leaves
contamination. The main purpose of the present research was to evaluate how leaf-cutting
ants react when they find elements of different degrees of danger obstructing their path. For
this, we placed 22 subcolonies of Atta sexdens rubropilosa at a closed Y-maze, where they

pág. 685
stayed in food deprivation for 24 hours. After this period, we placed Acalypha wilkesiana
leaves at both ends of the Y. After 30 minutes (period in which the ants could establish the
foraging trails), we placed, at one of the maze arms, a small amount of Waste produced by
them (10 subcolonies), Corn grits (6 subcolonies) or Earth (6 subcolonies). As expected, ants’
reaction to the obstacles was different, depending on its potential hazards: Ants took more
time and hesitated more to cross with leaves for the first time through the Waste (considered a
dangerous element) than through the Earth (element Neutral) or Corn (attractive element). U-
turn frequencies in front of the Waste was also higher than in front of the other obstacles.
Transport frequencies through the Waste was smaller, and ants abandoned less leaves over it.
Even though ants have manipulated all the three obstacles, only Waste was clearly rearranged,
while Corn was taken to the colony. Results suggests that ants behave as they were able
identify Waste they produce as dangerous to them, hesitating to pass through it with leaves or
rearranging it to open a safe route. Corn and Earth, as safe elements, caused less disturbance
in the foraging trail.

Keywords: Atta sexdens rubropilosa; waste; foraging

1. Introdução

As formigas cortadeiras forrageiam folhas que serão usadas para alimentar o fungo

simbionte, de quem dependem para sua sobrevivência e alimentação (HÖLLDOBLER,

WILSON, 1990). O forrageamento é um assunto amplamente estudado na literatura. Sabe-se,

por exemplo, que as formigas cortam as folhas mais adequadas para cultivo do fungo

(SOUZA, et al, 2012). Também se sabe que, para se guiar no ambiente, elas seguem

particularmente trilhas químicas (CROSS, et al., 1979), embora também sejam capazes de

usar pistas visuais se for necesssário (RIBEIRO, et al, 2009).

Garantir a saúde do fungo e da colônia é fundamental entre as formigas cortadeiras,

considerando-se a baixa variabilidade genética e que vivem em ambientes fechados, com

contato constante com suas companheiras, o que facilita a disseminação de doenças

(CREMER, et al, 2007). Estratégias de imunidade social visam a diminuir os riscos de

elementos perigosos contra o ninho. Um exemplo dessas estratégias é observado durante o

forrageamento, quando se observa que as trilhas usadas para carregar folhas evitam as de

pág. 686
descarte do lixo produzido pela colônia (HART, RATNIEKS, 2002). Essa medida diminui o

risco de contaminação do alimento por patógenos que podem existir no lixo.

O objetivo do presente trabalho foi avaliar a reação de formigas cortadeiras da espécie

Atta sexdens rubropilosa quando elementos de diferentes graus de periculosidade passam a

obstruir a trilha de forrageamento. Foram usados três tipos de elementos diferentes:

 Lixo da colônia: é composto de fungo morto, cadáveres de companheiras de ninho e

folhas em decomposição (HART, RATNIEKS, 2002) e é fonte de patógenos diversos.

Por esse motivo, é considerado em nosso estudo elemento perigoso para as formigas;

 Quirera de milho: considerado elemento atrativo para as formigas, uma vez que faz

parte da alimentação delas;

 Terra esterilizada: considerado elemento neutro para as formigas, já que essa espécie

tem como habitat natural ninhos escavados nas terras de florestas tropicais.

Embora esperemos que a inclusão de um obstáculo na trilha cause algum tipo de

transtorno na atividade de forrageamento, uma vez que interrompeu a continuidade da

marcação química feita, esperamos que esse distúrbio seja mais forte quando o obstáculo for

perigoso (Lixo), fazendo com que as formigas hesitem mais em passar com a folha sobre ele

do que fariam sobre os estímulos neutro e atrativo. Também esperamos que, caso haja

abandono de folhas cortadas, esse se dará antes do estímulo perigoso, evitando contaminação,

mas de forma aleatória para os outros dois obstáculos. Finalmente esperamos que as formigas

manipulem de alguma forma o obstáculo adicionado, sendo que, no caso do obstáculo

perigoso, esse será removido de tal modo que as formigas voltem a ter uma trilha de

forrageamento e, no caso do estímulo atrativo, esse será forrageado.

pág. 687
 2. Metodologia

2.1. Sujeitos

O presente estudo foi realizado com 22 subcolônias de Atta sexdens rubropilosa no

Laboratório de Formigas Walter Hugo Cunha do Departamento de Psicologia Experimental

do Instituto de Psicologia da USP entre dezembro de 2016 e janeiro de 2017. As colônias

eram mantidas em uma sala com ciclo natural de claro/escuro, com temperatura mantida em

torno de 25ºC±2ºC e umidade 70%±5%. Elas eram alimentadas com folhas de Acalypha

wilkesiana, pedaços de fruta e quirera de milho. Água era oferecida ad libitum.

2.2. Aparato

Para realizar o experimento, usamos um labirinto de acrílico transparente, fechado na

parte superior. A Figura 1 mostra um desenho esquemático do labirinto.

