HERENCIA DE LA RESISTENCIA GENÉTICA

A Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. EN FRIJOL

INHERITANCE OF GENETIC RESISTANCE TO

Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. IN COMMON BEAN

Netzahualcóyotl Mayek-Pérez1 , Cándido López-Castañeda2 , Ernesto López-Salinas3 y Jorge A. Acosta-Gallegos3

1
Departamento de Química, Universidad Autónoma de Aguascalientes. Universidad 940,
Aguascalientes, México. 20100. Fax (49) 108401. (nmayekp@hotmail.com). 2 Colegio de Postgra-
duados en Ciencias Agrícolas. Montecillo, Texcoco, México. Carretera México-Texcoco km. 35.5.
56230. 3 Programa de Frijol. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias
(INIFAP). SAGAR. Apartado Postal Núm. 10, Chapingo, México. 56230.

RESUMEN ABSTRACT

Se realizaron estudios para determinar el tipo de herencia de la
resistencia genética a M. phaseolina (Tassi) Goid. en genotipos re-
sistentes (BAT 477 y TLP 19) y susceptibles (Pinto UI-114 y Río
Tibagi) de frijol. El trabajo se hizo en condiciones de campo en
Cotaxtla, Veracruz y en invernadero en Montecillo, Estado de
México e incluyó a los progenitores, las generaciones F1 y F2 y los
retrocruzamientos F1 -progenitor. Se evaluó la reacción de las lí-
neas F3 a un aislamiento altamente patogénico de M. phaseolina
en invernadero. Los resultados indicaron que la resistencia a M.
phaseolina en frijol está gobernada por dos pares de genes con
efectos complementarios y que la resistencia a la pudrición
carbonosa parece estar controlada en forma cuantitativa con efec-
tos mayores de dos pares de genes. Esto se debió a que la informa-
ción en poblaciones F2 mostró distribuciones cuasi-normales en
algunos casos y en F3 se ajustó a distribuciones normales en las
frecuencias de reacción a la pudrición carbonosa, pero se ajustó a
una segregación de resistencia determinada por dos pares de genes
con efectos epistáticos variables, dependiendo de los genotipos uti-
lizados en las cruzas. Se confirmó que BAT 477 posee resistencia a
M. phaseolina controlada por dos genes dominantes complemen-
tarios (epistasis doble recesiva), similar a la exhibida por TLP 19,
el otro genotipo resistente al patógeno.
Studies to determine genetic resistance inheritance to M. phaseolina
(Tassi) Goid. on resistant (BAT 477 and TLP 19) and susceptible
(Pinto UI-114 and Rio Tibagi) common bean cultivars were carried
out. Experiments were conducted under field conditions at Cotaxtla,
Veracruz and in greenhouse at Montecillo, Estado de México.
Parents, F1 and F2 generations and F1 -parent backcrosses were
included in the studies. Reaction of F3 lines to a highly virulent isolate
of M. phaseolina was evaluated under greenhouse conditions. Results
indicated that resistance to M. phaseolina in common bean is
controlled by two pairs of epistatic genes with complementary effects,
and that resistance to charcoal rot could be quantitatively controlled
by major effects of two genes. This was suggested by data in F2
populations that showed normal-like distributions in some cases,
and in F3 it was adjusted to normal distributions on their frequency
of reaction to charcoal rot; suggesting resistance segregations
determined by two epistatic genes with variable effects, depending
on the genotype used as parent. It was confirmed that BAT 477 is
resistant to M. phaseolina, and that resistance is controlled by two
complementary dominant genes (double recessive epistasis), akin to
the exhibited by TLP 19, the other resistant genotype.
Key words: Phaseolus vulgaris L., genetic resistance, charcoal rot.

Palabras clave: Phaseolus vulgaris L., genética de la resistencia, INTRODUCTION

pudrición carbonosa.

D
evelopment of bean resistant germplasm to
INTRODUCCIÓN diseases is one of the best alternatives to obtain
new cultivars for dryland areas with high

E
l desarrollo de germoplasma de frijol resistente a
enfermedades es una de las mejores opciones
para la obtención de nuevos cultivares para áreas
de secano con problemas de pudrición carbonosa
[Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid.] en México y
otras regiones productoras en el mundo (Songa et al., 1997).
Una limitación para obtener germoplasma resistente a M.
Recibido: Enero, 2001. Aprobado: Diciembre, 2001.
Publicado como ARTÍCULO en Agrociencia 35: 637-648. 2001.
incidence of charcoal rot [Macrophomina phaseolina
(Tassi) Goid.] in México as well as in other growing
regions around the world (Songa et al., 1997). A limitation
to produce resistant germplasm to M. phaseolina has been
the characterization and determination of the basis of
inheritance involved on resistance to this pathogen. It has
been difficult due to traditional procedures of inoculation
and the effects of several climate factors during
development of the disease at host which have masked
the plant response to the pathogen. This situation has

