Nematología agrícola guía 40

UNIVERSIDAD NACIONAL SAN LUIS GONZAGA
FACULTAD DE AGRONOMIA
DEPARTAMENTO ACADEMICO DE SANIDAD VEGETAL
Nematologia Agrícola Texto Guía

Texto de consulta de nematologia agrícola para
estudiantes y agricultores
Por: RICARDO FLORENTINO ESPINO CABALLERO
Texto de consulta que podría ser editado y publicado por la
UNSLG (Universidad Nacional San Luís Gonzaga) u otra Institución de
acuerdo a las normas vigentes con previo conocimiento y autorización
por escrita del autor.
Autor: Ricardo Florentino Espino Caballero. Ing. Agrónomo. Magister Scientiae

Profesor Principal. Nematología. Facultad Agronomía UNSLG.
Dirección: Urb. Santo Domingo de Guzmán V Etapa L1 Lote 8 Ica, Perú.
Correos: ricardofespinoc@hotmail.com respino@catie.ac.cr
Celular: 956 626 542 / Fijo: 056 228135
CONTENIDO DE LA CARATULA
Logotipo de la UNSLG.
Logotipo de la Facultad de Agronomía de la UNSLG.
Fotografías de estadios de Meloidogyne sp en cultivos de Ica tomadas al

microscopio óptico:
1.- Parte anterior del macho adulto, mostrando su estilete (400 X)
2.- Hembra adulta teñida mostrando su forma periforme (40 X)
3.- Masa de huevos teñida, mostrando estadios juveniles dentro de ellos (400 X)
4.- Estadio infectivo juvenil 2 mostrando su cuerpo completo (100 X)
Depósito legal:
Ica, Perú
2018
R.F. Espino C. Nematología Agrícola Texto Guía
ACERCA DEL AUTOR
Ricardo Florentino Espino Caballero,

nació en Ica, Perú el 26 de octubre de 1947.
Realizo sus estudios iniciales, primarios,
secundarios y universitarios en su ciudad natal.
En 1972 obtuvo el grado de Bachiller en

Ciencias Agrícolas y en 1973 el Título de
Ingeniero Agrónomo con la tesis: “Efectos de
algunos productos químicos en almácigos de
tabaco rubio en el Valle de Ica” en la UNSLG
(Universidad Nacional San Luís Gonzaga) de Ica.
En 1973 laboró en el SINAMOS (Sistema

Nacional de Apoyo a la Movilización Social) en Chota y Cutervo, Cajamarca y en el
CEAVP (Comité Especial de Administración del Valle de Pisco) en Pisco, Ica. De 1974
a 1975, becado por el Gobierno de Alemania realizó sus estudios de posgrado en el
CATIE (Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza) en Turrialba,
Costa Rica graduándose de Magister Scientiae con la tesis: “Productividad de maíz
(Zea mays L.) y frijol de costa (Vigna sinensis Endl) asociados dentro de una
plantación forestal en Turrialba, Costa Rica”. De 1976 a 1979, laboró en la CECSA
(Central de Empresas Campesinas de la sierra de Ancash) y en el ORDEZA
(Organismo Regional de la Zona Afectada por el sismo) en Huaraz, Ancash.
En 1979 ingreso a la docencia universitaria en la Facultad de Agronomía de la

UNSLG, habiendo dictado las asignaturas de: Fisiología Vegetal, Nematología
General, entre otras en los Departamentos Académicos de Ciencias Agrícolas y
Sanidad Vegetal y ocupado diferentes cargos administrativos como: Jefe de la Unidad
de Biblioteca y Publicaciones, Jefe de Departamentos Académicos, Delegado en la
Escuela de Posgrado y Decano Encargado.
Ha realizado trabajos de investigación y asesoramiento de tesis en diferentes

cultivos de Ica y expuesto resultados en Congresos Peruanos de Nematología y
Fitopatología. Ha participado en investigación colaborativa con el CIP (Centro
i
Internacional de la Papa) y obtenido logros como la evaluación en campo y

lanzamiento en 1998 de las variedades de papa “REICHE” y “UNICA”, en honor a la
investigadora alemana María Reiche y a la UNSLG de Ica, variedades de alta
estabilidad genética, adaptada a climas áridos y templados, resistentes a virus,
tolerantes al nematodo del nudo y de excelentes cualidades culinarias.
En el 2017 desarrollo la publicación “Nematología Agrícola Texto Guía”. Es

socio fundador de la APN (Asociación Peruana de Nematología) y socio de la APF
(Asociación Peruana de Fitopatología).
ii
PROLOGO DEL AUTOR
Esta publicación ha sido preparada con la finalidad de que pueda servir como
una guía para los estudiantes involucrados en sanidad vegetal, agricultores o personas
interesadas que estén vinculadas con la producción agrícola, en donde los nematodos
parásitos de plantas puedan constituir un problema importante por resolver.
Contiene conceptos y aspectos generales de lo que son los nematodos parásitos de

plantas, posición taxonómica, reseña histórica, géneros importantes, morfología y
anatomía, alimentación, tipos de parasitismo, síntomas y signos, factores incidentes en
daños, control y manejo de nematodos y algunas técnicas nematológicas sencillas que
podrían poner en práctica los estudiantes o interesados.
Esta publicación ha tenido como base la experiencia obtenida en los años

dedicados a la docencia universitaria en la Facultad de Agronomía de la UNSLG de
Ica y fundamentalmente a la fascinación que me produjo estos organismos al
observarlos por primera vez bajo un microscopio e imaginarme como viven en los
suelos y ser parte importante de la micro fauna de los suelos agrícolas, donde se
desarrollan las plantas de las que dependemos todos los seres vivos del planeta tierra
para nuestra existencia.
R. F. Espino C.
iii
AGRADECIMIENTO
A la UNSLG (Universidad Nacional San Luis Gonzaga) por haberme acogido

como profesor y permitido compartir con mis estudiantes, agricultores, colegas y
amigos conocimientos principalmente de la Nematologia Agrícola.
Al Ph. D. Luís Valencia Valencia, ex profesor de la Facultad de Agronomía de

la UNSLG, ex científico del CIP, patrocinador y amigo por haberme invitado a
desarrollar mi trabajo de tesis de pregrado en la especialidad de Nematología Agrícola,
para graduarme de Ingeniero Agrónomo.
A los Ph. D. Manuel Canto Sáenz y Parviz Jatala, ex científicos del CIP, líderes
en la Nematología Agrícola Peruana y gestores para la fundación de la APN
(Asociación Peruana de Nematología), por ser mis maestros y amigos en esta
especialidad.
A mis alumnos, colegas universitarios y amigos de las diferentes

especialidades de la UNSL y de otras universidades e instituciones que conocí y que
me brindaron sus generosas amistades y simpatías.
Al Ing. Cosme Quispe Villalba. Especialista en sanidad agraria en el SENASA

(Servicio Nacional de Sanidad Agraria) en Lima, Perú por compartir sus experiencias
en la Nematología Agrícola y ser un maestro y amigo.
A Arturo Espino Maraví Ingeniero Civil y Christian Quispe Torres estudiante de

la Facultad de Agronomía por sus valiosas y desinteresadas ayudas en el manejo de
los programas de Word, Excel, Power Point entre otros utilizados en el desarrollo del
presente texto.
R. F. Espino C.
iv
DEDICATORIA
A mis padres Víctor Jesús y María Escolástica, a mi esposa Delia Justina, a

mis hijos Ricardo, Enrique, Arturo, Carlos y los que están en la gloria Francisco,
Valeria Yanina y Jesús Salvador.
A mis nietas Ariana Ximena, Astrid Abigail y las(os) que vendrán y a mi árbol
genealógico.
A ellas.
A mis Maestros, al Universo y a Dios.
R. F. Espino C.
v
CONTENIDO
ACERCA DEL AUTOR .................................................................................................. i
PROLOGO DEL AUTOR ..............................................................................................iii
AGRADECIMIENTO .................................................................................................... iv
DEDICATORIA ............................................................................................................. v
CONTENIDO ................................................................................................................ 1
ÍNDICE DE TABLAS ..................................................................................................... 4
INDICE DE FIGURAS................................................................................................... 5
1. INTRODUCCIÓN................................................................................................. 12
2. RESEÑA HISTÓRICA DE LA NEMATOLOGÍA AGRÍCOLA .............................. 17
3. POSICIÓN TAXONÓMICA DE LOS NEMATODOS ............................................ 21
4. IMPORTANCIA DE LOS NEMATODOS PARÁSITOS EN PLANTAS ................ 23
5. GÉNEROS DE NEMATODOS PARÁSITOS DE PLANTAS IMPORTANTES ..... 27
6. MORFOLOGÍA Y ANATOMÍA DE LOS NEMATODOS....................................... 35
6.1. FORMAS Y TAMAÑOS DE LOS NEMATODOS........................................... 35
7. SISTEMA DIGESTIVO DE NEMATODOS........................................................... 41
8. SISTEMA REPRODUCTOR DE NEMATODOS .................................................. 48
8.1 SISTEMA REPRODUCTOR DE LA HEMBRA.............................................. 49
8.2 SISTEMA REPRODUCTOR DEL MACHO ................................................... 50
9. SISTEMA NERVIOSO DE LOS NEMATODOS. .................................................. 53
10. SISTEMA EXCRETOR DE LOS NEMATODOS .............................................. 56
11. CUBIERTA CORPORAL DE LOS NEMATODOS ........................................... 58
12. FORMAS DE ESTOMAS DE LOS NEMATODOS ........................................... 67
13. FORMAS DE ESÓFAGOS DE LOS NEMATODOS......................................... 71
14. CICLO DE VIDA DE LOS NEMATODOS ........................................................ 78
15. REPRODUCCIÓN DE LOS NEMATODOS...................................................... 83
1
16. GRUPOS DE NEMATODOS POR TIPO DE PARASITISMO .......................... 85
17. SÍNTOMAS Y SIGNOS POR NEMATODOS.................................................... 88
18. ALIMENTACIÓN DE LOS NEMATODOS...................................................... 109
19. FACTORES INCIDENTES EN EL DAÑO POR NEMATODOS...................... 113
20. RECONOCIMIENTO Y DIAGNOSIS DE ENFERMEDADES POR

NEMATODOS. ......................................................................................................... 118
21. CONTROL Y MANEJO DE NEMATODOS. ................................................... 123
22. CONTROL CULTURAL DE NEMATODOS ................................................... 125
23. CONTROL FÍSICO DE NEMATODOS........................................................... 127
24. CONTROL BIOLÓGICO DE NEMATODOS .................................................. 132
24. 1. REFERENCIAS DE CONTROL BIOLÓGICO DE Meloidogyne incognita EN

ICA. 135
25. CONTROL QUÍMICO DE NEMATODOS ....................................................... 140
25. 1. REFERENCIAS DE RECURSOS NATURALES CON PROPIEDADES

BIONEMATICIDAS EN ICA................................................................................... 147
26. CONTROL LEGAL DE NEMATODOS........................................................... 155
27. CONTROL INTEGRADO DE NEMATODOS ................................................. 160
27. 1 REFERENCIAS SOBRE EL CONTROL INTEGRADO DE NEMATODOS

EN ICA 161
28. TÉCNICAS NEMATOLÓGICAS COMPLEMENTARIAS DE UTILIDAD ........ 163
28.1 TÉCNICAS DE MUESTREOS DE SUELOS Y TEJIDOS............................ 163
28.2 CUIDADOS CON LAS MUESTRAS COLECTADAS................................... 168
28.3 TÉCNICAS DE EXTRACCIÓN DE NEMATODOS DESDE SUELOS ......... 169
1. Método del Embudo Baermann Modificado ................................................... 169
2. Método de Cobb ............................................................................................ 172
3. Método de Centrifugación con azúcar............................................................ 175
4. Método de la botella....................................................................................... 177
28.4 TÉCNICAS DE EXTRACCIÓN DE NEMATODOS DESDE TEJIDOS......... 178
1. Método del licuado o desintegrador ............................................................... 178
2. Método de incubación.................................................................................... 180
2
3. Método de hipoclorito de sodio. ..................................................................... 181
28.5 IDENTIFICACIÓN Y CONTADAS DE NEMATODOS ................................. 183
1. Identificación de nematodos. ......................................................................... 183
2. Procedimiento de conteos de nematodos. ..................................................... 193
3. Grupos de nematodos comunes en suelos. ................................................... 194
29. LITERATURA CONSULTADA ...................................................................... 200
30. INDICE DE NOMBRES CIENTIFICOS........................................................... 206
3
ÍNDICE DE TABLAS
Tabla 1: Pérdida anual estimada de rendimientos en cultivos por nematodos parásitos

en el mundo................................................................................................................ 26
Tabla 2: Los 10 géneros de nematodos parásitos de plantas mas importantes a nivel
Mundial, Latinoamerica y Perú (Sasser, y Freekmann citados por Canto, M. 2010) ... 28
Tabla 3: Géneros de nematodos parásitos de plantas reportados en Ica, Peru en
trabajos de tesis para graduarse de ingeniero agrónomo (Herrera, E. 1971; Balbin, O.
1987; Lopez, R. 1990) ................................................................................................ 28
Tabla 4: Géneros y nombres comunes de nematodos parásitos de plantas (Shurtleff,
M.C. y Avene, CH. W. 2005)....................................................................................... 29
Tabla 5: Valores orientativos de los límites de tolerancia (T) y umbrales económicos
(E) para diversos cultivos y nematodos por 100 g de suelo en el momento de la
siembra. (Talavera, M. 2003) .................................................................................... 117
Tabla 6: Duración y temperaturas recomendadas para el tratamiento de plantas en
agua caliente contra los nematodos (Taylor, A.L. 1968). .......................................... 130
Tabla 7: Tratamientos con agua caliente para el control del nematodo del nudo en
material vegetal de propagación (Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983). ......................... 131
Tabla 8: Control de especies de Meloidogyne por inmersión de material vegetal de
propagación en nematicidas (Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983). ............................... 143
Tabla 9: Nematicidas disponibles en mercados mundiales (en la década de 1980).
(Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983). ............................................................................ 144
Tabla 10: Clave para la identificación de géneros de nematodos de plantas
importantes en Australia (Stirling, G., Nicol, J. y Reay, F. 2002). .............................. 187
4
INDICE DE FIGURAS
Figura 1: Esquema en que se muestran las funciones básicas de una planta y las interferencias que sobre
ellas ocasiona algunos tipos comunes de enfermedades (Agrios G.N. 1995)................................... 14
Figura 2: Esquema en el que se presentan la forma y el tamaño de algunos fitopatógenos en relación a
una célula vegetal (Agrios, G.N. 1995) .................................................................................. 15
Figura 3: Parte anterior de un nematodo parasito de plantas mostrando el estilete, bulbo medio, lumen,
etc (Google 2016) ............................................................................................................ 16
Figura 4: Agrupación de Nematodos por el estilo de vida (Lima, I y Casa, V. 2016) .......................... 30
Figura 5: Meloidogyne sp al microscopio óptico (Google 2016).................................................... 30
Figura 6: Pratylenchus sp al microscopio óptico (Google 2016) ................................................... 30
Figura 7: Heterodera sp al microscopio óptico (Google 2016)...................................................... 31
Figura 8: Ditylenchus sp al microscopio óptico (Google 2016) ..................................................... 31
Figura 9: Globodera sp al microscopio óptico (Google 2016)....................................................... 32
Figura 10: Tylenchulus sp al microscopio óptico (Google 2016) ................................................... 32
Figura 11: Xiphinema sp al microscopio óptico (Google 2016)..................................................... 32
Figura 12: Radopholus sp al microscopio óptico....................................................................... 33
Figura 13: Rotylenchulus sp al microscopio óptico (Google 2016) ................................................ 33
Figura 14: Helicotylenchus sp al microscopio óptico (Quispe, C. 2016) .......................................... 33
Figura 15: Nacobbus sp al microscopio óptico (Google 2016) ..................................................... 34
Figura 16: Morfología y tamaño relativo de algunos nematodos fitoparásitos (Agrios, G.N. 1995)......... 38
Figura 17: Morfología de géneros, de nematodos parásitos de plantas coloreados (McGawley, E.C. y
Overstreet, C. 2014 LSU Agricultural Center). ......................................................................... 39
Figura 18: Anatomía de nematodo hembra............................................................................. 40
Figura 19: Anatomía de nematodo macho .............................................................................. 40
Figura 20: Rhaditis sp. A Hembra. B Macho Mostrando sus sistemas digestivo, reproductor, nervioso y
excretor (Hirschmann, H. 1960) ........................................................................................... 44
Figura 21: Vista frontal de Hoplolaimus sp al microscopio electrónico mostrando su boca, labios, estrías,
etc. (Lima, I. 2016) ........................................................................................................... 45
Figura 22: Vista frontal de un nematodo al microscopio electrónico mostrando su boca, labios y órganos
sensoriales (Lima, I. 2016) ................................................................................................. 45
Figura 23: Vistas frontales de Scutellonema sp y Paratrichodorus sp al microscopio electrónico,
nematodos parásitos de plantas mostrando sus bocas, labios, etc. (Lima, I. 2016) ........................... 45
5
Figura 24: Vistas al microscopio electrónico y óptico mostrando el estilete y cabeza de una hembra de M.
incognita (Eisemback, J.D. et al 1983)................................................................................... 46
Figura 25: Vistas al microscopio electrónico y óptico mostrando la cabeza y estilete de un macho de M.
incognita (Eisemback, J.D. et al 1983)................................................................................... 47
Figura 26: Sistemas reproductores de nematodos macho y hembras (Hirschmann, H. 1960) .............. 51
Figura 27: Sistema reproductivo femenino de M. javanica mostrando sus partes (Eisemback, J. D. et al
1983)............................................................................................................................ 52
Figura 28: Sistema nervioso de Rhabditis terrícola. A Parte anterior, B Vista frontal. C. parte posterior
(Hirschmann, H. 1960). ..................................................................................................... 55
Figura 29: Sistemas excretores de nematodos. A – G Tipos tubulares. H Tipo glandular (Hirschmann, H.
1960)............................................................................................................................ 57
Figura 30: Cola de nematodo macho, lado ventral (Taylor A.L. 1968)............................................ 60
Figura 31: Cutícula estriada anterior, central y posterior de un nematodo (Taylor A.L. 1968) ............... 61
Figura 32: Diseño perineal de Meloidogyne incognita, mostrando el arco dorsal alto y cuadrado
(Eisenback, J.D. et al 1983). ............................................................................................... 62
Figura 33: Diseño perineal de Meloidogyne javanica, mostrando las líneas laterales bien visibles que
separan las líneas laterales de las dorsales (Eisenbach, J.D. et al 1983)........................................ 62
Figura 34: Diseño perineal de Meloidogyne arenaria, mostrando el arco dorsal con hombreras formadas
por las estrías dorsales pronunciadas (Eisenback, J.D. et al 1983). .............................................. 63
Figura 35: Diseño perineal de Meloidogyne hapla, en conjunto tiene la forma de hexágono redondeado y
la presencia de puntuaciones en el área que termina la cola (Eisenback, J.D. et al 1983)................... 63
Figura 36: Fenestras vulvar y anal en nematodos que forman quistes (Google 2017)........................ 64
Figura 37: Corte transversal en bulbo medio de un nematodo (Taylor A.L. 1968) ............................. 65
Figura 38: Vista frontal de cabeza de un nematodo (Taylor A.L. 1968) .......................................... 65
Figura 39: Corte transversal de parte anterior de un nematodo (Lima, I. y Casa V. 2016). .................. 66
Figura 40: Corte transversal de parte media de un nematodo (Lima, I. y Casa, V. 2016). ................... 66
Figura 41: Estoma Onchioestilete de Trichodorus sp (fitoparasito) visto al microscopio óptico (Google
2017)............................................................................................................................ 68
Figura 42: Estoma Estomatoestilete de Criconemoides sp (fitoparasito) visto al microscopio óptico (Google
2017)............................................................................................................................ 69
Figura 43: Estoma Odontoestilete de Xiphinema sp (fitoparasito) visto al microscopio óptico 400 X
(Espino, R. 2017)............................................................................................................. 69
Figura 44: Estoma ensanchado de Mononchus sp (predator) visto al microscopio óptico (Google 2017) 70
Figura 45: Estoma cilíndrico de Rhabditis sp (bacteriófago) vista al microscopio óptico (Google 2017) .. 70
Figura 46: Extremo anterior de Ditylenchus ............................................................................ 73
Figura 47: Extremo anterior de Criconemoides ........................................................................ 73
Figura 48: Extremo anterior de Helicotylenchus ....................................................................... 73
6
Figura 49: Extremo anterior de Belonolaimus ......................................................................... 74

Figura 50: Extremo anterior de Trichodorus ............................................................................ 74
Figura 51: Extremo anterior de Xiphinema.............................................................................. 74
Figura 52: Extremo anterior de Dorylaimus............................................................................. 75
Figura 53: Extremo anterior de Plectus.................................................................................. 75
Figura 54: Extremo anterior de Mononchus ............................................................................ 75
Figura 55: Extremo anterior de Cephalobus............................................................................ 76
Figura 56 Extremo anterior de Diplogaster ............................................................................. 76
Figura 57: Extremo anterior de Rhabditis ............................................................................... 77
Figura 58: Extremo anterior de nematodo durante la muda......................................................... 77
Figura 59: Ciclo biológico de un nematodo ectoparásito: A. Huevos en suelo; B – E. Desarrollo huevo
hasta J1; F. 1ra muda en huevo; G. J2 alimentándose en raíz; H. J3 alimentándose después de 2da
muda; I. J4 con inicio de desarrollo de órganos de reproducción; J – K. Macho y hembra adultos con
orgasmos de reproducción desarrollados. (Taylor A.L. 1968). ..................................................... 80
Figura 60: Ciclo biológico de Meloidogyne sp: A. Desarrollo huevos en ooteca hasta J1 y mudan a J2 en
huevo.; B. J2 penetran por extremo de raíz y empiezan a alimentarse.; C. Después 2da muda pasa a J3 y
se forman células gigantes; D. Después de 3ra muda pasa a J4; E. Crecimiento de órganos de
reproducción en hembra; F. Macho se convierte en gusano largo y delgado; G. Macho abandona raíz y
desplaza a fecundar; H. Hembra adulta empieza producción huevos y los pone en la ooteca dentro o
fuera de raíz. (Taylor A.L. 1968) .......................................................................................... 81
Figura 61: Ciclo biológico de Tylenchulus semipenetrans: A. Huevos depositados por hembras; B. Larvas
hembras en J2; C-D. Larvas hembras mudan por tercera y cuarta vez; E. Hembra joven con órganos de
reproducción; F. Hembra se alimenta y su cuerpo se ensancha notablemente; G-H-I-J. Larvas de machos
mudan 3 veces más sin alimentarse y después pueden fecundar a la hembra (Taylor A.L. 1968). ........ 81
Figura 62: Ciclo de vida de los nematodos del nudo de la raíz (Varas, N. 2016)............................... 82
Figura 63: Síntomas aéreos por Anguina tritici en cebada y trigo (Coyne D.L. et al 2009). .................. 92
Figura 64: Síntoma aéreo por Ditylenchus angustus en arroz (Coyne D.L. et al 2009) ...................... 93
Figura 65: Síntoma aéreos por Aphelenchoides besseyi en arroz (Coyne D.L. et al 2009) .................. 93
Figura 66: Síntomas aéreos por Bursaphelenchus cocophilus en cocotero (Coyne D.L. et al 2009) ...... 94
Figura 67: Síntoma aéreos por Ditylenchus dipsaci en avena (Coyne D.L. et al 2009). ...................... 94
Figura 68: Muerte descendente en cítricos por Radopholus similis parásito en raíces (Coyne D.L. et al
2009). ........................................................................................................................... 95
Figura 69: Caídas de plantas banano producidas por Radopholus similis parásitos de raíces (Coyne D.L.
etal 2009)....................................................................................................................... 95
Figura 70: Nodulación, atrofiamiento y punta rizada por Meloidogyne graminicola en arroz (Coyne D.L. et
al 2009). ........................................................................................................................ 96
7
Figura 71: Engrosamiento y atrofiamiento de raíces por Paratrichodorus minor en maíz (Coyne D.L. et al
2009). ........................................................................................................................... 96
Figura 72: Pudrición seca por Ditylenchus destructor en papa (Coyne, D.L. et al 2009). .................... 97
Figura 73: Pudrición en tejido interno de tubérculo de papa por Ditylenchus destructor (Coyne, D.L. et al
2009). ........................................................................................................................... 97
Figura 74: Necrosis superficial en raíces tuberosas de mandioca o yuca por Meloidogyne spp (Coyne D.L.
et al 2009)...................................................................................................................... 98
Figura 75: Pudrición interna en tubérculos de yam (Dioscorea) por Scutellonema bradys (Coyne D.L. etal
2009)............................................................................................................................ 98
Figura 76: Agrietamientos en tubérculos de yam (Dioscorea) por Scutellonema bradys (Coyne D.L. et al
2009). ........................................................................................................................... 99
Figura 77: Agrietado de tubérculos de batata causado por Rotylenchulus spp (Coyne D.L. et al 2009). . 99
Figura 78: Nodulaciónes en raíces de alcachofa (Cynara scolymus) por Meloidogyne sp en Ica, Perú
(Espino, R. 2011)........................................................................................................... 100
Figura 79: Nodulaciónes por Meloidogyne sp en raíces de plántula de tabaco (Nicotiana tabacum) en Ica,
Perú (Espino, R. 1971).................................................................................................... 100
Figura 80: Nodulaciónes por Meloidogyne sp en raíces de Tabaco (Nicotiana tabacum) en Ica, Perú. 101
Figura 81: Rajaduras por Meloidogyne sp en raíces almacenantes de camote (Ipomoea batatas) en Ica,
Perú (Espino, R. 1989).................................................................................................... 101
Figura 82: Intensa nodulación por Meloidogyne sp en raíces de tomate (Lycopersicon esculentum)
orgánico conducido en tinglado en Ica, Perú (Espino, R. 1989).................................................. 102
Figura 83: Nodulaciónes por Meloidogyne sp en raíces de pallar (Phaseolus lunatus) en Ica, Perú..... 103
Figura 84: Nodulaciones por Meloidogyne sp en raíces de vid (Vitis vinífera) en Ica, Perú (Espino, R.
2016).......................................................................................................................... 103
Figura 85: Nodulaciones en raíces de granado (Punica granatum) por Meloidogyne sp en Ica, Perú... 104
Figura 86: Nodulaciones por Meloidogyne sp en raíces de algodón (Gossypium barbadense) en Ica, Perú
(Espino, R. 1990)........................................................................................................... 104
Figura 87: Agallamientos y deformaciones por Meloidogyne sp en tubérculos de papa (Solanum
tuberosum) en Ica, Perú (Espino, R. 1990) ........................................................................... 105
Figura 88: Nodulaciónes por Rhizobium en raíces de maní (Arachis hypogaea) en Ica, Perú (Espino, R.
1990).......................................................................................................................... 105
Figura 89: Xiphinema sp nematodo ectoparásito introduciendo su cabeza y estilete en la raíz (Google
2016).......................................................................................................................... 107
Figura 90: Rotylenchus robustus, nematodo ectoparásito introduciendo su cabeza y estilete en la raíz
(Varas. N. 2016) ............................................................................................................ 107
Figura 91: Tylenchulus semipenetrans, nematodo endoparásito con su cabeza y cuello en la raíz (Varas,
N.2016) ....................................................................................................................... 108
8
Figura 92: Meloidogyne sp nematodo endoparásito sedentario en interior de la raíz (Varas, N. 2016) . 108
Figura 93: Nematodo moviéndose entre las partículas del suelo (Taylor, A.L. 1968) ....................... 111
Figura 94: Movimiento de un nematodo por el suelo. En A es al azar, en B es atraído a la raíz (Taylor, A.L.
1968).......................................................................................................................... 111
Figura 95: Diagrama de propagación de larvas de nematodos, A B partida de nematodos entre líneas de
plantas, C D distancia propagada (Taylor, A.L. 1968). ............................................................. 112
Figura 96: Nematodo ectoparásito alimentándose en raíz, con secreción de la glándula dorsal (Taylor,
A.L.1968). .................................................................................................................... 112
Figura 97: Relación hipotética entre la densidad poblacional de nematodos y rendimiento. A Relación
típica, B Relación influenciada por otro factor ejemplo Textura suelo (Stirling, G., Nicole, J. y Reay, F.
2002). ......................................................................................................................... 116
Figura 98: Observación de síntomas no específicos por nematodos en frijol (Phaseolus vulgaris) variedad
canario divex en Ica, Perú (Espino, R. 1989)......................................................................... 120
Figura 99: Síntomas aéreos: clorosis, defoliación, pobre rendimiento, otros por nematodos en frijol
(Phaseolus vulgaris) variedad canario divex, en Ica, Perú (Espino, R. 1990). ................................ 120
Figura 100: Observación de nodulaciones en raíces de frijol (Phaseolus vulgaris) variedad canario divex
por Meloidogyne sp en Ica, Perú (Espino, R. 1990). ............................................................... 121
Figura 101: Extremadas nodulaciones por Meloidogyne sp en raíces de frijol (Phaseolus vulgaris)
variedad canario divex, en Ica, Perú (Espino, R. 1990). ........................................................... 122
Figura 102: Control físico (termoterapia) de Ditylenchus dipsaci en dientes de ajos (Allium sativum) en
Arequipa, Perú. (Zumaran, G. 1994) ................................................................................... 129
Figura 103: Control físico (termoterapia) de Meloidogyne sp en enraizados de higo (Ficus carica) en Ica,
Perú (Espino, R. 1990). ................................................................................................... 129
Figura 104: Enraizados de higo (Ficus carica) después de termoterapia para el control de Meloidogyne sp
en Ica, Perú (Espino, R. 1990)........................................................................................... 130
Figura 105: Predadores y parásitos de nematodos (Lima, I y Casa, V. 2016) ................................ 134
Figura 106: Hongos nematofagos especies de Dactylaria (Lima, I y Casa, V. 2016)........................ 134
Figura 107: Hongos Verticillum e Hirsutella predadores y parásitos de nematodos (Lima, I y Casa, V.
2016). ......................................................................................................................... 135
Figura 108: Huevo de M. incognita sin parasitar (De la Cruz, N. y Machahuay, L. 2006) .................. 136
Figura 109: Huevo de M. incognita parasitado por T. hartzianum. (De la Cruz, N, y Machahuay, L. 2006)
................................................................................................................................. 137
Figura 110: Crecimiento miceliar de V. chlamydosporium (De la Cruz, N. y Machahuay, L. 2006)....... 137
Figura 111: Huevo de M. incognita parasitado por V. chlamydosporium (De la Cruz, N. y Machahuay, L.
2006).......................................................................................................................... 138
Figura 112: A.- huevo sano de M. incognita, B.- huevo de M. incognita infectado por P. lilacinus (Salas, R.
1981). ......................................................................................................................... 138
9
Figura 113: Infección de larva en desarrollo de M. incognita por P. lilacinus (Salas, R. 1981) ............ 139
Figura 114: Evaluación de bionematicidas en el control de nematodos en tomate (Solanum lycopersicum)
en Ica, Perú (Espino, R. et al 2014) .................................................................................... 145
Figura 115: Primera aplicación de bionematicidas al trasplante para el control de nematodos en tomate
(Solanum lycopersicum) en Ica, Perú (Espino, R. et al 2014) .................................................... 146
Figura 116: Tratamiento del experimento de bionematicidas en tomate (Solanum lycopersicum) previo a
evaluación final a 120 días en Ica, Perú (Espino, R. et al 2014) ................................................. 146
Figura 117: Tratamiento con bloque de suelo y planta de tomate (Solanum lycopersicum) en la evaluación
final de bionematicidas a 120 días en Ica, Perú (Espino, R. et al 2014)........................................ 147
Figura 118: Identificación de los metabolitos secundarios de las fracciones de extractos de Bidens pilosa
L. para el control de M. incognita (Varas, N. 2011). ................................................................ 150
Figura 119: Pruebas de eclosión de huevos o de emergencia de juveniles del segundo estadio juvenil de
M. incognita Ch tratados con B. pilosa (Varas, N. 2011)........................................................... 151
Figura 120: Prueba de mortandades de juveniles de M. incognita por extractos de B. pilosa (Varas, N.
2011). ......................................................................................................................... 151
Figura 121: Evaluación y tratamiento de material vegetal previo a la obtención de extractos de algas
Colpomenia sinuosa, Gracilariopsis lemaneiformis y Ulva papenfussii para control de M. incognita
(Galindo, R. 2011). ......................................................................................................... 152
Figura 122: Obtención de extractos por el método del reflujo de algas Colpomenia sinuosa, Gracilariopsis
lemaneiformis y Ulva papenfussii para control de M. incognita (Galindo, R. 2011). ......................... 153
Figura 123: Prueba de mortandad de M. incognita J2 de algas Colpomenia sinuosa, Gracilariopsis
lemaneiformis y Ulva papenfussii (Galindo, R. 2011)............................................................... 154
Figura 124: Ditylenchus destructor nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011) .................. 156
Figura 125: Anguina tritice nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)............................. 157
Figura 126: Heterodera sp nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)............................. 157
Figura 127: Longidorus sp nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011) ............................. 158
Figura 128: Meloidogyne chitwoodi nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011).................. 158
Figura 129: Aphelenchoides besseyi nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011) ................ 159
Figura 130: Toma de muestra para análisis nematológicos en cultivos anuales con síntomas en parches
por nematodos (Quispe, C. 2011) ...................................................................................... 166
Figura 131: Toma de muestras para análisis nematológicos en cultivos permanentes con síntomas en
parches por nematodos (Quispe, C. 2011) ........................................................................... 166
Figura 132: Cultivo de arveja (Pisum sativum) mostrando mancha o parche por Meloidogyne sp en el
Fundo Arrabales de la UNSLG en Ica, Perú. ......................................................................... 167
Figura 133: Patrones de muestreos de suelos para análisis nematológicos (Coyne, D., Nicol, J y Claudius,
B. 2009) ...................................................................................................................... 167
10
Figura 134: Método del Embudo Baermann Modificado para extracción de nematodos (Varas, N. 2011)
................................................................................................................................. 172
Figura 135: Equipos utilizados en el método de Cobb o del tamizado o decantación (Shurtleff, M y Averre,
Ch. 2005)..................................................................................................................... 174
Figura 136: Método de centrifugación con azúcar para extracción de nematodos........................... 176
Figura 137: Método del licuado o desintegrador para extracción de nematodos. A.- Licuado de tejidos y
nematodos, B.- Lavado y colección de tejidos y nematodos (Taylor, A.L. 1968) ............................. 180
Figura 138: Método de incubación para extracción de nematodos (Taylor, A.L. 1968). .................... 181
Figura 139: Método de hipoclorito de sodio para extracción de huevos de M. incognita. (Varas, N. 2011).
................................................................................................................................. 183
Figura 140: Técnica de electroforesis para la identificación de especies de Meloidogyne (Varas, N. 2016).
................................................................................................................................. 185
Figura 141: Muestra conteniendo nematodos extraídos de suelos para su identificación y cuantificación
(Espino, R. 2010)........................................................................................................... 186
Figura 142: Grupo de los Tylenchidos, Tylenchorhynchus sp (fitoparasito) mostrando su estilete, extraídos
de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010) ............................................................................ 196
Figura 143: Grupo de los Tylenchidos, Tylenchus sp (de vida libre) mostrando cola delgada, extraídos de
suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010) ................................................................................ 196
Figura 144: Grupo de los Aphelenchidos, Aphelenchus sp (de vida libre) oviponiendo y mostrando su
bulbo medio desarrollado, extraídos de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010).............................. 197
Figura 145: Grupo de los Dorylaimidos, Dorylaimus sp (omnívoro) mostrando su gran tamaño e intestino
oscuro, extraídos de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010) ..................................................... 197
Figura 146: Grupo de los Rhabditidos, Rhabditis sp (bacteriófago) mostrando la placa del bulbo basal y su
intestino oscuro, extraídos de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010) .......................................... 198
Figura 147: Parte del Triptico del lanzamiento de las variedades de papa REICHE y UNICA (CIP 1998)
................................................................................................................................. 199
11
1. INTRODUCCIÓN
Tal vez, todos estemos de acuerdo con las opiniones vertidas por Agrios, J. N.
1995, cuando señala que, las plantas se mantienen sanas o normales cuando llevan a
cabo sus funciones fisiológicas hasta donde les permite su potencial genético. Estas
funciones comprenden su división celular normal, su diferenciación y desarrollo, la
absorción del agua y minerales del suelo y su translocación por toda la planta, la
fotosíntesis y translocación de los productos fotosintetizados, la reproducción y
finalmente el almacenamiento de las reservas alimenticias necesarias para la
reproducción o la invernación descanso o reposo.
Sin embargo las plantas pueden presentar enfermedades cuando una o varias
de sus funciones son alteradas por organismos patógenos (factores bióticos) o por
determinadas condiciones del medio (factores abióticos).
En un principio la reacción de la planta que ocasiona su enfermedad se

concentra en la zona enferma y es de naturaleza química e invisible. Sin embargo
poco tiempo después la reacción se difunde y se producen cambios histológicos que
se hacen notables y constituyen los síntomas de la enfermedad.
Por lo tanto la enfermedad en las plantas se define como el mal funcionamiento

de las células y tejidos, debido al efecto continuo sobre ella de un organismo patógeno
o factor ambiental que origina la aparición de los síntomas. La enfermedad es un
estado que implica cambios anormales en la fisiología, integridad o comportamiento de
la planta. Dichos cambios conducen a la alteración parcial o muerte de la planta o de
sus órganos.
Los patógenos en las plantas causan enfermedades en las plantas mediante:

1) el debilitamiento del hospedante a causa de la absorción continua del alimento de
sus células para su propio uso, 2) la alteración o inhibición de su metabolismo de las
células hospedantes debido a la secreción de toxinas, enzimas o sustancias
reguladoras del crecimiento, 3) el bloqueo de la translocación de los nutrientes
minerales, de alimentos y de agua a través de los tejidos conductores, y 4) el consumo
del contenido de las células del hospedante con las que entran en contacto.
12
Las enfermedades causadas por los factores del medio ambiente, son el
resultado de los cambios extremos en las condiciones necesarias para la vida
(temperatura, humedad, luz etc.) y de los excesos y deficiencias de sustancias
químicas que absorben o necesitan las plantas (Ver Figuras 1 y 2)
Los nematodos parásitos de plantas están incluidos dentro el grupo de los

agentes bióticos que pueden causar enfermedades en las plantas, por lo que será
necesario conocer su morfología, biología, taxonomía, sintomatología, entre otros
factores que causan en las plantas, para la adopción de medidas de control o manejo.
Preliminarmente se debe señalar que los nematodos parásitos de plantas son

organismos microscópicos, de cuerpos transparentes parecidos a unos gusanitos,
especialmente en sus estadios juveniles y la mayoría de ellos viven en las películas de
agua que rodean las partículas suelos.
En la parte anterior poseen una estructura parecida a una agujita hipodérmica con la
que perforan las paredes y membranas celulares e inyectan sustancias enzimáticas en
mayor o menor cantidad en las células de las raíces de las plantas cuando se
encuentran en los suelos e inician su parasitismo (Ver Figura 3).
Una característica destacada cuando se les observan vivos al microscopio es

que el contenido de su intestino es relativamente más oscuro, probablemente por los
alimentos ingeridos, así mismo presentan movimientos ondulatorios relativamente
lentos comparados con los nematodos bacteriófagos y algunos de vida libre u
omnívora
Otra característica destacada de los nematodos parásitos de plantas es que

sus desplazamientos en los suelos son limitados, solo escasos centímetros durante
todo su ciclo de vida reportándose alrededor de 30 cm según Taylor, A.L. 1968.
Por estas razones, es que la sintomatología que presentan los cultivos cuando
son afectados por nematodos, sean por zonas conocidas como “manchas” o “parches”
y para determinar su presencia en ellas será indispensable tomar muestras de suelos
y tejidos, enviarlas a un laboratorio de nematología para su separación, extracción,
identificación y cuantificación, para luego en función de los resultados adoptar las
medidas de control y manejo si fuera necesario hacerlo.
Sin embargo el estudiante o interesado en los nematodos parásitos de plantas

deberá conocer algo más de su morfología, biología, sintomatología, factores que
13
influyen en el daño, algunas técnicas nematologicas sencillas y medidas de control y

manejo entre otros factores que se irán comentando en el desarrollo del presente
texto.
Figura 1: Esquema en que se muestran las funciones básicas de una planta y las interferencias que sobre
ellas ocasiona algunos tipos comunes de enfermedades (Agrios G.N. 1995).
14
Figura 2: Esquema en el que se presentan la forma y el tamaño de algunos fitopatógenos en relación a una
célula vegetal (Agrios, G.N. 1995)
15
Figura 3: Parte anterior de un nematodo parasito de plantas mostrando el estilete, bulbo medio, lumen, etc
(Google 2016)
16
2. RESEÑA HISTÓRICA DE LA NEMATOLOGÍA

AGRÍCOLA
Por ser los nematodos parásitos de las plantas microscópicos y ser estudiados
por la nematología agrícola, su historia se debe haber iniciado con la invención del
microscopio óptico ocurrido a mediados del siglo XVIII (alrededor de 1740) por
Leewenhoek.
El progreso de la nematología agrícola en general, según Mai, W. F. et al 1980,

se debe a investigadores en Europa y en las Islas Británicas y no es sino hasta
mediados del siglo XX (1950) que se reconoce al nivel mundial la importancia de los
nematodos como agentes de enfermedades de plantas.
A continuación se citaran los hechos más importantes ocurridos en la

nematología agrícola en Europa, América, Perú es Ica (Thorne, G. 1961, Canto, M.
1983, Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E 1999., Lima, I. y Casa, V.H. 2016).
En Europa
Needham, en 1743, un fraile holandés, reporta haber observado en granos de
trigo negruzcos partidos después de haberle agregado agua, bajo el microscopio unos
pequeños hilos blanquecinos que se movían; se estaba refiriendo a Anguina tritice, el
primer nematodo parasito de planta observado. Desafortunadamente este
descubrimiento fue relacionada con la generación espontánea y le dieron el nombre de
Vibrio tritice.
El reverendo Berkely, M.J. en 1855, de nacionalidad inglesa, destaca haber

observado en raíces de pepino unos nódulos, pues se estaba refiriendo al género
Meloidogyne formador de nódulos radiculares, el género más importante a nivel
mundial.
Schachtt en 1859, reconoció la importancia económica en la remolacha

azucarera de un nematodo conocido actualmente como Heterodera schachtii o
nematodo del quiste de la remolacha en honor a su descubridor.
17
Kuhn, en 1871, realizo el primer trabajo de control químicos de nematodos

utilizando el Bisulfuro de carbono cuantificándose por primera vez las pérdidas que
producen los nematodos parásitos de plantas al compararse los rendimientos de
cultivos con suelos tratados con químicos y sin tratar.
J.G. de Man, en 1876 dio un gran impulso al estudio de la morfología de los

nematodos y estableció relaciones entre las diferentes medidas de sus cuerpos
proponiendo fórmulas que permitían distinguirlos siendo memorable su trabajo
monográfico ilustrado (Canto, M. 1989 y Thorne, G.1961)
Goeldi, en 1882, realizo el primer estudio en Latinoamérica describiendo el

género Meloidogyne en los nódulos de raíces de cultivo de café y lo describe como
Meloidogyne exigua (Canto, M. 1983 y Lima, I. y Casa, V. H. 2016)
Cobb, N.A. en 1907; después de haber realizado sus estudios en Europa, inicia
sus trabajos de nematología agrícola en USA (Estados Unidos de Norte América) y es
el gestor para que se empiece a considerar a la nematología agrícola como una
ciencia independiente en el Departamento de Agricultura de USA. En 1933 inicia sus
publicaciones, realizando más de un centenar de trabajos de nematología (152) en
taxonómica, morfología y biología, las que destacan por la excelente calidad de sus
esquemas. Es considerado el padre de la Nematología Agrícola, habiéndose puesto el
género Nacobbus en su honor y ha tenido como discípulos a destacados nematólogos
como A.L. Taylor, B.G. Chitwood, G. Thorne, J.R. Christie y G. Steiner (Canto, M. 1983
y Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999)
En 1966, en el estado de Florida USA, se dio inicio al I Simposio de

Nematología Tropical, acordándose fundar una asociación que agrupara a los
nematólogos, fundándose el año siguiente (1967) la ONTA (Organización de
Nematólogos de los Trópicos Americanos) y 4 años después (1973) se empieza a
publicar la primera revista latinoamericana llamada “Nematropica”.
En el Perú e Ica
En 1945, llegaron a la Universidad Nacional Agraria, la Molina en Lima Perú,

los nematólogos norteamericanos Mai, W.F. y Sasser, J.N. a dictar el Primer Curso de
Nematología, quienes en su visita de prácticas al valle del Mantaro en Tarma,
Huancayo, reportan la presencia del genero Globodera en el cultivo de papa.
18
En la década de 1980, se observa en la currícula de estudios de la Facultad de

Agronomía de la UNSLG (Universidad Nacional San Luis Gonzaga) la asignatura de
“Nematología”, primero como actividad y luego como asignatura en el área de sanidad
vegetal al reconocerse la importancia de los nematodos parásitos de plantas en el
rendimiento y calidad de los productos cosechados.
En 1988, en la UNALM (Universidad Nacional Agraria de la Molina), en Lima,

Perú, se fundó la APN (Asociación Peruana de Nematología), la que estuvo integrada
por profesionales del país y del extranjero invitados que desarrollaban actividades en
nematología agricola, sanidad vegetal o producción agrícola en general. Esta
asociación se fundó a iniciativa del Ph.D. Manuel Canto Sáenz , profesor de la
UNALM, con la colaboración del Ph.D. Parviz Jatala Jefe del Departamento de
Entomología y Nematologia del CIP (Centro Internacional de la Papa), de nematólogos
de la Universidad de Carolina del Norte de USA (Estados Unidos de Norte América),
de empresas ligadas al agro, entre otras instituciones y personalidades, acordándose
realizar el I Congreso Peruano de Nematología en la ciudad de Iquitos, Perú al
siguiente año en 1989 a solicitud de integrantes de la UNAP (Universidad Nacional de
la Amazonia Peruana) de Iquitos.
En 1989, en la ciudad de Iquitos se realizó, el 1er Curso y I Congreso Peruano

de Nematología, en la Facultad de Agronomía de la UNAP (Universidad Nacional de la
Amazonia Peruana) de Iquitos, habiéndose presentado en el congreso alrededor de 80
trabajos de investigación, y en donde se destaca el haber obtenido para la Facultad de
Agronomía de la UNSLG ( Universidad Nacional San Luis Gonzaga) el premio para el
mejor trabajo de investigación en la sección de Control Integrado, con el trabajo:
“Control Integrado de Meloidogyne incognita en papa y camote bajo condiciones de
campo”, que se realizó en Ica, con la colaboración del CIP ( Centro Internacional de la
Papa).
En 1992, 1994 y 1996 se realizaron el II, III y IV Congresos Peruanos de

Nematología en la ciudades de Cajamarca, Arequipa y Trujillo respectivamente,
realizándose además como preámbulo a los congresos, cursos de nematología como
una forma de resaltar la importancia que tienen las nematodos parásitos de plantas en
la producción agrícola, especialmente orientada a los jóvenes estudiantes de las
facultades de agronomía y biología de las universidades y agricultores en general.
En 1998, estuvo programado realizarse un curso y el V Congreso Peruano de

Nematología en la ciudad de Ica a cargo de la Facultad de Agronomía de la UNSLG,
19
como entidad organizadora, organización que llegó hasta la elaboración de los

programas, trípticos e invitaciones; sin embargo estos eventos quedaron suspendidos
por el desborde del río Ica e inundación de la ciudad y por la desactivación de la
Asociación Peruana de Nematología, por lo que posteriormente los trabajos de
investigación en Nematología Agrícola se han venido exponiendo en los Congresos
Peruanos de Fitopatología.
En el mismo 1998, en campos comerciales de la Asociación de Productores

Agrarios de la provincia de Nasca, la Facultad de Agronomia de la UNSLG, con la
colaboración del CIP y de otras instituciones dio a conocer en dia de campo el logro de
las dos nuevas variedades de papa REICHE y UNICA, en honor a la investigadora
alemana de las “Líneas de Nasca” Maria Reiche y de la UNSLG de Ica, variedades
adaptadas a climas aridos y templados, resitentes a virus, tolerantes al nematodo del
nudo y de excelentes cualidades culinarias (Ver figura 147).
20
3. POSICIÓN TAXONÓMICA DE LOS NEMATODOS
Si consideramos a un campo con cultivos como un ecosistema, en donde los

nematodos parásitos de plantas constituyen parte de los componentes bióticos de ese
ecosistema y que a su vez estos nematodos van a interactuar con otros organismos y
con su medio ambiente que los rodean y que para controlarlos o reducir sus niveles
poblacionales deberemos conocerlos morfológicamente, fisiológicamente y
taxonómicamente, por lo que se deberá empezar por conocer cual es la posición
taxonómica de ellos.
En el sistema de nomenclatura comúnmente usada para los nematodos, los

nombres de las más altas categorías están formadas por las siguientes terminaciones
estandars: Phyllum –a, clase –ea, subclase –ia, orden –ida, suborden –ina,
superfamilia –oidea, familia –idea, subfamilia –inae (Shurtleff, M. y Averre, Ch. 2005).
Como lo destaca Steiner, G. 1960, cualquier formulación de las posiciones

taxonómicas de los organismos que se haga jamás es la final, sino que está sujeta a
los cambios como consecuencia de los avances y progresos de las investigaciones,
sin embargo se considera destacada su propuesta de posición taxonómica para los
nematodos parásitos de plantas, la que ha sido agregada por Canto, M. 1989 y es
como sigue:
1. REYNO: METAZOA (poseen muchas células)

2. SUB REYNO: EUMETAZOA (tienen tejidos diferenciados y órganos)
3. DIVISIÓN: BILATERALIA (tienen simetría bilateral)
4. SUB DIVISIÓN: PROTOSTOMIA (tienen boca y sistema nervioso ventral)
5. SUPERPHYLLUM: PSEUDOCELOMATA (tienen cavidad interna con fluido y
órganos)
6. PHYLLUM: NEMATODA (son triblásticos, eutélicos, cuerpo metamérico, sin
sistemas respiratorios ni circulatorios)
7. CLASE:
7.1. ADENOPHOREA (tienen esófago cilíndrico o dorylaimido, sin
fasmidio ni bursa)
7.2. SECERNENTEA (tienen esófago tylenchido, aphelenchido,
diplogasterido o rhabditido, con fasmidio y con bursa).
8. ORDEN:
21
8 .1. DORYLAIMIDA (con esófago dorylaimido)

8. 2. MONONCHIDA (con esófago cilíndrico)
8.3. TYLENCHIDA (con esófago tylenchido)
8.4. RHABDITIDA (con esófago rhabditido)
9. SUB ORDEN:
9.1. DORYLAIMINA (con odontoestilete)
9.2. DIPHTHEROFORINA (con onchioestilete)
9.3. TYLENCHINA (con estomatoestilete)
9.4. APHELENCHINA (con estomatoestilete débil)
10. SUPERFAMILIA:
10.1. TYLENCHOIDEA (con esófago tylenchido)
10. 2. CRICONEMATOIDEA (con esófago diplogasterido)
11. FAMILIA:
11.1. LONGIDORIDAE (odontoestilete largo. Ejm. Xiphinema)
11.2. DORYLAIMIDAE (odontoestilete corto. Ejm. Dorylaimus)
11.3. HETERODERIDAE (ejm. Globodera, Meloidogyne)
11.4. DOLICHODORIDAE (ejm. Dolichodorus)
11.5. BELONOLAIMIDAE (ejm. Belonolaimus)
11.6. TYLENCHIDAE (ejm. Ditylenchus)
11.7. HOPLOLAIMIDAE (ejm. Hoplolaimus)
11.8. PRATYLENCHIDAE (ejm. Pratylenchus)
11.9. TYLENCHULIDAE (ejm. Tylenchulus)
11.10. HEMICYCLIOPHORIDAE (ejm. Hemicycliophora)
11.11. CRICONEMATIDAE (ejm. Criconemoides)
11.12. APHELENCHIDAE (ejm. Aphelenchus)
11.13. APHELENCHOIDIDAE (ejm. Aphelenchoides)
22
4. IMPORTANCIA DE LOS NEMATODOS PARÁSITOS

EN PLANTAS
Tal vez existan muchas razones por las que se les puedan considerar importantes
a los nematodos parásitos en plantas, como lo señalan diversos autores que estudian
a estos organismos. Sin embargo es de destacarse las indicadas por Canto, M. 1989,
cuando señala que son importantes por:
1. Su amplia distribución.
2. Porque son polífagos.
3. De fácil diseminación.
4. De difícil erradicación.
5. Son un problema permanente en los suelos.
6. Reducen el rendimiento y calidad de las cosechas.
7. Predisponen a las plantas a otros factores adversos.
8. A su falta de notoriedad.
En lo referente a la “amplia distribución”, estos están ampliamente distribuidos

en todos los suelos agrícolas del mundo; se podría considerar que no existen suelos
con cultivos sin nematodos parásitos de plantas. Esta distribución va a estar
determinada principalmente por las condiciones climáticas como la temperatura y
humedad del suelo, por el tipo de hospedero, por el tipo de suelo entre otros
componentes. Por ejemplo en el valle de Ica Perú, se ha reportado presencia de los
géneros Meloidogyne spp, Pratylenchus spp, Rotylenchulus spp, Tylenchorhynchus
spp, Xiphinema spp, Helicotylenchus spp, entre otros géneros importantes, pero no
han sido reportados los géneros de Globodera spp, ni Nacobbus spp, que requieren
temperaturas más frías, las que no se dan en Ica.
El término de “polífagos”, de los nematodos parásitos de plantas se refiere a que

un género puede parasitar varios cultivos y especies de plantas, por ejemplo el género
Meloidogyne spp, puede parasitar más de 2,000 especies de plantas según lo reporta
Canto, M. 1989, sin embargo hay otros donde el número de hospederos es limitado
como por ejemplo: el género Globodera spp, tiene por hospederos solo a los cultivos
de papa, tomate, berenjena; característica muy importante a tener en cuenta en el
control o manejo de las poblaciones nematológicas cuando se consideren a las
rotaciones del cultivos.
23
La “fácil diseminación”, de los nematodos parásitos está referida al transporte

del nematodo en forma pasiva, es decir con la ayuda de un agente que lo disemine
como puede ser el agua de riego cuando es por gravedad, por los animales e insectos,
por el viento, entre otros agentes diseminadores; pero principalmente es por el
hombre, cuando realiza la importación y exportación de material vegetativo como los
enraizados o semilla botánica o suelos que contengan nematodos y cuando no se han
adaptado las medidas profilácticas eficientemente y que deben realizarse
obligatoriamente. La diseminación de los nematodos en forma activa, es decir por sus
propios medios, es limitada, es de alrededor de 30 cm durante su ciclo de vida según
lo reporta Taylor, A.L. 1968 de ahí la sintomatología de manchas o parches que
presentan los cultivos cuando son afectados por nematodos (Ver figuras 95, 98, 130,
131, 132)
La “difícil erradicación”, de los nematodos parásitos de plantas está referida a

que una vez establecidos en un campo de cultivo, si no se han adoptado las medidas
correctivas, su erradicación es difícil, por no decir imposible, y lo que quedaría seria
tratar de reducir sus niveles poblacionales a valores que nos permitan obtener
rendimientos satisfactorios.
El “problema permanente”, de los nematodos parásitos de plantas, está referido

a que al constituir ellos parte de la micro fauna de los suelos están ahí
permanentemente, por lo que será necesario efectuar análisis nematológicos de
suelos y tejidos, ya que es la única forma de saber que géneros existen y cuáles son
sus niveles poblacionales antes de iniciar una campaña agrícola para adoptar las
medidas correctivas si fuera necesario, como se harían para determinar la fertilidad de
suelos.
El “rendimiento y calidad de la cosechas”, de los diversos cultivos, tal vez sean

los factores más notorios e importantes en la actividad agrícola, cuando son afectados
por los nematodos parásitos de plantas. La calidad de los productos cosechados en su
tamaño, color, forma, contenido nutricional, entre otras características disminuyen. Las
disminuciones de rendimientos por nematodos varían, según lo reportan, diversos
autores, alrededor del 9% en los países desarrollados y de 15 % en los países en vía
de desarrollo. Si se considerara una disminución promedio del 12 %, la pérdida global
mundial estimada en todos los cultivos del mundo por los nematodos parásitos de
plantas podría llegar a unos 100 billones de dólares americanos, esto basado en la
producción y precios de 1980 (Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983; Canto, M. 1989; Lima,
I y Casas, V.H. 2016)
24
Otra de las razones, por la que son importantes los nematodos parásitos de
plantas es que “predisponen a los cultivos”, a los efectos de los factores bióticos y
abióticos. En los suelos existen diversos microorganismos como hongos, bacterias,
protozoarios, nematodos entre otros que pueden o no interactuar con los nematodos
parásitos de planta, los que al alimentarse de las células de las plantas pueden causar
puertas de entrada para el ingreso de microorganismos patógenos y producirles
enfermedades complejas de mayor daño que si lo hicieran separadamente, entonces
decimos que las han predispuesto a los factores bióticos. Así mismo como
consecuencia de su parasitismo los nematodos parásitos pueden provocar por ejemplo
la formación de nódulos y lesiones necróticas en el sistema radicular de la planta
produciendo el bloqueo de la absorción normal del agua y nutrientes, entonces
decimos que la han predispuesto al efecto de factores abióticos (Ver figura 2).
En lo referente a la “falta de notoriedad”, de los nematodos parásitos de

plantas es debido a, sus tamaños microscópicos, a que las bajas poblaciones no
causan síntomas específicos en los cultivos, a que viven entre las partículas del suelo
parte o todo su ciclo de vida, entre otras características, lo que hace que pasen
desapercibidos y sus daños no sean fácilmente detectables mientras las poblaciones
de ellos sean bajas y no superen el nivel de daño económico, por lo que pasan
desapercibidos y sus daños no son fácilmente detectables (Ver figura 3).
25
Tabla 1: Pérdida anual estimada de rendimientos en cultivos por nematodos parásitos en

el mundo
Loss
Common name Scientific name or names
(%)
Banana Musa spp. 19.7
Barley, common Hordeum vulgare 6.3
Cacao, cocoa Theobroma cacao 10.5
Cassava, manioc Manihot esculenta 8.4
Chickpea, garbanzo bean Cicer arietinum 13.7
Citrus Citrus spp. 14.2
Coconut palm Cocos nucifera 17.1
Coffee Coffea spp. 15.0
Corn, maize Zea mays 10.2
Cotton (lint only) Gossypium spp. 10.7
Cowpea, southern pea Vigna unguiculata 15.1
Eggplant, aubergine Solanum melongena 16.9
Faba bean, broad bean Vicia faba 10.9
Forage grasses and
Many genera 8.2
legumes
Grapes Vitis spp. 12.5
Guava Psidium guajava 10.8
Melons Cucumis melo 13.8
Eleusine
Millets Pennisetum 11.8
Setaria
Oat Avena sativa 4.2
Okra, gumbo Abelmoschus esculentus 20.4
Omamentals Many genera 11.1
Papaya, pawpaw Carica papaya 15.1
Peanut, groundnut Arachis hypogaea 12.0
Pepper (bell or garden) Capsicum annuum 12.2
Pigeon pea, red gram Cajanus cajan 13.2
Pineapple Ananas comosus 14.9
Potato Solanum tuberosum 12.2
Rice Oryza sativa 10.0
Rye Secale cereale 3.3
Sorghum Sorghum bicolor 6.9
Soybean Glycine max 10.6
Sugar beet Beta vulgaris 10.9
Sugarcane Saccharum officinarum 15.3
Sweet potato Ipomoea batatas 10.2
Tea, tea-plant Camellia sinensis 8.2
Tobacco Nicotiana tabacum 14.7
Tomato Lycopersicon esculentum 20.6
Wheat Triticum spp. 7.0
Yam, cinnamon-vine Dioscorea batatas 17.7
Información basada en una fuente de 371 nematólogos en el mundo (adaptado de Sasser,

J.N.1989)
26
5. GÉNEROS DE NEMATODOS PARÁSITOS DE

PLANTAS IMPORTANTES
Más de 200 géneros de nematodos parásitos de plantas han sido descritos, en

la literatura nematológica desde 1975 según Shurtleff, M. y Averre, Ch. 2005. Sin
embargo se podría decir que en cada lugar donde se cultiven plantas solo algunos
géneros serán importantes (Ver figura 4)
El número de géneros de nematodos parásitos de plantas importantes que se
encuentran en cada cultivo y lugar, y que por su nivel poblacional pueden causar daño
económico, generalmente es limitado pudiendo ir entre 1 a 5.
Según Sasser y Freekman, citados por Canto, M. 2010 en la conferencia

invitada en el XXI Congreso Peruano de Fitopatología realizada en la ciudad de
Tarapoto, San Martin, Perú, destacan que A Nivel Mundial los 10 géneros de
nematodos parásitos de plantas más importantes, son: 1. Meloidogyne, 2.
Pratylenchus, 3. Heterodera, 4. Ditylenchus, 5. Globodera, 6. Tylenchulus, 7.
Xiphinema, 8. Radopholus, 9. Rotylenchulus y 10. Helicotylenchus; a nivel de
Latinoamérica, indican que son los mismos 10 géneros excepto el género de
Heterodera que es reemplazado por el género de Nacobbus (Ver tabla 2 y Figuras 5-
15)
A nivel del Perú, el mismo Canto, M. 2010, destacaba que los géneros de
nematodos parásitos de plantas importantes son los mismos que para Latinoamérica,
observándose que géneros y especies de Globodera, Nacobbus y Ditylenchus no
prosperan en las zonas que no sean frías como la región de la sierra peruana.
En el Valle de Ica, Perú, en los trabajos de investigación como tesis para la

obtención del título de Ingeniero Agrónomo, se reportan los principales géneros del
Perú excepto los que requieren de temperaturas frías, géneros detectados en los
suelos con cultivos en el fundo de Arrabales de la Facultad de Agronomía de la
Universidad Nacional San Luis Gonzaga y en los cultivos de papa y esparrago en
diferentes zonas del valle de Ica (Ver tabla 3).
De manera referencial en la tabla 4, se citan 33 géneros y nombres comunes

de nematodos parásitos de plantas importantes que se podrían encontrar en los
cultivos.
27
Tabla 2: Los 10 géneros de nematodos parásitos de plantas mas importantes a nivel

Mundial, Latinoamerica y Perú (Sasser, y Freekmann citados por Canto, M. 2010)
Nº ORDEN MUNDIAL LATINOMERICA PERU
1 Meloidogyne Meloidogyne Meloidogyne

2 Pratylenchus Globodera Globodera
3 Heterodera Pratylenchus Pratylenchus
4 Ditylenchus Radopholus Radopholus
5 Globodera Tylenchulus Tylenchulus
6 Tylenchulus Rotylenchulus Rotylenchulus
7 Xiphinema Nacobbus Nacobbus
8 Radopholus Xiphinema Xiphinema
9 Rotylenchulus Ditylenchus Ditylenchus
10 Helicotylenchus Helicotylenchus Helicotylenchus
Tabla 3: Géneros de nematodos parásitos de plantas reportados en Ica, Peru en trabajos

de tesis para graduarse de ingeniero agrónomo (Herrera, E. 1971; Balbin, O. 1987; Lopez,
R. 1990)
Nº ORDEN FUNDO ARRABALES CULTIVO PAPA CULTIVO ESPARRAGO

Meloidogyne
1 Meloidogyne incognita
incognita Meloidogyne incognita
Xiphinema Tylenchulus
2
americanum semipenetran Rotylenchulus reniformis
3 Hemicycliophora sp Psilenchus sp Tylenchus spp
4 Criconemoides sp Tylenchorhynchus sp Aphelenchus avenae
Hemicriconemoides Helicotylenchus
5
sp multicintus Trichodorus christie
Tylenchorhynchus
6 Tylenchus sp Pratylenchus sp
cylindricus
Rotylenchulus
7 Aphelenchoides sp
reniformis ---
8 Aphelenchus sp Tylenchus filiformis ---
9 Tylencholaimus sp Macroposthonia sp ---
10 Mesodorylaimus sp Nothocriconema sp ---
11 --- Xiphinema sp ---
28
Tabla 4: Géneros y nombres comunes de nematodos parásitos de plantas (Shurtleff, M.C.