Figura 11 - Representação esquemática do labirinto usado. Figura extraída de TROITINO (2015), pg. 18

Conforme podemos ver, ele tem um compartimento, onde foi colocada a subcolônia

testada, conectado a uma bifurcação em Y. Após a bifurcação, havia um corredor reto de 115

cm x 15 cm que ia até uma extremidade fechada. Foi passado fluon nas paredes do labirinto

para evitar que as formigas andassem por elas.

2.3. Metodologia

pág. 688
 As subcolônias de teste foram colocadas no labirinto 24 horas antes do início do

experimento e puderam explorá-lo livremente, fazendo marcação territorial. Durante esse

período elas ficaram em privação de alimento.

Após o período de habituação, colocamos folhas de Acalypha wilkesiana nas duas

pontas do labirinto. As formigas forragearam livremente por 30 minutos, para que pudessem

realizar uma marcação química entre o alimento e a subcolônia. Colocamos, então, um

obstáculo no meio de um dos braços do labirinto (escolhido de forma aleatória), que poderia

ser: Lixo da colônia (10 subcolônias – elemento perigoso), Quirera de Milho (seis subcolônias

– elemento atrativo) e Terra esterilizada (seis subcolônias – elemento neutro). O obstáculo

cobriu toda a largura do labirinto e possuía aproximadamente 3 cm de comprimento. As

formigas não foram retiradas do labirinto. As folhas colocadas na outra ponta do labirinto

continuaram à disposição delas. A fase experimental durou 30 minutos.

2.4. Mensurações e análise estatística

As categorias mensuradas foram:

 Latência para o primeiro transporte efetivo de folhas: tempo (em segundos) para que

fosse feito o transporte da primeira folha sobre o obstáculo na trilha;

 Número de tentativas de transporte antes do primeiro transporte efetivo de folha;

 Frequência de transportes efetivos: todo transporte em que a formiga passou com a

folha pelo obstáculo e seguiu direto com ela para a subcolônia;

 Frequência de transportes parcial: todo transporte interrompido quando já sobre o

obstáculo;

 Frequência de U-turns: quando uma formiga carregada e caminhando em direção ao

ninho dava meia volta e passava a andar em direção à área de forrageamento;

pág. 689
  Frequência de folhas abandonadas: largar a folha transportada durante o percurso e

antes de chegar à subcolônia. Para refinamento da análise, esse grupo foi subdividido

em relação ao local onde a folha foi deixada: antes do obstáculo, sobre ou depois dele;

 Recondicionamento do obstáculo: quantas subcolônias remanejaram o obstáculo.

Para as análises estatísticas usamos o programa SPSS (IBM, V. 21.0). Avaliamos o

tempo para primeiro transporte e número de tentativas feitas antes dele com o teste Kruskal–

Wallis. Havendo diferença significativa usamos o teste Mann–Whitney U para localizar entre

quais condições ela ocorreu. As análises de frequência foram feitas usando Testes Qui-

Quadrado com tabelas de dupla entrada.

3. Resultados

3.1. O primeiro transporte de folhas

Começamos avaliando o primeiro transporte efetivo de folhas. A Figura 2 apresenta o

resultado dessa análise.

Figura 12 – Latência para o primeiro transporte efetivo de folha sobre o obstáculo (esquerda) e Número

de tentativas de transporte antes do primeiro transporte efetivo de folha (direita). Elaborado pelas

autoras.

pág. 690
 Os resultados do teste Kruskal-Wallis indicaram diferença significativa em relação à

“Latência para o primeiro transporte” (p=0,007), sendo que o tempo quando o obstáculo era

Lixo foi estatisticamente maior do que o encontrado para os outros dois obstáculos: média

363,9s ± 263,3s para Lixo, contra média 93,3s ± 33,1s para Milho e 118,9 s ± 48,2s para

Terra; não houve diferença entre Milho e Terra. Também houve diferença significativa em

relação ao “Número de tentativas antes do primeiro transporte efetivo de folha” (p=0,04),

sendo que o número de tentativas quando o obstáculo era Lixo foi também estatisticamente

maior: média 13,0 ±4,7 para Lixo contra média 6,2 ± 4,9 para Milho e 8,5 ± 3,4 para Terra.

Não houve diferença entre Milho e Terra.

3.2. Frequência de eventos

Em seguida, analisamos a frequências dos eventos. A Figura 3 apresenta os resultados.

Figura 13 – Frequência de comportamentos de formigas carregadas em geral (esquerda) e Frequência do

local onde a folha foi abandonada (direita). Elaborado pelas autoras

Houve diferença significativa nas frequências de comportamentos das formigas

carregadas com folha frente aos obstáculos (χ2 = 92,4, gl=6, p<0,001). A porcentagem de

formigas que fizeram U-Turn foi maior quando o obstáculo era Lixo do que frente a Milho ou

Terra. Além disso, menos formigas abandonaram a folha que carregavam, ou tentaram fazer

transporte (efetivo ou não) frente ao lixo. Não houve diferença entre Milho e Terra para

pág. 691
abandono de folha ou frequência de U-turn, mas houve com o tipo de transporte: Milho teve

maior número de transportes parciais e Terra teve maior número de transportes efetivos.