637
638 AGROCIENCIA VOLUMEN 35, NÚMERO 6, NOVIEMBRE-DICIEMBRE 2001
phaseolina ha sido la falta de caracterización y determina-
ción del tipo de herencia involucrada en la resistencia a
este fitopatógeno. Esto ha sido difícil debido a que los pro-
cedimientos tradicionales de inoculación utilizados, así
como el efecto de diversos factores ambientales durante el
desarrollo de la enfermedad en el hospedante, han enmas-
carado la respuesta de la planta al patógeno; situación que
ha conducido a errores en la caracterización de germo-
plasma segregante (Olaya et al., 1996).
Estudios sobre la reacción de germoplasma de
Phaseolus a M. phaseolina (Pastor-Corrales y Abawi,
1988; Mayek-Pérez et al., 1996) han permitido la identifi-
cación de genotipos resistentes a la pudrición carbonosa.
Sin embargo, aún se desconoce la base genética de la re-
sistencia al hongo en cultivares promisorios que pudieran
utilizarse como fuentes de resistencia genética. Olaya et
al. (1996) encontraron, en condiciones controladas de eva-
luación, que la resistencia a M. phaseolina en la línea BAT
477 es gobernada por un par de genes dominantes con
efectos complementarios. Miklas y Beaver (1994) deter-
minaron que la resistencia de campo a M. phaseolina es
de naturaleza poligénica. Se ha identificado un número
variable de loci de caracteres cuantitativos (LCC) asocia-
dos con la resistencia a la pudrición carbonosa, en campo,
en familias derivadas de la cruza XAN-176 (resistente) x
Dorado (susceptible) los cuales a su vez explicaron entre
12 y 19 % de la variación fenotípica para la resistencia a
M. phaseolina observada en la cruza (Miklas et al., 1998).
La caracterización de la base genética de la resisten-
cia a M. phaseolina en germoplasma de frijol puede con-
tribuir a facilitar el diseño de estrategias de mejoramien-
to genético más efectivas para la incorporación de la re-
sistencia genética a M. phaseolina en materiales comer-
ciales susceptibles, ampliamente cultivados en México.
Esta investigación se realizó con la hipótesis de que
la resistencia genética a M. phaseolina está gobernada
de una manera simple (máximo dos pares de genes) y es
dominante. El objetivo fue identificar fuentes de resis-
tencia al patógeno y caracterizar la base genética de su
herencia en condiciones de invernadero y campo, con el
propósito de diseñar estrategias de mejoramiento genético
más adecuadas para incorporar dicha resistencia a
cultivares comerciales susceptibles de frijol.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se desarrollaron tipos segregantes, con genotipos contrastantes
en su reacción a M. phaseolina, realizando cruzamientos entre las lí-
neas de frijol BAT 477 y TLP 19 (resistentes) y los genotipos suscep-
tibles Pinto UI-114 y Rio Tibagí, para determinar la herencia de la
resistencia a la pudrición carbonosa (Pastor-Corrales y Abawi, 1988;
Mayek-Pérez et al., 1996) (Cuadro 1). En 1996 y 1997 se obtuvo se-
milla de seis líneas F1 y sus generaciones F2 y F3 , resultantes de la
cruza directa entre todos los genotipos, además de las retrocruzas de
conducted to errors on the characterization of segregant
germplasm (Olaya et al., 1996).
Studies on the reaction to M. phaseolina in Phaseolus
germplasm (Pastor-Corrales y Abawi, 1988; Mayek-Pérez
et al., 1996) have allowed the identification of charcoal
rot resistant genotypes. However, genetic basis of
resistance to the fungus in promissory germplasm that
could be useful as genetic resistance sources remains
unknown. Olaya et al. (1996) found that under controlled
conditions, resistance of BAT 477 to M. phaseolina was
governed by a couple of dominant genes with
complementary effects. Miklas and Beaver (1994)
determined that field resistance to M. phaseolina was
polygenic. A variable number of quantitative trait loci
(QTL) associated to charcoal rot resistance under field
conditions have been detected in families derived from
XAN-176 (resistant) x Dorado (susceptible); these QTL
explained 12 to 19% of the phenotypic variation of M.
phaseolina resistance (Miklas et al., 1998).
The characterization of genetic basis of M. phaseolina
resistance in bean germplasm could contribute to make
more effective the design of genetic improvement
strategies to incorporate M. phaseolina genetic resistance
to commercial susceptible cultivars broadly cultivated in
México.
This research was carried out under the hypothesis
that M. phaseolina genetic resistance is governed in a
simple way (a maximun of two pairs of genes) and it is
dominant. The objective was to identify sources of
resistance and to characterize the genetic basis of
inheritance under greenhouse and field conditions, in
order to design genetic improvement strategies more
suitable to incorporate such resistance to bean commercial
susceptible cultivars.
MATERIALS AND METHODS
Segregant types were developed by using contrasting genotypes
for their reaction to M. phaseolina. Crosses among bean lines BAT
477 and TLP 19 (resistant) and susceptible genotypes Pinto UI-114
and Rio Tibagí were carried out in order to determine the inheritance
of resistance to charcoal rot (Pastor-Corrales and Abawi, 1988; Mayek-
Pérez et al., 1996) (Table 1). In 1996 and 1997, seed from the six F1
lines and their F2 and F3 generations were produced from direct crosses
among all genotypes, and the backcrosses of each F1 and their
respective parent. Crosses were done in greenhouse at Montecillo (19o
29’ N, 98o 53’ W, 2250 m) and Chapingo, Estado de México (19o 27’
N, 98 o 51’ W, 2240 m). A portion of F1 seeds obtained from crosses
was sown in 1997 under greenhouse conditions at Montecillo to
produce seeds of F2 and F3 lines. Discrimination between self-
pollination and hybridizations included morphological markers as seed
color coat and seedling hypocotyl color.
Experiments that included the four parents and F1 and F2
generations were established under field conditions at Cotaxtla,
 MAYEK-PÉREZ et al.: RESISTENCIA GENÉTICA A Macrophomina phaseolina
Cuadro 1. Material genético utilizado en los experimentos de campo e invernadero y algunas de sus características agronómicas.
Table 1. Germplasm used at field and greenhouse experiments and some of its agronomical characteristics.
Reacción a Semilla
Genotipo Raza†
M. phaseolina¶
Color de la testa
BAT 477 M R Beige
TLP 19 M R Negro
Pinto UI-114 D S Beige con manchas café
Rio Tibagi M S Negro
† M=Mesoamérica, D=Durango (Singh et al., 1991).
¶ R=Resistente, S=Susceptible (Pastor-Corrales y Abawi, 1988; Mayek-Pérez et al., 1996).
§ P=Pequeño, M=Mediano, G=Grande (CIAT, 1987).
Þ LM=Línea mejorada, VM=Variedad mejorada, VC=Variedad criolla.
¤ Singh (1982).
cada F1 con sus respectivos progenitores. Los cruzamientos se hicie-
ron en invernadero en Montecillo (19o 29’ N, 98o 53’ O, 2250 m) y
Chapingo, Estado de México (19o 27’ N, 98o 51’ O, 2240 m). Parte de
la semilla F1 obtenida en los cruzamientos se sembró en 1997 en con-
diciones de invernadero en Montecillo, para producir la semilla de las
líneas F2 y F3 . La discriminación entre autofecundaciones e
hibridaciones consideró como marcadores morfológicos el color de la
testa de la semilla y el color del hipocotilo de las plántulas.
Los experimentos en que se evaluaron los cuatro progenitores y
las generaciones F1 y F2 se establecieron en condiciones de campo en
Cotaxtla, Veracruz, México (18o 44’ N, 95o 58’ O, 16 m) y bajo condi-
ciones de invernadero en Montecillo. Las líneas F3 se evaluaron en
invernadero durante 1999 en Montecillo. En las evaluaciones de cam-
po e invernadero se utilizó un aislamiento de M. phaseolina (M-CF)
altamente virulento en frijol, el cual se obtuvo de plantas de frijol
colectadas en un suelo infestado con el patógeno en forma natural en