y Avene, CH. W. 2005)
Nº GENERO NOMBRE COMUN

1 Anguina Nematodo de agallas de hojas y semillas
2 Aphelenchoides Nematodo foliares de hojas y yemas
3 Aphelenchus
4 Belonolaimus Nematodo del aguijón
5 Bursaphelenchus Nematodo de la madera de pino
6 Criconemella, Criconemoides Nematodos del anillado
7 Ditylenchus Nematodo del tallo y bulbo
8 Dolichodorus Nematodo del punzón
9 Globodera Nematodo del quiste redondo
10 Helicotylenchus Nematodo del espiral
11 Hemicycliophora Nematodo del estuche
12 Heterodera Nematodo del quiste de forma de limón
13 Hirschmanniella Nematodo de la raíz del arroz
14 Hoplolaimus Nematodo de la lanza
15 Longidorus Nematodo de la aguja
16
17 Macrotrophurus
18 Meloidodera Nematodo del quiste
19 Meloidogyne Nematodo del nudo de la raíz
20 Nacobbus Nematodo del falso nódulo de la raíz
21 Paratrichodorus Nematodo de la raíz corta
22 Paratylenchus Nematodo del alfiler
23 Pratylenchus Nematodo de la lesión, o de lesión de raíz
24 Radopholus Nematodo del barrenado
25 Rhadinaphelenchus Nematodo del anillo rojo del coco
26 Rotylenchulus Nematodo del riñón
27 Rotylenchus Nematodo del espiral
28 Scutellonema Nematodo del espiral
29 Sphaeronema
30 Trichodurus Nematodo de la raíz corta
31 Tylenchorhynchus Nematodo del enanismo, o del estilete
32 Tylenchulus Nematodo de la raíz de los cítricos
33 Xiphinema Nematodo de la daga
29
Figura 4: Agrupación de Nematodos por el estilo de vida (Lima, I y Casa, V. 2016)
Figura 5: Meloidogyne sp al microscopio óptico (Google 2016)
Figura 6: Pratylenchus sp al microscopio óptico (Google 2016)
30
Figura 7: Heterodera sp al microscopio óptico (Google 2016)
Figura 8: Ditylenchus sp al microscopio óptico (Google 2016)
31
Figura 9: Globodera sp al microscopio óptico (Google 2016)
Figura 10: Tylenchulus sp al microscopio óptico (Google 2016)
Figura 11: Xiphinema sp al microscopio óptico (Google 2016)
32
Figura 12: Radopholus sp al microscopio óptico.
Figura 13: Rotylenchulus sp al microscopio óptico (Google 2016)
Figura 14: Helicotylenchus sp al microscopio óptico (Quispe, C. 2016)
33
Figura 15: Nacobbus sp al microscopio óptico (Google 2016)
34
6. MORFOLOGÍA Y ANATOMÍA DE LOS NEMATODOS
El conocimiento de la morfología y anatomía de los nematodos parásitos de

plantas será importante para los estudios taxonómicos y comprensión de sus
funciones fisiológicas. La identificación de los géneros de nematodos tendrá como
base el conocimiento de sus características morfológicas y de sus sistemas
fisiológicos. Es decir, que solo observándolos a estos diminutos organismos podemos
formular el rol funcional de sus tejidos y sistemas fisiológicos y comprender su
interacción con el medio ambiente y sus hospederos como lo indica Eisenback J.D.
1985.
Se considera que la identificación de los nematodos parásitos de plantas así

como de otros organismos, está basada en el uso de claves taxonómicas, las mismas
que tienen como base el uso de sus caracteres morfológicos como por ejemplo: sus
tamaños, formas, tipos de estomas, tipos de esófagos, entre otras características, por
lo que preliminarmente para su identificación se tendrá que conocer su morfología y
cómo funcionan sus sistemas digestivo, reproductor, nervioso y excretor y además
saber cómo respiran y circulan sus fluidos ya que se indica que carecen de sistemas
respiratorio y circulatorio.
6.1. FORMAS Y TAMAÑOS DE LOS NEMATODOS

Empezaremos destacando que los nematodos parásitos de plantas son
organismos microscópicos, mayormente de forma fusiforme parecidos a una lombriz,
de diámetro cilíndrico, de cuerpo semitranslucido o semitransparente, que se
encuentran viviendo la mayoría de ellos en las películas de agua que rodean las
partículas de los suelos, el cual constituye un medio acuoso, opaco y turbio, por lo cual
es imposible verlos si no se adoptan técnicas de separación y extracción de los
mismos (Ver figuras 16-17).
Una vez extraídos y observados bajo el microscopio en un medio líquido y con

una buena iluminación de abajo hacia arriba, será posible observarlos moviéndose en
forma ondulatoria, siendo los nematodos parásitos generalmente de movimientos más
lentos que los bacteriófagos o de vida libre, en especial en los estadios juveniles (Ver
figuras 141-146)
35
Los estudios taxonómicos de los nematodos tienen como base las

características que presentan en primer lugar las hembras adultas bien conformadas,
luego las de los machos y de los estadios juveniles; de manera que los tamaños y
formas que se describen a continuación estarán referidas principalmente al de las
hembras adultas.
En lo referente al tamaño de los nematodos parásitos de plantas, se reportan

que tienen una longitud promedio de 1 mm (milímetro) y que varía de 0.50 a 3.0 mm
(500 a 3,000 micras), aunque los hay menores y mayores a estos promedios, por
ejemplo: Paratylenchus manus 0.3 mm y Paralongidorus maximus 12 mm (Mai, W.F.
1980, Canto, M. 1989) (Ver figuras 16 y17).
Como referencia sobre el tamaños del género más importante a nivel mundial
de América latina y el Perú que es Meloidogyne, presenta las siguientes dimensiones:
la hembra 700 u (micras) de largo y 400 u de diámetro, el macho 1,400 u de largo y 30
u de diámetro y el juvenil dos (J2) 400 u de largo y 15 u de diámetro, en tanto que un
huevo podría tener 40 u de ancho y 95 u de largo (Eisenback, J.D. 1985).
En lo referente a las formas de los nematodos parásitos de plantas, por lo

general, lo nematodos hembras y machos son muy parecidos en sus formas, o los
machos son ligeramente más pequeños y en este caso lo distintivo es que los machos
presentan espícula que es su órgano copulatorio a la altura del ano, y la hembra
presenta también su órgano copulatorio que es la vulva en el tercio posterior o en la
parte media de su cuerpo. Si los nematodos observados no presentan estos órganos
copulatorios, entonces podríamos asumir que son estadios juveniles (Ver figuras 18-
19)
Sin embardo hay géneros de nematodos en las que las formas de las hembras
son diferentes, mayormente son ensanchadas y toman formas diferentes en tanto que
los machos conservan su forma de lombriz, es decir delgados y cilíndricos, fenómenos
que se conoce como dimorfismo sexual y que se observa en los géneros de
nematodos que se hacen sedentarios en alguna parte de su ciclo de vida, como por
ejemplo: Meloidogyne, Globodera, Tylenchulus, Rotylenchulus. (Ver figuras 5, 9, 10 y
13).
Dentro de las formas destacadas de los nematodos según Canto, M. 1989, se

puede citar a las siguientes:
36
1. Fusiformes: Es la forma más común, se caracteriza por que el diámetro en

la parte media de su cuerpo es mayor que el de la parte anterior y posterior. Ejemplo:
Ditylenchus sp.
2. Cilíndrica: El diámetro medio, anterior y posterior de su cuerpo son

similares. Ejemplo: Trichodorus sp.
3. Sub cilíndrica: El diámetro anterior de su cuerpo es menor que el medio y el

posterior. Ejemplo: Helicotychus sp.
4. Filiforme: Su cuerpo es muy alargado dando la apariencia de un hilo o

filamento. Ejemplo: Radinaphelenchus sp.
5. Vermiforme ensanchada: Su apariencia es la de un nematodo obeso, el

diámetro de su cuerpo en su parte media es notoriamente mayor que la anterior y
posterior. Ejemplo: Anguina sp.
6. Globosa: Tiene la forma de un globo redondeado. Ejemplo: Globodera sp.
7. Periforme: Tiene la forma de una pera. Ejemplo: Meloidogyne sp.
8. Limón: Tiene la forma de un limón rugoso. Ejemplo: Heterodera sp.
9. Ovoide: Tiene la forma de un huevo. Ejemplo: Punctodera sp.
10. Batitiforme: Tiene la forma de una batata o camote. Ejemplo: Nacobbus

sp.
11. Ensanchada irregular: Ensanchada sin forma definida. Ejemplo:

Tylenchulus sp.
37
Figura 16: Morfología y tamaño relativo de algunos nematodos fitoparásitos (Agrios, G.N. 1995)
38
E.C. Mcgawley & C. Overstreet, 2014. LSU Agricultural Center

Genera (common & scientific names) modified and colorized from: 1.) Reinform (Rotylenchulus
sp.) Linford and Oliveira; 2.) Root knot (Meloidogyne sp.) Papp; 3.) Citrus (Tylenchulus sp.)
Papp; 4.) Needle (Longidorus sp.) Pedram-shown at one-half relative size; 5.) Lesion
(Patrylenchus sp.) Siddiqi; 6.) Cyst (Heterodera sp.) Papp; 7.)Awl (Dolichodorus sp.) Chow; 8.)
Burrowing (Radopholus sp.) Thorne; 9.) Pin (Paratylenchus sp.) Raski & Luc; 10) Sting
(Belonolaimus sp.) Roman; 11.) Ring (Mesocriconema sp.) Loof & DeGrisse; 12.) Ring (Ogma
sp.) Jairajpuri; 13.) Seed gall (Anguina sp.) Goodey; 14.) Spheroid (Sphaeronema sp.) Papp;
15.) Stunt (Tylenchorynchus sp.) Allen; 16.) Lance (Hoplolaimus sp.) Sher; 17.) Bulb & stem
(Ditylenchus sp.) Thorne; 18.) Foliar (Aphelenchoides sp.) Hopper; 19.) Sheath
(Hemicycliophora sp.) Sauer; 20.) Dagger (Xiphinema sp.) Pedram; 21.) Stubby root
(Trichodorus sp.) Decraemer; 22.) Spiral (Helicotylenchus sp.) Fortuner; 23.) Spiral
(Rotylenchus sp.) Golden.
Figura 17: Morfología de géneros, de nematodos parásitos de plantas coloreados (McGawley, E.C. y
Overstreet, C. 2014 LSU Agricultural Center).
39
Figura 18: Anatomía de nematodo hembra Figura 19: Anatomía de nematodo macho
(Taylor A.L. 1968) (Taylor A.L. 1968)
40
7. SISTEMA DIGESTIVO DE NEMATODOS
En general la apariencia del sistema digestivo es una especie de canal o tubo

simple interno, que se extiende desde la apertura oral o boca hasta el ano y en ambos
extremos internamente están revestidos de cutícula.
Este tubo o canal alimenticio con fines didácticos se consideraría que está
conformado por tres partes: 1º Parte anterior llamado Stomodeum o Estomodeo o
también intestino anterior. 2º Parte media o Mesenteron o intestino medio o intestino
propiamente dicho y 3º Parte posterior o Proctodeum o intestino posterior, que en el
caso de las hembras y juveniles se le llama recto y en los machos cloaca (Allen, M.W.
1960 y Canto, M. 1989) (Ver figura 20).
En la parte anterior o Stomodeum se encuentran: la boca, el estoma, el

esófago y la cardia. Rodeando la boca, en una vista frontal al microscopio electrónico
se encuentran: 1 disco labial, 6 labios, 16 papilas o sencilas y 2 anfidios en los
nematodos primitivos. En tanto que en los nematodos parásitos de plantas que se
consideran más evolucionados, estas estructuras que rodean la boca han sufrido
modificaciones, por ejemplo: en Meloidogyne el número de labios de 6 se han reducido
a 4 y las papilas de 16 a 10 y los anfidios han migrado de la región cefálica a la labial
(Ver figuras 21 al 25).
El estoma o cavidad bucal se caracteriza porque internamente está revestido

de cutícula, se encuentra entre la boca y el esófago, su forma determina el tipo de
alimentación de los nematodos y es muy variable en su forma. En algunos géneros
pueden ser tan reducidos que su morfología y presencia no es realmente detectada
como por ejemplo en los géneros de Alaimus y Anphidulus; sin embargo la mayoría de
nematodos marinos, de agua dulce y de suelos tienen un pequeño y bien estructurado
estoma (Allen, M.W. 1960). Así mismo se debe destacar que en los estomas existen
estructuras fijas o inmóviles (dientes en predadores) y otras móviles o proyectables
fuera del cuerpo (estiletes) como es el caso de los nematodos parásitos de plantas,
estructuras que se consideran tienen orígenes diferentes ( Allen, M.W. 1960,
Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999) (Ver figuras 3,54,57).
El esófago o faringe, se encuentra comprendido entre el estoma y la cardia.

Existe el acuerdo de autoridades en Nematología de denominarlo como “esófago”
41
cuando funciona como un sistema muscular y “faringe” cuando funciona como un

sistema glandular. El esófago se caracteriza porque internamente también está
revestido de cutícula y si se le hiciera un corte transversal presenta un ducto llamado
“lumen”, el cual tiene simetría trirradiada. Este lumen está formado por 1 radio ventro
medio y 2 radios dorso sublatareles que accionados por músculos especializados
protectores y retractores del esófago originan la apertura y cierre del lumen durante el
proceso de alimentación, que es originado por la contracciones y dilataciones del
bulbo medio el que actúa como una bomba se succión creando un vacío para el
impulso de los alimentos. Las glándulas faringeales se encuentran, una en al lado
dorsal y 1 par o 2 pares en el lado sub ventral y que contienen sustancias enzimáticas
que son inyectadas por los nematodos parásitos de plantas durante su proceso de
alimentación (Ver figuras 39 y 40).
La cardia llamada también válvula esófago intestinal, se encuentra en la base

del esófago del que forma parte, también está recubierta de cutícula y tiene simetría
trirradiada. Puede tener forma triangular, de lengüeta o lobulada y es de poca
importancia taxonómica. Su función es evitar que los alimentos regresen una vez que
han pasado al intestino (Canto, M. 1989) (Ver figura 20).
La parte media del sistema digestivo llamada “Mesenteron” o simplemente

intestino, es considerado como un tubo recto muy simple que se inicia después de la
cardia y termina en un anillo llamado también como “píloro”, que le sirve de válvula
entre el intestino y recto (Canto, M. 1989., Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999).
Internamente el mesenteron está compuesto por una pared simple de células

epiteliales las que tienen citoplasma rico en mitocondrias, complejo de golgi, retículo
endoplasmático, ribosomas, gránulos de glucógeno, lípidos y cuerpos lamelares y
cuya función de estas células no ha sido determinada pero se piensa que sea de
protección, absorción, succión o que cumplan todas estas funciones a la vez (Allen,
1960). Las zonas o partes que comprenden el Mesenteron no son fácilmente
reconocibles en la mayoría de nematodos, sin embargo en algunos nematodos se
pueden observar tres zonas: 1 Zona anterior llamada “ventricular”, 2. Zona media y 3.
Zona posterior llamada también pre-rectal; y una de las características más visibles o
notables del intestino es la variación en el número de células epiteliales¸ y según
Chitwood citados por Canto, M. 1989, establecen una clasificación de intestinos de
nematodos de acuerdo al número de células epiteliales en: 1. Intestino Oligocytos
tienen menos de 128 células, 2. Intestino Polycitos con más de 128 pero menos de
42
8,000 y 3. Intestino Miriocytos con más de 8,000; estando los nematodos parásitos de
plantas en el primer grupo, es decir con menos de 128 células (Ver figura 20).
La última parte del sistema digestivo llamada “Proctodeum”, se inicia en el

esfínter o píloro y termina en el ano que se abre en el lado ventral del cuerpo del
nematodo. Es una especie de un tubo relativamente más corto de todo el sistema
digestivo y de posición oblicua y revestido de cutícula y comprimido dorso
ventralmente. En las hembras y estados juveniles recibe el nombre de “recto”, en los
machos “cloaca”, el nombre es debido a que ahí desemboca el sistema reproductor y
se une con el sistema digestivo. Cuando el macho eyacula el esfínter del intestino
cierra el paso del sistema digestivo (Canto, M. 1989) (Ver figura 20)
Además en los machos en esta zona del “Proctodeum”, se encuentran la

“espícula”, el “gubernaculum” o las “piezas laterales guías”, todas ellas, estructuras
copulatorias. En algunos nematodos están presentes glándulas rectales que
desembocan dentro del recto. En el caso de las hembras de Meloidogyne están tienen
6 glándulas rectales que cumplen función de secretar la matriz gelatinosa que va a
proteger los huevos (Allen, M.W. 1960, Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E.1999) (Ver
figura 30).
43
Figura 20: Rhaditis sp. A Hembra. B Macho Mostrando sus sistemas digestivo, reproductor, nervioso y
excretor (Hirschmann, H. 1960)
44
Figura 21: Vista frontal de Hoplolaimus sp al microscopio electrónico mostrando su boca, labios, estrías,
etc. (Lima, I. 2016)
Figura 22: Vista frontal de un nematodo al microscopio electrónico mostrando su boca, labios y órganos
sensoriales (Lima, I. 2016)
Figura 23: Vistas frontales de Scutellonema sp y Paratrichodorus sp al microscopio electrónico, nematodos

parásitos de plantas mostrando sus bocas, labios, etc. (Lima, I. 2016)
45
Figura 24: Vistas al microscopio electrónico y óptico mostrando el estilete y cabeza de una hembra de M.
incognita (Eisemback, J.D. et al 1983).
46
Figura 25: Vistas al microscopio electrónico y óptico mostrando la cabeza y estilete de un macho de M.
incognita (Eisemback, J.D. et al 1983).
47
8. SISTEMA REPRODUCTOR DE NEMATODOS
Los nematodos son dioicos o bisexuales, es decir, existen como hembras y

machos, pudiéndoseles detectar fácilmente por la presencia de sus aparatos
copulatorios como son la vulva en las hembras y la espícula en los machos, o también
por sus tamaños, siendo los machos ligeramente de menor tamaño que el de las
hembras. En otros casos presentar un marcado dimorfismo sexual donde las hembras
se ensanchan y toman formas diferentes y el macho conserva la forma fusiforme o de
lombriz como se indicó anteriormente, sin embargo, internamente sus sistemas
reproductores son similares en ambos sexos (Ver figuras 16, 17, 18 y 19)
Estos sistemas reproductores están compuestos por una especie de tubos

simples en número de uno o dos a los que se llaman gónadas, las que varían en sus
tamaños pudiendo estar rectas, rectas y dobladas solo en sus extremos (reflejas) y
dobladas varias veces cuando son muy largas. En el caso de las hembras a sus
gónadas se les llaman ovarios y a las de los machos testículos de manera general
para diferenciarlas.
Cuando las hembras tienen una gónada se les llama monodélficas y si la

gónada está dirigida hacia adelante sería monoprodélfica y si lo estuviera hacia atrás
seria monoopistodélfica, como por ejemplo los géneros de Pratylenchus sp y
Thornenema sp respectivamente. Si la hembra tuviera dos gónadas u ovarios se les
llamaría didélfica y similarmente se utilizaría la terminología de diprodélfica y
diopistodélfica cuando las gónadas estuvieran dirigidas hacia adelante y hacia atrás
respectivamente como por ejemplo Meloidogyne sp y Ascaris sp. Se podría dar el caso
también de que las hembras tuvieran una gónada dirigida hacia adelante y la otra
hacia atrás entonces se les denominarían hembras anfidélficas como por ejemplo
Xiphinema sp. (Canto, M. 1989, Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999) (Ver figuras
26 y 27)
En lo referente a los nematodos machos, los términos respecto a las gónadas

son parecidos, si tienen una gónada o testículo se le llamaría monorchido y si tuviera
dos diorchido, por ejemplo Rhabditis sp y Xiphinema sp (Hirschmann, H. 1960, Canto,
M 1989., Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999) (Ver figura 26)
48
8.1 SISTEMA REPRODUCTOR DE LA HEMBRA

El sistema reproductor de la hembra está conformado por: El ovario, el
oviducto, la espermateca o espermoteca, el útero, la vagina, y la vulva. Cuando tiene
una sola gónada se le podría agregar al denominado saco uterino, que no es sino una
de las gónadas atrofiadas.
El ovario, es la parte distal final de la gónada donde se forman las células

germinales llamadas oogonios u oocitos, consta de tres zonas: 1. La zona germinal, 2.
La zona de división y 3. La zona de crecimiento de los oocitos. Continúa el oviducto
que es una especie de tubo recto por donde se transporta los oocitos. Le sigue la
espermateca, que es considerada la zona más ancha de la gónada, aunque no hay
una clara diferencia entre las diferentes partes, es la zona donde se almacena el
esperma que el macho deposito durante la copula y donde el oocito recibe el núcleo
del esperma y se produce la fecundación convirtiéndose el oocito en huevo.
Continua el útero, que consta de dos partes, la anterior llamada

cuadricolumnella que está conformada de 4 hileras de células y en donde se forma la
cascara protectora del huevo y la otra parte es la posterior llamada vagina uterina o
útero propiamente dicho, que le sirve para alojar a los huevos durante su trayectoria.
Seguidamente esta la vagina, que es considerada una zona con músculos
especializados dilatores y está recubierta de cutícula, también va a alojar a los huevos
durante su trayectoria. Tiene posición perpendicular u oblicua dependiendo de su
ubicación si en la parte media, anterior o posterior de su cuerpo. Finalmente se
encuentra a la vulva que es el órgano de copula de la hembra que se abre al exterior
en forma de hendidura en forma vertical u horizontal, pudiendo también abrirse en
forma ovalada o circular. Usualmente los nematodos parásitos de plantas tienen un
incrementado tamaño de sus gónadas, lo que esta correlacionado con la alta
producción de huevos como por ejemplo el caso del genero Meloidogyne sp.
(Hirschmann, H. 1960, Canto, M. 1989. Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983.,
Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999) (Ver figura 27)
49
8.2 SISTEMA REPRODUCTOR DEL MACHO

La gónada del nematodo está conformada por: El testículo, la vesícula seminal
y el conducto deferente o vaso deferente que desemboca en el intestino posterior
llamado cloaca en los machos. El testículo también va a presentar tres zonas: La zona
germinal donde se originan los espermatocitos, la zona de división y la zona de
crecimiento de los espermatocitos. Le sigue la vesícula seminal, que es una zona
dilatada donde se encuentran los espermatozoides maduros almacenados. Continua el
canal deferente, que es un conducto tubular por donde pasan los espermatozoides
que van a ser dirigidos a la cloaca y depositados por medio de la espícula en las
hembras durante la copula. En el canal deferente desembocan glándulas eyaculadoras
o cloacales que probablemente secreten sustancias adhesivas que son depositadas
en la vulva de la hembra durante la copula. (Ver figura 26)
A estas partes de la gónada del nematodo macho, se complementan sus

denominadas estructuras copulatorias llamadas: Espículas que es su órgano de
copula, conformada por un par de piezas esclerotizadas, accionadas por músculos
especializados protactores y retractores que las hacen salir o retraerse al momento de
la copula, otra estructura es el gubernaculum que es también una pieza esclerotizada
que le sirve de guía para la salida de las espículas en el caso de nematodos de la
clase Secernentea y dos piezas laterales guía que cumplen la misma función de guiar
las espiculas en el caso nematodos de la clase Adenophorea. Todas estas estructuras
ubicadas en la zona de la cloaca o intestino posterior.
Otra característica destacable es que los nematodos machos de la clase

Secernentea es que tienen un solo testículo (Monorchidos) en tanto que los de la clase
Adenophorea tienen dos testículos (Diorchidos) y que los parásitos de plantas poseen
gónadas más grandes que los no parásitos.
Cuando los oogonios u oocitos y los espermatogonios u espermatocitos se

originan en la parte distal final de la gónada se dice que su origen es telegónico y si se
originara a lo largo de toda la gónada seria de origen hologónico. La mayoría de los
nematodos parásitos de plantas tienen origen telegonico y los nematodos parásitos de
animales origen hologonico. (Hirschmann, H. 1960., Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983,
Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999).
50
Figura 26: Sistemas reproductores de nematodos macho y hembras (Hirschmann, H. 1960)
51
Figura 27: Sistema reproductivo femenino de M. javanica mostrando sus partes (Eisemback, J. D. et al 1983)
52
9. SISTEMA NERVIOSO DE LOS NEMATODOS.
Los nematodos parásitos de plantas probablemente posean un sistema

nervioso altamente especializado y desarrollado para que les permitan vivir y
sobrevivir en diferentes condiciones, especialmente cuando estas les son
desfavorables. La información disponible de este sistema es limitada, sin embargo
autores destacan que los nematodos tienen un sistema nervioso que se asemeja a
una especie de red o malla de nervios y que se podrían considerar tres subsistemas
interrelacionados: 1. El subsistema nervioso central, relacionado con el collar o anillo
nervioso, considerado como el cerebro del nematodo, 2. El subsistema nervioso
periférico, relacionado con los músculos somáticos que tienen que ver con el
movimiento ondulatorio del cuerpo de los nematodos y 3. El subsistema nervioso
entérico, relacionado con los órganos sensoriales y probablemente con los sistemas
digestivo, reproductor y excretor.
El subsistema nervioso central, está conformado por el collar o anillo nervioso,

que es un paquete de fibras nerviosas, las que forman ganglios o abultamientos y que
se encuentran rodeando la parte más anterior del esófago a nivel del istmo en los
Tylenchidae, o a nivel del tercio anterior del esófago en los Dorylaimidae. Este collar o
anillo es difícil de observarse en el microscopio de luz, aunque es más visible en el
grupo de los Rhabditidae y algunos Tylenchidae. En este collar o anillo se encuentran
cuatro ganglios o abultamientos: 1 dorsal, 1 ventral y 2 laterales, de los que salen a su
vez nervios hacia la parte anterior y posterior. En la parte anterior probablemente
terminen inervando o trasmitiendo los estímulos nerviosos a las papilas cefálicas,
labiales, anfidios y otros órganos sensoriales. En la parte posterior los nervios van a
emerger en forma independiente (dorsal, ventral y laterales) destacándose el nervio
ventral que va a formar una cadena de ganglios y formar una comisura o anillo que
envuelve al recto y que recibe el nombre de “anillo nervioso posterior”, finalmente los
nervios dorsales y laterales van a formar una comisura o “anillo dorso lateral” e inervar
a los fasmidios (Canto M. 1989) (Ver figura 28).
El subsistema nervioso periférico, está relacionado con los, músculos

somáticos que conforman la capa muscular, la que forma parte de la cubierta corporal.
La capa muscular está conformada por una capa de células musculares somáticas,
ubicadas entre los cordones hipodermales y que son inervadas probablemente por los
53
nervios que recorren por los cordones hipodermales y que tienen que ver con el
movimiento ondulatorio del cuerpo de los nematodos (Ver figuras 39 y 40)
El subsistema nervioso entérico llamado también simpático, está relacionado

con los órganos sensoriales. Se especula que tienen un collar o anillo nervioso
diferente que está ubicado en el tercio posterior del esófago. Este anillo tiene tres
ganglios, uno dorsal y dos subventrales y de cada uno de ellos salen grupos de
nervios que corren hacia la parte anterior y posterior donde se ubican los órganos
sensoriales.
Todo el sistema nervioso está unido por un conjunto de células nerviosas que
son en número fijo, por ejemplo en el grupo de los Rhabditidae tienen 250 y en el de
los Meloidogynae 300. Estas células no están aisladas, sino que con sus dendritas
(prolongación protoplasmática arborizada del cuerpo de la neurona) une las diferentes
partes del sistema nervioso. El tamaño de estas células están entre 15 - 70 micras.
(Canto, M. 1989).
54
Figura 28: Sistema nervioso de Rhabditis terrícola. A Parte anterior, B Vista frontal. C. parte posterior
(Hirschmann, H. 1960).
55
10. SISTEMA EXCRETOR DE LOS NEMATODOS
En los organismos superiores el sistema excretor es el encargado de eliminar

las sustancias nocivas a su organismo producto de su metabolismo celular. Sin
embargo en los nematodos parásitos de plantas este es el menos comprendido,
debido a que son organismos microscópicos y no es posible colectar normalmente los
productos de su excreción. Sin embargo se piensa que su actual sistema actúa como
excretor-secretor-osmo-regulador en razón de ser parásitos obligados y en donde la
excreción de estas sustancias nocivas también podrían afectar a su hospedero, lo que
sería perjudicial para ellos mismos, por lo que es probable que en su proceso evolutivo
haya sufrido modificaciones este sistema indicándose la existencia actual de dos tipos
de sistemas excretores: El glandular y el Tubular.
El sistema excretor glandular, es considerado el más primitivo, consiste de una

sola célula alargada de alrededor 450 u (micras) conocida también como glándula
ventral o “renete” (del latín riñón) haciendo referencia a que esta glándula hace las
veces de riñón. Se sitúa en la cavidad pseudocelomatica o cavidad interna de la
cubierta corporal. Consta de: Una glándula llamada también “ampulla”, que contiene
gran cantidad de cuerpos de golgi, retículo citoplasmático, de gránulos y otras
sustancias, le sigue un ducto que está revestido de cutícula y se abre al exterior a
través de un poro excretor en el lado medio ventral mayormente a la altura del anillo
nervioso. Se considera que el origen de este sistema excretor glandular sea a partir de
células modificadas de la hipodermis y es común observar este sistema en nematodos
de la clase Adenophorea (Canto, M 1989, Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999)
(Ver figura 29 H tipo glandular)
El sistema excretor tubular, es considerado más evolucionado que el glandular,

está constituido por numerosas células que a su vez forman unos canales tubulares
longitudinales y que se sitúan o descansan sobre los cordones hipodermales laterales.
Estos canales se unen y forman un ducto que está revestido de cutícula y desemboca
al exterior por el poro excretor. Destacan los sistemas excretores tubulares: 1 El
Oxiuroideo o tipo H por tener 2 brazos anteriores y 2 posteriores unidos por un puente
llamado “sinus”, del que sale un ducto y desemboca por el poro excretor; 2. El
Rhabditoideo, es similar al anterior pero además tiene 2 glándulas subventrales que
conectan al sinus; 3. El Cephaloideo, tiene la forma de una” U” invertida con solo los 2
56
brazos posteriores y un ducto notorio y 4.El Asimétrico , con un solo brazo anterior y
posterior y un ducto bastante notorio (Hirschmann, H. 1960 y Canto, M. 1989) (Ver
figura 29 A-G tipos tubulares).
Figura 29: Sistemas excretores de nematodos. A – G Tipos tubulares. H Tipo glandular (Hirschmann, H.
1960)
Parece ser que la función secretora del sistema excretor, se podría señalar
cuando actúa como glándula con desembocadura a la altura del recto, al secretar
sustancias para la protección de los huevos en el caso de las hembras o como
glándulas eyaculadoras en el caso de los machos y como sistema osmo-regulador por
ejemplo cuando regula la excreción nitrogenada en forma de urea como una
regulación fisiológica (Canto, M. 1989., Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999).
57
11. CUBIERTA CORPORAL DE LOS NEMATODOS
La cubierta corporal, que podría llamarse también pared del cuerpo, por ser la
estructura externa del cuerpo de los nematodos y que normalmente se le observa con
el microscopio de luz. Es la estructura que envuelve su cuerpo y pone en
comunicación su cavidad interna llamada pseudoceloma con el medio ambiente. Es
importante porque protege sus órganos internos, tiene que ver con su movimiento,
intercambio gaseoso y otros fenómenos de su biología. Se ha determinado que sus
partes fundamentales son: 1. Cutícula, 2. Hipodermis y 3 Capa muscular. (Canto,
M.1989) (Ver figuras 39 y 40)
La cutícula, es la parte más externa de la cubierta corporal y se le considera

como una capa no celular que funciona como su exoesqueleto y está conformada solo
de sustancias como: Colágeno, quinonas, polifenoles, proteínas, lípidos, enzimas,
entre otras. Esta capa se proyecta o se extiende sobre las aberturas naturales como la
boca, poro excretor, vulva, ano, recto, anfidios y fasmidios. Esta cutícula puede ser lisa
o mostrar adornos u ornamentos conocidos como estrías (transversales y
longitudinales), diseños cuticulares (perineales y mediales), fenestras (vulvares y
anales), entre otros adornos y que se mencionan en las claves taxonómicas cuando se
trata de identificar a los nematodos (Hirschmann, H. 1960 y Canto, M. 1989) (Ver
figuras 31 al 36)
Así mismo la cutícula puede presentar proyecciones longitudinales engrosadas

que se conocen como alas o aletas, como en el caso de los nematodos machos la
llamada aleta caudal o Bursa (Ver figura 30). La mayoría de nematólogos están de
acuerdo que la cutícula consta a su vez de 3 capas y se les llama: Cortical, Media y
Basal, reportándose por ejemplo como una referencia que el espesor de la capa
cuticular es de 1/12 y 1/15 del diámetro de los cuerpos de la hembra de Xiphinema
americanum y el macho de Meloidogyne javanica respectivamente (Canto, M. 1989)
La hipodermis, es una capa delgada de células que se encuentra debajo de la

cutícula. Puede mostrar variaciones en su forma, pero típicamente podría considerarse
como un tubo protoplasmático que se ubica debajo de la cutícula, presenta 4 líneas
engrosadas que forman a su vez 4 cordones engrosados: 1 dorsal, 1 ventral y 2
laterales. Si se hiciera un corte transversal al cuerpo del nematodo en la parte media,
58
se observaría que estos engrosamientos dividen al cuerpo del nematodo en 4

cuadrantes. Cabe destacarse que estos engrosamientos son notorios en la parte
media del cuerpo del nematodo y delgados o reducidos en la parte anterior y posterior
(Ver figuras 39 y 40).
Las células que conforman la hipodermis son ricas en glicógeno y lípidos, y

además presentan enzimas como aminopectidasas, esterasas y fosfatasas. Así mismo
se destaca que las células que conforman los cordones hipodermales poseen muchos
núcleos, mitocondrias, ribosomas, cuerpos de golgi, retículo endoplasmatico, liso y
áspero, glóbulos de lípidos y varios otros organelos. La función de la hipodermis es
formar y mantener la cutícula (Eisemback, J.D. 1985).
La capa muscular, llamada también musculatura somática, está constituida por

una capa simple de células las que tienen formas ahusadas o fusiformes, las cuales
están adheridas o pegadas a la hipodermis longitudinalmente en hileras entre los
cordones hipodermales formando 4 cuadrantes. Las células que conforman la capa
muscular se denominan células musculares somáticas y están constituidas por una
parte contráctil llamada miofibrilla que hacen contacto con otras células y una parte no
con táctil que es la parte del sarcoplasma que contiene el núcleo, mitocondrias,
glicógeno y lípidos. A diferencia de otros organismos los nematodos no presentan los
músculos inervados por nervios motores, sino que la parte no contráctil de la célula
muscular (sarcoplasma) tiene prolongaciones a manera de brazos que hacen sinapsis
o contacto con otras células musculares y estas a su vez con el nervio que esta
embebido o introducido en el cordón hipodermal. Las capas musculares se clasifican
por el número de hileras de células musculares somáticas arregladas en cada
cuadrante en:” Meriomiaria” cuando el número es de 2 a 5 por cuadrante y “Polimiaria”
cuando el número es mayor de 5, destacándose que los nematodos más
evolucionados tienden a reducir el número de células musculares por cuadrante. La
función de la capa muscular tiene que ver con los movimientos ondulatorios de los
nematodos. (Canto, M 1989, Hirschmann, H. 1960).
Los músculos especializados en los nematodos están conformados por células

musculares especializadas de forma circular llamadas circomiarias, las cuales están
relacionadas con los sistemas digestivo y reproductor. Estas células formarían los
músculos que de un lado unirían a la capa muscular somática y de la otra a la
respectiva parte del sistema digestivo o reproductor recibiendo el nombre de músculos
protactores y retractores si la abren o cierran a la boca, estilete, esófago, intestino,
recto, vulva, vagina, espícula, bursa y gubernaculum. Se indica además que estos
59
músculos son importantes porque almacenan glicógeno de los cuales el nematodo

extrae su alimento en época de stress o de no alimentación (Canto, M. 1989).
Figura 30: Cola de nematodo macho, lado ventral (Taylor A.L. 1968)
60
Figura 31: Cutícula estriada anterior, central y posterior de un nematodo (Taylor A.L. 1968)
61
Figura 32: Diseño perineal de Meloidogyne Figura 33: Diseño perineal de Meloidogyne javanica,
incognita, mostrando el arco dorsal alto y cuadrado mostrando las líneas laterales bien visibles que
(Eisenback, J.D. et al 1983). separan las líneas laterales de las dorsales
(Eisenbach, J.D. et al 1983).
62
Figura 34: Diseño perineal de Meloidogyne arenaria, Figura 35: Diseño perineal de Meloidogyne hapla, en
mostrando el arco dorsal con hombreras formadas conjunto tiene la forma de hexágono redondeado y
por las estrías dorsales pronunciadas (Eisenback, la presencia de puntuaciones en el área que termina
J.D. et al 1983). la cola (Eisenback, J.D. et al 1983).
63
Figura 36: Fenestras vulvar y anal en nematodos que forman quistes (Google 2017)
64
Figura 37: Corte transversal en bulbo medio de un nematodo (Taylor A.L. 1968)
Figura 38: Vista frontal de cabeza de un nematodo (Taylor A.L. 1968)
65
Figura 39: Corte transversal de parte anterior de un nematodo (Lima, I. y Casa V. 2016).
Figura 40: Corte transversal de parte media de un nematodo (Lima, I. y Casa, V. 2016).
66
12. FORMAS DE ESTOMAS DE LOS NEMATODOS
Los estomas son extremadamente variables en sus formas y morfología

detallada, en algunos puede ser tan reducido que su presencia y morfología no es
realmente detectada, sin embargo la mayoría de nematodos marinos, de agua dulce y
de suelos tienen un pequeño y bien estructurado estoma. (Hirschmann, H. 1960).
Frecuentemente los grupos taxonómicos mayores y menores de nematodos

parásitos están determinados por el tipo o forma de estoma que poseen con los que
perforan las células de las plantas. (Thorne, G. 1961).
Es razonable entender que las formas de estomas de los nematodos esté

relacionada con el tipo de alimentación, por lo que se destacaran las formas más
comunes de estomas de los nematodos que viven en los suelos agrícolas y estas son:
1. Inconspicuo, 2. Cilíndrico, 3. Ensanchado, 4 Odontoestilete, 5. Onchioestilete y 6.
Estomatoestilete. (Hirschmann, H., 1960., Canto, M. 1989).
El estoma inconspicuo (plegado o colapsado), se caracteriza por ser tenue y

difícil de observarse. Lo presentan por ejemplo el género Alaimus y probablemente
otros nematodos de vida libre. El estoma cilíndrico, caracterizado por que sus paredes
se han separado formando una especie de tubo cilíndrico y en estas paredes se han
formado una especie de plaquitas esclerotizadas a las que se les han denominado
“rhabdiones”, este tipo de estoma lo presenta por ejemplo el género Rhabditis que se
alimenta de bacterias. El estoma ensanchado, se caracteriza por que sus paredes se
han ensanchado aún más que en el estoma anterior y en sus paredes se han formado
uno o más dentículos adheridos en el lado ventral o laterales de sus cavidades, lo
presenta por ejemplo el género Mononchus que son nematodos predadores. El
estoma onchioestilete, se le puede considerar como un estoma complejo, se
caracteriza por que presenta una estructura a manera de un estilete curvo, con
apariencia de presentar 2 partes, una fina y maciza con la que perforaría las células y
la otra hueca por donde pasarían los fluidos, este tipo de estoma lo presenta por
ejemplo el género Trichodorus, considerado parasito de plantas. El estoma
odontoestilete, se caracteriza por que tiene la forma de un punzon semejante al
instrumento que utilizan los odontólogos; consta de una parte anterior llamada
odontoestilete y una parte posterior llamada odontóforo. Se indica que este tipo de
67
estoma tiene su origen en celuas que se ubican en la pared interna de la faringe.