Quando analisamos onde a folha foi abandonada, novamente encontramos diferença

significativa nas frequências (χ2 = 13,46, gl=4, p=0,009). A porcentagem de folhas deixadas

antes do obstáculo foi maior quando este era lixo. Quando consideramos as folhas deixadas

sobre o obstáculo, a frequência foi maior para milho e menor para lixo.

3.3. Ação sobre os obstáculos

Embora tenhamos observado manipulação do obstáculo em algum grau em todas as

colônias, esse ato foi mais acentuado quando a barreira era composta de lixo – sete das 10

colônias claramente reorganizaram o obstáculo. Apenas uma das seis colônias com milho e

duas das seis colônias com terra fizeram o mesmo. Parte da manipulação do milho incluiu

transporte para o pote de fungo em duas das subcolônias.

4. Discussão

O forrageamento é uma tarefa fundamental para a sobrevivência de uma colônia de

formigas cortadeiras. A boa prática de forrageamento exige não apenas que as formigas

escolham folhas adequadas para a nutrição do fungo simbionte (SOUZA, 2012), como

também façam trilhas de forrageamento seguras e que garantam a integridade das folhas

coletadas (HART, RATNIEKS, 2002).

Conforme esperávamos, adicionar obstáculos na trilha de forrageamento causou

distúrbio no transporte de folhas e o tipo de obstáculo determinou o grau do distúrbio. Lixo,

obstáculo perigoso (HART, RATNIEKS, 2002), fez com que as formigas hesitassem mais

para passar com folhas sobre ele: frente ao lixo, elas levaram mais tempo e tiveram um

número maior de tentativas para fazer o primeiro transporte efetivo e fizeram mais U-turns. O

pág. 692
número de folhas abandonadas foi menor do que frente aos demais controles, e, quando houve

abandono, esse ocorreu antes do obstáculo. Dentre os obstáculos, Lixo foi o que mais foi

reorganizado, possivelmente para abrir uma rota segura de forrageamento. Em conjunto, esses

resultados indicam que as formigas parecem notar a periculosidade do lixo, tentando assim

isolar a folha forrageada do mesmo e evitar sua contaminação, o que poderia colocar a colônia

em risco. Essa pode ser considerada uma estratégia de Imunidade Social: isolar o perigo da

colônia, para evitar que cause danos a ela (CREMER, at al, 2007).

Milho e Terra, considerados obstáculos atrativo e neutro, respectivamente, causaram

pouco distúrbio na trilha de forrageamento: foram observados U-turns e certa hesitação para

passar com a folha sobre o obstáculo, mas com menor frequência do que para o Lixo. Isso

possivelmente está relacionado ao fato de a trilha química original estar encoberta. Pistas

visuais podem ter colaborado para que as formigas reencontrassem o caminho para continuar

o forrageamento (RIBEIRO, et al, 2009).

Vale notar que, se a hesitação encontrada para transporte de folha frente ao Milho ou

Terra foi de mesmo grau, observamos maior número de transportes efetivos sobre a Terra e de

transportes parciais sobre o Milho. Além disso, muitas folhas foram abandonadas sobre o

Milho, que é parte da alimentação de nossas formigas. Possivelmente essa barreira serviu

como fonte de alimento ou depósito de comida e não apenas um obstáculo sobre a trilha. Essa

conclusão é reforçada pela observação de que algumas colônias também forragearam o milho.

Na natureza, deve ser comum que as trilhas de forrageamento sejam interrompidas por

obstáculos. Avaliar a periculosidade da barreira e se é viável passar sobre ela ou é melhor

encontrar outra fonte de alimentos é importante para manter a saúde da colônia. Uma análise a

ser realizada em estudos futuros é se o forrageamento de outras fontes de alimento aumenta

após a inclusão da barreira e se esse aumento depende do perigo vinculado ao obstáculo.

pág. 693
 5. Agradecimentos

As autoras agradecem a CAPES e CNPq pelas bolsas e financiamento. Também

agradecem aos colegas do Laboratório de Formigas Walter Hugo Cunha pelas preciosas

contribuições feitas para organização do presente estudo e confecção do artigo.

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TROITINO, Larissa. Descrição do processo de tomada de decisão e resolução de

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pág. 695
 Uso de plástico como material de ninho por aves em uma monocultura
cítrica
Plastic use as nesting material by birds in an orange orchard

Batisteli, Augusto F.1,2 & Guilhermo-Ferreira, Rhainer1

1
UFSCAR
augustofb@gmail.com

Resumo: A seleção do material para construção do ninho é um importante aspecto da história

natural das aves. O uso de material antropogênico para nidificação pode favorecer a ocupação
de áreas antropizadas por aves, mas tem sido raramente estudado, sobretudo a nível de
comunidade. Nós investigamos a prevalência de fios de plástico em ninhos de aves em um
pomar de laranja na região Sudeste do Brasil. Registramos 64 ninhos de cinco espécies de
aves, dos quais 21 (32,81%) continham plástico. A porcentagem de ninhos com plástico
diferiu entre as espécies. Nós sugerimos que as diferenças observadas são reflexo das
propriedades adequadas do material utilizado por cada espécie em relação às características de
seus ninhos. Nossos resultados ressaltam a importância da espécie-modelo ao utilizar a
composição dos ninhos das aves como bioindicador de poluição ambiental. Pesquisas futuras
sobre as propriedades e a dinâmica espaço-temporal do uso de materiais antropogênicos na
nidificação das aves podem ajudar a compreender os impactos de distúrbios antrópicos nas
populações de aves.
Palavras-chave: Bioindicadores; Material antropogênico; Monocultura; Poluição; Resíduos.