Cotaxtla, Veracruz (Mayek et al., 1997). El aislamiento causó reac-
ción de susceptibilidad en los progenitores susceptibles, mientras que
los progenitores resistentes incluidos en este trabajo mostraron resis-
tencia al aislamiento en evaluaciones previas realizadas en condicio-
nes controladas (Mayek-Pérez et al., 1996). El aislamiento se conser-
vó en papa-dextrosa-agar y aceite mineral en condiciones de laborato-
rio. Como sustrato para el incremento del inóculo en cada experimen-
to se utilizó semilla de arroz, preparada de acuerdo con la metodolo-
gía de Abawi y Pastor-Corrales (1990).
Experimento de campo
El 19 de octubre de 1997 se sembraron 200 semillas de cada pro-
genitor y cada línea F2 , mientras que se estableció un número variable
de semillas de las generaciones F1 en Cotaxtla, en surcos espaciados a
0.8 m. Las generaciones se establecieron al azar en el lote de evalua-
ción, el cual no fue fertilizado ni tratado con plaguicidas. El inóculo
de M. phaseolina se aplicó junto con la semilla al momento de la
siembra en una proporción de 10 g por metro lineal de surco. Se apli-
có un riego el 20 de octubre para favorecer la germinación y emergen-
cia del germoplasma establecido. Las temperaturas promedio máxi-
ma/mínima fueron 29.1/18.7 o C y se registró una precipitación total
de 65 mm durante el experimento.
639
Hábito de
Tipo de materialÞ Origen
crecimiento¤
Tamaño§
P LM Colombia III
M LM Costa Rica II
G VM Estados Unidos III
P VC Brasil II
Veracruz, México (18o 44’ N, 95o 58’ W, 16 m) and greenhouse
conditions at Montecillo. F3 lines were evaluated under greenhouse
during 1999 at Montecillo. The field and greenhouse evaluations were
conducted using a highly virulent isolate of M. phaseolina (M-CF)
obtained from bean plants collected on naturally infested soil at
Cotaxtla, Veracruz (Mayek-Pérez et al., 1997). The isolate caused a
susceptible reaction in susceptible parents, while resistant parents
included in this work showed resistance to the isolate at previous
evaluations under controlled conditions (Mayek-Pérez et al., 1996).
The isolates were stored in potato-dextrose-agar medium and mineral
oil under laboratory conditions. Rice seeds were used as sustrate to
increase the inoculum in each experiment; inoculum was prepared
using the protocol of Abawi and Pastor-Corrales (1990).
Field experiment
Two hundred seeds of each parent and F2 line and a variable
number of seeds of each F1 generation were established at Cotaxtla
on October 19, 1997, in rows separed to 0.8 m. Generations were
randomly sown in the evaluation plot where no fertilizers or pesticides
were used. The inoculum of M. phaseolina was applied together with
the seeds at sowing in a ratio of 10 g per meter of row. Irrigation was
applied on October 20 to favour germination and emergence of
germplasm. Maximum/minimum average temperatures were 29.1/
18.7 o C and 65 mm of precipitations was registered.
Greenhouse experiments
At the first evaluation, variable number of seeds of each parent,
F1 and F2 generations and F1-parent backcrosses were sown on March
20, 1998, in a soil sterilized with methyl-bromide and inoculated before
sowing with M. phaseolina inoculum at 5% ratio (w/w). The experiment
was carried out under maximum/minimum average temperatures of
34.3/19.4 o C, and 44.3% relative humidity.
At the second evaluation, reaction of F3 lines produced from
different F2 plants obtained from each cross was determined. In this
experiment we included a variable number of seeds of each cross.
Families were established under a Completely Ramdomized Design
with three replications and were sown on January 9, 1999. The
640 AGROCIENCIA VOLUMEN 35, NÚMERO 6, NOVIEMBRE-DICIEMBRE 2001
Experimentos de invernadero
En la primera evaluación, números variables de semillas de los
progenitores, las generaciones F1 y F2 y los retrocruzamientos de las
líneas F1 , con cada progenitor, se sembraron el 20 de marzo de 1998
en un suelo esterilizado con bromuro de metilo e inoculado con el
sustrato colonizado con M. phaseolina en una proporción del 5% (peso/
peso). El experimento se llevó a cabo bajo temperaturas máxima/mí-
nima de 34.3/19.4 o C y humedad relativa promedio de 44.3%.
En la segunda evaluación se determinó la reacción de líneas F3
derivadas de las diferentes plantas F2 obtenidas de cada cruzamien-
to, considerándose un número variable de ellas, dependiendo de la
cantidad de semilla disponible para cada cruza. Las familias fueron
comparadas en un diseño Completamente al Azar con tres repeticio-
nes, y fueron sembradas el 9 de enero de 1999. La unidad experi-
mental consistió de 10 semillas sembradas en suelo esterilizado con
bromuro de metilo e inoculado con el sustrato colonizado con M.
phaseolina en una proporción del 5% (peso/peso). Las temperaturas
promedio máxima y mínima fueron 19.5 y 9.3 o C y la humedad rela-
tiva fue 39.4% durante el experimento. Todos los experimentos se
hicieron en condiciones de humedad edáfica cercana a la capacidad
de campo.
Se determinó la severidad de la enfermedad causada por M.
phaseolina en plantas extraídas del suelo 30 días después de la siem-
bra en todos los experimentos de campo e invernadero. La severi-
dad se evaluó considerando la escala descrita por Abawi y Pastor-
Corrales (1990), la cual tiene nueve grados de daño (1 a 9) donde
1=síntomas no visibles, 5=hasta un 25% de los tejidos de la raíz
con lesiones necróticas o lesiones extendidas de los cotiledones hasta
2 cm a lo largo del tallo y 9=75% o más de los tejidos de la raíz con
lesiones necróticas o la mayor parte de tallo, peciolos y puntos de
crecimiento infectados y muerte de la planta. Las plantas con valo-
res de severidad de la enfermedad de 1 a 3 se consideraron resisten-
tes y las que presentaron valores entre 4 y 9 se clasificaron como
susceptibles. La información de cada experimento se analizó por
separado. Para las evaluaciones de las líneas F1 y F2 , en campo e
invernadero, se realizaron pruebas de ajuste de ji-cuadrada, consi-
derando diferentes relaciones teóricas de segregación de genes de
resistencia a la pudrición carbonosa. Se aceptó la relación de segre-
gación hipotética con el mejor ajuste entre las proporciones espera-
das y las observadas, con un nivel de probabilidad de 5%. Se deter-
minó la normalidad de las distribuciones de frecuencias de las lí-
neas F3 por su reacción a la pudrición carbonosa con la estadística
W de la prueba de Shapiro-Wilk. Se utilizó una probabilidad menor
a 0.05 para indicar la ausencia de ajuste a una distribución normal
(Miklas et al., 1998).
RESULTADOS
Reacción de las líneas F1 , F2 y retrocruzas
a M. phaseolina
Los progenitores resistentes a M. phaseolina, BAT 477
y TLP 19 mostraron resistencia al patógeno, mientras que
experimental unit was 10 seeds sown in sterilized soil with methyl-
bromide and inoculated with M. phaseolina inoculum at 5% ratio (w/
w). Maximum/minimum average temperatures were 19.5/9.3 oC and
39.4 % relative humidity. All experiments were conducted under soil
moisture levels near field capacity.
Disease severity caused by M. phaseolina was determined in plants
taken off from soil 30 days after sowing in all field and greenhouse
experiments. Disease severity was evaluated using the scale described
by Abawi and Pastor-Corrales (1990). The scale has nine levels of
damage (1 to 9), where: 1=No symptoms, 5=25% or less of root tissues
with necrotic lesions or lesions in cotyledons of 2 cm length at stem
and 9=75% or more of root tissues with necrotic lesions or high
proportion of stem, petioles and growth points infected and death of
plant. Plants with disease severity ratings from 1 to 3 were classified
as resistant and plants with ratings from 4 to 9 were classified as