Algunos géneros presentan una especie de anillo que le sirve de guía para la salida
del estilete de allí su nombre de anillo guiador. Lo presenta por ejemplo el genero
Xiphinema, considerado tambien parasito. El estoma estomatoestilete, se caracteriza
por que presenta 3 partes bien marcadas: 1. El cono o región punzante, 2. La columna
que sigue al cono y 3. Tres nódulos, en posición trirradiada a los que se adhieren los
músculos especializados que van a hacer salir y retraer al estomatoestilete y funcionar
como una especie de agujita hipodérmica. Este tipo de estoma puede presentar
variaciones en las formas y tamaños de sus nódulos, columnas y conos. Lo presentan
la mayoría de nematodos parásitos de plantas por ejemplo el género Pratylenchus
(Thorne, G. 1961, Canto, M. 1989) (Ver figuras del 41 al 45 y del 46 al 58).
La más detallada nomenclatura de las partes de un estoma fue sugerida por

Steiner en 1933 citado por Thorne, G. 1961, quien baso su trabajo en las partes del
estoma del genero Rhabditis distinguiendo 5 segmentos los cuales fueron designados
como cheilostoma, protostoma, mesostoma, metastoma y telostoma, por lo que cada
segmento esclerotizado fue llamado cheilorhabdion, prorhabdion, mesorhabdion,
metarhabdion y telorhabdion, teniéndose como teoría que los actuales estiletes de la
mayoría de nematodos parásitos de plantas tuvo su origen en la fusión de estos
rhabdiones de los rhabditidos primitivos. (Thorne, G. 1961).
Figura 41: Estoma Onchioestilete de Trichodorus sp (fitoparasito) visto al microscopio óptico (Google 2017)
68
Figura 42: Estoma Estomatoestilete de Criconemoides sp (fitoparasito) visto al microscopio óptico (Google
2017)
Figura 43: Estoma Odontoestilete de Xiphinema sp (fitoparasito) visto al microscopio óptico 400 X (Espino,
R. 2017)
69
Figura 44: Estoma ensanchado de Mononchus sp (predator) visto al microscopio óptico (Google 2017)
Figura 45: Estoma cilíndrico de Rhabditis sp (bacteriófago) vista al microscopio óptico (Google 2017)
70
13. FORMAS DE ESÓFAGOS DE LOS NEMATODOS
El esófago, en los nematodos de agua dulce y del suelo también presentan

variaciones en sus formas, sin embargo en todas ellas tienen como características
distintivas el de presentar un diámetro cilíndrico e internamente tener un ducto llamado
“lumen” de simetría trirradiada recubierto de cutícula y externamente está recubierto
de una membrana que lo separa del fluido en el que se encuentra flotando todo el
sistema digestivo (Allen, M.V. 1960).
Como ya se indicó anteriormente, el esófago forma parte del sistema digestivo,

llamado también canal alimenticio y está comprendido entre el estoma y la cardia, a lo
que se debe agregar de que consta de tejido muscular, glandular y nervioso, los que
van a participar cuando abren y cierran su lumen durante la absorción del material
alimenticio o en la inyección de enzimas dentro del tejido del hospedero (Allen, M.V.
1960, Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E.1999).
Las formas de esófagos que se observan en los nematodos que se encuentran

en los suelos agrícolas destacan: 1. Cilíndrico, 2. Rhabditoideo, 3. Dorylaimoideo, 4.
Tylenchoideo, 5. Aphelenchoideo y 6. Diplogasteroideo (Canto, M. 1989,
Magunacelaya, J.N. y Dagnino, E. 1999).
El esófago cilíndrico, está relacionado con el estoma ensanchado (en

predatores), se caracteriza por que su diámetro es parecido en toda su longitud, de ahí
su nombre, tiene una glándula dorsal que desemboca en la base del estoma y 1 o 2
pares de glándulas subventrales que desembocan en el lumen del esófago, este tipo
de esófago lo presenta el género Mononchus (Ver figura 54).
El esófago rhabditoideo, está relacionado con el estoma cilíndrico (en

bacteriófagos), se caracteriza por que tiene la forma de una guitarra, en donde a la
parte anterior delgada se le denomina “procorpus”, la que sigue es ensanchada y se le
llama “metacorpus” o “bulbo medio”, le sigue una parte angosta llamada “istmo” y
finalmente una parte ensanchada llamada “bulbo basal”, en el que se encuentra una
válvula caprichosa que semeja a un báculo con 2 serpientes enrolladas que es una
modificación de la cutícula que recubre el lumen, válvula que es única en este grupo,
presenta una glándula dorsal que desemboca cerca del estoma y 1 par de glándulas
71
subventrales que desembocan en la base del bulbo medio, lo presenta el género

Rhabditis (Ver figura 57)
El esófago dorylaimoideo, está relacionado con el odontoestilete y

onchioestilete (en algunos parasito de plantas), se caracteriza por que tiene la forma
de una botella, en donde a la parte anterior delgada se le llama “corpus” y a la
posterior ensanchada se le llama “postcorpus”, localizándose en esta última parte una
glándula dorsal y 1 o 2 pares de glándulas subventrales, todas ellas desembocan en la
parte ensanchada del lumen del esófago, lo presentan los géneros Xiphinema y
Trichodorus (Ver figuras 50 y 51)
El esófago tylenchoideo, está relacionado con el estomatoestile (en mayoría de

parásitos de plantas), se caracteriza por su parecido al esófago rhabditoideo que tiene
la forma de guitarra, pero el bulbo medio es más pequeño, el istmo es más alargado y
el bulbo basal puede presentar una superposición dorsal, ventral o no se superpone al
intestino, estas características son muy utilizadas en la taxonomía de los nematodos
parásitos de plantas, presenta una glándula dorsal que desemboca cerca de la base
de estomatoestilete y 1 par de glándulas subventrales que desembocan en el bulbo
medio, lo presentan por ejemplo los géneros Rhadopholus (con superposición dorsal),
Meloidogyne (con superposición ventral), Tylenchorhynchus (sin superposición) (Ver
figuras 46,48 y 49)).
El esófago aphelenchoideo, está relacionado también con el estomatoestilete

(en algunos parásitos de plantas), pero este es más débil en tamaño, se caracteriza
por que es bien parecido al esófago tylenchoideo, diferenciándose en que su bulbo
medio es más desarrollado, el que ocupa casi todo el diámetro de su cuerpo, lo que
indicaría de que este lugar es en donde se realiza la pre digestión de sus alimentos,
por lo que deberá tener una mayor fuerza de succión de ahí el tamaño de este bulbo
medio, presenta una glándula dorsal y 1 par de glándulas subventrales, todas las
cuales desembocan por el lado dorsal del bulbo medio, lo presenta por ejemplo el
género Aphelenchus (Ver figura 144)
El esófago diplogasteroideo, también está relacionado con el estomatoestile

(en algunos parásitos de plantas), se caracteriza por que el procorpus no existe,
presenta un bulbo medio bastante prominente o desarrollado, un istmo y bulbo basal
pequeños o reducidos, por lo que se considera que su actividad es netamente
muscular y su actividad glandular muy reducida, lo presenta el género
Hemicycliophora (Ver figura 47).
72
Figura 46: Extremo anterior de Figura 47: Extremo anterior de Figura 48: Extremo anterior de
Ditylenchus Criconemoides Helicotylenchus
(Taylor A.L. 1968) (Taylor A.L. 1968) (Taylor A.L. 1968)
73
Belonolaimus Trichodorus Xiphinema
74
Dorylaimus Plectus Mononchus
75
Figura 55: Extremo anterior de Cephalobus Figura 56 Extremo anterior de Diplogaster
(Taylor A.L. 1968) (Taylor A.L. 1968)
76
Figura 57: Extremo anterior de Rhabditis Figura 58: Extremo anterior de nematodo durante la
muda
(Taylor A.L. 1968)
(Taylor A.L. 1968)
77
14. CICLO DE VIDA DE LOS NEMATODOS
El ciclo de vida de los nematodos, se considera como el tiempo que transcurre

desde que el huevo es depositado por la hembra hasta que el primer individuo de esa
generación deposita su primer huevo. En condiciones óptimas de temperatura (20-
30oC), humedad (40-60 % de capacidad de campo), planta hospedera (susceptible),
entre otros factores, el ciclo puede durar de tres a seis semanas (21-42 días) para la
mayoría de especies nematodos, por lo que en las zonas tropicales muchas especies
pueden completar varias generaciones en un año (Taylor, A.L. 1968., Canto, M. 1989.,
Coyne, D., Fourie, H. y Moens, M. 2009).
Sin embargo, en algunas especies su ciclo puede tener escasos días y en otras
varias semanas, por ejemplo se reporta que Bursaphelenchus xylophilus ( el nematodo
del pino) completa su ciclo en 3-6 días, Radopholus similis el nematodo minador en
20-25 días a temperaturas de 24-32o C y Pratylenchus coffeae el nematodo de la
lesión en 27 días a temperaturas de 26-32o C, ambos en banano en Puerto Rico,
Meloidogyne spp el nematodo de los nódulos en 25 días a 27o C en vid, California,
USA, Xiphinema index el nematodo de la daga en 7-9 meses a 20-23o C en vid en
Israel, Tylenchulus semipenetrans, el nematodo de los cítricos en 42-52 días a
temperaturas de 24-26o C y Radopholus citrophilus el nematodo barrenador en 18-20
días a 24-26o C ambos en cítricos en California USA (Shurtleff, M. y Averre, Ch. 2005.,
Román, J. 1986. , Raski, D. 1986., Van Gundy, S.D. 1986.).
La mayoría de nematodos parásitos de plantas tienen similares ciclos de vida y

pasan por 6 estadios: 1 estadio de huevo, 4 estadios juveniles (J1, J2, J3, J4) y 1
estadio adulto y además por cuatro mudas. El estadio de huevo es depositado por la
hembra en estado unicelular e internamente sufre una serie de divisiones que da lugar
a la formación del primer estadio juvenil (J1), fenómeno que se denomina
embriogénesis. En la mayoría de especies de nematodos salen del huevo como J2, es
decir se produce la primera muda dentro del huevo, aunque en algunas especies salen
como J1. Los J2, se mueven a través de la película de agua (0.2-0.5 mm de espesor)
que rodean las partículas de suelo y buscan un lugar apropiado en la superficie de la
planta hospedera para alimentarse. Si es endoparásito buscara ingresar a los tejidos y
establecerse dentro. Seguidamente se producirá la 2a, 3a y 4a muda, pasando por los
78
estadios J3 y J4 hasta convertirse en adulto hembra o macho, cumpliendo de esta

manera su ciclo biológico (Shuertleff, M y Averre, Ch. 2005) (Ver figuras de 59 a 62).
Se distingue que un nematodo está en muda, por el hecho de que la cutícula

no está estrechamente adherida a la extremidad de la cabeza y de que la parte
anterior del estilete queda adherido a la cutícula mudada. El proceso de muda,
comienza con la separación de la hipodermis mediante un crecimiento igual dos veces
o más su tamaño original, seguidamente la parte más anterior de la hipodermis
empieza a formarse los primeros estratos de la nueva cutícula, que corresponde a su
nueva capa cortical más externa, el próximo paso consiste en la separación de la
cutícula nueva y vieja, reabsorbiéndose la vieja y la nueva a hondearse y
posteriormente existe un .alisamiento de la nueva cutícula produciéndose de esta
manera el crecimiento del nematodo después de cada muda hasta convertirse en
adulto (Taylor, A.L. 1968) (Ver figura 58)
Dentro de la biología de los nematodos, cabría destacarse que estos poseen

diversos mecanismos para defenderse y sobrevivir en condiciones desfavorables
como la falta de alimentos (dormancia), falta de agua (anhidrobiosis), falta de oxígeno
(anaxobiosis), temperaturas extremas de frio o calor (criptobiosis), intersexos (cambio
de sexo hembra a sexo macho). Por ejemplo entra en dormancia por largos periodos
de tiempo Anguina sp como J2, y Ditylenchus dipsaci como J4, o Meloidogyne spp
como J2 cambia de sexo hembra a macho porque en este estado no se alimenta
(Canto, M. 1989).
Otro de los aspectos destacables de la biología de los nematodos, es que la

mayoría de ellos se alimentan parasitando las plantas durante todos sus estadios
después de la primera muda, sin embargo hay importantes excepciones en la cual no
se alimentan en algunos estadios como por ejemplo los machos y aun juveniles de
Rotylenchulus reniformis no se alimentan, de lo que podemos concluir que será muy
importante conocer las características biológicas de las especies de nematodos
existentes en nuestros campos de cultivos para decidir cuáles van a ser las medidas
de control o manejo de las poblaciones nematológicas parasitas.
79
Figura 59: Ciclo biológico de un nematodo ectoparásito: A. Huevos en suelo; B – E. Desarrollo huevo hasta
J1; F. 1ra muda en huevo; G. J2 alimentándose en raíz; H. J3 alimentándose después de 2da muda; I. J4 con
inicio de desarrollo de órganos de reproducción; J – K. Macho y hembra adultos con orgasmos de
reproducción desarrollados. (Taylor A.L. 1968).
80
Figura 60: Ciclo biológico de Meloidogyne sp: A. Desarrollo huevos en ooteca hasta J1 y mudan a J2 en
huevo.; B. J2 penetran por extremo de raíz y empiezan a alimentarse.; C. Después 2da muda pasa a J3 y se
forman células gigantes; D. Después de 3ra muda pasa a J4; E. Crecimiento de órganos de reproducción en
hembra; F. Macho se convierte en gusano largo y delgado; G. Macho abandona raíz y desplaza a fecundar;
H. Hembra adulta empieza producción huevos y los pone en la ooteca dentro o fuera de raíz. (Taylor A.L.
1968)
Figura 61: Ciclo biológico de Tylenchulus semipenetrans: A. Huevos depositados por hembras; B. Larvas
hembras en J2; C-D. Larvas hembras mudan por tercera y cuarta vez; E. Hembra joven con órganos de
reproducción; F. Hembra se alimenta y su cuerpo se ensancha notablemente; G-H-I-J. Larvas de machos
mudan 3 veces más sin alimentarse y después pueden fecundar a la hembra (Taylor A.L. 1968).
81
Figura 62: Ciclo de vida de los nematodos del nudo de la raíz (Varas, N. 2016)
82
15. REPRODUCCIÓN DE LOS NEMATODOS
Generalmente los nematodos son dioicos o bisexuales, es decir existen

separados como hembras y machos, distinguiéndose por sus características primarias
y secundarias. Los machos pueden diferenciarse rápidamente de las hembras por la
presencia de un aparato copulatorio (espícula) y menor tamaño. En algunos géneros
como por ejemplo Meloidogyne y Heterodera, los dos sexos presentan un pronunciado
dimorfismo, donde las hembras se ensanchan y forman un saco reproductivo con
huevos y los machos conservan sus formas de gusanos vermiformes. En otros
géneros el dimorfismo se observa por el débil o defectuoso estilete y esófago de los
machos comparados con el de las hembras, como por ejemplo en los géneros
Paratylenchus, Hemicycliophora y Criconemoides (Hirschmann, H. 1960., Canto, M.
1989).
Se podría decir que todos los nematodos tienen una reproducción de tipo
sexual llamada también “Anfimíctica” donde existen hembras y machos en similar
número, sin embargo hay nematodos con un tipo de reproducción denominada
“Autotokia”, donde la hembra bien conformada es la encargada de la reproducción y
los machos son escasos o ausentes.
En la reproducción “Anfimíctica”, producida la copula, el esperma es

almacenado en la espermateca de la hembra y ahí se producirá la fecundación del
oocito y se convertirá en huevo fecundado, al recibir la carga genética del esperma
convirtiéndose en huevo fertilizado. Se indica que el proceso de captación para la
cópula es realizado por la hembra, siendo esta atracción normalmente en el estadio
adulto, sin embargo hay casos en que la atracción la hace en el estadio juvenil 4 como
por ejemplo en Ditylenchus capsici. (Canto, M. 1989).
En la reproducción “Autotokia”, que se da cuando las condiciones de alimento y

ambiente son favorables y que es realizada por la hembra, presenta variantes, a las
que se les han denominado reproducciones: Partenogenética, Pseudogámica y
Hermafrodita.
En la “partenogenética”, la reproducción es a partir de un huevo no fertilizado,

originando solo hembras que pueden ser diploides o poliploides y si hubiera
acoplamiento o cópula el esperma al penetrar a la hembra partenogenética se
83
degenera rápidamente. La maduración del oocito partenogenético puede ser mitótica o

meiótica y ambos sistemas pueden encontrarse en una misma especie. En la
partenogénesis mitótica no existe apareamiento de cromosomas ni la formación de
chiasmata (configuración en cruz cuando hay intercambio genético). En la
partenogénesis meiótica la maduración incluye un proceso meiótico con una sinapsis
(unión o contacto) de cromosomas homólogos y luego un proceso normal de
maduración. Se ha observado alternancia de reproducción anfimíctica y
partenogenética en nematodos parásitos de plantas como por ejemplo en
Helicotylenchus, Pratylenchus, Meloidogyne hapla y M. graminis (Canto, M. 1989).
La “pseudogamia”, llamada también: Pseudofertilización, pseudomixis o

gynogenesis, es un sistema de reproducción autotokia, considerada intermedia entre
la partenogénesis y hermafroditismo. Durante este tipo de reproducción el oocito es
estimulado a desarrollarse por la presencia del esperma solo como estímulo, luego el
núcleo de este se desintegra y ocurrirá el desarrollo del huevo como el de una hembra
partenogenética. En poblaciones pseudogámicas pueden existir machos y hembras en
números similares y ha sido encontrada por primera vez en Rhabditis aberrans (Canto,
M. 1989).
La reproducción “hermafrodita”, llamado también “automixis”, es un tipo de

reproducción donde el nematodo hembra, se auto fertiliza. Auto fertilización que puede
ser de dos tipos: 1. Syngónica (protandrico), cuando la hembra posee una gónada y
esta produce primero espermatozoides que es almacenado y luego esta misma
gónada produce oocitos ocurriendo luego la fertilización, es decir la gónada primero
funcionara como testículo y luego como ovario. El tipo 2 Digonica de reproducción
hermafrodita, es cuando la hembra posee dos gónadas produciéndose los
espermatozoides y oocitos en gónadas diferentes de la misma, actuando una gónada
como testículo y la otra como ovario. Este tipo de hermafroditismo ha sido reportado
por Perry en 1959, citado por Hirschmann, H. 1960, en nematodos del género
Helicotylenchus, así mismo Canto, M. 1989, reporta que hay hermafroditismo en
nematodos parásitos de la familia Criconematoidea. En la reproducción hermafrodita la
presencia de machos es rara.
84
16. GRUPOS DE NEMATODOS POR TIPO DE

PARASITISMO
Existe la hipótesis de que los nematodos parásitos de plantas tuvieron su

origen en el mar, es decir los nematodos primitivos fueron marinos. Con el
levantamiento de la corteza terrestre, estos tuvieron que adaptarse a vivir en las
películas de agua que rodean a las partículas de suelo. Luego aparecieron los
nematodos bacteriófagos, los que siguiendo su proceso evolutivo tuvieron que
adaptarse a diferentes formas de parasitismo en células de: Hongos, algas y raíces de
plantas, evolucionando principalmente las partes de su sistema digestivo, como por
ejemplo la presencia de su estilete, que no es sino su estoma modificado, lo que se
podría comprobar al encontrar géneros de nematodos que tienen especies que
parasitan hongos, otras que parasitan plantas y algunas otras hongos y plantas como
por ejemplo el género Aphelenchus (Canto, M. 1989).
De acuerdo a esta probable evolución los nematodos parásitos de plantas, se

les puede agrupar en dos grandes grupos: 1. Los parásitos de las partes subterráneas
(raíces, rizomas, tubérculos, bulbos) y 2. Los parásitos de las partes aéreas (tallos,
yemas, hojas, flores, semillas).
Los nematodos parásitos de las partes subterráneas, tal vez constituyan el

grupo más importante en la agricultura, los mismos que por su habito de alimentación
y movilidad se les ha agrupado a su vez en tres grupos: 1. Ectoparásitos, 2.
Endoparásitos migratorios y 3. Endoparásitos sedentarios.
Los ectoparásitos, son considerados los parásitos de plantas más primitivos, se

alimentan externamente de la planta sin invadirla. Introducen su estilete en los pelos
absorbentes, tejido cortical o cilindro central, pudiendo tener una relación muy corta o
algo duradera con el hospedero de minutos u horas en cuanto al tiempo de
alimentación. Se caracterizan además porque tienen estiletes fuertes y relativamente
largos, además pobre desarrollo enzimático. En este grupo destacan los géneros
Trichodorus, Tylenchorhynchus, Helicotylenchus, Criconemella, Hemicycliophora,
Xiphinema (Canto, M. 1989., Coyne, D., Nicol, J. y Claudius, B. 2009., Magunacelaya,
J.C. y Dagnino, E. 1999) (Ver figuras 41, 42, 43)
85
Los nematodos endoparásitos migratorios, se considera que evolucionaron de

los ectoparásitos, ingresan a los tejidos de las plantas, alimentándose y movilizándose
y cuando se deteriora la parte donde están por su alimentación, pasan a otras partes y
si la planta se deteriora, pueden pasar a otra planta, pudiéndoseles encontrar por lo
tanto diferentes estadios del nematodo en la planta y en el suelo. Poseen estiletes
menos robustos que el de los ectoparásitos, pero su actividad enzimática es mayor. En
este grupo destacan los géneros Pratylenchus y Radopholus.
Los nematodos endoparásitos sedentarios, también ingresan a los tejidos de

las plantas y se establecen en un lugar de ella haciéndose sedentarios, para lo cual
realizan intensas modificaciones celulares alrededor de sus cabezas, como son la
formación de células gigantes llamadas “sincitos” (hipertrofia) las que les van a servir
de almacén de alimentos y también ocasionan la multiplicación de células (hiperplasia)
que van a originar los denominados nódulos o agallas. Tienen estiletes menos
robustos que los anteriores, pero si una mayor actividad enzimática porque necesitan
modificar las células o tejidos de sus hospederos para acumular y tomar sus alimentos
en el lugar donde se establecieron y se hicieron sedentarios. Son considerados los
nematodos más peligrosos y dañinos. En este grupo destacan los géneros
Meloidogyne, Nacobbus, Globodera y Heterodera. Se podría considerar dentro de este
grupo a los nematodos que en sus primeros estadios juveniles (J2, J3) actúan como
ectoparásitos pero que en el estadio J4 introducen parte de su cuerpo en el hospedero
y se hacen sedentarios para completar su ciclo, de ahí que algunos nematólogos los
agrupen como semiendoparasitos sedentarios destacando a los géneros
Rotylenchulus y Tylenchulus.
Los nematodos parásitos de las partes aéreas, no se distinguen como

ectoparásitos ni endoparásitos, porque se pueden alimentar externamente o
internamente de los tejidos de las plantas, pero si se distinguen en migratorios
(Ditylenchus, Aphelenchoides) y sedentarios (Anguina, Radinaphelenchus) de las
partes aéreas. Estos nematodos son considerados de evolución reciente, en cuanto a
que han alcanzado una sincronización de su ciclo biológico con el de su hospedero, de
manera que si las condiciones les son desfavorables (hospedero, clima) entran en
estado de diapausa o descanso (varios años) y que generalmente es en su tercer o
cuarto estadio juvenil, hasta que nuevamente las condiciones les sean favorables,
entonces se reactivan.
Para explicar la evolución de los nematodos parásitos de las partes aéreas hay
dos teorías, la primera: Que los nematodos se adhirieron a las patas de los insectos y
86
fueron trasladados a las partes aéreas de las plantas, prosperando la asociación

nematodo hospedero si las condiciones fueran favorables, siendo el género
Ditylenchus un ejemplo de este tipo de evolución; la segunda teoría explica que la
evolución se dio cuando aparecieron las monocotilidoneas (gramíneas) y los
nematodos más activos se posaron sobre las hojas, penetrando en ellas y fueron
llevados pasivamente a mayores alturas cuando crecieron las plantas. Se considera
que el género Anguina evoluciono de esta manera.
87
17. SÍNTOMAS Y SIGNOS POR NEMATODOS
Los síntomas, se les pueden definir como las alteraciones que sufre la planta
como resultado de su enfermedad producida por los nematodos parásitos de plantas,
en tanto que los signos a la presencia de los nematodos o algunos de sus estadios
que se podrían observar sobre la planta hospedante con la ayuda de algún equipo por
ser microscópicos lo que complicaría su observación en campo.
Los síntomas se van a presentar en la partes aéreas (por nematodos de las

partes aéreas y de las partes subterráneas) y en la partes subterráneas (por
nematodos de las partes subterráneas) recordándose de manera general que las bajas
poblaciones de nematodos no producen síntomas.
Los “síntomas aéreos”, por nematodos parásitos de las partes aéreas, se

podrían considerar como específicos o primarios por que se producen en el lugar
donde están los nematodos y están asociados con los nematodos que los ocasionan
(Ver figuras de 63 a 67) destacándose los siguientes:
- Debilitamiento y necrosis de yemas. Ejemplo Aphelenchoides parietinus en

algodón.
- Encrespamiento de hojas y tallos. Ejemplo Ditylenchus dipsaci en ajos.
- Caída de flores. Ejemplo Aphelenchoides besseyi en orquídeas.
- Manchas cloróticas y necróticas en hojas. Ejemplo Aphelenchoides

ritzemabosi en crisantemo.
- Antocianescencia en tallos y brácteas. Ejemplo Radinaphelenchs cocophilus

en palma aceitera y coco.
- Muerte regresiva. Ejemplo Bursaphelenchus xylophilus en pino.
- Formación de agallas en semillas. Ejemplo Anguina tritice en trigo.
- Punta blanca del arroz. Ejemplo Aphelenchoides besseyi en arroz.
En tanto que los “síntomas aéreos” por nematodos de las partes subterráneas
son no específicos o secundarios por que se producen en un lugar diferente donde
88
están afectando los nematodos (Ver figuras 68, 98, 99, 130, 131) destacando los
siguientes:
- Pobre crecimiento y menor tamaño de planta.
- Decoloración y amarillamiento o clorosis de follaje.
- Marchitez de planta, especialmente en horas calurosas.
- Defoliación y envejecimiento prematuro.
- Desmejoramiento general de la planta y pobre rendimiento.
En cuanto a los “síntomas subterráneos” producidos por los nematodos

parásitos de las partes subterráneas, pueden ser específicos o más o menos
específicos como para permitir saber si las plantas están siendo afectadas por
nematodos. Entre estos síntomas destacan los siguientes: 1- Nodulaciones o
agallamientos, .2- Disminución del crecimiento radicular, 3- Pudriciones de raíces y
órganos subterráneos, 4- Lesiones en raíces, 5- Descortezamiento radicular, 6- Raíz
escoba, 7- Raíz tocón, 8- Raíz rizada, 9- Rajaduras de órganos subterráneos (Canto,
M. 1989).
Las “nodulaciones”, son abultamientos o hinchazones que se presentan en las

raíces destacándose que los nódulos son de mayor diámetro que el de la raíz
afectada. Pueden ser producidos por los géneros, Meloidogyne, Nacobbus,
Hemicycliophora y Xiphinema. El tamaño de los nódulos puede variar según el
hospedero, el nematodo y la población del nematodo. Por ejemplo si los hospederos
fueran tomate y maíz, en el primero los nódulos serian grandes (1-2 cm) y en el
segundo muy pequeños (escasos milímetros) casi imperceptibles; si los nematodos
fueran Meloidogyne y Hemicycliophora, con el primero los nódulos grandes y con el
segundo pequeños y si las poblaciones fueran bajas y altas, con la primera pequeños
y con la segunda grandes y conglomerados o confluidos. En Ica, Perú, Meloidogyne
spp constituye el género más importante, presentándose la sintomatología de
nodulaciones características en los diferentes cultivos tradicionales e introducidos con
fines de exportación (Ver figuras 78, 79, 80, 82-86, 101).
Otra de las diferencias destacables entre los nódulos producidos por

nematodos y bacterias nitrificantes está dada por su ubicación, color y consistencia de
los nódulos. Por nematodos se ubican ocupando todo el diámetro de la raíz, son del
mismo color de la raiz y consistencia igual al de la raíz y los nódulos producidos por
89
las bacterias, están adheridos a un costado de la raíz pudiéndose desprender

fácilmente, su color varia de blanquecino, rosado, marrón a oscuro y su consistencia
es blanda (Ver figuras 88 y 101).
La “disminución del crecimiento radicular”, es un síntoma que consiste en un

acortamiento considerable de las raíces, dando un aspecto de acortado o reducido en
la superficie radicular. Es un síntoma común producido por la mayoría de nematodos
parásitos de las partes subterráneas. Por ejemplo Paratrichodorus minor en maíz,
Meloidogyne graminicola en arroz o Pratylenchus spp en olivo (Ver figuras 71 y 71).
Las “pudriciones” por nematodos, son síntomas que se observan en raíces y