Abstract: Nesting material selection have important consequences on bird life-history traits.
The use of anthropogenic nesting material allows bird species settlement in human disturbed
sites, but had been rarely investigated and never addressed by community level. We assessed
the prevalence and the amount of plastic twines in bird nests at a Brazilian orange orchard.
We registered 64 nests of five bird species, of which 21 (32.81%) contained plastic. The
prevalence of plastic differed between studied species. We suggest that interspecific
differences reflected suitable properties of nesting material to specific building types. Our
findings highlight that the model species plays a key role when using bird nests composition
as a bioindicator of environmental pollution. Future research about the properties and the
spatial-temporal dynamics of anthropogenic nesting material use may clarify the impact of
human disturbances on bird populations.
Keywords: Anthropogenic nesting material; Bioindicators; Farmland birds; Garbage;
Pollution.

pág. 696
 1. Introdução

A construção do ninho tem efeitos importantes na história de vida das aves (MARTIN

et al., 2017; MARTIN, CLOBERT, 1996). Por isso, as espécies de aves desenvolveram

ajustes de seleção do local e do material para construção do ninho (BOTERO-DELGADILLO

et al., 2017; BRIGHTSMITH, 2005). O material de nidificação pode ter funções estruturais

(e.g., isolamento térmico, (HILTON et al., 2004) e não-estruturais, como sinal de qualidade

individual (RUBALCABA et al., 2016) ou proteção contra parasitas e predadores

(SCHUETZ, 2005; WIMBERGER, 1984). Portanto, a composição do ninho pode afetar

diretamente a sobrevivência da ninhada (ONTIVEROS et al., 2007; MENNERAT et al.,

2009).

O uso de material antropogênico na nidificação é considerado uma das adaptações das

aves à escassez dos materiais naturais em áreas antrópicas (WANG et al., 2009). Materiais

antropogênicos podem cumprir as mesmas funções estruturais (RODA, CARLOS, 2003) e

não-estruturais (SUAREZ-RODRIGUEZ et al., 2013) dos elementos naturais geralmente

utilizados. Embora esse comportamento já tenha sido registrado para várias espécies de aves

(HARTWIG et al., 2007; VOTIER et al., 2011; TAVARES et al., 2016), as causas da

incorporação de materiais antropogênicos ao ninho tem sido pouco investigada (IGIC et al.,

2009; BORGES, MARINI, 2010; SUAREZ-RODRIGUEZ et al., 2013).

A ocorrência de materiais antropogênicos nos ninhos de aves tem sido relacionada à

abundância desses resíduos na paisagem (WANG et al., 2009; WITTEVEEN et al, 2017), o

que possibilitaria o uso da composição dos ninhos como bioindicador de poluição ambiental

(TAVARES et al., 2016). Contudo, até o momento, nenhum estudo verificou se espécies de

aves simpátricas alteram de forma similar a composição de seus ninhos em resposta a um

pág. 697
mesmo grau de disponibilidade de material antropogênico. Nós registramos o uso de fios de

plástico como material de ninho por espécies de aves em uma monocultura (Citrus sp.). Nosso

objetivo foi verificar se as espécies diferem quanto à prevalência (porcentagem de ninhos que

continham plástico).

2. Material e Métodos

Conduzimos o estudo em uma monocultura de laranja (Citrus sp.) em Ibitinga

(48°54’50’’O, 21°42’23’’ S), região central do Estado de São Paulo. O clima é tropical com

verões quentes e úmidos e invernos secos, com temperaturas médias mensais de 17.9°-24.1°C

e pluviosidade anual de aproximadamente 1269 mm (ALVARES et al., 2013). A área de

estudo (~4.02 ha) possuía aproximadamente 1450 laranjeiras plantadas em espaçamento 7 x

4m. Os fios de plástico utilizados pelas aves são oriundos de sacos de colheita abandonados

pelos trabalhadores, regularmente distribuídos ao longo de toda a área.

Entre novembro de 2013 e janeiro 2014, nós procuramos semanalmente os ninhos,

inspecionando todas as laranjeiras. Nós também localizamos ninhos no solo, quando as

fêmeas eram acidentalmente espantadas. Nós registramos todos os ninhos encontrados quanto

à espécie e a presença/ausência de plástico como material de nidificação. Ninhos construídos

diretamente sobre sacos plásticos foram considerados como se contivessem plástico como

material de construção. Verificamos se a prevalência (porcentagem de ninhos contendo

plástico) difere entre as espécies utilizando comparações pareadas do teste exato de Fisher

com correção de Bonferroni. Realizamos as análises e os gráficos no software SPSS Statistics

20 (IBM, 2011).

pág. 698
 3. Resultados

Nós encontramos fios de plástico em 21 de 64 ninhos (32,81%) pertencentes a cinco

espécies de aves: rolinha-roxa Columbina talpacoti (Temminck, 1811), choca-barrada

Thamnophilus doliatus (Linnaeus, 1764), sabiá-poca Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850,

tico-tico Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776) e tico-tico-rei Coryphospingus

cucullatus (Statius Muller, 1776) (Tabela 1). Apenas uma comparação pareada (T. doliatus vs.