susceptible. Data of each experiment were analyzed individually. Data
from experiments that included F1 and F2 lines under field and
greenhouse conditions were subjected to chi-square goodness-fit tests
includying different theoretical segregation ratios of charcoal rot
resistance genes. We accepted the hypothetical segregation ratio with
the best adjustment between expected and observed ratios at 5%
probability level. Normality of frequency distributions of F3 lines by
their reaction to charcoal rot was determined using W value of the
Shapiro-Wilk test. The abscence of adjustment to normal distribution
was determined by using a probability level lower than 0.05 (Miklas
et al., 1998).
RESULTS
Reaction of F1 and F2 lines and backcrosses
to M. phaseolina
Resistant parents to M. phaseolina, BAT 477 and TLP
19 showed resistance to the pathogen, while susceptible
parents, Pinto UI-114 and Río Tibagi showed
susceptibility at experiments established under field and
greenhouse conditions. F1 and F2 lines and F1 -parent
backcrosses showed a segregation ratio similar under both
field and greenhouse conditions. For this reason, data of
germplasm reaction to M. phaseolina were jointly
analyzed. The F1 obtained from the crossing between both
resistant parents and from resistant x susceptible parents
exhibited resistance to charcoal rot. These results suggest
that inheritance of resistance to M. phaseolina in both
resistant parents is dominant. Progenies derived from
crossing between susceptible parents showed
susceptibility to charcoal rot. The F2 generations produced
from the crossing between resistant parents showed a
resistant:susceptible ratio of 15:1, which confirms that
the hypothesis of resistance to M. phaseolina in both
parents is controlled by two pairs of dominant genes with
epistatic effects. Crossing between resistant x susceptible
parents produced a resistant:susceptible ratio of 9:7,
suggesting that the resistance to charcoal rot in each
 MAYEK-PÉREZ et al.: RESISTENCIA GENÉTICA A Macrophomina phaseolina
los susceptibles Pinto UI-114 y Río Tibagi mostraron su
susceptibilidad en los experimentos establecidos en cam-
po e invernadero. Las líneas F1 , F2 y las retrocruzas de la
F1 con sus respectivos progenitores mostraron una rela-
ción de segregación en su reacción a M. phaseolina en
campo similar a la observada en plantas de invernadero;
por esta razón, los resultados de la reacción del material
genético a M. phaseolina se analizaron de manera con-
junta. Las F1 resultantes del cruzamiento entre progeni-
tores resistentes y entre progenitores resistentes x sus-
ceptibles, exhibieron resistencia a la pudrición carbonosa;
estos resultados sugieren que el tipo de herencia de la
resistencia a M. phaseolina en ambos progenitores resis-
tentes es dominante. Las progenies derivadas del cruza-
miento entre los progenitores susceptibles mostraron una
reacción de susceptibilidad a la pudrición carbonosa. Las
generaciones F2 derivadas del cruzamiento entre proge-
nitores resistentes mostraron una proporción de plantas
resistentes:susceptibles de 15:1, proporción consistente
con la hipótesis de que la resistencia en ambos genotipos
a M. phaseolina está controlada por dos genes dominan-
tes duplicados con efectos epistáticos. El cruzamiento
entre progenitores resistentes x susceptibles resultó en
una proporción resistentes:susceptibles de 9:7, consistente
con la hipótesis de que la resistencia a la pudrición
carbonosa en cada progenitor resistente participante en
cada cruzamiento específico está controlada por dos genes
dominantes duplicados con efectos epistáticos. El cruza-
miento entre genotipos susceptibles resultó en una rela-
ción de segregación de 1:15 de plantas
resistentes:susceptibles, lo que confirmó la hipótesis de
que la herencia de la resistencia está determinada por
genes dominantes (Cuadro 2).
La retrocruza entre plantas F1 y sus respectivos pro-
genitores confirmó el número de genes que se habían
determinado en el control de la resistencia a M. phaseolina
en los genotipos resistentes en las generaciones F2 . El
retrocruzamiento de las generaciones F1 , resultantes de
la cruza entre los progenitores resistente x resistente o
resistente x susceptible, con genotipos resistentes, mos-
tró, en todos los casos, una proporción de segregación de
1:0 (todas resistentes al hongo); mientras que la retrocruza
de generaciones F1 , resultantes de la cruza entre los pro-
genitores resistente x susceptible con genotipos suscep-
tibles, mostró una relación de segregación consistente en
una proporción de 1:3 (resistentes:susceptibles). Para el
caso del retrocruzamiento de generaciones F1 , resultan-
tes de progenitores susceptibles, todas las plantas produ-
cidas y evaluadas fueron susceptibles a la pudrición
carbonosa (Cuadro 3).
La escala de evaluación de la severidad de la enfer-
medad causada por M. phaseolina, utilizada en los ex-
perimentos de campo e invernadero, no permitió que la
mayoría de las plantas de las generaciones F2 exhibieran
641
parent, for each specific cross is governed by two pairs
of dominant genes with epistatic effects. The crossing
between susceptible genotypes produced a 1:15
segregation ratio of resistant:susceptible plants, which
confirms the hypothesis that inheritance of resistance is
determined by dominant genes (Table 2).
Backcrosses between F1 plants and their parents
confirmed the number of genes involved on resistance to
M. phaseolina in resistant genotypes at F2 generations.
Backcrosses of F1 generations obtained from the crossing
between resistant x resistant parents or resistant x
susceptible parents to a resistant parents showed in all
cases a 1:0 segregation ratio (all plant resistant to the
fungus); while backcrosses of F1 generations, which
resulted from the crossing between resistant x susceptible
parents with susceptible genotypes, produced a
segregation ratio of 1:3 (resistant:susceptible).
Backcrosses of F1 generations produced from susceptible
parents, showed susceptibility to charcoal rot for all the
plants (Table 3).
The evaluation scale of disease severity caused by M.
phaseolina that was used at field and greenhouse
experiments, did not allow that most plants of F2
generations exhibited the phenotype of reaction to the
disease from their parents. This result suggested that
besides the presence and action of two pairs of major
resistance genes, it is possible that minor genes are
influencing the resistance. Frequency distributions of F2
plants of reactions to M. phaseolina, showed in some cases
a quasi-normal distribution under both field (Figure 1)
and greenhouse conditions (Figure 2).
The evaluation scale of reaction to the fungus was
effective to separate resistant from susceptible plants,
simplifying the expected segregation ratios, under the fact
that few genes are involved on resistance to M. phaseolina
in beans. However, the used scale did not allow to detect
the presence of minor resistance genes.
Reaction of F3 lines to M. phaseolina.
Frequency distributions of reactions in F3 lines to M.
phaseolina under greenhouse conditions adjusted to the
normal distribution (p<0.80) (Figure 3). Unlike frequency
distributions of F2 plants, F3 lines showed frequencies
less scattered through the scale of severity. This results
suggest that the families have a high homozigosis level
that results in homogenous reaction to the pathogen.
DISCUSSION
Frequency distributions of F2 reactions in different
crosses between resistant or resistant x susceptible parents
did not show resistant degrees similar to the parents in
most cases. This results was found by Olaya et al. (1996)
642 AGROCIENCIA VOLUMEN 35, NÚMERO 6, NOVIEMBRE-DICIEMBRE 2001