órganos subterráneos, consisten en áreas necróticas producidas por perforaciones en
el tejido afectado. Por ejemplo Ditylenchus destructor en papa, Ditylenchus dipsaci en
bulbos de ajos y cebollas o Radopholus similis en banano (Ver figuras 72, 73 y 75).
Como las pudriciones también pueden ser producidas por hongos y bacterias,
hay criterios que permiten diferenciarlas de las producidas por nematodos si se toman
en cuenta: 1. Su consistencia o humedad, 2. Su color y 3. Su olor. En lo referente a la
humedad, las pudriciones por nematodos son secas, por hongos húmedos y por
bacterias muy húmedas. El color por nematodos es igual al de la raíz, por hongos y
bacterias son diferentes, como lechoso, blanquecino, marrón o negruzco. El olor por
nematodos no lo tiene, por hongos puede ser aromático y por bacterias es fétido.
Las “lesiones” por nematodos, son áreas necróticas o muertas, como

consecuencia de la actividad del nematodo y que al principio son localizadas e
individualizadas, pero después pueden unirse abarcando mayores áreas de tejidos
necrosadas. Estas lesiones son de color diferente al de la raíz como amarillento,
anaranjado, marrón claro, oscuro o negruzco. Las lesiones también se pueden
presentar en tubérculos, pero el nematodo no afecta su cascara o piel sino sus
lenticelas, las que las afectan levantándolas. Ejemplos de lesiones son las producidas
por Pratylenchus spp en diversos cultivos o Radopholus spp en banano (Ver figura 69
y 74)
El “descortezamiento” por nematodos es un síntoma que se presenta en las

raíces, consiste en el desprendimiento del tejido cortical por la intensa actividad
alimenticia en este tejido, el mismo que se desprende quedando solo el cilindro
central. Por ejemplo Globodera spp en papa o Xiphinema americanum en laurel.
90
La “raíz escoba” por nematodos, este síntoma se caracteriza por un

atrofiamiento de las raíces primarias, debido a un muy fuerte ataque, entonces la
planta emitirá raíces secundarias que también van a ser atrofiadas, lo que le dará un
aspecto de escoba. Este síntoma es más notorio en plantas de gran desarrollo de la
raíz principal como por ejemplo Meloidogyne spp en zanahoria o Paratrichodorus
christie en remolacha azucarera.
La “raíz tocon” o “estaca” por nematodos, este síntoma se presenta por que la
raíz principal crece rápidamente y al encontrarse a mayor profundidad escapa al
ataque de la mayor población de nematodos, pero las raíces secundarias y terciarias
van a ser atacadas y atrofiadas. Este síntoma es notorio en plantas con abundante
sistema radicular. Por ejemplo Belonolaimus longicaudatus en algodón o
Paratrichodorus christie en maíz.
La “raíz rizada”, es un síntoma que se presenta especialmente en las puntas de

las raíces por un fuerte ataque de los nematodos, en donde se atrofia la parte atacada
y el lado opuesto continua su crecimiento, lo que originara un curvamiento, haciéndose
más notorio si se forma un nódulo. Ejemplo Xiphinema diversicaudatum en rosa o
Xiphinema spp en vid (Ver figura 70).
Las “rajaduras o agrietamiento”, son síntomas que se presentan en raíces y

son más notorios en órganos subterráneos suculentos como consecuencia de un
intenso ataque a estos órganos. Síntoma que también podría atribuirse a un stress
hídrico o nutricional durante el crecimiento. Ejemplo Meloidogyne incognita en camote
o Rotylenchulus spp en camote (Ver figuras 76, 77 y 81).
91
Figura 63: Síntomas aéreos por Anguina tritici en cebada y trigo (Coyne D.L. et al 2009).
92
Figura 64: Síntoma aéreo por Ditylenchus angustus en arroz (Coyne D.L. et al 2009)
Figura 65: Síntoma aéreos por Aphelenchoides besseyi en arroz (Coyne D.L. et al 2009)
93
Figura 66: Síntomas aéreos por Bursaphelenchus cocophilus en cocotero (Coyne D.L. et al 2009)
Figura 67: Síntoma aéreos por Ditylenchus dipsaci en avena (Coyne D.L. et al 2009).
94
Figura 68: Muerte descendente en cítricos por Radopholus similis parásito en raíces (Coyne D.L. et al 2009).
Figura 69: Caídas de plantas banano producidas por Radopholus similis parásitos de raíces (Coyne D.L. etal
2009).
95
Figura 70: Nodulación, atrofiamiento y punta rizada por Meloidogyne graminicola en arroz (Coyne D.L. et al
2009).
Figura 71: Engrosamiento y atrofiamiento de raíces por Paratrichodorus minor en maíz (Coyne D.L. et al
2009).
96
Figura 72: Pudrición seca por Ditylenchus destructor en papa (Coyne, D.L. et al 2009).
Figura 73: Pudrición en tejido interno de tubérculo de papa por Ditylenchus destructor (Coyne, D.L. et al
2009).
97
Figura 74: Necrosis superficial en raíces tuberosas de mandioca o yuca por Meloidogyne spp (Coyne D.L. et
al 2009).
Figura 75: Pudrición interna en tubérculos de yam (Dioscorea) por Scutellonema bradys (Coyne D.L. etal
2009)
98
Figura 76: Agrietamientos en tubérculos de yam (Dioscorea) por Scutellonema bradys (Coyne D.L. et al
2009).
Figura 77: Agrietado de tubérculos de batata causado por Rotylenchulus spp (Coyne D.L. et al 2009).
99
Figura 78: Nodulaciónes en raíces de alcachofa (Cynara scolymus) por Meloidogyne sp en Ica, Perú (Espino,
R. 2011)
Figura 79: Nodulaciónes por Meloidogyne sp en raíces de plántula de tabaco (Nicotiana tabacum) en Ica,
Perú (Espino, R. 1971)
100
Figura 80: Nodulaciónes por Meloidogyne sp en raíces de Tabaco (Nicotiana tabacum) en Ica, Perú
(Espino, R. 1971)
Figura 81: Rajaduras por Meloidogyne sp en raíces almacenantes de camote (Ipomoea batatas) en Ica, Perú
(Espino, R. 1989)
101
Figura 82: Intensa nodulación por Meloidogyne sp en raíces de tomate (Lycopersicon esculentum) orgánico
conducido en tinglado en Ica, Perú (Espino, R. 1989).
102
Figura 83: Nodulaciónes por Meloidogyne sp en raíces de pallar (Phaseolus lunatus) en Ica, Perú
(Espino, R. 1989)
Figura 84: Nodulaciones por Meloidogyne sp en raíces de vid (Vitis vinífera) en Ica, Perú (Espino, R. 2016)
103
Figura 85: Nodulaciones en raíces de granado (Punica granatum) por Meloidogyne sp en Ica, Perú
(Espino, R. 2016).
Figura 86: Nodulaciones por Meloidogyne sp en raíces de algodón (Gossypium barbadense) en Ica, Perú
(Espino, R. 1990)
104
Figura 87: Agallamientos y deformaciones por Meloidogyne sp en tubérculos de papa (Solanum tuberosum)
en Ica, Perú (Espino, R. 1990)
Figura 88: Nodulaciónes por Rhizobium en raíces de maní (Arachis hypogaea) en Ica, Perú (Espino, R. 1990)
105
Los “signos” por nematodos, que son los adultos o algunos de sus estadios que
se podrían observar sobre las plantas, pero como son microscópicos resultaría difícil
su observación en campo. Se destacarían los siguientes signos: 1. Hembras adultas
ensanchadas, 2. Quistes marrones o negros, 3. Masas gelatinosas de huevos, 4.
Masas secas y 5. Nematodos individuales (Canto, M. 1989).
Las “hembras adultas ensanchadas”, son hembras muy pequeñitas que se

pueden encontrar adheridas a las raíces, son de color blanquecino o amarillentas, por
ejemplo Globodera pallida y G. rostochiensis en papa en la fase de floración. Los
“quistes” marrones o negros, son las mismas hembras ensanchadas que se han
endurecido, muerto y desprendido de las raíces, conteniendo en su interior huevos
viables, por ejemplo los quistes de G.pallida y G. rostochiensis. Las “masas
gelatinosas”, llamadas también “ootecas”, son bolsas o masas gelatinosas casi del
mismo tamaño o ligeramente más grandes que la misma hembra en cuyo interior ha
depositado numeroso huevos o cientos de ellos. Estas masas están adheridas a las
hembras que pueden encontrarse dentro o fuera de las raíces, por ejemplo las ootecas
que forma Meloidogyne spp en diverso cultivos o Tylenchulus en cítricos. Las “masas
secas”, son agrupaciones de nematodos en estado de quiescencia que se forman en
los órganos necrosados y que son conocidas como pudriciones secas en donde los
nematodos esperan condiciones favorables de humedad, temperatura y hospedero
principalmente para reactivarse y continuar con su ciclo, por ejemplo Ditylenchus
dipsaci en pudriciones secas de ajos y cebollas o D. destuctor en papas y habas. Los
“nematodos individuales”, son nematodos que por su gran tamaño, existe la posibilidad
de observarse adheridos a las raíces bajo el microscopio estereoscopio de disección
en laboratorio, por ejemplo Xiphinema spp en diversos cultivos (Ver figuras 5, 89 al 92
y 126).
106
Figura 89: Xiphinema sp nematodo ectoparásito introduciendo su cabeza y estilete en la raíz (Google 2016)
Figura 90: Rotylenchus robustus, nematodo ectoparásito introduciendo su cabeza y estilete en la raíz
(Varas. N. 2016)
107
Figura 91: Tylenchulus semipenetrans, nematodo endoparásito con su cabeza y cuello en la raíz (Varas,
N.2016)
Figura 92: Meloidogyne sp nematodo endoparásito sedentario en interior de la raíz (Varas, N. 2016)
108
18. ALIMENTACIÓN DE LOS NEMATODOS
Los nematodos parásitos de plantas son considerados, parásitos obligados, es

decir que se alimentan únicamente de plantas vivas, sin embargo ciertas especies se
alimentan de plantas y hongos y otras prefieren los hongos (Taylor, A.L. 1968).
Para explicar la secuencia que siguen los nematodos para parasitar y

alimentarse de las células de las plantas y considerando que independientemente del
tipo de parasitismo que posean (ectoparásitos, endoparásitos o parásitos de las partes
aéreas) o si pasan todo o parte de su ciclo de vida en el suelo, se considera que su
alimentación pasarían por 4 fases: 1 Exploración, 2. Perforación, 3. Inyección y 4.
Succión (Canto, M. 1989).
En la fase de “exploración”, los nematodos se mueven entre las películas de

agua que rodean las partículas de suelos con movimiento propio (en forma activa) al
azar, pero muy cerca a las raíces (más o menos a 2 cm) son atraídos por los
exudados radiculares que son detectados por sus órganos sensoriales ( anfidios) y
también por las concentraciones de O2 y CO2, que generalmente muestran una
relación inversa con la profundidad de los suelos, es decir el O2 va disminuyendo y el
CO2 va aumentando. Una vez en contacto con las raíces con sus labios y papilas o
sencilas friccionan las células cerca de las partes apicales para comprobar la suavidad
de los tejidos y continuar con la siguiente fase o buscar otro lugar de alimentación (Ver
figuras 93, 94, 95).
En la fase de “perforación o penetración”, con su estilete (estoma

modificado) ayudado por los músculos especializados (protactores y retractores)
realizan perforaciones rápidas y continuas en un mismo lugar (ectoparásitos) o
haciendo una ranura (endoparásitos). Para evitar que la célula perforada se vacié o
reviente, el nematodo en el punto donde perforo va segregando un polisacárido que le
sirve como una especie de tapón que sella el lugar perforado cuando termina de
alimentarse. En el caso de los endoparásitos no produce este tapón externamente
pero si internamente en las células de las que se alimenta.
En la fase de “inyección”, el nematodo inyecta sustancias enzimáticas

(sustancias digestivas) provenientes de sus glándulas faringeales dorsal o ventrales en
las células del hospedero. Estas secreciones enzimáticas son estimuladas por el tipo
109
de hospedero y las partes de este, por ejemplo, Ditylenchus destructor cuando se

alimenta de hongos no secreta enzimas, pero sí y en forma abundante cuando se
alimenta de zanahoria o arveja; en el caso de los juveniles de Meloidogyne cuando se
alimenta externamente las secreciones enzimáticas provienen de las glándulas
subventrales y los adultos que se alimentan internamente las sustancias enzimáticas
provienen de la glándula subdorsal. Así mismo se destaca que en los ectoparásitos,
las sustancias enzimáticas detienen el movimiento de los organelos, el protoplasma y
sus componentes se descomponen y se digieren. En los endoparásitos no se detiene
el movimiento de los organelos, protoplasma y componentes sino que aumentan en
número y actividad (Ver figura 96).
En la fase se “succión o ingestión”, el nematodo absorbe las sustancias pre

digeridas, ayudado por el bombeo que produce las contracciones y dilataciones del
bulbo medio del esófago u otra parte de este cuando el bulbo medio no está presente
por el tipo de esófago. Estas contracciones y dilataciones que se extienden en el
lumen del esófago son las que producen la succión del contenido citoplasmático que le
servirá de alimento. El número de bombeos por minuto que el nematodo puede
realizar, pareciera que dependerá del tipo de alimentación y genero de nematodo, por
ejemplo Meloidogyne de 180-240, Pratylenchus de 80-120, Hemicycliophora de 15-120
y Rhabditis más de 300.
110
Figura 93: Nematodo moviéndose entre las partículas del suelo (Taylor, A.L. 1968)
Figura 94: Movimiento de un nematodo por el suelo. En A es al azar, en B es atraído a la raíz (Taylor, A.L.
1968)
111
Figura 95: Diagrama de propagación de larvas de nematodos, A B partida de nematodos entre líneas de
plantas, C D distancia propagada (Taylor, A.L. 1968).
Figura 96: Nematodo ectoparásito alimentándose en raíz, con secreción de la glándula dorsal (Taylor,
A.L.1968).
112
19. FACTORES INCIDENTES EN EL DAÑO POR

NEMATODOS.
Para el control de los nematodos parásitos de plantas, además del

conocimiento de sus características morfológicas, biológicas y ecológicas será
necesario tener en cuenta que existen factores influyentes que inciden en el daño por
nematodos entre los que destacan: 1. La planta hospedante, 2. La densidad
poblacional del nematodo, 3.La categoría taxonómica del nematodo y 4. Los factores
ambientales (Canto, M. 1989).
1. La “planta hospedante”, es la atacada por los nematodos, pudiéndose

comportar como susceptible o resistente, es decir si le va permitir o no alimentarse y
reproducirse, existiendo diferentes grados de susceptibilidad y resistencia (susceptible,
ligeramente resistente, moderadamente resistente, muy resistente, altamente
resistente e inmune). Hay plantas que pueden ser “tolerantes” a los nematodos, es
decir que son susceptibles, pero que pueden crecer satisfactoriamente y dar un buen
rendimiento, esto puede deberse a que su susceptibilidad es parcial o porque posean
un desarrollado sistema radicular, lo que le permitirá compensar los daños por los
nematodos. Esta característica de tolerancia ha sido utilizada como base para la
obtención de variedades resistentes a los nematodos de los nódulos radiculares
(Taylor, A.L. 1968).
La característica de la planta hospedante, va a depender de las relaciones

recíprocas entre los nematodos y la planta, siendo el primer efecto la “atracción” que
ejerza la planta sobre los nematodos. Si no existe tal atracción, entonces la planta se
libra del ataque. El segundo efecto es que le “permita reproducirse”. Si no hay
atracción y no le permite reproducirse la planta será resistente y si sucede lo contrario
será susceptible (Taylor, A.L. 1968).
Se indica que para la evaluación completa de la resistencia de la planta al

ataque de nematodos deberían ser evaluados dos parámetros: 1. La reproducción de
los nematodos y 2. El daño causado por los nematodos. Cuando se evalúa solo la
reproducción de los nematodos los términos utilizados son: Hospedero no eficiente
113
(Pf1/Pi2 < 1) y Hospedero eficiente (Pf/Pi > 1). Cuando se evalúan los dos parámetros
(reproducción y daño) los términos utilizados para describir la resistencia de la planta
son: Inmune (no hospeda, no hay daño significativo), Resistente (hospedero no
eficiente, no sufre daño significativo), Tolerante (hospedero eficiente, no sufre daño
significativo) y Susceptible (hospedero eficiente o no eficiente y sufre daño
significativo). Sin embargo se han redefinido estos términos como sigue: Resistente
(hospedero no eficiente, no sufre daño significativo), Tolerante (hospedero eficiente,
no sufre daño significativo), Susceptible (hospedero eficiente, sufre daño significativo),
e Hipersusceptible (hospedero no eficiente, sufre daño significativo) en vez del término
Intolerante (Canto, M. 1985).
2. La “densidad poblacional” de los nematodos, es un parámetro que mide la

población limite a partir de la cual comienza a causar daño significativo. Se destaca
que las bajas densidades poblacionales de nematodos parásitos no causan daños,
pero si las altas. Por lo que este parámetro deberá ser determinado para cada lugar
porque es muy variable. Dependerá de cada género de nematodo, cultivo, tipo de
suelo, condiciones climáticas entre otros factores. Este parámetro se le conoce como
“umbral de daño económico” (E). Sin embargo antes de alcanzar esta parámetro hay
otro que se le denomina “límite de tolerancia” (T), donde las poblaciones empiezan a
causar pequeñas pérdidas, pero que aún no justifican el uso de un tratamiento drástico
cómo pero ejemplo el uso de un nematicida, pero que si se debe estar atento con las
medidas preventivas (Ver figura 97)
A manera de datos orientativos sobre estos parámetros de tolerancia (T) y

daño económico (E), en la Tabla 5 se indican valores para algunos cultivos de la Zona
Mediterránea reportados por Talavera, M. 2003.
3. La “categoría taxonómica” del nematodo, se tiene en consideración la

categoría, porque hay géneros, especies y razas de nematodos unos más dañinos que
otros. Por ejemplo en Ica, Perú, el género, especie y raza de nematodo más
importante que podría considerarse es Meloidogyne incognita, raza 4, de acuerdo a las
características que presentan los diseños perineales y pruebas de hospederos
diferenciales indicadas por Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983, donde la raza 4 es la
única que no parasita la planta de mani (Ver figuras 32 y 88).
1
Pf = población final
2
Pi = población inicial
114
4. Los “factores ambientales”, principalmente están referidos a las lluvias o

disponibilidad de agua y temperaturas por su importancia tanto para el crecimiento y
desarrollo de las plantas como de los nematodos. Sin embargo por ser el suelo donde
viven las plantas y los nematodos se destacan los factores ambientales del suelo
como la temperatura, humedad y textura.
La temperatura optima del suelo para la mayoría de nematodos parásitos de

plantas está entre 15-30o C, volviéndose inactivos y afectar su oviposición,
reproducción, movimiento, supervivencia entre otras actividades, cuando las
temperaturas están fuera de estos rangos. Sin embargo hay géneros y especies de
nematodos adaptadas que pueden prosperar a temperaturas menores o mayores al
rango óptimo indicado como por ejemplo M. hapla puede prosperar a temperaturas
algo menores a 15o C y M. incognita a temperaturas ligeramente mayores a 30o C.
La humedad optima del suelo para la mayoría de nematodos está entre 40-60%
de su capacidad de campo, similarmente, valores mayores o menores de humedad del
optimo van a afectar sus actividades fisiológicas.
En lo referente a la textura y estructura del suelo, se indica que el tamaño de

las partículas del suelo y la forma como están agregadas van a estar relacionadas con
el tamaño de los espacios porosos, la retención del agua, la aireación y oxigenación
entre otras características que van a tener relación con el movimiento de los
nematodos y su biología. Por ejemplo se observa que en los suelos de textura gruesa
(arenosos) se encontraran gran número de M. incognita, Trichodorus spp,
Pratylenchus spp, mientras que en los suelos de textura fina (arcillosos) se
encontraran Ditylenchus spp., Heterodera spp., Pratylenchus spp y otros
indistintamente en ambos tipos de suelos como Tylenchulus spp. (Mai, W.F. et al
1980).
115
Figura 97: Relación hipotética entre la densidad poblacional de nematodos y rendimiento. A Relación típica,
B Relación influenciada por otro factor ejemplo Textura suelo (Stirling, G., Nicole, J. y Reay, F. 2002).
116
Tabla 5: Valores orientativos de los límites de tolerancia (T) y umbrales económicos (E)
para diversos cultivos y nematodos por 100 g de suelo en el momento de la siembra.
(Talavera, M. 2003)
LIMITE UMBRAL
CULTIVO NEMATODO
TOLE.(T) ECON.(E)
1 Avena Ditylenchus dipsaci 1 25
2 Cítricos Tylenchulus semipenetrans 10 100
Meloidogyne spp 1 5
3 Coles
Pratylenchus spp 20 100
4 Cucurbitáceas Meloidogyne spp 2 50
Meloidogyne spp 1 2
5 Fresa
Meloidogyne spp 10 200
6 Frutales hueso
7 Maíz
8 Patata Globodera rostochiensis 50 1,500
Globodera pallida 10 300
9 Pimiento Meloidogyne spp 3 30
10 Tabaco Pratylenchus spp 2 50
Globodera tabacum 1 5
11 Tomate
Heterodera avenae 250 1,000
12 Trigo Pratylenchus thornei 1,000 3,000
Pratylenchus neglectus 500 2,000
13 Viña
Tylenchulus semipenetrans 50 400
Xiphinema spp 1 4
14 Zanahoria Meloidogyne spp 1 10
117
20. RECONOCIMIENTO Y DIAGNOSIS DE

ENFERMEDADES POR NEMATODOS.
Para reconocer y diagnosticar las enfermedades causadas por los nematodos

parásitos de plantas, se tendrá que recurrir a las observaciones de los síntomas y
signos producidos por estos teniendo en cuenta los siguientes pasos: 1. Observación
de los síntomas no específicos, 2. Observación de síntomas más o menos específicos,
3. Observación y reconocimiento de signos, 4. Muestreo de suelos y tejidos y 5.
Pruebas de bioensayos (Canto, M. 1989) (Ver figuras de 98 a 101).
1. La observación de los “síntomas no específicos”, están referidos a

aquellos que se presentan en pequeñas áreas llamadas “manchas” o “parches” en las
que se observaran plantas pequeñas, cloróticas, con tendencia a la marchites y
defoliación, con escasos frutos y de baja calidad entre otros síntomas, debido a que si
fueran los nematodos los agentes causales es por su escasa movilidad y no pueden
cubrir mayores aéreas. Se indica que estos síntomas son no específicos porque
pueden ser ocasionados por otros agentes o factores como por ejemplo la
concentración de sales, falta de agua, desnivel del campo, entre otros.
2. La observación de “síntomas más o menos específicos”, son aquellos

que nos dan mayor seguridad de ser producidos por nematodos, como por ejemplo las
nodulaciones en raíces, lesiones en raíces, pudriciones en raíces y órganos
subterráneos, entre otros síntomas, pero que también pueden ser producidos por otros
agentes como hongos y bacterias.
3. La observación de “signos”, por ejemplo sobre la superficie de las raíces

de algunos cultivos, dependiendo de la fase fenológica, se podrán observar hembras
adultas adheridas, o quistes marrones o negros muy pequeñitos en los suelos que no
son sino las mismas hembras endurecidas por ejemplo Globodera sp en papa en
época de floración. También es posible observar masas de huevos de Meloidogyne sp
sobre las raíces noduladas como masitas gelatinosas de color marrón sobre la
superficie de raíces. Estas observaciones de signos se darán en los géneros de
nematodos hembras que se ensanchan y aumentan de tamaño significativamente.
118
4. El “muestreo de suelos y tejidos” para análisis nematológicos, son

considerados como definitivos para determinar si la sintomatología de enfermedades
que se observan es causada por nematodos parásitos de plantas o la causa es por
otro agente causal. En nematología los muestreos se pueden realizar con tres
finalidades: 1. Para diagnosticar si los síntomas son causados por nematodos, 2. Para
determinar la densidad media poblacional de nematodos en un campo de cultivo y 3.
Para el reconocimiento de géneros de nematodos o mapeo nematológico de un área
determinada. Cada finalidad tendrá su metodología para la toma de muestras y
cuidados de las mismas para alcanzar los objetivos propuestos.
5. Las “pruebas de bioensayos” o bioanalisis, son evaluaciones

complementarias a los análisis nematológicos de laboratorio, que se utilizan con la
finalidad de activar y detectar la presencia de nematodos en estadios de huevos o en
estado de dormancia que no fueron detectados con los análisis comunes de
laboratorio o para confirmar la presencia y cuantificación de los géneros ya
detectados. Consiste en utilizar parte de los suelos recibidos para análisis
nematológicos, colocarlos en macetas en volumen de 500 cm3 en la que se trasplantan
plántulas de un cultivo hospedero susceptible y se les conduce por 40 a 50 días, el
que se convertira en indicador de la presencia de nematodos por la sintomatología que
presente. Estas pruebas de bioensayos son muy utilizadas para la detección de
Meloidogyne. La desventaja es el tiempo que debe transcurrir para la obtención de los
resultados.
119
Figura 98: Observación de síntomas no específicos por nematodos en frijol (Phaseolus vulgaris) variedad
canario divex en Ica, Perú (Espino, R. 1989).
Figura 99: Síntomas aéreos: clorosis, defoliación, pobre rendimiento, otros por nematodos en frijol
(Phaseolus vulgaris) variedad canario divex, en Ica, Perú (Espino, R. 1990).
120
Figura 100: Observación de nodulaciones en raíces de frijol (Phaseolus vulgaris) variedad canario divex por
Meloidogyne sp en Ica, Perú (Espino, R. 1990).
121
Figura 101: Extremadas nodulaciones por Meloidogyne sp en raíces de frijol (Phaseolus vulgaris) variedad
canario divex, en Ica, Perú (Espino, R. 1990).
122
21. CONTROL Y MANEJO DE NEMATODOS.
Como en toda empresa, en la agricultura uno de sus objetivos es obtener los

mejores beneficios económicos y que la relación beneficio costo deben ser por lo
menos de 3 a 1. Como los nematodos parásitos de plantas pueden disminuir los
rendimientos y calidad de las cosechas, será indispensable el control y manejo de
ellos. Así mismo, cuando se considere el control y manejo de nematodos, el método
que se seleccione dependerá de la especie de nematodo, de la planta huésped de las
condiciones del medio ambiente, del valor de la cosecha, del costo relativo de los
métodos de control disponibles, entre otros. Sin embargo este control y manejo se
hace difícil principalmente por tres razones: 1. Porque los nematodos son habitantes
naturales en los suelos agrícolas, 2. Por su distribución en los suelos y 3. Por su
persistencia (Mai, W. F. et al 1980., Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983., Canto, M. 1989).
Como “habitantes naturales de los suelos”, ellos forman parte de la micro

fauna y han existido desde hace millones de años, como se demuestra con los restos
fosilizados de nematodos encontrados en resinas de especies forestales encontrados
en Chiapas, México, los que indicaron tenían un periodo de antigüedad de 26 millones
de años, por lo que se piensa han existido antes que el hombre (Canto, M. 1989).
En lo referente a su “distribución”, los nematodos se les podrá encontrar en

los perfiles de los suelos tanto horizontal como vertical mayormente alrededor de las
raíces o dentro, dependiendo del tipo de parasitismo, lo que implicaría tratar todas
estas capas y grandes volúmenes de suelos, esto económicamente no sería viable y
aun así escaparían los nematodos que se encuentran a mayor profundidad.
La “persistencia”, está referida a la capacidad que tienen los nematodos para

sobrevivir por largos periodos de tiempo cuando las condiciones no les son favorables
entrando en un estado de latencia, dormancia o descanso. A esto se debe agregar que
los nematodos pueden adoptar mecanismos de resistencia a la falta de agua
(anhidrobiosis), a la falta de oxígeno (anaxobiosis) o a las bajas temperaturas
(criptobiosis) y formas de reproducción donde no es indispensable la presencia del
macho.
Por estas razones y otras es justificado el término de tener que “convivir con
ellos” y considerar que los tratamientos en las grandes extensiones de cultivos será
123
tratar de reducir sus niveles poblacionales, donde ellos son parte de ese agro
ecosistema.
Existen diferentes métodos de control y manejo de nematodos, entendiéndose

como “control” a la disminución violenta de esa población y “manejo” a la disminución
progresiva. Aunque la mayoría de los métodos no son efectivos en un 100% pueden
ayudar a disminuir las poblaciones y se podrían aprovechar las ventajas de cada uno
de ellos. Destacan los siguientes: 1. Cultural, 2. Físico, 3. Biológico, 4. Químico, 5
Legal y 6. Integrado.
124
22. CONTROL CULTURAL DE NEMATODOS
Está basado en el uso de técnicas comunes de manejo que realiza o puede

realizar el agricultor, destacando las siguientes: 1. Descanso, 2. Araduras, 3.
Abonamiento, 4. Fertilización, 5. Escape y 6. Profilaxis.
1. El “descanso”, llamado también barbecho o cuaresma, consiste en dejar el

campo sin agua y ningún tipo de vegetación como las plantas voluntarias o malezas
que puedan crecer de la campaña anterior, las que deberán de eliminarse, para que
los nematodos mueran por falta de hospederos y de agua, recomendándose adicionar
a esta técnica araduras, eliminación y quema de raíces infectadas del cultivo anterior.
Se tiene referencias de que la mayoría de nematodos logran sobrevivir en las capas
superiores de los suelos no más de 12 a 18 meses dependiendo de los géneros de
nematodos del que se trate controlar, por lo que para los periodos de descanso deberá
tenerse en cuenta el tiempo de sobrevivencia del nematodo. La desventaja de esta
técnica es que no se tiene ningún ingreso durante este periodo y los gastos
adicionales que implica la eliminación de plantas voluntarias, raíces infectadas y
malezas.
2. Las “araduras profundas”, es una técnica que consiste en voltear la capa

arable del suelo con la finalidad de exponer a la población de nematodos que se
encuentran en la capa arable profunda a la acción de la radiación solar y vientos. Sin
embargo solo morirán los nematodos que queden expuestos a la acción directa y los
de los primeros centímetros de capa de suelo expuesta, por lo que la reducción
poblacional inmediata es baja. Se sugiere que para una mayor efectividad de esta
técnica se realice 1 o 2 meses antes de la siguiente siembra. La desventaja es que se
favorece la erosión de los suelos.
3. El “abonamiento”, consiste en la adición o incorporación de materia

orgánica de origen vegetal o animal como rastrojos vegetales o estiércoles
descompuestos, en volúmenes que para el caso de los suelos de Ica, Perú que son
pobres en materia orgánica (menos de 1 %) podrían ir entre 20 a 30 toneladas por
hectárea o más. Sus efectos sobre las disminuciones de las poblaciones
nematológicas no están bien definidas sin embargo se le atribuye efectos directos e
indirectos.
125
Entre los efectos directos, están los que al seguir el proceso de

descomposición de la materia orgánica se van a producir: 1. Ácidos y compuestos
amoniacales que van a actuar como nematicidas y 2. Se van a crear micro lugares
donde la temperatura llega alrededor de los 70o C y los nematodos mueren a los 65o C.
Entre los efectos indirectos se destacan: 1. Mejora la estructura, aireación y

capacidad de retención de agua de los suelos, 2. Se incrementa la micro fauna de los
suelos la que va a competir con los nematodos parásitos actuando esta como eficiente
control biológico, 3. Aportan nutrientes para una mayor vigorosidad de la planta. Todos
estos efectos van a permitir un mejor crecimiento y vigorosidad de las plantas y
soportar el parasitismo de los nematodos.
4. La “fertilización”, está referida a la adición de fertilizantes sintéticos

nitrogenados como la urea y nitrato de amonio en dosis de 400 a 500 kg/ha, los que
van a producir sustancias amoniacales que actuaran como nematicidas.
La fertilización a base de fosforo, potasio y calcio van a actuar de manera

indirecta sobre los nematodos parásitos al favorecer la mejor estructura y resistencia
de las paredes celulares de las raíces, recomendándose adicionar 20 kg/ha más a la
dosis recomendada para los análisis de fertilidad, por ejemplo si la dosis recomendada
fuera: N-80-60, la nueva dosis deberá ser N-100-80.
5. El “escape”, es una práctica de manejo que consiste en adelantar la época

de siembra para evadir o escapar un efecto negativo mayor de las poblaciones
nematológicas por el aumento de las temperaturas favorables para los nematodos. Por
ejemplo, en Ica, Perú la época de siembre de papa es entre mayo y junio, pero si
sembrara en abril se cosecharía en julio y se escaparía a un mayor ataque de
Meloidogyne sp en agosto en que las temperaturas se van incrementando por los
cambios de estación (invierno a primavera).
6. La “profilaxis”, son medidas destinadas a prevenir la enfermedades