Z. capensis) revelou diferença estatisticamente significante na prevalência de fios de plástico

como material de nidificação (Fig. 1, Tabela 2). Dois ninhos de C. talpacoti e dois de Z.

capensis foram construídos diretamente sobre sacos de plástico.

Tabela 1 – Número de ninhos encontrados na área de estudo, número de ninhos contendo plástico como

material de construção e a prevalência do uso de plástico por espécie

Espécie Total de ninhos Ninhos com plástico Prevalência

Columbina talpacoti 8 5 62,50%

Thamnophilus doliatus 5 5 100%

Turdus amaurochalinus 12 5 41,67%

Zonotrichia capensis 30 4 13,33%

Lanio cucullatus 9 2 22,22%

Total 64 21 32,18%

Fonte: Elaborado pelo autor

pág. 699
 Figura 1 – Ninho da choca-barrada (T. doliatus) construído majoritariamente com fios de plástico

Tabela 2 – Resultados dos testes de Fischer comparando a proporção de ninhos com plástico entre as
espécies e os valores de p e de p ajustado pela correção de Bonferroni. (*)valores estatisticamente
significantes (α < 0,05)
Espécies comparadas p p ajustado

Z. capensis vs. C. cucullatus 0,607 1

Z. capensis vs. T. amaurochalinus 0,090 0,899

Z. capensis vs. C. talpacoti 0,010 0,101

Z. capensis vs. T. doliatus <0,001 0,003*

C. cucullatus vs. T. amaurochalinus 0,642 1

C. cucullatus vs. C. talpacoti 0,153 1

C. cucullatus vs. T. doliatus 0,021 0,209

T. amaurochalinus vs. C. talpacoti 0,650 1

T. amaurochalinus vs. T. doliatus 0,044 0,441

C. talpacoti vs. T. doliatus 0,231 1

Fonte: Elaborado pelo autor

pág. 700
 4. Discussão

Observamos o uso de plástico na construção do ninho por cinco espécies em uma

monocultura cítrica. Com exceção de T. amaurochalinus (BORGES, MARINI, 2010) (Fig. 3),

ainda não havia sido registrado o uso de plástico como material de nidificação pelas espécies

estudadas (MILLER, MILLER, 1968; CINTRA, 1988; SICK, 1997; ZIMA, FRANCISCO,

2016). A alta prevalência de plástico em ninhos, como aquela observada para T. doliatus, é

incomum em áreas rurais, uma vez que a disponibilidade de resíduos é maior em ambientes

mais antropizados (WANG et al., 2009; RADHAMANY et al., 2016).

A maior parte das espécies não diferiu entre si com relação ao uso de plástico como

material de nidificação. A única diferença estatisticamente significativa foi entre T. doliatus e

Z. capensis. Essa diferença pode ter ocorrido em função da seleção de materiais com

características adequadas a cada tipo de construção (RODA, CARLOS, 2003; VOTIER et al.,

2011). O material natural presente nos ninhos de T. doliatus na área de estudo eram fibras

vegetais bastante flexíveis, das quais os fios de plástico podem ser bons substitutos (Fig. 3).

Nossos resultados sugerem que a confiabilidade do uso da composição do ninho de aves

como bioindicador da poluição ambiental (TAVARES et al., 2016) depende da escolha da

espécie-modelo, uma vez que as espécies podem diferir na aceitação de materiais

antropogênicos para nidificação. Provavelmente, o emprego desses materiais na construção do

ninho depende de vários fatores além da sua disponibilidade, como suas características

mecânicas, físicas e químicas (BAILEY et al., 2016). Pesquisas sobre a dinâmica do uso de

material antropogênico (HARTWIG et al., 2007; LAVERS et al., 2013) e sobre seus impactos

na sobrevivência da prole e dos adultos (BLEM et al., 2002; VOTIER et al., 2011) podem

pág. 701
ajudar a compreender os efeitos da poluição ambiental no comportamento de reprodução das

aves.

5. Agradecimentos

Os autores agradecem FAPESP, CAPES e CNPq pelo apoio financeiro. AFB agradece

Amélia A. B. pela ajuda em campo.