Cuadro 2. Reacción de los progenitores y segregación de la reacción a M. phaseolina de las líneas F1 y F2 de frijol en condiciones de campo
en Cotaxtla e invernadero en Montecillo.
Table 2. Reactions of parents and segregation of reactions to M. phaseolina of F1 and F2 bean lines under field (Cotaxtla) and greenhouse
(Montecillo) conditions.

Número de plantas Número de plantas

Pedigrí en Cotaxtla Proporción en Montecillo Proporción
esperada χ2 ¶ P§ esperada χ2 p
R† S R S

Progenitores
BAT 477 (B) 196 0 1:0 388 0 1:0
TLP 19 (T) 197 0 1:0 386 0 1:0
Pinto UI-114 (P) 0 192 0:1 0 385 0:1
Rio Tibagi (RT) 0 189 0:1 0 382 0:1

Poblaciones F1
B/P 45 3 1:0 46 3 1:0
B/RT 9 1 1:0 8 0 1:0
B/T 27 3 1:0 7 0 1:0
P/RT 4 44 0:1 3 21 0:1
P/T 41 5 1:0 66 4 1:0
RT/T 46 3 1:0 60 4 1:0

Poblaciones F2
B/P 121 79 9:7 1.30 0.9 196 169 9:7 0.79 0.9
B/RT 115 85 9:7 0.09 0.9 241 175 9:7 0.41 0.9
B/T 189 11 15:1 0.09 0.8 573 27 15:1 2.85 0.7
P/RT 15 185 1:15 0.34 0.8 26 574 1:15 3.45 0.7
P/T 109 91 9:7 0.18 0.9 404 296 9:7 0.52 0.8
RT/T 110 90 9:7 0.09 0.9 387 313 9:7 0.25 0.9
† R = Reacción de resistencia, S = Reacción de susceptibilidad.
¶ χ2 = Valor calculado de ji-cuadrada.
§ p = Probabilidad de un valor mayor de χ2.

el fenotipo de reacción de la enfermedad de sus proge-
nitores; lo que sugiere que, aparte de la presencia y ac-
ción de los dos genes mayores de resistencia, posible-
mente están participando otros genes con efectos meno-
res. La distribución de frecuencias de plantas F2 a M.
for a cross between BAT 477 (resistant) x A 70
(susceptible). However, if we consider a division between
resistance and susceptibility into a scale of disease severity
similar to the one used by Olaya et al. (1996), which was
described previously by Abawi and Pastor-Corrales

Cuadro 3. Segregación de la reacción a M. phaseolina en las retrocruzas de las líneas F1 con cuatro progenitores en condiciones de
invernadero.
Table 3. Segregation of reactions to M. phaseolina of backcrosses of F1 lines with four parents under greenhouse conditions.

Número de plantas
Progenitor recurrente F1 Proporción esperada χ2 ¶ p§
R† S

BAT 477 (B) B/RT 45 4 1:0

B/P 17 2 1:0
B/T 18 3 1:0
TLP 19 (T) T/RT 47 3 1:0
T/P 20 2 1:0
T/B 22 1 1:0
Pinto UI-114 (P) P/B 2 20 1:3 2.19 0.6
P/T 10 51 1:3 1.97 0.6
P/RT 0 13 0:1 0.00 1.0
Rio Tibagi (RT) RT/B 3 22 1:3 1.61 0.7
RT/T 5 36 1:3 2.93 0.6
RT/P 5 40 0:1 3.01 0.6
† R = Reacción de resistencia, S = Reacción de susceptibilidad.
¶ χ2 = Valor calculado de ji-cuadrada.
§ p = Probabilidad de un valor mayor de χ2.
 MAYEK-PÉREZ et al.: RESISTENCIA GENÉTICA A Macrophomina phaseolina 643

phaseolina mostró, en algunos casos, una distribución
cuasi-normal de la reacción del material segregante al
patógeno, tanto en condiciones de campo (Figura 1)
como de invernadero (Figura 2).
La escala de evaluación de la reacción al hongo re-
sultó efectiva para la separación entre plantas resistentes
y suceptibles, simplificando las relaciones de segrega-
ción esperadas, para el caso del frijol en el que pocos
genes están involucrados en la resistencia a M. phaseolina.
No obstante, la escala utilizada no permitió detectar la
presencia de genes con efectos menores.
Reacción de las líneas F3 a M. phaseolina
La distribución de frecuencias de la reacción de lí-
neas F3 a M. phaseolina en condiciones de invernadero
se ajustó a una distribución normal (p<0.80) en la reac-
ción del material segregante al patógeno (Figura 3). A
(1990), then data showed a quasi-normal frequency
distribution on reactions to charcoal rot in F2 segregant
generations and adjusted itself to a resistance segregation
determined by two pair of genes with variable epistatic
effects, depending upon the genotype of each crossing.
The division between resistance and susceptibility was
established between values 3 and 4 of the scale used,
because a value of 3 is equivalent to the development of
lesions limited to cotyledonal tissues and restricted lesions
at stems (from 1 to 2 mm length), and that a value of 4
indicates that lesions of cotyledonal tissues have reached
the stem and caused lesions close to 1 cm length in this
organ. Lesions up 1 cm length have more possibilities
for a rapid progression, covering completely the stem in
few days, and cause plant death afterwards (Abawi and
Pastor-Corrales, 1990). Precise definition of resistance
and susceptibility categories to charcoal rot is not critical
for evaluation of segregant bean germplasm. The problem

100 100

75 TLP 19/BAT 477 75 BAT 477/R. TIBAGI

50 50

25 25

0 0
100 100

75 TLP 19/R. TIBAGI 75 BAT 477/PINTO UI-114

Frecuen cia (%)

50 50

25 25

0 0
100 100

75 TLP 19/PINTO UI-114 75 R. TIBAGI/PINTO UI-114

50 50

25 25

0 0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 2 3 4 5 6 7 8 9
Severidad de la enfermedad

Figura 1. Distribución de frecuencias de la severidad de la enfermedad causada por M. phaseolina en plantas F2 derivadas de la cruza de
diferentes progenitores evaluados en invernadero (Montecillo, México).
Figure 1. Frequency distributions of disease severity caused by M. phaseolina in F2 plants derived from the cross among different parents
assessed under greenhouse conditions (Montecillo, México).
644 AGROCIENCIA VOLUMEN 35, NÚMERO 6, NOVIEMBRE-DICIEMBRE 2001