producidas por los nematodos parásitos de plantas o evitar su diseminación desde
lugares donde está confirmada su presencia. Por ejemplo: 1. El uso de semilla
botánica, vegetativa u otro material de propagación que esté libre de nematodos u
otros patógenos, tal vez sea la medida mas importante de todas a tener en cuenta, 2.
Aislamiento y eliminación de plantas infectadas con nematodos, 3. Limpieza, lavado y
desinfección de maquinaria, herramientas y equipos después del trabajo en lotes con
cultivos infectados con nematodos, entre otras medidas de prevención.
126
23. CONTROL FÍSICO DE NEMATODOS
Está basado fundamentalmente en el uso de un factor ambiental o físico

destacándose los siguientes: 1. La temperatura, 2 La luz, 3. El agua, 4. La
concentración osmótica y 5. La electricidad.
1. La “temperatura”, está referida al uso de la temperatura en forma de calor

porque a 65o C es letal para los nematodos por la coagulación de su citoplasma
muriendo de inmediato. Sin embargo temperaturas inferiores a 65o C también les
causan daños mortales aunque no sean de inmediato. Por lo que este factor
temperatura en forma de calor es utilizado para el control de nematodos parásitos de
plantas en especial los endoparásitos mediante la técnica llamada “termoterapia”, que
consiste en la sumersión en agua caliente de los tejidos infestados con nematodos
como raíces, tubérculos, rizomas, bulbos u otros hasta que los nematodos que hay en
ellos mueran.
La temperatura y la duración del tiempo de inmersión de los tejidos infestados

deberán ser lo suficiente para que mueran los nematodos pero sin dañar a la planta o
tejido tratado. Existen referencias acerca del uso temperaturas y duración de
sumersión de los tejidos infestados para el control de nematodos que varían desde 1
minuto a 54.4 hasta 240 minutos a 43.3o C (Ver tablas 6 y 7).
En el Perú, en Arequipa se reportó que para el control de Ditylenchus dipsaci

en dientes de ajos (semilla vegetativa) que se han obtenido excelentes resultados
utilizando la técnica de termoterapia con temperaturas de 48-50o C por 15 minutos
(Zumaran, G. 1994) (Ver figura 102).
Sin embargo, será recomendable realizar experimentos previos de

temperaturas del agua y tiempos de sumersión antes de recurrir al tratamiento con
agua caliente de valiosos materiales vegetativos porque es probable que se tenga que
hacer correcciones para el lugar, genero de nematodo, cultivo afectado y metodología
de tratamiento fundamentalmente (Ver figuras 103 y 104).
Para el tratamiento de pequeños volúmenes de suelos infestados con fines

experimentales, también es posible usar la temperatura para la eliminación de
nematodos en forma de calor seco o húmedo utilizando hornos o estufas a 80o C por 1
hora o autoclaves a 121o C a 15 libras de presión por 1 hora.
127
2. La “luz”, para el control de nematodos está referida al uso de la energía

radiante proveniente del sol, la que almacenada en forma de calor puede ser letal para
los nematodos que viven en las partes subterráneas. En nematología, a esta técnica
de almacenar la energía solar en forma de calor se le denomina “solarización”, es
utilizada en lugares calurosos, para lo cual se requiere: 1. Que el suelo a tratar este
con humedad cercana a su capacidad de campo, 2. Que el suelo este sin terrones
preferentemente mullido y nivelado, 3. Que el suelo sea cubierto con un plástico
transparente de un grosor aproximado de 2 mm (milímetros) y que no queden bolsas
de aire, por un periodo de por lo menos de 30 días y sean sellados o enterrados los
bordes de los plásticos, para evitar la pérdida de calor almacenada durante el día.
Se ha observado que las temperaturas debajo de los plásticos llegan alrededor

de los 50o C o más eliminándose a los nematodos en los primeros 10 a 15 cm de la
capa arable, quedando viables los que se encuentran a mayor profundidad, por lo cual
se sugiere voltear los suelos y repetir el tratamiento por otros 30 días utilizando la
misma metodología.
3. El “agua”, como inundación o anegamiento de los suelos con nematodos o

el aumento de la “concentración osmótica” de la solución suelo o el uso de la
“electricidad” haciéndola circular por los suelos húmedos, es posible utilizarlos como
factores físicos, para el control de nematodos con fines experimentales, pero no es
practico bajo condiciones de campo de cultivos comerciales en grandes extensiones.
128
Figura 102: Control físico (termoterapia) de Ditylenchus dipsaci en dientes de ajos (Allium sativum) en
Arequipa, Perú. (Zumaran, G. 1994)
Figura 103: Control físico (termoterapia) de Meloidogyne sp en enraizados de higo (Ficus carica) en Ica, Perú
(Espino, R. 1990).
129
Figura 104: Enraizados de higo (Ficus carica) después de termoterapia para el control de Meloidogyne sp en
Ica, Perú (Espino, R. 1990).
Tabla 6: Duración y temperaturas recomendadas para el tratamiento de plantas en agua

caliente contra los nematodos (Taylor, A.L. 1968).
130
Tabla 7: Tratamientos con agua caliente para el control del nematodo del nudo en
material vegetal de propagación (Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983).
131
24. CONTROL BIOLÓGICO DE NEMATODOS
Esta referido al uso de un organismo vivo para el control o manejo de

nematodos parásitos, destacándose el uso de: 1. Plantas antagónicas, 2. Plantas
trampas, 3. Rotación de cultivos, 4. Predatores y parásitos.
1. Las “plantas antagónicas”, son aquellas que tienen efectos diversos sobre
los nematodos, por las sustancias químicas que puedan emitir sus sistemas
radiculares que al lixiviarse en los suelo pueden repelerlos o tener otros efectos como
el caso de Tajetes patula, que repele a Meloidogyne sp y que fuera utilizada con fines
comerciales en Ica, alrededor de la década de 1970 para la extracción de los
pigmentos contenidos en sus flores para la preparación de concentrados de alimentos
de aves y peces que les daban un color amarillo y rosado atractivo a sus pieles.
Otras plantas que se consideran antagónicas y que podrían utilizarse en control

de Globodera sp, son: Lupinus mutabilis Sweet, que los repelen, el Chenopodium
quinoa que estimula la eclosión de huevos, pero no son hospederas del nematodo y
Ricinus comunis que inhibe la eclosión de huevos del mismo. (Canto, M. 1989).
2. Las “plantas trampas”, son aquellas que si permiten el ingreso de los

nematodos a sus raíces, sin embargo en su interior no llegan a multiplicarse o
reproducirse. También a estas plantas se les señalan características de alta
hipersensibilidad al formar barreras alrededor de los nematodos que han invadido los
tejidos, aislándolos y dejándolos sin alimentos. Como ejemplo destaca la Crotalaria
spectabilis, utilizada en la costa peruana para el control de Meloidogyne sp. Se reporta
que tiene una sustancia llamada monocrotalina que es toxica a generos de
nematodos.
3. La “rotación de cultivos”, esta práctica consiste en alternar cultivos

resistentes seguidos de susceptibles al género de nematodo que se quiere controlar o
que constituye el problema por resolver. El fundamento de esta práctica es que al
utilizarse el cultivo resistente la población de nematodos disminuirá porque el cultivo
no le permitirá reproducirse por falta de alimentos y por la competencia de la micro
fauna existente. Al final de la campaña con el cultivo resistente la población de
nematodos problema será lo suficientemente baja que permitirá la instalación del
cultivo susceptible preferido por el agricultor, cultivo que podrá rendir
132
satisfactoriamente, aunque al final de la campaña con el cultivo susceptible

nuevamente se habrá incrementado, volviéndose a repetir la rotación con el cultivo
resistente.
Esta práctica de rotación de cultivos se podrá realizar mayormente con cultivos

de corto periodo vegetativo y va a depender de las preferencias del agricultor por los
cultivos a rotar, de la biología del nematodo problema y especificidad de parasitismo.
Por ejemplo para el control de Globodera sp en la sierra peruana que tiene limitados
hospederos, sería más fácil rotar cultivos, sin embargo tiene un periodo de
sobrevivencia de varios años (alrededor de 8 años) dentro de los quistes que forma la
hembra, en cambio Meloidogyne sp en la costa peruana, por ser polífago dificultaría su
rotación, sin embargo puede sobrevivir por menos tiempo (algunos meses) pero tiene
una alta producción de huevos (miles por hembra).
Así mismo, se sugiere que en un programa de rotación de cultivos se

consideren cultivos resistentes-tolerantes-antagónicos-trampas y susceptibles. Por
ejemplo para el control y manejo de Globodera sp en Cajamarca, Perú se reporta que
los mejores resultados se dieron cuando se estableció el siguiente programa de
rotación de cultivos: maíz-papa resistente-trigo-papa susceptible-cebada-papa
susceptible (Canto, M. 1994).
4. Uso de “predatores y parásitos”, tal vez cuando se trate de control

biológico en general y de los nematodos parásitos de plantas se relacionara de
inmediato con el uso de predatores y parásitos. La micro fauna de los suelos donde
pasan la mayor parte de su ciclo de vida los nematodos parásitos más importantes es
habitada también por estos predatores y parásitos, sin embargo no se conoce en
detalle como los atacan y afectan por que bajo condiciones naturales son muy difíciles
de medir.
Se tiene referencia que los “predatores”, son aquellos que cogen y matan a sus
presas vivas y le causan su muerte violentamente, en tanto que los “parásitos”, viven a
expensas de su hospedero, pero no necesariamente le causan la muerte
violentamente, pero si afectaría su funcionamiento biológico.
Según Sayre (1971) y Webster (1972) citados por Taylor.A.L. y Sasser, J.N.
1983, la lista de predatores de nematodos fitoparasitos incluyen a hongos, nematodos,
turbelarios, enquitraidos, insectos y ácaros y la de parásitos incluyen a virus,
protozoarios, bacterias y hongos (Ver figuras 105, 106 y 107).
133
Entre los “hongos predatores” de nematodos destacan: El género Arthrobotrys,

que tiene anillos contráctiles y redes adhesivas y el género Dactylella que tiene nudos
y argollas adhesivas, ambos aparentemente producen toxinas que van a matar a los
nematodos. Entre los “hongos parásitos”, destaca el género Catenaria, cuyas esporas
se adhieren a la cutícula del nematodo, germinan y emiten un tubo que penetra el
cuerpo del nematodo.
Entre los “nematodos predatores”, observados atacando a nematodos bajo

condiciones de laboratorio se citan a los géneros: Mononchus, Mononchoides,
Butlerius, Anatonchus, Diplogaster, Tripyla, Seinura, Dorylaimus y Discolaimus.
Figura 105: Predadores y parásitos de nematodos (Lima, I y Casa, V. 2016)
Figura 106: Hongos nematofagos especies de Dactylaria (Lima, I y Casa, V. 2016)
134
Figura 107: Hongos Verticillum e Hirsutella predadores y parásitos de nematodos (Lima, I y Casa, V. 2016).
24. 1. REFERENCIAS DE CONTROL BIOLÓGICO DE

Meloidogyne incognita EN ICA.
Salas, R. 1981, en su trabajo de investigación como tesis para graduarse de
Ingeniero Agrónomo, reporta que el hongo Paecilomices lilacinus, aislado y propagado
en medio de cultivo PDA (Papa Dextrosa Agar) e inoculado en forma de una solución
con agua al suelo 30 días antes de la siembra, al tubérculo al momento de la siembra
y al suelo al momento del aporque, infecto las masas de huevo de Meloidogyne
incognita Chitwood en el cultivo de papa variedad Mariva, alcanzando un porcentaje
máximo de infección de 70.3 %, bajo las condiciones ecológicas del valle de Chincha
en Ica, Perú. Constituyendo este hongo una alternativa de control biológico de M.
incognita en el valle de Ica y Costa Peruana donde es la especie de nematodo más
importante (Ver figuras 112 y 113)
Jatala, P., Guevara, E. y Espino, R. 1989, en el trabajo: “Manejo integrado de

Meloidogyne incognita en papa y camote bajo condiciones de campo”, en Ica, Perú,
reportan haber investigado en parcelas de campo aisladas el efecto de Paecilomices
lilacinus (Pl.) a 2x1014 esporas/ha, estiércol de pollo y aldicarb a 1.5 y 3.0 kg, i.a./ha
(ingrediente activo/ha), solos y en combinación para el control de Meloidogyne
incognita en papa como primer cultivo y camote como segundo cultivo. Los resultados
indicaron que los mayores rendimientos se alcanzaron en los tratamientos de Pl,
aldicarb y estiércol solos. Destacan que la sola aplicación de estos componentes a la
siembra del primer cultivo resulto en algún efecto residual que se manifestó en el
incremento del rendimiento del primer y segundo cultivo.
Espino, R., Jatala, P. y Guevara, E. 1989, en el trabajo de investigación:

“Avances sobre el control integrado del nematodo agallador (Meloidogyne sp)”,
135
utilizando parcelas experimentales aisladas e infestadas con Meloidogyne sp,

utilizando el hongo Paecilomices lilacinus (Pl), aldicarb, guano de ave y la combinación
de ellos que hizo un total de 18 tratamientos en 5 repeticiones, donde se evaluaron el
rendimiento de tubérculos, el índice de agallamiento radicular y bioensayos, como un
avance de los resultados reportan que el mayor rendimiento (26,285 kg/ha) se alcanzó
con el tratamiento donde intervino el aldicarb con la menor dosis (1.5 kg i.a./ha), más
guano de ave, mas Pl. y el menor grado de agallamiento se obtuvo donde intervino el
aldicarb solo alcanzado promedios entre 2.4 y 3.0 en la escala del CIP (Centro
Internacional de la Papa) que va de 1 a 5 sugiriéndose continuar estudiando en las
mismas parcelas experimentales el efecto residual de los tratamientos durante tres
campañas sucesivas.
De La Cruz, N. y Machahuay, L. 2006, en su trabajo de tesis para graduarse de

Biólogos en Ica, Perú, evaluaron la efectividad de Trichoderma hartzianum y
Verticillum chlamidosporum, como hongos controladores biológicos sobre Meloidogyne
incognita el nematodo más importante. In vitro, V. chlamidosporium alcanzo el 73.75 %
y T. hartzianum el 61. 75% de parasitismo; en condiciones semicontroladas, con V.
chlamidosporium de 65.55 nódulos con T. hartzianum 49.50 nódulos frente a 199.60
nódulos del control y en condiciones de campo V. chlamidosporium redujo de 123 a
36.65 nódulos y T. hartzianum de 119.13 a 35.63 nódulos; concluyéndose que ambos
hongos tienen alta efectividad frente a M. incognita pudiendo ser utilizados como
agentes de control biológico (Ver figuras de 108 a 111).
Figura 108: Huevo de M. incognita sin parasitar (De la Cruz, N. y Machahuay, L. 2006)
136
Figura 109: Huevo de M. incognita parasitado por T. hartzianum. (De la Cruz, N, y Machahuay, L. 2006)
Figura 110: Crecimiento miceliar de V. chlamydosporium (De la Cruz, N. y Machahuay, L. 2006).
137
Figura 111: Huevo de M. incognita parasitado por V. chlamydosporium (De la Cruz, N. y Machahuay, L. 2006)
Figura 112: A.- huevo sano de M. incognita, B.- huevo de M. incognita infectado por P. lilacinus (Salas, R.
1981).
138
Figura 113: Infección de larva en desarrollo de M. incognita por P. lilacinus (Salas, R. 1981)
139
25. CONTROL QUÍMICO DE NEMATODOS
Esta referido al uso de sustancias químicas para el control de nematodos

parásitos de plantas. Estas sustancias pueden matar violentamente a los nematodos
entonces se dice que su acción es “nematicida”, pero si les produce algún efecto sobre
alguna de sus funciones biológicas entonces se dice que su acción es “nemastática”.
Estas sustancias químicas, deben moverse por los espacios porosos de suelo,
películas de agua que rodean las partículas de suelos e ingresar a los nematodos por
sus aberturas naturales o atravesar sus cutículas, por lo que el control químico es
difícil y complicado.
Para comentar sobre el control químico de los nematodos dividiremos a estas

sustancias químicas en: 1. Fumigantes, 2. No fumigantes y 3. Bionematicidas.
1. Los “fumigantes”, se les conocían también como “fumigantes del suelo”,

empezaron a usarse en forma extensiva alrededor de 1950, llegando a ser un negocio
que representaba aproximadamente 100 millones de dólares anuales en USA
(Estados Unidos de Norteamérica) según lo reportan Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983.
Los agricultores empezaron a usarlos por que aumentaban el valor y calidad de

sus cosechas. Los primeros que aparecieron eran líquidos que se inyectaban
directamente bajo la superficie del suelo donde se evaporaban para producir gases
que mataban a los nematodos. Para su aplicación se requería de equipo y personal
especializado, debía de aplicarse en grandes volúmenes, la mayoría de ellos eran
fitotóxicos, tóxicos al hombre, dejaban residuos en las plantas y suelos tratados y eran
relativamente caros.
El modo de acción indicado de estos fumigantes, es que podrían reaccionar

con los aminoácidos, oxidasas y lugares nucleofílicos de las proteínas y porfirinas
afectando de esta manera el metabolismo celular de los nematodos. (Magunacelaya,
J.C. y Dagnino, E. 1999).
En la actualidad (2017) por lo menos en el Perú, ya no se comercializan los

denominados “fumigantes” y están fuera del mercado.
140
2. Los “no fumigantes”, estos productos químicos empezaron a usarse

comercialmente a partir de 1970. Vienen en forma granulada y líquida, son solubles en
agua, se distribuyen en el suelo por percolación y también entran al cuerpo del
nematodo por sus aberturas naturales o atravesando sus cutículas. Se les ha
agrupado como “organofosforados” y “organocarbamatos” o simplemente fosforados y
carbamatos. Su acción sobre los nematodos, es que los fosforados pueden inhibir
irreversiblemente la acetilcolinesterasa y esterasa y los carbamatos” inhibirlas
reversiblemente”, que son enzimas que tienen que ver con el movimiento de los
nematodos. (Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999) (Ver tabla 9)
También se reporta que los denominados “no fumigantes” tienen acción de

contacto y otros acción sistémica, es decir si le llega directamente al cuerpo del
nematodo lo elimina o indirectamente en el caso de los sistémicos que al ser
absorbidos por las plantas a través de las raíces después de ser aplicados al suelo
(acción acropetala) o por el follaje después de una fumigación y posteriormente
transferidos a las raíces (acción basipetala) para eliminar a los nematodos que se
vayan a alimentar de las plantas tratadas.(Taylor. A.L. y Sasser, J.N. 1983). Sin
embargo esto no se ha demostrado científicamente. Probablemente por esta acción de
contacto y sistemicidad de los nematicidas se les usa también en la inmersión de
material de propagación en soluciones de nematicidas para el control de nematodos
(Ver tabla 8)
En lo referente a los residuos, la mayoría de nematicidas se descomponen en

el suelo, dejando un residuo que no es toxico a las plantas en cantidades que puedan
causarles problemas. Sin embargo fue reportado que los “fumigantes” DBCP (Dibromo
Cloro Propano) y el EDB (Dibromuro de Etileno) que fue detectado en la leche del
ganado que fue alimentado con heno de maní provenientes de campos tratados con
estos fumigantes. (Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983).
Cabría destacarse de que hay referencias que indican de que después de

pasado el efecto de los nematicidas las poblaciones de nematodos que quedan vivas
vuelven a incrementarse y si se siguen haciendo uso de los mismos nematicidas en el
mismo campo y cultivo podrían irse seleccionando poblaciones de nematodos
resistentes a los nematicidas, fenómeno que deberá tenerse en cuenta en un
programa de control y manejo de nematodos parásitos de plantas.
141
3. Los “bionematicidas”, son sustancias químicas con propiedades

nematicidas que son extraídas de plantas, algas, bacterias crustáceos y hongos. Se
indica que pueden tener propiedades antagónicas, supresoras o efectos repelentes
mientras que otras son toxicas a los nematodos parásitos de plantas. (Chitwood,
2002., Ferraz y Freitas 2004, citados por Coyne, D.L., Fourie, H.H. y Moens, M. 2009).
El uso de estos bionematicidas surge como una alternativa ante la toxicidad y

alto costo de los nematicidas sintéticos. Tienen las siguientes ventajas: 1. Contienen
componentes que los nematodos parásitos de plantas aun no son capaces de
inactivarlos, 2. Están menos concentrados y así son menos tóxicos que los
nematicidas sintéticos, 3. Se biodegradan relativamente rápido y 4. Son derivados de
fuentes naturales.
En la actualidad (2017) en los mercados locales de agroquímicos existen

productos con nombres comerciales a los que se les podría considerar dentro del
grupo de los bionematicidas que contiene extractos de Tagetes erecta (Nemaplan),
Quillaja saponaria (Nemaplus, Ql. Agri). Esporas de Paecilomices lilacinus
(Supernema, Lilanova, Micomax), Ácidos orgánicos (Microbiota) entre otros cuyos
componentes van a actuar como materias activas contra los nematodos parásitos de
plantas y que se han venido evaluando bajo condiciones semicontroladas en Ica, Perú
(Ver figuras de 114 a 117)
142
Tabla 8: Control de especies de Meloidogyne por inmersión de material vegetal de propagación en nematicidas (Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983).
143
Tabla 9: Nematicidas disponibles en mercados mundiales (en la década de 1980). (Taylor, A.L. y Sasser, J.N. 1983).
144
Figura 114: Evaluación de bionematicidas en el control de nematodos en tomate (Solanum lycopersicum) en

Ica, Perú (Espino, R. et al 2014)
145
Figura 115: Primera aplicación de bionematicidas al trasplante para el control de nematodos en tomate
(Solanum lycopersicum) en Ica, Perú (Espino, R. et al 2014)
Figura 116: Tratamiento del experimento de bionematicidas en tomate (Solanum lycopersicum) previo a
evaluación final a 120 días en Ica, Perú (Espino, R. et al 2014)
146
Figura 117: Tratamiento con bloque de suelo y planta de tomate (Solanum lycopersicum) en la evaluación
final de bionematicidas a 120 días en Ica, Perú (Espino, R. et al 2014)
25. 1. REFERENCIAS DE RECURSOS NATURALES CON

PROPIEDADES BIONEMATICIDAS EN ICA
En la búsqueda de alternativas para el control de Meloidogyne incognita con los

recursos naturales renovables locales en Ica, Perú, se han realizado trabajos de
investigación como tesis de pregrado en la UNSLG (Universidad Nacional San Luís
Gonzaga) entre los que destacan los siguientes:
Varas, N. 2011, realizó el estudio fotoquímico de extractos y actividad

nematóxica de extractos de Bidens pilosa L. considerada una maleza local, para el
control de Meloidogyne incognita (Kofoid y White) Chitwood, In Vitro y en tinglado con
tomate variedad Rio Grande. En los extractos identificó los metabolitos: Alcaloides,
flavonoides, cito quininas, grupos fenólicos libres, triterpenoides y/o esteroides,
citoquinonas, leucoantocianidinas, resultando negativa para taninos y saponinas. En la
determinación de la efectividad in vitro, se encontró diferencia significativa entre las
147
diferentes dosis y los tipos de extracción demostrando su eficiente actividad tanto

contra los estadios Juvenil 2 y huevos resultando ser más efectivo el extracto por
reflujo etanolico (ERE) desde las dosis 1.5 % en las tres pruebas en comparación con
los demás tratamientos. En condiciones de tinglado con las plantas de tomate, en las
evaluaciones de población de juveniles demostraron mejor control el ERE y Vidate en
relación a Nemaquir. A su vez el índice de nodulación de acuerdo a la escala del PIM
(Proyecto Internacional de Meloidogyne) determino la escala 2 (daños leves) para los
tratamientos de ERE y Vidate y escala 3 (daños moderados) a Nemaquir y Testigo
inoculado. Finalmente no encontró diferencia significativa en los promedios de las
mediciones biométricas, no obstante observo ligeramente más peso y longitud para los
tratamientos ERE y Vidate respecto a los demás tratamientos (Ver figuras 118, 119,
120).
Galindo, R. 2011., probo el efecto de diversos extractos de las algas de

Colpomenia sinuosa, Gracilariopsis lemaneiformis y Ulva papenfussii a
concentraciones de 10, 50 y 100 %, colectadas en la Bahía de Paracas, Pisco, Perú,
como una .alternativa limpia para el control del nematodo M. incognita, habiéndose
determinado acción nematicida in vitro en las tres especies, resultando U. papenfussii
la de mayor efecto, siendo la concentración más efectiva la de 10% para los extractos
probados (matanólico, acuoso y etanólico) no habiendo diferencias estadísticamente
significativas (P>0.05) con concentraciones más elevadas (20,50 y 100%). Así
también, en el ensayo in vivo, se confirmó que el extracto etanólico al 10% de U.
papenfussii ocasiono mayor efecto mortal para M. incognita. Por lo tanto, las algas
estudiadas tiene un efecto nematicida para el control de M. incognita (Ver figuras 121,
122, 123)
Ccencho, J. y García, J. 2017, evaluaron las propiedades nematicidas de

extractos acuoso de Ricinus communis L. (considerada maleza local llamada chamico)
de hoja, fruto, tallo y raíz sobre Meloidogyne incognita en condiciones in vitro e in vivo.
In vitro se emplearon diferentes concentraciones de extractos acuosos incluyendo un
testigo absoluto y un testigo químico, realizándose en huevos la prueba de eclosión y
en juveniles 2 la prueba de sobrevivencia, mortandad y movilidad. In vivo trabajaron
con el mejor extracto y concentración obtenida in vitro evaluándose el número de
nódulos radiculares, población de nematodos, así como toma de datos biométricos de
la planta huésped Lycopensicum esculentum, tomate variedad Rio Grande.
Concluyéndose que el extracto acuoso al 75% tuvo efecto nema tóxico sobre
Meloidogyne incognita Ch, similares estadísticamente al testigo químico Vidate en la
148
inhibición de eclosión de huevos, reducción de la movilidad de juveniles 2 y reducción

del número de nódulos por planta en relación al testigo.
También merece destacarse que en la Facultad de Agronomía de la UNSLG

(Universidad Nacional San Luis Gonzaga) en Ica, Perú, se han evaluado productos
con propiedades bionematicidas existentes en los mercados locales como por ejemplo:
Espino, R., Aquije, P., Lozano, C y Álvarez, L. 2016, evaluaron seis productos
biológicos comerciales sobre las poblaciones de nematodos y hongos patógenos: 1.
Lilanova (Paecilomices lilacinus), 2. Microbiota (Ácidos orgánicos), 3. Nemaplan
(Tagetes erecta), 4. Nemaplus (Quillaja saponaria), 5. Q l. Agri (Q. saponaria) y 6.
Supernema (P. lilacinus), bajo condiciones semicontroladas. El ensayo se condujo en
macetas de plásticos con suelo agrícola naturalmente infestados con nematodos y
hongos en donde se trasplantaron dos plántulas de tomate cultivar Rio Grande
susceptible a nematodos y hongos. En un diseño de bloques completo al azar con 13
tratamientos y 4 repeticiones se evaluó la dinámica poblacional de los diferentes
géneros de nematodos antes de cada aplicación hasta los 120 días después del
trasplante (ddt). Los intervalos de aplicaciones fueron a: 0. 30, 60 y 90 ddt. Los
resultados mostraron la presencia de: Meloidogyne, Pratylenchus, Rotylenchulus,
Tylenchorhynchus, Dorylaimidos, Aphelenchus, Tylenchus y Rhabditidos. Las mayores
poblaciones en 100 cm3 de suelos las obtuvieron: Tylenchorhynchus, Rhabditidos y
Meloidogyne con 1333, 414 y 262 nematodos respectivamente. En raíces las mayores
poblaciones en 10 gramos las obtuvieron: Meloidogyne, Rhabditidos y Aphelenchus
con 350, 142 y 41 nematodos respectivamente. La interacción entre especies por la
competencia por alimentos indicaría que Pratylenchus y Rotylenchulus se vieron
inhibidos por Tylenchorhynchus y Meloidogyne. Los mejores tratamientos para los 4
géneros parásitos importantes fueron Lilanova, Nemaplus y Ql Agri. Respecto a la
incidencia de hongos fitopatógenos se encontró en todos los tratamientos Rhizoctonia
solani y Pythium sp, siendo el tratamiento con Nemaplus donde se encontró mayor
incidencia de Pythium sp.
Herencia, M. y Yarasca, J. 2017., en su trabajo de investigación como tesis de

pregrado, en Ica, Perú, en el cultivo de granado (Punica granatum L.) evaluaron tres
productos biotecnológicos: 1. Extracto vegetal (Tagetes erecta), 2. Hongo
entomopatogeno (Paecilomices lilacinus) y 3. Microorganismos eficientes. Los que se
aplicaron solos y combinados, más un testigo sin aplicación, lo que origino siete
tratamientos, realizándose 6 aplicaciones de estos productos para el control de
Meloidogyne incognita. Utilizaron el DBCA (Diseño de Bloques Completos al Azar) con
149
5 repeticiones. Evaluaron la dinámica poblacional de juveniles 2 (J2) en suelos y a la

cosecha J2 en raíces y el rendimiento de frutos. Los resultados mostraron que la
incidencia de J2 de M. incognita ha sido heterogénea durante todas las evaluaciones
en la campaña agrícola, pero siempre el testigo presento una mayor población de J2
de M. incognita. El tratamiento 6 (Extracto vegetal + Hongos entomopatogenos +
Microorganismos eficientes) fue el más efectivos en el control de J2 de M. incognita y
rendimiento de frutos por planta.
Figura 118: Identificación de los metabolitos secundarios de las fracciones de extractos de Bidens pilosa L.
para el control de M. incognita (Varas, N. 2011).
150
Figura 119: Pruebas de eclosión de huevos o de emergencia de juveniles del segundo estadio juvenil de M.
incognita Ch tratados con B. pilosa (Varas, N. 2011).
Figura 120: Prueba de mortandades de juveniles de M. incognita por extractos de B. pilosa (Varas, N. 2011).
151
Figura 121: Evaluación y tratamiento de material vegetal previo a la obtención de extractos de algas
Colpomenia sinuosa, Gracilariopsis lemaneiformis y Ulva papenfussii para control de M. incognita (Galindo,
R. 2011).
152
Figura 122: Obtención de extractos por el método del reflujo de algas Colpomenia sinuosa, Gracilariopsis
lemaneiformis y Ulva papenfussii para control de M. incognita (Galindo, R. 2011).
153
Figura 123: Prueba de mortandad de M. incognita J2 de algas Colpomenia sinuosa, Gracilariopsis

lemaneiformis y Ulva papenfussii (Galindo, R. 2011).
154
26. CONTROL LEGAL DE NEMATODOS
Están referidas a las medidas legales que cada comunidad, país o región
adopta mediante leyes, reglamentos o dispositivos legales, con la finalidad de: 1.
Impedir el ingreso de nematodos parásitos de plantas que no estén y 2. Evitar la
dispersión hacia otros lugares desde los que ya están establecidos.
Deberá recordarse que los nematodos parásitos de plantas se movilizan por

sus propios medios entre las partículas de suelos solo escasos centímetros (alrededor
de 25 cm) durante su ciclo de vida por lo que su dispersión será mayormente en forma
pasiva, es decir con ayuda o por medio de otro agente como el agua de riego, el
viento, las aves, los insectos entre otros. La manera más usual de transporte de los
nematodos lo hace el hombre a través de suelo infestado y material vegetal de
propagación.
Sin embargo se puede afirmar que cada comunidad, país o región posee algún
tipo de dispositivo legal en el que se encuentran medidas sobre el control de la
diseminación de las plagas y enfermedades. Entre estas medidas están las
“cuarentenas”, que son fundamentalmente reguladoras y de prohibición del ingreso
dentro de un área específica de una planta en particular o posible vehículo de una
plaga se sepa o no que es portadora de dicha plaga. (Mai, W.F. et al 1980).
Debido al incremento del comercio internacional y debido a la necesidad de

introducir nuevas especies y variedades de frutales, hortalizas, forrajeras y
ornamentales han obligado probablemente a flexibilizar las medidas de control
sanitario a las instituciones encargadas, aumentando el riesgo del ingreso de nuevas
plagas y enfermedades entre ellas las producidas por nematodos parásitos de plantas.
En el Perú la institución encargada de este control es el SENASA (Servicio