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pág. 705
 Variação dos visitantes florais de Struthanthus polyanthus
(Loranthaceae) em três diferentes hospedeiros
Variation of Struthanthus polyanthus (Loranthaceae) flower visitors in three different
hosts

Galdiano, Melina Santos1; Calixto, Eduardo Soares2 & Torezan-Silingardi, Helena Maura1

1
UFU; 2USP
melinagaldiano@gmail.com

Resumo: A interação mutualística polinizador-planta é mediada, especialmente, pela

capacidade da planta em produzir e oferecer recursos como o pólen e o néctar. Quanto mais
interessantes forem esses recursos, maior será a atratividade aos polinizadores, com um
consequente benefício para a polinização cruzada e frutificação. Nesse contexto, o objetivo
desse trabalho foi investigar se existe variação dos visitantes florais de Struthanthus
polyanthus ao longo da sua florada em três diferentes espécies hospedeiras. O trabalho foi
realizado de setembro de 2015 a dezembro de 2016, na reserva de Cerrado do Clube de Caça
e Pesca Itororó de Uberlândia, MG, Brasil. As observações dos visitantes ocorreram de 8 até
19 h para investigar o comportamento de visitação e avaliar sua frequência. Três espécies de
plantas hospedeiras, muito comuns na área e com infestação frequente por S. polyanthus
foram utilizadas: Cabralea canjerana polytricha (Meliaceae), Pouteria ramiflora
(Sapotaceae) e Plathymenia reticulata (Fabaceae). Os resultados mostraram que houve
diferença entre a frequência de visitantes florais considerando o sexo floral do indivíduo de S.
polyanthus, bem como a espécie hospedeira. Além disso, apenas insetos visitaram as flores de
S. polyanthus, sendo representados por três ordens, Hymenoptera, Lepidoptera e Diptera. As
espécies visitantes mais frequentes foram Apis mellifera, Trigona spinipes e Augochloropsis
sp.1, sendo estas consideradas polinizadores efetivos. Conclui-se que os hospedeiros em que
S. polyanthus se instala pode interferir na produção de recursos florais e, consequentemente,
na abundância e riqueza de visitantes florais. Sendo assim, estudos como este poderão
esclarecer pontos importantes para a ecologia de comunidades e a conservação e recuperação
de áreas naturais fragmentadas.
Palavras-chave: polinizadores, interação inseto-planta, hemiparasita, cerrado.

Abstract: Pollinator-plant mutualistic interaction is mediated, especially, by the vegetable

ability to produce and to offer resources such as pollen and nectar. The more interesting these
resources are, the greater the attractiveness to pollinators, with a consequent benefit to cross-
pollination and fruit set. In this context, this study aimed to investigate if there are variations
of Struthanthus polyanthus flower visitors in three different host species. The fieldwork was
done from 2015 September up to 2016 December, at the Cerrado reserve of the Clube Caça e

pág. 706
Pesca Itororó de Uberlândia, Minas Gerais state, Brazil. Observations of floral visitors
occurred from 8 to 19 h to investigate the frequency and visitation behavior of each animal
species. The following very common tree were used as host species: Cabralea canjerana
polytricha (Meliaceae), Pouteria ramiflora (Sapotaceae) and Plathymenia reticulata
(Fabaceae). The results showed that there was a difference between floral visitors frequency
of S. polyanthus considering the sex of the flowers present S. polyanthus, as well as the host
species. Furthermore, just insects visited the flowers of S. polyanthus, being represented by
three orders, Hymenoptera, Lepidoptera and Diptera. The most frequent visitors were Apis
mellifera, Trigona spinipes and Augochloropsis sp.1, being these considered effective
pollinators. We concluded that the hosts on which S. polyanthus is installed may interfere in
floral resources production and, consequently, in the abundance and richness of floral visitors.
Therefore, these studies could clarify important points for the ecology of communities and the
conservation and recovery of fragmented natural areas.
Keywords: pollinators, insect-plant interaction, hemiparasite, Brazilian Savannah.

1. Introdução

Muitas das relações entre plantas e visitantes florais são excelentes exemplos de

relações mutualísticas, já que os recursos florais fornecem, entre outras coisas, suprimento

energético ao visitante durante e após seu forrageamento, em troca do transporte de pólen

entre flores da mesma espécie, mutuamente benéfico para a planta e seu polinizador

(GOTTSBERGER, SILBERBAUER-GOTTSBERGER, 2006; TOREZAN-SILINGARDI,

2012). No entanto, existem interações em que os visitantes florais apenas usufruem do recurso

floral, mas são incapazes de promover a polinização, como é o caso dos pilhadores

(INOUYE, 1980).

As flores das angiospermas possuem grande diversidade de formas, tamanhos, cores e

tipo de recurso, as quais podem ser encontradas abundantemente nos mais variados ambientes

terrestres e de águas rasas, associadas a muitos animais, principalmente os insetos. Esses

animais são atraídos através da oferta de recursos como néctar, pólen, óleo (DOBSON, 1994),

perfume (VOGEL, 1983; RAGUSO, et al., 2003), tecidos e locais para cópula e nidificação

(SIMPSON, NEFF, 1981).

pág. 707
 Sob a perspectiva da planta, o comportamento do visitante é de extrema importância, já

que é necessário que este toque as partes reprodutivas da mesma e transporte o pólen de flores

de uma planta até outra da mesma espécie para que ocorra a polinização cruzada

(MAYFIELD, WASER, PRICE, 2001). Por outro lado, sob a perspectiva do visitante, as

relações tróficas inseto-planta são indispensáveis para a nutrição e sobrevivência do mesmo,

além de sua prole (GOTTSBERGER, SILBERBAUER-GOTTSBERGER, 2006;

NASCIMENTO, DEL-CLARO, 2007; TOREZAN-SILINGARDI, 2012).