100 100

75 TLP 19/BAT 477 75 BAT 477/R. TIBAGI

50 50

25 25

0 0
100 100

75 TLP 19/R. TIBAGI 75 BAT 477/PINTO UI-114

Frecu en ci a (%)

50 50

25 25

0 0

100 100

75 TLP 19/PINTO UI-114 75 R. TIBAGI/PINTO UI-114

50 50

25 25

0 0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 2 3 4 5 6 7 8 9
Severidad de la enfermedad

Figura 2. Distribución de frecuencias de la severidad de la enfermedad causada por M. phaseolina entre plantas F2 derivadas de la cruza de
diferentes progenitores evaluados en campo (Cotaxtla, Veracruz).
Figure 2. Frequency distributions of disease severity caused by M. phaseolina in F2 plants derived from the cross among different parents
assessed under field conditions (Cotaxtla, Veracruz).

diferencia de las distribuciones de frecuencias en plantas
F2 , en las líneas F3 se observaron frecuencias menos dis-
persas a través de la escala de severidad utilizada, lo que
indica que en las familias evaluadas existe un alto nivel
de homocigocidad que resulta en reacciones homogéneas
al patógeno.
DISCUSIÓN
La distribución de frecuencias reacción de las plan-
tas F2 de las distintas cruzas entre progenitores resisten-
tes o resistente x susceptible no mostró grados de resis-
tencia similares a los de los progenitores en la mayoría
de los casos, situación también observada por Olaya et
al. (1996) para la cruza BAT 477 (resistente) x A 70 (sus-
ceptible). Sin embargo, al considerar una división entre
resistencia y susceptibilidad dentro de la escala de seve-
ridad de la enfermedad similar a la utilizada por Olaya
is to objectively define the placing of intermediate damage
degrees (values from 4 to 6 of the scale). Future studies
of inheritance of resistance to M. phaseolina in bean must
define the scale to evaluate different hypotheses or
genetical models of resistance to the fungus.
Frequencies of reactions to M. phaseolina in some F2
generations showed a distribution near to normal
distribution, while frequencies of F3 lines adjusted in all
cases to normal distribution. Miklas et al. (1998)
suggested that frequencies of reaction showing normal
distributions indicate charcoal rot polygenic resistance
in common bean. However, results of this work suggest
that resistance to M. phaseolina is controlled by two loci
that explain most of the response. It was confirmed that
BAT 477 has resistance to M. phaseolina controlled by
two dominant genes with complementary effects (double
recessive epistasis), similar to that shown by TLP 19, the
other resistant genotype. Probably, amplitude of reaction
 MAYEK-PÉREZ et al.: RESISTENCIA GENÉTICA A Macrophomina phaseolina 645

100 100

75 TLP 19/BAT 477 75 BAT 477/R. TIBAGI

50 50

25 25

0 0
100 100

75 TLP 19/R. TIBAGI 75 BAT 477/PINTO UI-114

Frecuencia (%)

50 50

25 25

0 0

100 100

75 TLP 19/PINTO UI-114 75 R. TIBAGI/PINTO UI-114

50 50

25 25

0 0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 2 3 4 5 6 7 8 9
Severidad de la enfermedad

Figura 3. Distribución de frecuencias de los promedios de severidad de la enfermedad causada por M. phaseolina entre líneas F3 derivadas
de las cruzas de diferentes progenitores evaluados en invernadero (Montecillo, México). (Pruebas de Shapiro-Wilk para norma-
lidad, p>0.05).
Figure 3. Frequency distributions of the averages of disease severity caused by M. phaseolina in F3 lines derived from crosses among
different parents assessed under greenhouse conditions (Montecillo, México). (Shapiro-Wilk tests for normality, p>0.05).