Nacional de Sanidad Agraria), el que ha reportado como nematodos parásitos de
plantas “cuarentenarios” a los siguientes géneros y especies: 1. Ditylenchus
destructor, 2. Anguina tritice, 3. Heterodera sp, 4. Longidorus sp, 5. Meloidogyne
chitwoodi y 6. Aphelenchoides besseyi. (Quispe, C. 2011) (Ver figuras de 124 a 129)
Con respecto a los Decretos Nacionales y Regionales referentes al control legal

de los nematodos parásitos de plantas en el Perú destacan el Decreto Nacional que
155
obliga a los semilleristas de papa dedicados a esta actividad que no pueden tener sus
suelos más de 5 quistes por gramo de suelo de Globodera. En el caso de los
productores de aceitunas en Tacna, hay un Decreto Regional que los obliga a hacer
un control integrado de Meloidogyne (Canto, M, 1989).
Figura 124: Ditylenchus destructor nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)
156
Figura 125: Anguina tritice nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)
Figura 126: Heterodera sp nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)
157
Figura 127: Longidorus sp nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)
Figura 128: Meloidogyne chitwoodi nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)
158
Figura 129: Aphelenchoides besseyi nematodo cuarentenario en Perú (Quispe, C. 2011)
159
27. CONTROL INTEGRADO DE NEMATODOS
Esta referido a la integración de las diferentes medidas de control cultural,

físico, biológico, químico y legal en forma simultánea o secuencial, siendo preferible la
última, para evitar aumentar la presión de selección de nematodos que se podrían
producir cuando se aplica una sola medida de control, por ejemplo, cuando en una
rotación de cultivos (control cultural) se usarán variedades resistentes a nematodos
(control biológico) y simultáneamente se aplicaran nematicidas permanentemente
(control químico) se podría crear una presión de selección muy fuerte de individuos
resistentes a los nematicidas y que podrían ser más agresivos y romper la resistencia
de las variedades resistentes en uso.
En la mayoría de los casos, el control práctico de una enfermedad causada por

nematodos requiere la integración de diferentes medidas. Sin embargo deberá
recordarse que las enfermedades producidas por nematodos se deberán “prevenir”
empezando por la selección de semillas o material de propagación libre de nematodos
y que los suelos donde se conduzcan los cultivos también estén libres de nematodos
sean estos cultivos temporales o permanentes. (Mai, W.F. et al 1980).
En un programa de control integrado de nematodos parásitos de plantas se

deberán tener en cuenta los siguientes aspectos: 1. Se deberá dar mayor importancia
a las medidas de control cultural, físico y biológico aplicables en cada zona, 2. Se
deberán aprovechar las ventajas de las medidas individuales de control y contrarrestar
sus desventajas, 3. Se deberá de reducir en lo posible el uso de productos químicos
sintéticos, 4. Evitar afectar lo menos posible la flora y fauna benéfica preservando el
equilibrio entre los diferentes factores bióticos y abióticos que interaccionen con el
cultivo preservando el medio ambiente.
Se podría desarrollar un “Programa de Control Integrado de Nematodos

Parásitos de Plantas para el Valle de Ica”, en el que participen instituciones
relacionadas con su agricultura como: La UNSLG (Universidad Nacional San Luis
Gonzaga) principalmente a través de su Facultad de Agronomía, el SENASA (Servicio
Nacional de Sanidad Agraria) de la Región Ica, La Asociación de Agricultores de la
Región Ica, La Asociación de Empresas Agro exportadoras de la Región Ica, entre
otras instituciones. Este programa podría comprender los siguientes aspectos: 1. El
160
reconocimiento de los géneros, especies y razas de nematodos, 2. La conducción de

ensayos con los principales cultivares de la zona, para determinar su resistencia,
tolerancia o susceptibilidad a los principales géneros de nematodos de Ica, 3. Realizar
experimentos de rotación con los cultivares preferidos por el agricultor, 4. Realizar
experimentos de control cultural, físico, biológico y químico de géneros de nematodos
en la búsqueda de los mejores beneficios, 5. Iniciar un programa de fitomejoramiento
para el desarrollo de cultivares de la zona resistentes a los principales géneros de
nematodos, 6. Organizar un servicio para la identificación de los géneros de
nematodos de las muestras de suelos y tejidos de los predios agrícolas de la zona, y
7. A través de un servicio de extensión preparar la máxima publicidad posible
remarcando las ventajas y beneficios del control integrado de los nematodos parásitos
de plantas.
27. 1 REFERENCIAS SOBRE EL CONTROL INTEGRADO DE

NEMATODOS EN ICA
Como información complementaria y referencial en Ica, Perú, en la actualidad

(2017) para el control del principal género y especie de nematodos Meloidogyne sp e
indirectamente otros géneros como Rotylenchulus sp, Tylenchorhynchus sp,
Xiphinema sp, y otros que se pudieran encontrar en los suelos de los lotes con cultivos
de Empresas Agrícolas Agro exportadoras; estas vienen utilizando productos químicos
sintéticos y de origen biológico dentro de sus programas de control y manejo en los
cultivos como la vid (Vitis vinifera) variedades de mesa: Red Globe, Superior, Flame,
Thompsom, etc, todas ellas injertadas sobre patrones americanos como: Freedon,
Dogridge, Saltcreek, Poulsen, etc y en el caso del cultivo de granada (Punica
granatum) vienen utilizando la variedad Wonderfull sin injertar.
En la Empresa “A”, aplican vía el sistema de riego tecnificado por goteo tanto
en los cultivos de vid y granada el siguiente programa: Al finalizar la cosecha 15 l/ha
de Carbofuran (Carbodan), 2. Después de 20 a 30 días durante la pos cosecha dos
aplicaciones de 0.5 l/ha de Paecilomices lilacinus (Lilanova) para reducir huevos
producidos en verano y 3. Desde la floración hasta la cosecha (floración, llenado de
161
frutos, envero y cosecha) cuatro aplicaciones de 0.5 l/ha de Paecilomices lilacinus

(lilanova) para mantener bajas las poblaciones nematológicas. (Gálvez, J. 2017).
En la empresa “B”, similarmente vía el sistema de riego tecnificado por goteo,

aplican el siguiente programa en el cultivo de vid: 1 En pos cosecha una aplicación de
4 l/ha de Carbofuran, 2. Al Brotamiento una aplicación de 3 l/ha de Oxamyl (Oxal) y 3.
Durante lo que queda de la campaña (floración, llenado de frutos, envero y cosecha)
cuatro aplicaciones de 5 l/ha de Paecilomices lilacinus (Micomax). En el caso del
cultivo de granada el programa es: 1 En pos cosecha (junio) 8 l/ha de Carbofuran, 2.
Antes de la floración (octubre) una aplicación de 10 l/ha de Oxamyl (Oxal) y 3 Durante
el resto de la campaña: De octubre a noviembre cada 20 días 5 l/ha de P. lilacinus
(Micomax) y de noviembre a mayo cada 15 días 10 l/ha de P. lilacinus (Micomax).
(Moreno, E. 2017).
Estos manejos de las poblaciones nematológicas están basados en las

investigaciones y experiencias obtenidas por el personal técnico en cada empresa.
162
28. TÉCNICAS NEMATOLÓGICAS COMPLEMENTARIAS

DE UTILIDAD
28.1 TÉCNICAS DE MUESTREOS DE SUELOS Y TEJIDOS
Tal vez la única forma para confirmar o determinar la presencia o ausencia de

nematodos parásitos de plantas en un campo de cultivo sea mediante los análisis
nematológicos, para lo cual se deberán tomar muestras de suelos y tejidos de las
plantas donde están creciendo, luego procesarlas, proceder a la separación y
extracción de los nematodos, para ser observados bajo el microscopio, identificarlos,
cuantificarlos y según sus niveles poblacionales proceder con las medidas de control o
manejo.
Para las tomas de muestras de suelos y tejidos se podrán adoptar técnicas

sencillas y prácticas, que se podría decir va a depender de la finalidad que se persiga
y que en Nematología se consideran que los muestreos se realizan con la finalidad de:
1. Diagnosis, 2. Densidad media y 3 Reconocimiento.
1. Muestreo para “Diagnosis”, este tipo de muestreo se utiliza cuando la

finalidad es para diagnosticar, si la sintomatología de la enfermedad que se observa
en el campo es causada o no por nematodos parásitos y encontrar una relación entre
la densidad poblacional de nematodos entre las plantas enfermas y sanas. Estos
síntomas se observan en plantas que ocupan pequeñas áreas, conocidas como
“manchas” o “parches”, porque los nematodos presentan escasa movilidad durante
todo su ciclo de vida en el suelo y porque no están distribuidos uniformemente en un
campo.
La toma de submuestras en este caso, será de tres lugares en cada parche, a

las que le llamaremos: A, B y C. La submuestra A, provendrá de las plantas enfermas
que se encuentren dentro del parche, la submuestra B, de las plantas que se
encuentren en el límite del parche es decir entre las plantas enfermas y sanas y la
submuestra C, de las plantas sanas fuera del parche. Se sugiere tomar submuestras
en 3 a 5 parches por hectárea y tener baldes o cubetas de colores diferentes para
163
cada tipo de submuestra y evitar confusiones o errores al momento del muestreo y

colección.
La metodología para la toma de las sub muestras (A, B, C) será como sigue:
Con una lampa se hará una calicata de alrededor de 20 cm de profundidad en la zona
de la rizosfera de la planta a muestrear y coger de 100 a 300 cm3 de suelo
homogenizado del perfil de la calicata y además se deberán cortar porciones de raíces
(5 a 10 g) e incluirlas conjuntamente con los suelos. Las submuestras colectadas de
los 3 o 5 parches, al final después de ser homogenizadas por separado (A, B, C) se
deberán tomar entre 0.5 a 1.0 kg de suelos y de 30 a 100 g de raíces y colocadas en
bolsas de polietileno o plástico con su respectiva tarjeta de identificación para sus
análisis nematológicos por separado.
En el caso de muestreo de cultivos permanentes, por ejemplo árboles frutales,

los muestreos de suelos y raíces para diagnosis, también se sugiere que las
submuestras deberán provenir de plantas enfermas (A), de las más o menos sanas (B)
y de las sanas (C), para establecer la probable relación entre los niveles poblacionales
de nematodos y los síntomas de la enfermedad.
La metodología sugerida para la toma de muestras en árboles será: En 3 a 5

puntos alrededor de la proyección de la copa donde están creciendo las raíces y estas
se encuentran activas, se harán calicatas de 30 cm de profundidad y del perfil de la
calicata se tomara el suelo homogenizado (100 a 300 cm3) y se incluirán también
porciones de raíces (5 a 10 g). Se deberán considerar entre 5 a 10 árboles por
hectárea. Al final del muestreo similarmente al caso de cultivos temporales, las
submuestras colectadas (A, B, C), se homogenizaran por separado y se tomaran
alrededor de 1 kg de suelos y 100 g de raíces, se colocaran en bolsas de polietileno o
plástico con sus respectivas tarjetas de identificación para sus análisis nematológicos
respectivos por separado (Ver figuras 130, 131, 132).
En ambos casos (cultivos anuales y permanentes) cuando se hagan muestreos

de suelos para análisis nematológicos, se sugiere que antes de la toma de
submuestras eliminar los 2 a 5 cm de suelos superficiales para eliminar la probable
influencia de sequedad, malezas, cultivos de cobertura entre otros factores.
En el caso de que se sospeche de nematodos de las partes aéreas en yemas,

flores, semillas, tallos, hojas también deberán colectarse los probables tejidos
afectados y no afectados de plantas enfermas y sanas para sus análisis nematológicos
respectivos.
164
2. Muestreo para “densidad media”, este tipo de muestreo se utiliza cuando

la finalidad es para determinar la cantidad de nematodos presentes en un campo y los
resultados son generalmente para la adopción de medidas de control o manejo o para
el estudio de algún factor en trabajos experimentales o con fines de extensión o
simplemente para conocer los géneros y niveles poblacionales de nematodos en un
campo determinado con o sin cultivos.
En este caso la metodología a seguirse para la obtención de la muestra final

provendrá de la toma de 20 a 60 submuestras de suelos por hectárea, que equivaldría
a 1 submuestra por cada 500 m2 y 1 submuestra por cada 167 m2. La toma de estas
submuestras puede ser al azar o en forma sistemática del área definida por muestrear
mediante la apertura de calicatas de 20 a 30 cm de profundidad en la capa arable y
colección de 100 a 200 cm3 de suelo homogenizado del perfil de cada calicata y
depositadas en un balde o envase. Si existieran cultivos se podrían incluir porciones
de raíces en las muestras de suelos como para el caso de diagnosis visto
anteriormente.
Finalizada la toma y colección de submuestras, estas deberán ser

homogenizadas y se tomara una muestra compuesta representativa de alrededor 1 kg
y serán depositadas en bolsas de polietileno o plástico con su respectiva tarjeta de
identificación. Se sugiere que esta muestra compuesta de 1 kg sea representativa o
provenga de un lote no mayor de 2 a 3 hectáreas, lote que generalmente se delimita
por ciertas características como tipo de suelo, nivelación, extensión entre otras.
Además del uso de lampas o palas para hacer calicatas para la toma de
submuestras de suelos, pueden ser usados tubos muestreadores cilíndricos tipo
“Auger” de 2 a 3 cm de diámetro y de 20 a 40 cm de longitud abierto por un lado
diseñado para estos fines, pero que su uso tendría sus ventajas y desventajas.
3. Muestreo para “reconocimiento”, este tipo de muestreo se utiliza para el

reconocimiento y determinación de los géneros de nematodos presentes en un área
determinada como por ejemplo para la realización de un mapeo nematológico.
La metodología para el muestreo de suelos y tejidos puede ser similar al

utilizado para la determinación de la “densidad media”, siendo preferible el muestro
sistematizado por lotes y cultivos (Ver figura 133). Para la toma de submuestras y
agilizar el trabajo de campo, convendría utilizar los tubos muestreadores de suelos
cilíndricos tipo auger ya indicado anteriormente pero no se tendrían muestras de
raíces.
165
Figura 130: Toma de muestra para análisis nematológicos en cultivos anuales con síntomas en parches por
nematodos (Quispe, C. 2011)
Figura 131: Toma de muestras para análisis nematológicos en cultivos permanentes con síntomas en
parches por nematodos (Quispe, C. 2011)
166
Figura 132: Cultivo de arveja (Pisum sativum) mostrando mancha o parche por Meloidogyne sp en el Fundo
Arrabales de la UNSLG en Ica, Perú.
Figura 133: Patrones de muestreos de suelos para análisis nematológicos (Coyne, D., Nicol, J y Claudius, B.
2009)
167
28.2 CUIDADOS CON LAS MUESTRAS COLECTADAS
1. Después de colectadas las submuestras de suelos y tejidos, estas deberán

extenderse sobre un plástico, separarse los tejidos o raíces, homogenizarse los suelos
y tomar pequeñas porciones de suelos al azar hasta completar la cantidad requerida
(0.5 a 1.0 kg) y que será depositada en doble bolsas de polietileno o plástico con su
respectiva tarjeta de identificación. Las raíces separadas se homogenizaran y tomaran
al azar porciones de ellas (20 a 100 g) y se introducirán en las muestras de suelos
cerrándose seguidamente las bolsas para evitar la desecación de las muestras
2. Cada muestra que va en doble bolsas, se sugiere debe contener doble

tarjeta de identificación, una debe ir dentro de la muestra y la otra entre las dobles
bolsas. Los datos se deberán anotar con lápiz o con un marcador de tinta indeleble
para evitar se borre la información con la humedad de los suelos o tejidos.
3. Los datos a registrarse que serán de utilidad para las conclusiones y

sugerencias al finalizar los análisis nematológicos comprenden: 1. Finalidad del
muestreo, 2. Fecha de muestreo, 3. Lote, cultivo, patrón, injerto, fase fenológica,
cultivo anterior, cultivo a sembrarse, 4. Lugar, fundo, ubicación, coordenadas GPS si
fuera posible, propietario, croquis, 5. Otros datos: aplicación de pesticidas, fertilizantes,
abonos, tipo de suelos, etc.
4. Evitar que las muestras se calienten y sequen, debiendo ser transportadas a

lugares sombreados, ventilados y frescos provisionalmente antes de su envió al
laboratorio.
5. Enviar las muestras al laboratorio respectivo lo más pronto posible en

envases adecuados para que se conserven frescas o almacenarlas en refrigeración
entre 4 a 5 o C, pudiendo conservarse en estas condiciones entre 1 a 2 semanas, sin
embargo lo ideal será el procesamiento inmediato de las muestras después de haber
sido extraídas del campo.
168
28.3 TÉCNICAS DE EXTRACCIÓN DE NEMATODOS DESDE

SUELOS
Como ya se indicó en capítulos anteriores, los nematodos parásitos de plantas

son organismos microscópicos que viven en el suelo todo o parte de su ciclo de vida,
por lo que para determinar su presencia será necesario separarlos y extraerlos de los
suelos o tejidos de plantas, identificarlos, cuantificarlos y adoptar las medidas de
control o manejo según los resultados de los análisis.
Para la separación y extracción de nematodos desde los suelos se destacan a

los siguientes: 1. Método del embudo Baermann modificado (Para nematodos móviles
de suelos y tejidos), 2. Método de Cobb (Para nematodos grandes medianos y
pequeños en suelos), 3. Método de centrifugación con azúcar (Para nematodos en
suelos) y 4. Método de la botella (Para nematodos que forman quistes y están en
suelos).
Cada método tiene su procedimiento y requerimientos de materiales y equipos

mínimos requeridos, por lo que la elección del método dependerá además del tipo de
muestra a analizar, de la zona de donde provenga la muestra, de los probables
géneros de nematodos que puedan contener la muestra por la procedencia de esta,
entre otros factores. Sin embargo será importante para el nematólogo conocer y
experimentar las ventajas y desventajas que ofrezcan cada método, por lo que
brevemente se describirán los requerimientos de materiales y de equipos y sus
metodologías de procedimientos como referencia.
1. Método del Embudo Baermann Modificado

La modificación del método en la presente descripción es que el “embudo” es
reemplazado por un anillo de PVC (Policloruro de Vinilo) al que se le ha pegado malla
de plástico que hace las veces de soporte de 2 mm de diámetro de poro, anillo que ira
sobre un tazón o bandeja, de ahí también el nombre del Método del tazón o bandeja.
Este método se basa en la movilidad que puedan tener los nematodos en el

agua para pasar los filtros que ofrezcan el papel toalla y la malla de plástico cuando
estén flotando y moviéndose en el agua y quedarse en el fondo del tazón o bandeja
169
por la fuerza de gravedad quedándose de esta forma separados de las partículas de

suelos o tejidos y demás material turbio de la solución suelo. Mayormente se
encontraran después de la separación nematodos pequeños y móviles como por
ejemplo juveniles 2 de Meloidogyne sp. en Ica, pero también se observan nematodos
medianos y grandes de movimientos lentos como hembras de Xiphinema sp o machos
de Meloidogyne sp y también nematodos sin movimiento mayormente después de las
48 horas de iniciado su separación y extracción.
Se ha observado que separándose y extrayéndose los nematodos durante 7

días alrededor del 70-80 % del total de nematodos extraídos se alcanza a los 2 días
(48 horas) y que también se pueden seguir separándose y extrayéndose hasta los 16
días.
Las ventajas de este método es que no requiere equipo sofisticado, es fácil y

sencillo, las muestras con nematodos son limpias lo que facilita la identificación y
cuantificación y los anillos enmallados y tazones o bandejas pueden usarse
indefinidamente. La desventaja seria el tiempo requerido de un mínimo de 48 horas.
1.1 Materiales mínimos.
- Un anillo de un tubo de PVC de 10 cm de diámetro por 5 cm de alto, al que se le ha

pegado en una de sus circunferencias una malla de plástico de 2 mm de diámetro de
poro sobre la que ira la muestra de suelo.
- Un papel toalla, facial o servilleta de 20 x 22 cm.
- Un tazón o bandeja, sobre el que se depositara el anillo de PVC con malla antes
indicada, pero sin que el anillo toque fondo, debiendo quedar suspendido con un
espacio libre de 2 a 5 mm.
- Un vaso de plástico de 150 ml.
- Una pizeta de 150 ml
- Una pipeta de 10 ml.
- Una plaquita petri de plástico de 5 cm de diámetro, demarcada con líneas paralelas
entre 2 a 3 mm.
1.2 Procedimiento.
1. Colocar y extender el papel toalla sobre la malla dentro del anillo de PVC
sobre toda el área del círculo cuidando no romper el papel para evitar se filtre el suelo
y enturbie la muestra con nematodos a obtener.
170
2. Medir 50 cm3 de la muestra de suelo a analizar y distribuirla uniformemente

sobre el papel toalla indicado en el paso 1.
3. Colocar el anillo conteniendo la muestra a analizar indicada en el paso 2

sobre la bandeja o tazón, verificando previamente que no existan partículas de suelos
que vayan a enturbiar la muestra con nematodos.
4. Agregar agua de caño con una pizeta por el espacio comprendido entre el
anillo de PVC y el tazón o bandeja, con cuidado para que el agua llegue a la muestra
de suelos por filtración. La cantidad de agua a agregar será hasta que se observe la
muestra de suelo humedecida.
5. Cubrir con una bolsa de plástico la muestra indicada en el paso 4 y dejarla

en reposo por 48 horas.
6. Retirar la bolsa de plástico y el anillo con la muestra indicada en el paso 5 y

colectar los nematodos que se encuentran contenidos en el tazón depositándolos en
un vaso y enrazar a 100 ml con agua de caño con una pizeta quedando la muestra
lista para su identificación y cuantificación bajo el microscopio (Ver figura 134)
Como el volumen conteniendo los nematodos es elevado (100 ml) se sugiere

considerar algunas de las alternativas siguientes para la identificación y cuantificación
de nematodos:
Primera alternativa, homogenizar la muestra de los 100 ml que contienen a

los nematodos que provienen de 50 cm3 de suelos y tomar 10 ml y depositarlos en la
plaquita petri demarcada con líneas paralelas antes indicada y proceder a la
identificación y cuantificación de las poblaciones de nematodos. Esta operación se
hará por 2 o 3 veces y se promediaran, luego se establecerá la relación respectiva de
nematodos en los 100 ml. Se sugiere expresar el número de individuos/ 100 cm3 de
suelos.
Segunda alternativa, depositar los 100 ml que contienen los nematodos

colectados en un embudo de 200 ml que tenga unido un tubo de caucho a la caña del
embudo cerrado con una pinza que evite el paso del agua, luego dejarlo en reposo por
media hora para que los nematodos sedimenten. Seguidamente abrir la pinza y
recoger los primeros 5 a 10 ml en la plaquita demarcada con líneas paralelas ya
mencionada e identificar y cuantificar los nematodos contenidos en la muestra.
171
Tercera alternativa, colectar los nematodos contenido en los 100 ml haciendo

pasar el agua con nematodos por un tamiz nematológico de 38 a 25 micras de
diámetro de poro donde quedaran retenidos. Seguidamente juntar los nematodos en
un lado del tamiz con una pizata a chorro de agua y depositarlos en 2 a 5 ml de agua
en la plaquita petri demarcada ya indicada quedando lista la muestra para la
identificación y cuantificación de nematodos.
Figura 134: Método del Embudo Baermann Modificado para extracción de nematodos (Varas, N. 2011)
2. Método de Cobb
Este método también llamado del “tamizado” o “decantación” se basa en la
diferencia de tamaño y peso específico de los nematodos. Al agitarse en agua las
muestras de suelos conteniendo los nematodos estos quedaran suspendidos en el
agua y se van a hundir lentamente, lo que permitirá separarlos y extraerlos en grupos
de nematodos grandes, medianos, pequeños y muy pequeños al hacerlos pasar por
tamices nematológicos de diferentes tamaños de diámetro de poro.
Es un método rápido y fácil pudiendo obtenerse las muestras con nematodos

en 10 a 30 minutos. Pero se tiene el inconveniente de que las muestras quedan turbias
complicando su observación para identificarlos y cuantificarlos. Además se indica que
quedan sin recuperarse más de la mitad de nematodos en la muestra de suelo
utilizada. (Taylor, A.L. 1968).
172
- Tamices nematológicos (USA STANDARD TEST SIEVE) de 500, 350, 175, 100 y 50
micras de diámetro de poro.
- Dos recipientes (baldes), preferentemente de plástico de 5 o 10 litros de capacidad.
- Una espátula o agitador de 40 cm de largo por 2,5 cm de ancho.
- Cuatro vasos de 500 ml de capacidad de preferencia de plástico.
- Una pizeta de 250 ml de capacidad.
2.2 Procedimiento.
1. Colocar 100 cm3 de suelos de la muestra a analizar en el balde 1, agregar 2 l

de agua limpia de caño y agitar con la espátula o agitador y dejar reposar la
suspensión por 30 a 60 segundos para que sedimenten las partículas de suelo y los
nematodos queden suspendidos en el agua.
2. Pasar la suspensión conteniendo los nematodos a través del tamiz de 500

micras sobre el balde 2. Añadir 1 l de agua más al balde 1 y repetir el paso 1.
3. Agitar la suspensión que contiene el balde 2 y pásela lentamente por el tamiz

de 350 micras sobre el balde 1. Agregando 1 lt de agua sobre el suelo del balde 2
repita esta operación por segunda y tercera vez y deje limpio el balde 2.
4. Los nematodos que quedaran en el tamiz de 350 micras serán los grandes
(ejemplo Xiphinema sp). Para extraerlos enjuagar el tamiz con una pizeta y recogerlos
en un vaso que se llamara 1. Dejar limpio el tamiz de 350 micras.
5. Agitar la suspensión que quedo en el balde 1 y pasarla lentamente por el

tamiz de 175 micras sobre el balde 2 de la misma manera y número de veces que se
indicó en el paso 3. Deje limpio el balde 1.
6. Lo que queda en el tamiz de 175 micras son los nematodos medianos

(ejemplo Helicotylenchus sp). Para extraerlos enjuague el tamiz con una pizeta y
reciba la suspensión en un vaso que se llamara 2. Deje limpio el tamiz de 175 micras.
7. Agitar la suspensión que quedo en el balde 2 del paso 5 y pásela lentamente

a través del tamiz de 100 micras sobre el balde 1 de la misma manera y número de
veces como en el paso 3. Deje limpio el balde 2.
173
8. Lo que queda en el tamiz de 100 micras son los nematodos pequeños

(ejemplo Rotylenchulus sp). Para extraerlos enjuague el tamiz con una pizeta y reciba
la suspensión en un vaso al que llamaremos 3. Deje limpio el tamiz de 100 micras.
9. La suspensión del balde 1 del paso 7 se agita y se pasa lentamente a través

del tamiz de 50 micras sobre el balde 2 de la misma manera y número de veces como
en el paso 3. Deje limpio el balde 1.
10. Lo que queda en el tamiz de 50 micras son los nematodos más pequeños y
juveniles. Para extraerlos enjuagar el tamiz con una pizeta y reciba la suspensión en
un vaso al que le llamaremos 4. Deje limpio el tamiz de 50 micras.
11. Los nematodos que quedan en los vasos 1, 2, 3 y 4 se observaran

directamente, pero si estuvieran turbias se pueden colocar en embudos Baermann con
filtro para clarificar las suspensiones (Ver figura 135)
Figura 135: Equipos utilizados en el método de Cobb o del tamizado o decantación (Shurtleff, M y Averre,
Ch. 2005)
174
3. Método de Centrifugación con azúcar.

Este método se basa fundamentalmente en los fenómenos de osmosis y
plasmólisis que ocurren en el cuerpo de los nematodos cuando son sumergidos en
una solución de mayor concentración osmótica (solución azucarada hipertónica) que la
del contenido interno de su cuerpo y que al ser sometidos a centrifugación se les
separara de las partículas de suelo y que seguidamente al hidratárseles
colocándoseles en agua de caño (solución hipotónica) se les podrán observar al
microscopio para su identificación y cuantificación.
Es un método rápido y fácil, el inconveniente es que se requiere de equipos

que no son fácilmente disponibles y que los nematodos recuperados casi no son útiles
para inoculaciones ni para preparaciones permanentes con ellos debido a que la
elevada concentración de azúcar los afecta.
- Centrifugadora con tubos de 100 a 200 ml.

- Tamices nematológicos de 500 y 44 micras de diámetro de poro.
- Recipiente graduado de 2 l.
- Espátula o agitador.
- Recipiente (balde) de 5 l.
- Vaso de 200 ml.
- Pizeta de 150 ml.
- Solución de azúcar al 50 % (0.5 kg azúcar / 1 l agua).
3.2. Procedimiento.
1. Coloque 100 cm3 del suelo a analizar en el recipiente graduado de 2 l y

completar con agua hasta 800 ml. Agitar bien con la espátula para que los nematodos
se suspendan en el agua. Agregue agua hasta completar los 2 l y agitar nuevamente
para facilitar la separación y suspensión de los nematodos en el agua.
2. Dejar reposar por 10 segundos para que sedimenten las partículas de suelo
más grandes y pase la suspensión a través del tamiz de 500 micras sobre el recipiente
de 5 l. Elimine los restos que quedan en el tamiz de 500 micras y déjelo limpio.
175
3. Agite con una espátula la suspensión que recibió en el recipiente de 5 l, deje

reposar por 10 segundos y pase la suspensión a través del tamiz de 44 micras.
Mediante una corriente suave de agua, concentre el suelo con los nematodos en un
lado del tamiz de 44 micras y con una pizeta recogerlos en el vaso de 200 ml.
4. Pase la suspensión al tubo de la centrifugadora. Si es necesario completar

con agua hasta llenar el tubo. Centrifugue a 1750 rpm (revoluciones por minuto)
durante 4 minutos. Los nematodos con el suelo quedaran en el fondo del tubo y en la
superficie del agua restos orgánicos. Elimine el agua y los restos orgánicos.
5. Al mismo tubo que contiene el suelo con los nematodos agregue una
solución de azúcar al 50 % hasta la mitad del tubo. Agite con una varilla de vidrio para
suspender el suelo y los nematodos. Llene el tubo con la solución azucarada y
centrifugue a 1750 rpm durante 30 segundos. Los nematodos quedan flotando en la
solución de azúcar y las partículas de suelo en el fondo del tubo.
6. Pase la solución de azúcar con los nematodos del tubo de la centrifugadora

por el tamiz de 44 micras e inmediatamente enjuáguelos con agua corriente para
eliminar el azúcar y evitar que los nematodos se plasmolizen. Concentre los
nematodos en un lado del tamiz de 44 micras. Con una pizeta recoja los nematodos en
una plaquita petri. Los nematodos estarán listos para su observación, identificación y
cuantificación bajo el microscopio (Ver figura 136)
Figura 136: Método de centrifugación con azúcar para extracción de nematodos
176
4. Método de la botella.
Los nematodos parásitos de plantas hembras que forman quistes, al final de su
ciclo de vida quedan en los suelos convertidos en diminutos quistes de color marrón u
oscuros. Casi al final de su ciclo de vida, se ven como puntitos blanquecinos de un
tamaño aproximado de 1 mm adheridos a las raíces de las plantas hospederas, color
que va cambiando a amarillo, marrón y oscuro. Posteriormente estos quistes llenos de
huevos se desprenderán de las raíces quedando en los suelos siendo difícil
diferenciarlos. Por lo que será necesario adoptar algún método para su separación,
extracción y cuantificación.
Tal vez el método más sencillo y práctico que pudiera utilizarse directamente
en campo con resultados inmediatos aprovechando la capacidad de flotar que tienen
los quistes sea el método de la botella, para lo cual se deberán tomar en campo
submuestras de suelos preferentemente secos hogenizarlas y tomar una muestra de
más o menos 100 gramos depositarla en una botella, agregar agua, agitar y los quistes
y materia orgánica flotaran (Scurrah, M. 2008).
En Ica, Perú no se han reportado nematodos que formen quistes, pero como
una referencia se describirá el Método de la” botella”, un método simple y sencillo para
la separación y extracción de nematodos que forman quistes aunque su eficiencia de
extracción en considerada baja (Magunacelaya, J.C. y Dagnino, E. 1999).
4.1. Materiales mínimos
- Una botella de vidrio blanco de 500 ml.

- Una placa petri.
- Papel toalla blanco o discos de papel de filtro blanco.
- Un contómetro.
- Un vaso 100 ml
- Un pincel de punta fina.
- Una lupa de bolsillo o microscopio de disección
4.2. Procedimiento.
1. Medir y depositar en la botella de vidrio 50 cm3 del suelo a analizar

homogenizado y secado a temperatura ambiente bajo sombra previamente.
177
Seguidamente agregar agua a la botella hasta un tercio de su volumen y agitar

vigorosamente. Luego vuelva agregar agua hasta que alcance el borde de la botella.
2. Deje reposar la botella por 1 o 2 minutos para que el material pesado se

decante y el liviano flote.
3. El material liviano que se encuentra flotando en el cuello de la botella estará

conformado por tejido vegetal, algunas semillas, esporas de hongos y los quistes
secos. Todo este material debe ser vaciado sobre un trozo de papel toalla blanco,
4. A simple vista o haciendo uso de una lupa de bolsillo o bajo el microscopio

de disección si existieran podrán apreciar los quistes que pueden tener diferentes
formas (de gobo, de limón rugoso, de huevo, etc) según sea el género de nematodo.
5. Para cuantificar los quistes se requiere que el papel toalla que contiene los
quistes y demás material liviano que floto se seque a temperatura ambiente.
Seguidamente verter sobre un plato de petri que contiene un disco de papel de filtro o
papel toalla blanco y con la ayuda de un pincel fino y húmedo y contómetro bajo el
microscopio de disección contabilizar los quistes.
28.4 TÉCNICAS DE EXTRACCIÓN DE NEMATODOS DESDE

TEJIDOS
Estas técnicas están referidas a la metodología que podría seguirse para la
separación y extracción de los nematodos endoparásitos de las partes subterráneas o
también de los parásitos de las partes aéreas. Dentro de estas técnicas se podría
destacar. 1. Método del licuado o desintegrador, 2. Método de incubación y 3. Método
de hipoclorito de sodio. (Taylor, A.L. 1968, Canto, M. 1986, Magunacelaya, J.C. y
Dagnino, E. 1999).
1. Método del licuado o desintegrador

Este método utiliza una licuadora o desintegrador, la que posee un motor
eléctrico en posición vertical y está provisto de pequeñas cuchillas que giran en un
recipiente.
178
- Una licuadora
- Un vaso de 200 ml
- Tamices nematológicos de 250 y 45 micras de diámetro de poro
- Una pizeta de 100 a 200 ml.
- Una plaquita petri de plástico de 5 cm de diámetro.
1.2 Procedimiento.
1. Se coloca en el recipiente de la licuadora entre 2 a 5 gramos de tejido

vegetal con 100 cm3 de agua, se coloca su tapa y se hace funcionar el motor por 10 a
30 segundos a velocidad moderada.
2. La mezcla licuada se hace pasar se hace pasar por el tamiz de 250 micras
dispuesto sobre el tamiz de 45 micras y se lava suavemente con una corriente de
agua.
3. Se desecha los residuos del tamiz de 250 micras y los residuos en el tamiz
de 45 micras con una pizeta se lavan y se vierten en un vaso o en una plaquita petri
con líneas paralelas demarcadas a 2 o 3 ml quedando listos los nematodos para ser
observados bajo el microscopio de disección (Ver figura 137)
179
Figura 137: Método del licuado o desintegrador para extracción de nematodos. A.- Licuado de tejidos y
nematodos, B.- Lavado y colección de tejidos y nematodos (Taylor, A.L. 1968)
2. Método de incubación.
Este método se utiliza preferentemente cuando se trata de examinar un gran
número de muestras de raíces o tejidos.
- Un frasco de boca ancha con tapa hermética de 100 a 200 ml.