É necessário haver um ajuste entre a forma e o comportamento dos polinizadores e a

morfologia e fisiologia das flores, assim o processo da polinização pode acontecer (FAEGRI,

VAN DER PIJL, 2013). Em espécies de plantas dioicas, por exemplo, o dimorfismo sexual é

um fator crucial que pode influenciar o comportamento do polinizador (OPLER, BAWA,

1978; ASHMAN, MAJETIC, 2006). Sendo assim, o estudo comportamental dos visitantes

florais, associado às características morfológicas e fisiológicas da flor, contribui para o

entendimento de tais interações (DEL-CLARO, TOREZAN-SILINGARDI, 2009).

Portanto, este trabalho teve como objetivo investigar quais são os visitantes florais de S.

polyanthus, uma hemiparasita dioica (Figura 1a, 1b, 1c e 1d), ao longo da sua florada em três

diferentes espécies hospedeiras. A principal hipótese desse estudo foi que existe variação dos

visitantes florais de S. polyanthus entre os diferentes hospedeiros.

Figura 1 - Diferentes fases do desenvolvimento da espécie hemiparasita Struthanthus polyanthus. (a) Ramo
(menor) de S. polyanthus com duas raízes fixadas no caule da planta hospedeira, (b) semente recém fixa
pelo haustório em galho da hospedeira, (c) flor pistilada, e (d) flor estaminada. Escala = 2,5 mm. Fotos:
Melina S. Galdiano e Eduardo S. Calixto.

pág. 708
 2. Metodologia
2.1. Área e espécie de estudo

O presente estudo foi realizado no período de setembro de 2015 a dezembro de 2016 na

reserva natural do Clube Caça e Pesca Itororó de Uberlândia (CCPIU), em uma área de

cerrado stricto sensu. O clima da região exibe duas estações bem definidas, uma seca, de abril

a setembro, e uma estação chuvosa, de outubro a março (ver ROSA, LIMA, ASSUNÇÃO,

1991). A espécie estudada foi Struthanthus polyanthus Mart. (Loranthaceae), uma planta

hemiparasita dioica comum no cerrado e na área de estudo. Foram escolhidas três espécies

hospedeiras, as quais são abundantes e facilmente encontradas na área de estudo: Cabralea

canjerana subsp. polytricha (Adr. Juss.) Penn. (Meliaceae), Pouteria ramiflora (Mart.) Radlk.

(Sapotaceae) e Plathymenia reticulata Benth. (Fabaceae-Mimosoideae).

2.2 Visitantes Florais

As observações dos visitantes florais ocorreram durante o meio da florada de S.

polyanthus, de maneira livre e direta, em dias de sol forte e foram realizadas das 8 às 19 h,

com observações de 40 minutos e intervalos de 20 minutos, totalizando 60 horas de

observação. Para isso, foram selecionados cinco indivíduos com flores estaminadas e cinco

indivíduos com flores pistiladas de S. polyanthus, com arquitetura semelhante, distantes pelo

menos cinco metros um do outro e parasitando cada uma das três espécies de plantas

hospedeiras, totalizando 30 indivíduos de S. polyanthus.

Para a categorização dos visitantes florais, foi avaliada a frequência e o comportamento

de visitação, especialmente se havia contato ou não com as partes reprodutivas da flor. Foram

considerados polinizadores efetivos aqueles com maior frequência de visitação e que tocaram

as partes reprodutivas, ou seja, estigma e estilete. Os polinizadores eventuais foram aqueles

com baixa frequência de visitação, mas que também tiveram contato com as partes

reprodutivas, podendo promover uma pequena taxa de polinização. Foram considerados

pág. 709
pilhadores aqueles que coletaram recurso floral, pólen ou néctar, mas não apresentaram

comportamento compatível para o transporte polínico até o estigma, sem efetivar a

polinização (TOREZAN-SILINGARDI, 2012; ALVES-DOS-SANTOS, et al., 2017).

Espécimes-testemunho foram coletados em plantas não experimentais, montados,

identificados e depositados na coleção entomológica do Laboratório de Ecologia

Comportamental e de Interações da UFU.

3. Resultados

Foram registradas 21 espécies de insetos visitantes florais (Figura 2) pertencentes às

ordens Hymenoptera (18 espécies), Lepidoptera (duas espécies) e Diptera (uma espécie). Nos

indivíduos estaminados de S. polyanthus (independente do hospedeiro), foram observados 479

insetos, distribuídos em 18 espécies. Já nos indivíduos pistilados foram observados 467

insetos, distribuídos em 12 espécies. Considerando apenas a espécie hospedeira (independente

do sexo de S. polyanthus), foram observados 289 insetos pertencentes a 16 espécies nos

indivíduos parasitando C. canjerana polytricha; 398 insetos de 9 espécies nos indivíduos

parasitando P. ramiflora; e 259 insetos de 13 espécies nos indivíduos em P. reticulata. Do

total de 946 insetos registrados, 61% eram da espécie Apis mellifera, sendo esta o visitante

mais frequente, seguida das espécies Trigona spinipes e Augochloropsis sp.1, com 14 e 10%,

respectivamente. Além disso, apenas essas três espécies visitaram os indivíduos de S.