et al. (1996), misma que fue sugerida y descrita
por Abawi y Pastor-Corrales (1990), la información que
mostraba una distribución cuasi-normal en las frecuen-
cias de reacción a la pudrición carbonosa en generacio-
nes segregantes F2 , se ajustó a una segregación de resis-
tencia determinada por dos pares de genes con efectos
epistáticos variables, dependiendo de los genotipos uti-
lizados en los cruzamientos.
La línea de división entre resistencia y susceptibili-
dad se estableció entre los valores de 3 y 4 de la escala
visual empleada, pues mientras el valor de 3 equivale al
desarrollo de lesiones limitadas a los tejidos cotiledonales
y lesiones muy restringidas en tallos (de 1 a 2 m de lon-
gitud), un valor de 4 indica que las lesiones de los tejidos
cotiledonales habían alcanzado al tallo y por consiguien-
te habían ocasionado lesiones de cerca de 1 cm de largo
en dicho órgano. Lo anterior significa que lesiones de
frequencies through the distinct reaction ranges was
influenced by the method of inoculation used in this work,
different to that designed by Olaya et al. (1996). These
authors used an inoculation technique focused to reduce
the escape to the disease, while our technique reflected
the pressure caused by M. phaseolina under natural field
conditions.
The advance on obtaining resistance to M. phaseolina
in breeding programs has been difficult due to factors
such as infestation procedures and environmental factors
that influenced the development of disease which seems
to be related to the finding that field resistance to M.
phaseolina is polygenic (Miklas and Beaver, 1994; Miklas
et al., 1998). Moreover, there have been problems to relate
reactions of segregant germplasm under field conditions
to their response under controlled conditions, where
probably seedling resistance is being evaluated, whereas,
646 AGROCIENCIA VOLUMEN 35, NÚMERO 6, NOVIEMBRE-DICIEMBRE 2001
más de 1 cm de longitud tienen mayor probabilidad de
progresar rápidamente, cubriendo por completo al tallo
en pocos días, lo que eventualmente ocasiona la muerte
de la planta (Abawi y Pastor-Corrales. 1990). La defini-
ción precisa de las categorías de resistencia y de suscep-
tibilidad a la pudrición carbonosa no es crítica para eva-
luar material segregante de frijol. El problema es definir
objetivamente donde situar los grados intermedios de daño
(valores de 4 a 6 en la escala utilizada). En estudios futu-
ros de la herencia de la resistencia de M. phaseolina en
frijol, para evaluar diferentes hipótesis o modelos
genéticos de resistencia al hongo, se tendrá que definir la
escala.
Las frecuencias de reacción a M. phaseolina en al-
gunas generaciones F 2 mostraron una distribución
aproximada a la distribución normal, mientras que las
frecuencias de reacción en las líneas F 3 se ajustaron en
todos los casos a una distribución normal de probabili-
dades. Miklas et al. (1998) señalaron que las frecuen-
cias de reacción que muestran distribuciones normales
son indicadoras de resistencia poligénica a la pudrición
carbonosa en frijol común. Sin embargo, la informa-
ción de este trabajo sugiere que en la resistencia a M.
phaseolina están involucrados dos loci que explican la
mayor parte de la respuesta observada. Se confirmó que
BAT 477 posee resistencia a M. phaseolina controlada
por dos genes dominantes complementarios (epistasis
doble recesiva), similar a la exhibida por TLP 19, el
otro genotipo resistente al patógeno. Posiblemente, la
amplitud de frecuencias de reacción a través de los dis-
tintos rangos de reacción fue influída por el método de
inoculación empleado en este trabajo, distinto al dise-
ñado por Olaya et al. (1996), quienes utilizaron una téc-
nica de inoculación enfocada a reducir el escape a la
enfermedad, mientras que la técnica utilizada en el pre-
sente estudio reflejó más bien la presión que M.
phaseolina muestra en condiciones de campo.
El avance en la obtención de resistencia a M.
phaseolina en los programas de mejoramiento se ha difi-
cultado por factores como los procedimientos de inocu-
lación y por el efecto de factores ambientales en el desa-
rrollo de la enfermedad. Esto parece estar relacionado
con la observación de que la resistencia de campo a M.
phaseolina es poligénica (Miklas y Beaver, 1994; Miklas
et al., 1998). Además, han existido problemas para rela-
cionar la reacción de germoplasma segregante en campo
con su reacción en condiciones controladas, en las cua-
les es probable que se esté evaluando la resistencia en
plántula, mientras que en campo en plantas adultas se
esté cuantificando la resistencia integrada a través de todo
el ciclo de cultivo. Por ejemplo, en evaluaciones de cam-
po no se observaron altas frecuencias de muerte de
plántulas en pre- y post-emergencia, efectos que consti-
tuyen una componente importante del daño en las
under field conditions the integrated resistance throughout
the crop cycle af adult plant is measured. For example,
under field evaluations, high frequencies of both pre- and
post-emergence seedling death were not found, an
important component of seedling damage (Miklas et al.,
1998). These authors suggested that it is necessary to
define and use a suitable selection pressure level to
facilitate the separation between resistant and susceptible
genotypes. These suggestions indicate that a reduced
selection pressure could contribute to high frequencies
of escape to the pathogen and less reproducibility of
multiloci models that provide a better explanation of
resistance. Moreover, when resistance is quantitative, it
is appropriate to assess a great number of individuals over
multiple environments to identify the resistant genotypes.
Therefore, under controlled conditions and using a scale
that includes few damage degrees, the inheritance of
resistance to M. phaseolina is simple, while our results
under field conditions suggest the action of various genes
with additive effects.
Miklas et al. (1998) assessed under field conditions
the inheritance of resistance to charcoal rot at bean
recombinant inbred population derived from the cross
between XAN 176 (resistant) and Dorado (susceptible).
Inheritability in restricted-sense was intermediate, with
values from 0.53 to 0.57, and frequency distributions of
reactions to the fungus near normal and the absence of
discrete classes of segregation were found. These results
suggested the presence of quantitative resistance. RAPD
analysis indicated the presence of three to five quantitative
trait loci (QTL) that explained from 12 to 19% of
phenotypical variation. Multiple regression models of
QTL’s explained more than 28% of phenotypical variation
detected between recombinant inbred lines. The five
QTL’s from resistand parent showed additive effects.
These results are not promising to be used as molecular
markers for screening of M. phaseolina resistant
genotypes from segregant generations, due to the low
values of explained phenotypical variation. Phenotype
variation may be strongly influenced by variable
conditions to pathogen selection pressure level prevalent
under field conditions.
The variation on genetic basis of the inheritance of
resistance could depend on genetic nature of each host and
assessment conditions of segregant germplasm. Lodha and
Solanki (1993) found the presence of epistatic effects in
resistant genotypes of Cyamopsis tetragonoloba L.;
besides, they found the presence of dominance and
additivity effects. Meanwhile, Sinhamahapatra and Das
(1992) found that sesame (Sesamum indicum L.) has a
dominance component that plays a major role in controlling
charcoal rot resistance (specific combinatorial ability).
Lodha and Solanki (1993) determined that the
environment has an important role on the expression of
 MAYEK-PÉREZ et al.: RESISTENCIA GENÉTICA A Macrophomina phaseolina
plántulas (Miklas et al., 1998). Estos autores señalaron
que es necesario definir y utilizar una presión de selec-
ción adecuada de la enfermedad para facilitar la separa-
ción entre genotipos resistentes y susceptibles. Lo ante-
rior indica que una presión de selección reducida puede
contribuir a una mayor frecuencia de escape al patógeno
y, por tanto, a una menor reproducibilidad de modelos
multiloci que expliquen mejor la resistencia. Además, si
la resistencia es de tipo cuantitativo, es conveniente eva-
luar un gran número de individuos en ambientes múlti-
ples de selección para identificar, a los genotipos resis-
tentes. Por tanto, en condiciones controladas y con el uso
de una escala que considere pocas clases de grados de
daño, la herencia de la resistencia a M. phaseolina es sim-
ple, mientras que los resultados obtenidos en condicio-
nes de campo sugieren la acción de varios genes con efec-