polyanthus de ambos os sexos presentes nos três hospedeiros e foram consideradas como

polinizadores efetivos. As espécies Villa sp.1, Augochlora sp.1, Brachygastra lecheguana,

Pachymenes sp.1, Pepsis sp.1 e Pepsis sp.2, foram consideradas como polinizadores eventuais

e o restante das espécies foi considerado como pilhadores.

pág. 710
 Figura 2 - Exemplares de visitantes florais de Struthanthus polyanthus na florada de 2016 no Cerrado de
Uberlândia, Minas Gerais. (a) Apis mellifera, (b) Augochlora sp.1, (c) Augochloropsis sp.1, (d) Ceratina
sp.1, (e) Pachymenes sp.1, (f) Pepsis sp.1, (g) Pepsis sp.2, (h) Calycopis sp.1, e (i) Hesperiidae sp.1. Fotos:
Melina S. Galdiano e Eduardo S. Calixto.

4. Discussão

O presente estudo é o primeiro a mostrar a variação da frequência de visitantes florais

da espécie parasita condicionada à espécie hospedeira. Há, no entanto, estudos que mostram

variações na produção de botões, flores e frutos dependendo da espécie hospedeira (LENZI,

ORTH, 2004; PÉREZ-CRESPO, LARA, ORNELAS, 2016). O que pode ser sugerido aqui é

que existe uma influência da quantidade de água e nutrientes retirados do hospedeiro, o que

pode variar ao longo do ano para cada espécie devido à capacidade deste em captá-los do

solo. Se uma espécie de hospedeiro possui uma maior quantidade de nutrientes que outra,

consequentemente a espécie parasita terá uma maior quantidade de recursos disponíveis para

serem alocados no desenvolvimento de estruturas importantes, como as partes reprodutivas.

pág. 711
Sendo assim, a oferta de néctar e/ou pólen pode variar e, consequentemente, os visitantes

florais podem escolher plantas com maior quantidade ou qualidade de néctar ou pólen

disponível.

Dentre os visitantes encontrados, foram registrados insetos das ordens Hymenoptera,

Lepidoptera e Diptera, sendo a maioria pertencente à primeira ordem. Estudos com outras

plantas dioicas encontraram resultados semelhantes: Lenzi e Orth (2004) observaram que os

visitantes de Schinus terebinthifolius eram, principalmente, abelhas, moscas e vespas; Fuzeto

et al. (2001) observou que Cabralea canjerana polytricha é polinizada por abelhas e vespas;

Lenza e Oliveira (2005) verificaram que a maioria das espécies de visitantes de Tapirira

guianensis pertenciam às ordens Hymenoptera e Diptera. Além disso, a literatura mostra que

dentre os grupos de visitantes florais das angiospermas, destacam-se os insetos, em particular

abelhas e vespas, as quais representam os visitantes mais frequentes e são consideradas como

principais polinizadores em diversos ecossistemas (POTTS, et al., 2010; CLEMENTE, et al.,

2012). De acordo com Bawa (1980) e Oliveira (1996), espécies dioicas de ambientes tropicais

são, geralmente, polinizadas por uma grande diversidade de pequenos insetos generalistas e

pouco especializados, com destaque para pequenas abelhas sociais generalistas e moscas

(BAWA, 1980).

Apis mellifera foi a espécie mais frequente no presente estudo, seguida das espécies T.

spinipes e Augochloropsis sp.1. Trabalhos de d'Avila e Marchini (2008) com himenópteros

visitantes florais em área de cerradão, mostraram que A. mellifera representou 55,8% dos

visitantes, seguida de T. spinipes, e Almeida (2002), em um estudo com abelhas, também em

área de cerradão, observou que A. mellifera foi responsável por 79,5% dos indivíduos

coletados. Segundo Roubik (1989), A. mellifera e T. spinipes estão entre as espécies sociais

mais abundantes da família Apidae devido a várias características como hábito generalista,

amplo período de forrageamento, sistema de comunicação desenvolvido e alta densidade

pág. 712
populacional. Além disso, trabalhos mostraram que a família Apidae é a mais abundante em

áreas de cerrado, particularmente essas duas espécies supracitadas (ALMEIDA, 2002;

ANDENA, 2002).

Portanto, concluímos que a qualidade da espécie hospedeira influencia o recurso floral

oferecido pela planta parasita, com consequências indiretas sobre os visitantes florais e, entre

eles, os polinizadores. Dessa forma, fica constatada mais uma forma da espécie hospedeira

contribuir para a manutenção das espécies parasitas no ambiente.

5. Agradecimentos

Nós gostaríamos de agradecer à FAPEMIG e à CAPES pelo suporte financeiro durante

o período de desenvolvimento do estudo; à Universidade Federal de Uberlândia e à

Universidade de São Paulo pelo apoio e infraestrutura; e ao Clube de Caça e Pesca Itororó de

Uberlândia por ter cedido a reserva ecológica para a realização do trabalho.

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