tos aditivos.
Miklas et al. (1998) evaluaron, en condiciones de cam-
po, la herencia de la resistencia a la pudrición carbonosa
en frijol en una población endogámica recombinante de-
rivada de la cruza entre XAN 176 (resistente) y Dorado
(susceptible). La heredabilidad en sentido estricto fue
intermedia, con valores de 0.53 a 0.57, y se encontró una
distribución de frecuencias de reacción al hongo cercana
a la normal, con la ausencia de clases discretas de segre-
gación, lo que indicó la presencia de resistencia de tipo
cuantitativo. El análisis con ADN polimórfico amplifica-
do al azar señaló la presencia de tres a cinco loci de ca-
racteres cuantitativos (LCC) que explicaron de 12 a 19%
de la variación fenotípica observada. Los modelos de re-
gresión múltiple de los LCC explicaron más de 28% de
la variación fenotípica observada entre líneas
endogámicas recombinantes. Los cinco LCC encontra-
dos en el progenitor resistente mostraron efectos aditi-
vos. Estos resultados no son prometedores en cuanto a la
utilización de marcadores moleculares para la selección
de genotipos resistentes a M. phaseolina en generacio-
nes segregantes, dados los bajos valores de variación
fenotípica explicada. Ésta a su vez parece estar fuerte-
mente influida por las condiciones variables de la pre-
sión de selección del patógeno prevalecientes en condi-
ciones de campo.
La variación en resultados, en cuanto a la determina-
ción de la base genética de la herencia de la resistencia,
puede depender de la naturaleza genética de cada
hospedante y de las condiciones de evaluación del mate-
rial segregante. Lodha y Solanki (1993) determinaron la
presencia de efectos epistáticos en genotipos resistentes
de Cyamopsis tetragonoloba L., además de la presencia
de efectos de dominancia y aditividad. Sinhamahapatra y
Das (1992) observaron que en ajonjolí (Sesamum indicum
L.) el componente de dominancia tiene una función im-
portante en el control de la resistencia a la pudrición
carbonosa (aptitud combinatoria específica).
647
charcoal rot resistance, since the inheritability was low
(less than 38%). Tenkouano et al. (1993) related the
resistance to charcoal rot in sorghum to absence of plant
senescence under drought stress. They found that both
characteristics have the same basis of inheritance and are
dominant; moreover, both characteristics are influenced
by dominant and recessive epistatic interactions between
two loci. No problems were reported since they carried
out a Mendelian analysis of their data. Nevertheless
previous works suggested the presence of polygenic
resistance in both characteristics and heterogenuos
genotypes did not segregate on discrete classes, due to
reaction ranks to the disease in resistant plants did not
overlap with those of susceptible germplasm. De and
Kaiser (1991) performed a genetic analysis of resistance
to M. phaseolina in jute (Corchorus sativus L.) and they
found the predominance of additive effects and the
dominance of resistance, related to high general and
specific combinatorial abilities.
Further works should include optimum environmental
conditions for an homogenous selection pressure level to
the fungus and favorable climate condition for its
appropriate development, to perform proper assessments
of bean germplasm reactions to M. phaseolina and obtain
useful information to be applied in breeding programs.
CONCLUSIONS
The inheritance of resistance to M. phaseolina in bean
is determined by two pairs of dominant genes with
complementary effects (double recessive epistasis) and
it is possible that minor genes influence the resistance to
the pathogen.
–End of the English version–
pppvPPP
Lodha y Solanki (1993) encontraron que el ambiente
tiene una función importante en la expresión de la resis-
tencia a la pudrición carbonosa, debido a que la
heredabilidad de la misma fue baja (menor a 38%).
Tenkouano et al. (1993) relacionaron la resistencia a la
pudrición carbonosa del sorgo con la falta de senescencia
de la planta en condiciones de déficit hídrico. Encontra-
ron que ambas características se heredan de igual forma
y de manera dominante, además de la presencia de
interacciones epistáticas dominantes y recesivas entre dos
loci. Dichos autores no encontraron problemas en el aná-
lisis mendeliano de la información; no obstante los in-
formes previos de la existencia de resistencia poligénica
a ambas características evaluadas y a que los genotipos
heterogéneos no segregaron en clases discretas, debido
a que el rango de reacciones a la enfermedad en plantas
648 AGROCIENCIA VOLUMEN 35, NÚMERO 6, NOVIEMBRE-DICIEMBRE 2001
resistentes no se traslapó con el de las susceptibles. De y
Kaiser (1991) efectuaron un análisis genético de la resis-
tencia a M. phaseolina en yute (Corchorus sativus L.),
mostrando la predominancia de efectos aditivos y resis-
tencia heredada en forma dominante, así como altas apti-
tudes combinatorias general y específica.
En trabajos futuros es conveniente probar las condi-
ciones ambientales óptimas de presión de selección ho-
mogénea del hongo y del clima favorable para su ade-
cuado desarrollo, a fin de obtener estimaciones correctas
de la reacción del germoplasma de frijol a M. phaseolina,
de manera que la información obtenida sea aplicable en
programas de mejoramiento genético.
CONCLUSIONES
La herencia de la resistencia a M. phaseolina en frijol
está determinada por dos pares de genes dominantes con
efectos complementarios (epistasis doble recesiva), y exis-
te la posibilidad de que genes con efectos menores influ-
yan también en la resistencia al patógeno.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología (CONACYT) de México (Proyecto 3230P-B9607). Los
autores agradecen a R. Romero-Córdova, G. Esquivel-Esquivel, R.
Rosales-Serna y A. Gutiérrez-Larrazábal por su apoyo técnico. N.
Mayek-Pérez agradece al CONACYT la beca otorgada para realizar
estudios doctorales en el Colegio de Postgraduados.
LITERATURA CITADA
Abawi, G. S., and M. A. Pastor-Corrales. 1990. Root Rots of Beans in
Latin America and Africa: Diagnosis, Research Methodologies,
and Management Strategies. CIAT. Cali, Colombia. 114 p.
Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT). 1987. Sistema
estándar para la evaluación de germoplasma de frijol. van
Schoonhoven A. y M. A. Pastor-Corrales (comps.). Cali, Colom-
bia. 56 p.
De, D. K., and S. A. K. M. Kaiser. 1991. Genetic analysis of resistance
to stem rot pathogen (Macrophomina phaseolina) infecting jute.
Pesq. Agrop. Bras. 26: 1017-1022.
Lodha, S. and K. R. Solanki. 1993. Inheritance of resistance to dry
root rot in cluster bean. Indian Phytopathol. 45: 430-433.
Mayek-Pérez, N., C. López-Castañeda, J. A. Acosta-Gallegos, and J.
Cumpeán-Gutiérrez. 1996. Reaction to Macrophomina phaseolina
in common beans (Phaseolus vulgaris L.). In: Martínez-Soriano,
J. P. R. (comp.). Proceedings XXXVI Annual Meeting of the
American Phytopathological Society-Caribbean Division.
Guadalajara, México. p. 010.
Mayek-Pérez, N., C. López-Castañeda y J. A. Acosta-Gallegos. 1997.
Variación en características culturales in vitro de aislamientos de
Macrophomina phaseolina y su virulencia en frijol. Agrociencia
31: 187-195.
Miklas, P. N., and J. S. Beaver. 1994. Inheritance of field resistance to
ashy stem blight in dry bean. Annu. Rep. Bean Improv. Coop. 37:
233-234.
Miklas, P. N., V. Stone, C. A. Urrea, E. Johnson, and J. S. Beaver.
1998. Inheritance and QTL analysis of field resistance to ashy
stem blight in common bean. Crop Sci. 38: 916-921.
Olaya, G., G. S. Abawi, and N. F. Weeden. 1996. Inheritance of the
resistance to Macrophomina phaseolina and identification of
RAPD markers linked to the resistance genes in beans.
Phytopathology 86: 674-679.
Pastor-Corrales, M. A., and G. S. Abawi. 1988. Reactions of selected
bean accessions to infection by Macrophomina phaseolina. Plant
Dis. 72: 39-41.
Singh, S. P. 1982. A key for identification of different growth habits of
Phaseolus vulgaris L. Annu. Rep. Bean Improv. Coop. 25: 92-95.
Singh, S. P., P. Gepts, and D. G. Debouck. 1991. Races of common
bean (Phaseolus vulgaris, Fabaceae). Econ. Bot. 45: 379-396.
Sinhamahapatra, S. P., and S. N. Das. 1992. Combining ability for
resistance to charcoal rot [Macrophomina phaseolina (Tassi)
Goid.] in sesame. Indian J. Genet. 52: 261-263.
Songa, W., J. Hillocks, A. W. Mwango’mbe, R. Buruchara, and W. K.
Ronno. 1997. Screening common bean accessions for resistance
to charcoal rot (Macrophomina phaseolina) in Eastern Kenya.
Expl. Agric. 33: 459-468.
Tenkouano, A., F. R. Miller, R. A. Frederiksen, and D. T. Rosenow.
1993. Genetics of non senescence and charcoal rot resistance in
sorghum. Theor. Appl. Genet. 85: 644-648.