- Una pizeta de 100 a 200 ml.
2.2. Procedimiento.
1. Las raíces se lavan con cuidado para quitarles las partículas de tierra y
mientras están todavía húmedas se colocan en frascos pequeños para evitar la
evaporación del agua, pudiéndoseles agregar agua hasta cubrir parcialmente las
raíces.
2. El recipiente se deja en reposo durante una noche o varios días (4 a 7).
180
3. Transcurrido el tiempo dispuesto, se le agrega agua si no lo hubiera hecho

antes y se agita el frasco con el agua y el contenido (agua + raíces) se vierte sobre los
tamices de 250 y 45 micras dispuestos en este orden y se lavan las raíces con
cuidado.
4. Se desechan las raíces del tamiz de 250 micras y los residuos retenidos en
el tamiz de 45 micras se colectan con una pizeta y se depositan en un vaso o en la
plaquita petri para ser examinados los nematodos bajo el microscopio de disección
(Ver figura 138)
Figura 138: Método de incubación para extracción de nematodos (Taylor, A.L. 1968).
3. Método de hipoclorito de sodio.

Este método es utilizado mayormente para separación y extracción de huevos
de Meloidogyne sp con fines de trabajos de investigación, como por ejemplo para
cuantificar su reproducción en determinadas especies de plantas hospederas.
Este método se basa en la utilización de una solución de hipoclorito de sodio al

0.5 o 1.0%, que tiene la propiedad de disolver la masa de huevos en la que estos se
encuentran y liberarlos para así cuantificarlos. Tiene el inconveniente de que si los
181
huevos se mantienen en esta solución de hipoclorito de sodio por más de 4 minutos,

se puede afectar su viabilidad y dejarlos inservibles.
- Un microscopio de disección.
- Un frasco de boca ancha con tapa hermética o una licuadora.
- Una solución de 0.5 o 1.0 % de hipoclorito de sodio.
- Una pizeta de 100 o 200 ml.
- Un vaso de 200 ml.
- Una pipeta de 10 ml.
3.2. Procedimiento.
1. Colocar 5 gramos de raíces noduladas en el envase con tapa hermética.

Agregar una solución de hipoclorito de sodio al 0.5% en volumen que cubra el tejido
vegetal. Tapar el envase y agitar vigorosamente por 3 minutos. También se puede
licuar las raíces a baja velocidad por 15 segundos dos veces con un intervalo de 15
segundos.
2. Pasar la mezcla agitada o licuada por los tamices de 180 y 38 micras

dispuestos en ese orden y se procede a lavarlas con abundante agua para eliminar la
solución de hipoclorito de sodio.
3. Descartar las raíces retenidas en el tamiz de 180 micras. Los huevos

retenidos en el tamiz de 38 micras se juntan en un lado del tamiz con agua corriente
con una pizeta y se depositan en un vaso.
4. El vaso conteniendo los huevos se enraza a 100 ml con agua corriente. Se

homogeniza la solución del vaso que contiene los huevos con un burbujeador o algo
similar y se sacan 2 muestras alícuotas de 10 ml cada una en plaquitas petri
demarcadas con líneas paralelas.
5. Se procede al conteo de huevos de las 2 muestras alícuotas bajo el

microscopio de disección con la ayuda de un contómetro. Se promedian los dos
valores de las dos contadas y se determina el número de huevos por gramo de raíces
(Ver figura 139).
182
Figura 139: Método de hipoclorito de sodio para extracción de huevos de M. incognita. (Varas, N. 2011).
28.5 IDENTIFICACIÓN Y CONTADAS DE NEMATODOS
1. Identificación de nematodos.
Los avances tecnológicos como el de disponer del MER (Microscopio
Electrónico de Rastreo), o el uso de técnicas moleculares tales como métodos
serológicos de ELISA (Enzime Inmunosorbent Assay) o también técnicas usando
anticuerpos monoclonales de PCR (Polimerase Chain Reaction), o electroforesis de
proteínas y otras técnicas bioquímicas han introducido la posibilidad de una
identificación más precisa de los nematodos a nivel de especies y subespecies.
(Shurtleff, M.C. y Averre, Ch. W. 2005) (Ver figura 140)
Como no es posible contar con equipos, personal especializado y recursos

económicos en todos los lugares donde se tengan problemas con los nematodos
parásitos de plantas, se mencionaran referencias que podrían ayudar a identificar a los
nematodos a nivel de género utilizando claves taxonómicas que tienen como base las
183
características morfológicas y anatómicas de las hembras adultas y algunas de los

estadios machos y juveniles.
Para una persona no entrenada, todos los nematodos parecerán similares y

solo a través de un minucioso examen de las diferencias entre especies podrán ser
apreciadas. Por estas razones tales diferencias no podrán ser reconocidas sin algún
conocimiento de la morfología, anatomía y biología de los nematodos. (Stirling, G.,
Nicole, J., y Reay, F. 2002)
Como se recordará por lo comentado en la morfología, anatomía y biología de

los nematodos, estos son gusanitos microscópicos de cuerpo cilíndrico de menos de
0.5 a más de 2.0 mm de longitud. Sin embargo ciertas especies cambian su forma
durante su desarrollo perdiendo esta forma de gusano.
Su cuerpo está cubierto por una cutícula sin vida, transparente y flexible que
tiene la función de protección. Debajo de ella está la hipodermis que da origen a la
cutícula y más al interior una capa muscular que le da el movimiento ondulatorio al
nematodo.
Típicamente su ciclo de vida pasa por 6 estadios: 1 de huevo, 4 estados

juveniles y 1 estado adulto. Los estados juveniles y adultos están separados por 4
mudas. En la mayoría de los nematodos parásitos de plantas, la primera muda ocurre
dentro del huevo para producirse el segundo estado juvenil. El adulto puede ser
fácilmente identificado por la presencia de su sistema reproductivo. La hembra
contiene 1 o 2 espermatecas donde es almacenado el esperma. Los machos pueden
ser fácilmente reconocidos por la presencia de su aparato copulador llamado espícula.
El sistema reproductor del macho consiste de 1 o 2 testículos, una vesícula seminal y
un vaso deferente que conduce a la cloaca.
Las características morfológicas más utilizadas en el uso de las claves

taxonómicas son: Estructura de la denominada cabeza que está formada por los
labios, los tipos de estiletes, las formas de colas y los tipos de esófagos. De manera
que con el conocimiento básico de las características morfológicas, anatómicas y
biológicas ya mencionados en los capítulos anteriores se podrá hacer uso de algunas
de las claves taxonómicas para la identificación de los nematodos, como por ejemplo
la que indica Strirling, G., Nicole, J. & Ready, F. 2002 ( Ver tabla 10).
Se sugiere, de que cuando se estén identificando nematodos a bajos aumentos

(40 X) y se tenga dudas sobre alguna característica morfológica de los géneros de
184
nematodos extraídos se pesquen algunos ejemplares bajo el microscopio de disección

y se colecten en una gota de agua en un portaobjeto, luego se les coloque sobre la
gota un cubre objeto y se observen en el microscopio compuesto a mayores aumentos
(100 X, 400 X, 800 X) y se aclaren las dudas (Ver figura 141)
Para la pesca de nematodos bajo el microscopio de disección, se podrá utilizar

por ejemplo un palillo de bambú de 10 cm con punta fina al que se le ha pegado una
pestaña con esmalte de uñas. Se ubica al nematodo a pescar en medio del campo
visual y con la pestaña bajo el microscopio se va levantando al nematodo con una
mano y con la otra se va moviendo el micrométrico del microscopio conforme se va
levantando al nematodo hasta verlo en la superficie del agua, luego colocando la
pestaña debajo del nematodo se le extrae y se le deposita sobre la gota de agua en el
portaobjeto. Luego se verificara la presencia del nematodo en la gota de agua.
Figura 140: Técnica de electroforesis para la identificación de especies de Meloidogyne (Varas, N. 2016).
185
Figura 141: Muestra conteniendo nematodos extraídos de suelos para su identificación y cuantificación
(Espino, R. 2010)
186
Tabla 10: Clave para la identificación de géneros de nematodos de plantas importantes

en Australia (Stirling, G., Nicol, J. y Reay, F. 2002).
Esta clave no incluye a todos los géneros registrados en Australia. No están incluidos
géneros que son pocos conocidos o raramente encontrados en suelos cultivados. Ya
que la clave está basada en los adultos, ella no incluye estados infectivos, tales como
J2 de géneros endoparásitos sedentarios.
< : menor que, > : mayor que, ± : más o menos
1 a. Nematodos en follaje de plantas, semillas o bulbos…………………………………2.
1 b. Nematodos en suelos y/o raíces……………………………………………………....4.
2 a. Hembra de cuerpo gordo, en forma de espiral cuando muerta………..…Anguina.
2 b. Hembra delgada, recta o ligeramente curvada cuando muerta…………..………3.
3 a. Bulbo medio grande, casi ocupa el ancho del cuerpo, cola con mucro, macho con
espícula en forma de espina…………………………………………...… Aphelenchoides.
3 b. Bulbo medio no ocupa el ancho del cuerpo, cola sin mucro, machos con espículas
delgadas curvadas…………………………………………………….………....Ditylenchus.
4 a. Nematodos encontrados en raíces…………………………………………………..5.
4 b. Nematodos encontrados en suelos……………………………….…………………13.
5 a. Hembras maduras, hinchadas y sedentarias en raíces……..……………………..6.
5 b. Hembras maduras vermiformes, migratorias en raíces……………………………10.
6 a. Hembras maduras blancas muy hinchadas, con forma de limón o pera, algunas
veces esféricas, cola ausente……………………………………………………..…………7.
6 b. Hembras maduras parcialmente ensanchadas, forma de riñón a ensanchada

irregular, cola presente……………………………………………………………….………9.
6 c. Hembras maduras más o menos en forma de salchicha, 0.55-0.9 mm de largo,

región del cuello delgada, labios de la vulva salientes; v = 51-61%; generalmente un
187
huevo grande (90 x 60 micras) en el útero; matriz gelatinosa presente; cola

puntiaguda………………………………….…………………………………….…Achlysiella.
7 a. Hembras sobrantes blanquecinas, con patrón perineal terminal opaco a amarillo o

marrón anaranjado, masas gelatinosas conteniendo huevos……………Meloidogyne.
7 b. Hembras blancas al principio, luego marrón oscuro cuando muere, formando

quistes los que contienen huevos, no masas de huevos fuera de la hembra; superficie
del quiste con patrón de encaje o zigzag………………………………………………...8.
8 a. Hembra forma de limón, con terminal cónico, hendidura vulvar hasta 60 micras,
largo puente vulvar y sellado generalmente presente…………………….…Heterodera.
8 b. Hembra esférica, cono terminal ausente; hendidura vulvar < 15 micras; área
tuberculada cerca de la vulva; puente bajo y bullas generalmente
ausentes………………………………………………………………….………….Globodera.
9 a. Hembras maduras en forma de riñón; huevos en matriz gelatinosa; glándulas

esofageales superponen al intestino, poro excretor anterior, ± glándulas opuestas; dos
ovarios, cola corta, puntiaguda; ocurre principalmente en los trópicos y subtrópicos
………………………………………………………………………..……….....Rotylenchulus.
9 b. Hembras maduras muy curvadas ventralmente; huevos en matriz gelatinosa;

bulbo basal contiguo al intestino, poro excretor muy posterior, justo anterior a la vulva,
65-85 % del tamaño del cuerpo, un ovario, saco postvulval ausente, terminal de la cola
conoide redondeada……………………………………………………………..Tylenchulus.
10 a. Hembras con dos ovarios oponiéndose…………………………..……………..11.
10 b. Hembras con un ovario………………………………………………….……………12.
11 a. Al menos un núcleo de la glándula esofágica anterior a u opuesto a la válvula

esófago intestinal bien desarrollado; deridios presentes; cola del macho con
contracción ventral justo anterior al terminal hialino; Bursa envolviendo hasta el final de
la cola………………………………………………………………………....Pratylenchoides.
11 b. Todos los núcleos de las glándulas esofágicas posteriores a la unión esófago

intestinal; deridios ausentes; cola del macho sin contracción ventral; bursa usualmente
no se extiende hasta el final de la cola…………………….………………….Radopholus.
188
12 a. La glándula esofágica más larga se superpone al intestino ventralmente

…………………………………………………………………………………..…Pratylenchus.
12 b. La glándula esofágica más larga se superpone al intestino

dorsalmente………………………………………………………………..…..Radopholoides.
13 a. Esófago dorylaimido, sin bulbo medio; estilete sin nódulos prominentes; juveniles
con estiletes funcionales y de reemplazo………………………………………………..14.
13 b. Esófago tylenchido, bulbo medio presente; estilete generalmente con nódulos

notorios, estilete de reemplazo no presente en juveniles…………………………….16.
14 a. Nematodos < 1 mm de largo, en forma de cigarro; estilete curvado; ano

subterminal………………………………………………………………...….Paratrichodorus.
14 b. Nematodos con más de 1.3 mm de largo, delgado en relación a su grosor;

estilete derecho, muy largo, ano no terminal…………………………………………….15.
15 a. Anillo guía situado en posición posterior; base del estilete (odontóforo) con
rebordes……………………………………………………………………..………Xiphinema.
15 b. Anillo guía situado en posición anterior; base del estilete sin rebordes o
nódulos…………………………………………………………………………Paralongidorus.
16 a. Hembras con dos ovarios opuestos………………………………….……………17.
16 b. Hembras con un ovario………………………………………………………………34.
17 a. Estilete > 30 micras de largo…………………………………………………………18.
17 b. Estilete < 30 micras de largo……………………………………………..………….20.
18 a. Nematodos adultos < 2 mm de largo; región labial no estriada; estrías laterales

tenues o ausentes…………………………………………………………………Morulaimus.
18 b. Nematodos adultos > 2 mm de largo; región labial con 4 estrías longitudinales;

canales laterales gruesos y llamativos…………………………………………………..19.
19 a. Campo lateral con solo 1 línea similar a un surco; raro en

Australia………………………………………………………………………….Belonolaimus.
19 b. Campo lateral con 4 líneas, poco común…………………………………..Ibipora.
189
20 a. Nematodos en espiral en forma de C cuando están muertos; < 1.2 mm de

largo………………………………………………………………………...………………….21
.
20 b. Nematodos rectos o ligeramente curvados ventralmente u ondulados cuando

están muertos…………………………………………………………………………...……25.
21 a. Glándulas esofageales que se superponen .al intestino en 3 lóbulos………22.
21 b. Glándulas esofageales en el bulbo basal piriforme o redondeado colindando con

el intestino……………………………………………………………………...……………..30.
22 a La Glándula esofágica más larga se superpone

ventralmente…………………………………………………………….…….Helicotylenchus.
22 b. La glándula esofágica más larga se superpone dorsalmente……….….…….23.
23 a. Fasmidios muy pequeños…………………………………………….…Rotylenchus.
23 b. Fasmidios grandes, como un lente, a menudo ligeramente amarillento……24.
24 a. Fasmidios en o cerca del ano, cerca u opuestos; nódulos del estilete

redondeados…………………………………………………………………….Scutellonema.
24 b. Fasmidios cerca de la vulva, 1 anterior o 1 posterior, si ambos están posterior a

la vulva, entonces muy anterior al ano, no opuesto entre sí; nódulos del estilete en
forma de tulipan, con proyecciones hacia adelante……………..…………Hoplolaimus.
25 a. Glándulas esofágicas en bulbo basal piriforme o redondeado que colindan con el

intestino………………………………………………………………………………………26.
25 b. Glándulas esofágicas que se superponen al intestino…………………………27.
26 a. Campo lateral con 2-5 líneas…………………………………..…Tylenchorhynchus.
26 b. Campo lateral con 2-8 líneas…………………………………………….….Merlinius.
27 a. Región labial redondeada, resaltada…………………………..…..…Telotylenchus.
27 b. Región labial más o menos continua con el contorno del cuerpo……………28.
28a. La glandula esofageal más grande se superpone

ventralmente………...........................................................................…… Zygotylenchus.
190
28 b. La glándula esofageal más grande superpone dorsalmente………………….29.
29 a. Al menos un núcleo de la glándula esofágica anterior a, o frente a la válvula

esofágica intestinal bien desarrollada; deridios presentes ; cola del macho con
contracción ventral justo anterior al termino; bursa envolviendo el extremo hialino de la
cola…………………………………………………………………………….Pratylenchoides.
29 b. Todos los núcleos de la glándula esofágica posteriores a la unión esófago

intestinal; deridios ausentes; cola del macho sin contracción ventral; bursa por lo
general no se extiende al final de la cola………………….…….Radopholus/Achlysiella*
*Achlysiella está separada de Radopholus principalmente porque la hembra madura es

ensanchada y sedentaria (ver 6 c).
30 a. Poro excretor situado posteriormente, 65-85 % de la longitud de su

cuerpo……………………………………………………………………………...Tylenchulus.
30 b. Poro excretor situado anteriormente, ± opuesto al istmo o glándulas

esofageales……………………………………………………………………………..…….31.
31 a. Cola conoide o puntiaguda, no filiforme…………………………………………..32.
31 b. Cola puntiaguda, larga y filiforme…………………………………………..……….33.
32 a. Estilete > 30 micras de largo; nematodos pequeños, en forma de C cuando están

muertos, cuerpo generalmente más estrecho después de la
vulva…………………………………………………………………………………Gracilacus.
32 b. Estilete 13-30 micras de largo; nematodos pequeños, en forma de C cuando

están muertos, cuerpo generalmente más estrecho después de la
vulva………………………………………………………………………..……Paratylenchus.
32 c. Estilete < 13 micras de largo; nematodos de tamaño mediano, recto o

ligeramente curvado cuando está muerto…………………………..…………Ditylenchus.
33 a. Nematodos < 1.5 mm de largo, estilete < 40 micras de

largo…………………………………………………………………………...………Filenchus.
(También formas relacionadas: Psilenchus, Costelenchus, Cephalenchus, etc.)
33 b. Nematodos > 1.3 mm de largo, estilete > 65 micras de

largo……………………………………………………………..……………………Tylodorus.
191
34 a. Hembra con doble cutícula (más notable en la región de la cola…………..…35.
34 b. Hembra con única cutícula (o doble cutícula no observada)…………….…….36.
35 a. Estuche a menudo suelto; región labial a menudo como una cúpula; nódulos del
estilete redondeados; cutícula externa con campo lateral, juveniles con doble
cutícula………………………………………………………………………Hemicycliophora.
35 b. Estuche ajustado, la región de los labios no suele ser similar a una cúpula,
nódulos del estilete en forma de ancla; campo lateral ausente en hembra; juveniles con
cutícula única estriada…………………………………………….…Hemicriconemoides
36 a. Glándulas esofágicas en bulbo basal piriforme o redondeado, intestino

colindante……………………………………………………………………………………..37.
36 b. Glándulas esofágicas superponiendo al intestino………………………….……43.
37 a. Cutícula gruesa, anulación visible como anillo, istmo muy corto, ancho, visible
solo como un estrechamiento entre un bulbo medio grande y un bulbo basal más
pequeño……………………………………………………………………………………….38.
37 b. Cutícula y anulación no como la anterior; istmo distinto, estrecho……………..42.
38 a. Hembra con doble cutícula, juvenil con cutícula individual

estriada……………………………………………………………………Hemicriconemoide.
38 b. Hembra con cutícula simple; juveniles con o sin estrías……………….……...39.
39 a. Hembras con estrías, en filas, alternas o como flecos; juveniles también

estriados, pero estrías diferentes de las hembra………..Ogma/Pateracephalonema.
39 b. Hembras sin estrías; juveniles con o sin estrías……………………….………..40.
40 a. Ánulos de los labios más angostos que los ánulos siguientes del cuerpo;
pequeños lóbulos submedianos se proyectan desde la superficie anterior de la región
labial; juveniles con tenues ánulos………………………Criconemella/Macroposthonia.
40 b. Región labial con 1 o 2 ánulos, expandido, más ancho y no convergente de los

siguientes ánulos corporales; lóbulos submedianos ausentes…………….…………41.
41 a. Nematodos muy pequeños, generalmente en forma de C; primeros ánulos como

discos; juveniles no estriados…………………………………….……..Discocriconemella.
192
41 b. Nematodos ligeramente curvados generalmente en forma de C, primer anulo

expandido, desplazado del cuerpo; labio anterior de la vulva generalmente
sobresaliendo la vulva; juveniles estriados………….….Criconema/Nothocriconema.
42 a. Cola conoide o puntiaguda, no filiforme………………………………………….30.
42 b. Cola puntiaguda, larga y filiforme…………………………………………………..33.
43 a. Cola disminuyendo, con mucro o terminación bruscamente

puntiaguda…………………………………………………………………………..………..44.
43 b. Cola conoide, terminación conoide o redondeada…………….………….…….45.
44 a. Bulbo medio grande, casi llenando el ancho del cuerpo; cola con mucro; macho
con espícula en forma de espina…………………………………………Aphelenchoides.
44 b. Bulbo medio no llena el ancho del cuerpo; cola sin mucro; espícula delgada,
arqueada………………………………………………………………….……….Ditylenchus.
45 a. Glándula esofageal más larga superpone ventralmente…………Pratylenchus.
45 b. Glándula esofageal más larga superpone dorsalmente……………….…...….46.
46 a. Nódulos del estilete en forma de tulipán, con proyecciones a la parte anterior;

estilete > 20 micras; región labial del macho asimétrica……………….Hoplotylenchus.
46 b. Nódulos del estilete redondeados, sin proyecciones a la parte anterior; estilete <
20 micras; región labial del macho simétrica……………….……………..Radopholoides.
2. Procedimiento de conteos de nematodos.

Para los conteos de nematodos será necesario contar con un microscopio
compuesto o de disección con magnificación de cerca de 40 X (4 X objetivo
combinado con 10 X ocular), siendo preferible un microscopio compuesto con
magnificación adicional, por ejemplo 10 X objetivo combinado con 10 X ocular y con
buena calidad de luz transmitida.
Después que los nematodos han sido extraídos de los suelos o de raíces,
deberán ser identificados y contados bajo el microscopio. Cuando hay muchos
nematodos en la suspensión, puede ser suficiente contar una pequeña porción de la
193
muestra y establecer la relación respectiva, pero cuando la población de nematodos es

baja, la suspensión deberá ser concentrada utilizando un tamiz nematológico de 25 a
50 micras de diámetro de poro y contar todos los nematodos presentes en la muestra.
Si la suspensión tuviera muchos nematodos, esta se puede llevar por ejemplo a

100 ml (mililitros) utilizando agua de caño, se agitara para homogenizarla, se tomaran
10 ml y se depositaran en una plaquita petri de plástico que ha sido demarcada
previamente con líneas paralelas equidistantes a 2 o 3 mm (milímetros).
Seguidamente se procede a identificar y contar los nematodos que se encuentran
entre las líneas paralelas bajo el microscopio compuesto o de disección utilizándose
un contómetro o similar. Luego se harán los cálculos respectivos expresándose
preferentemente en número de nematodos por 100 cm3 de suelos o por 10 g (gramos)
de raíces, según sea el caso.
3. Grupos de nematodos comunes en suelos.

La mayoría de muestras de suelos con cultivos, contienen nematodos parásitos
de plantas y de vida libre que se alimentan de hongos y bacterias, otros son omnívoros
y predatores. Se les ha agrupado en 5 grupos: 1. Tylenchidos, 2. Aphelenchidos, 3.
Dorylaimidos, 4. Mononchidos, y 5. Rhabditidods (Shurtleff, M.C. y Averre, Ch. W.
2005).
1. Los Tylenchidos, pertenecen al suborden Tylenchina, por lo que se les

denominan como Tylenchidos. La mayoría son nematodos parásitos de plantas y por
sus hábitos de alimentación casi todos ellos tienen estilete. La mayoría de Tylenchidos
tienen nódulos en la base del estilete en los que insertan músculos que les sirven para
extender o retraer el estilete. También presentan un bulbo medio muscular, el que al
contraerse producirá la ingestión de los alimentos desde las células de las plantas.
Dentro del grupo de los Tylenchidos hay un grupo de nematodos pequeñitos

que tienen estiletes cortos y delgados y de cola puntiaguda. Son comúnmente
encontrados en los suelos y se les da el nombre genérico de Tylenchus pero que en
realidad agrupa a varios géneros. Económicamente no son importantes y es poco
conocido su hábito de alimentación. Probablemente se alimenten de hongos pero
también pueden hacerlo de raíces y pelos absorbentes de plantas (Ver figuras 142 y
143).
194
2. Los Aphelenchidos, pertenecen al suborden Aphelenchina, por lo que se

les llaman como Aphelenchidos. Estos nematodos tienen un estilete con nódulos
pequeños, excepto en algunas especies que en la base de la columna del estilete es
hinchada o no tiene nódulos. Todos estos nematodos tienen un bulbo medio grande,
siendo esta característica la que la distingue al grupo para su diagnóstico, ejemplo
Aphelenchus. Algunos géneros son parásitos de plantas, por ejemplo Aphelenchoides
que son parásitos de las partes aéreas de las plantas, pero la mayoría de ellos se
alimentan de hongos por ejemplo el género Aphelenchus encontrados en las muestras
de suelos (Ver figura 144)
3. Los Dorylaimidos, son nematodos omnívoros y relativamente comunes en

las muestras de suelos. Usualmente tienen estiletes sin nódulos, que los usan para
alimentarse de hongos, algas y pequeños invertebrados tales como protozoarios,
rotíferos, enquitraidos y nematodos. No tienen bulbo medio, pero en vez de ello tienen
un esófago muscular cilíndrico de forma de botella. Ellos están entre los nematodos
más grandes del suelo de más de 2 mm de longitud y cuando se les ve bajo el
microscopio de disección el contenido de su cuerpo frecuentemente tiene un color
oscuro, ejemplo Dorylaimus. Unos cuantos géneros son parásitos de plantas por
ejemplo Xiphinema (Ver figura 145)
4. Los Mononchidos, son nematodos predadores. Su boca es ensanchada en

forma de copa y en su superficie contiene uno o más dentículos con los que cogen a
sus presas. Algunas especies consumen a sus presas completamente, mientras que
otras les succionan o absorben el contenido de sus cuerpos. El tamaño del diente de
la boca es fácilmente visible a baja magnificación, ejemplo Mononchus. Como en los
Dorylaimidos su esófago no tiene bulbo medio y tiene la forma cilíndrica (Ver figura 44)
5. Los Rhabditidos. Son nematodos que se alimentan de bacterias. Están

comúnmente en los suelos en alto número particularmente cuando está
descomponiéndose la materia orgánica. La forma cilíndrica de su estoma le permite la
ingestión de bacterias. Su esófago tiene la forma de una guitarra y es parecido al de
los nematodos parásitos de plantas, pero se pueden diferenciar porque no tienen
estilete, ejemplo Rhabditis (Ver figuras 45 y 146).
195
Figura 142: Grupo de los Tylenchidos, Tylenchorhynchus sp (fitoparasito) mostrando su estilete, extraídos
de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010)
Figura 143: Grupo de los Tylenchidos, Tylenchus sp (de vida libre) mostrando cola delgada, extraídos de
suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010)
196
Figura 144: Grupo de los Aphelenchidos, Aphelenchus sp (de vida libre) oviponiendo y mostrando su bulbo
medio desarrollado, extraídos de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010)
Figura 145: Grupo de los Dorylaimidos, Dorylaimus sp (omnívoro) mostrando su gran tamaño e intestino
oscuro, extraídos de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010)
197
Figura 146: Grupo de los Rhabditidos, Rhabditis sp (bacteriófago) mostrando la placa del bulbo basal y su
intestino oscuro, extraídos de suelos en Ica, Perú. (Espino, R. 2010)
198
Figura 147: Parte del Triptico del lanzamiento de las variedades de papa REICHE y UNICA (CIP 1998)
199
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30. INDICE DE NOMBRES CIENTIFICOS
Abelmoschus esculentus .................. 26 Discocriconemella........................... 192

Achlysiella............................... 188, 191 Discolaimus .................................... 134
Alaimus....................................... 41, 67 Ditylenchus ...22, 27, 28, 29, 31, 37, 73,
Allium sativum..................................... 129 79, 83, 86, 87, 88, 90, 93, 94, 97,
Ananas comosus .............................. 26 106, 110, 115, 117, 127, 129, 155,
Anatonchus..................................... 134 156, 187, 191, 193
Anguina ... 17, 29, 37, 79, 86, 87, 88, 92, Ditylenchus sp .................................. 39
155, 157, 187 Dolichodorus............................... 22, 29
Anguina sp........................................ 39 Dolichodorus sp ................................ 39
Anguina tritice..............17, 88, 155, 157 Dorylaimus...........22, 75, 134, 195, 197
Anphidulus........................................ 41 Eleusine............................................ 26
Aphelenchoides ..22, 28, 29, 86, 88, 93, Ficus carica ................................ 129, 130
155, 159, 187, 193, 195 Filenchus ........................................ 191
Aphelenchoides sp ........................... 39 G. rostochiensis .............................. 106
Aphelenchus.....22, 28, 29, 72, 85, 149, G.pallida ......................................... 106
195, 197 Globodera .....18, 22, 23, 27, 28, 29, 32,
Arachis hypogaea ..................... 26, 105 36, 37, 86, 90, 106, 117, 118, 133,
Arthrobotrys .................................... 134 156, 188, 200
Ascaris sp ......................................... 48 Globodera sp .................................. 132
Avena sativa ..................................... 26 Glycine max ...................................... 26
B. pilosa ............................................ 151 Gossypium barbadense......................... 104
Belonolaimus ...........22, 29, 74, 91, 189 Gossypium spp ................................. 26
Belonolaimus sp ............................... 39 Gracilacus....................................... 191
Beta vulgaris..................................... 26 Gracilariopsis lemaneiformis .. 148, 152,
Bidens pilosa .................. 147, 150, 204 153, 154, 202
Bursaphelenchus ............... 29, 78, 88, 94 Helicotychus sp................................. 37
Butlerius.......................................... 134 Helicotylenchus...23, 27, 28, 29, 33, 73,
Cajanus cajan ................................... 26 84, 85, 173, 190
Camellia sinensis.............................. 26 Helicotylenchus sp ............................ 39
Capsicum annuum............................ 26 Helicotylenchus spp .......................... 23
Carica papaya................................... 26 Hemicriconemoide .......................... 192
Cephalobus.......................................... 76 Hemicriconemoides .................. 28, 192
Chenopodium quinoa...................... 132 Hemicriconemoides sp ......................... 28
Cicer arietinum.................................. 26 Hemicycliophora .22, 28, 29, 72, 83, 85,
Citrus spp ......................................... 26 89, 110, 192
Cocos nucifera.................................. 26 Hemicycliophora sp........................... 39
Coffea spp ........................................ 26 Heterodera17, 27, 28, 29, 31, 37, 83, 86,
Colpomenia sinuosa148, 152, 153, 154, 115, 117, 155, 157, 188
202 Heterodera sp ................................... 39
Criconema/Nothocriconema............ 193 Hirschmanniella .................................. 29
Criconemella....................... 29, 85, 192 Hoplolaimus .................. 22, 29, 45, 190
Criconemoides.....22, 28, 29, 69, 73, 83 Hoplolaimus sp ................................. 39
Crotalaria spectabilis....................... 132 Hoplotylenchus ............................... 193
Cucumis melo ................................... 26 Hordeum vulgare .............................. 26
Dactylaria .......................................... 134 Ibipora............................................. 189
Dactylella ........................................ 134 Ipomoea batatas ....................... 26, 101
Dioscorea batatas............................. 26 Longidorus.......................... 29, 155, 158
Diplogaster................................... 76, 134 Longidorus sp ................................... 39
206
Lupinus mutabilis Sweet ................. 132 Pisum sativum..................................... 167

Lycopensicum esculentum.............. 148 Plectus ................................................ 75
Lycopersicon esculentum ......... 26, 102 Pratylenchoides ...................... 188, 191
M. graminis ....................................... 84 Pratylenchus .22, 23, 27, 28, 29, 30, 48,
M. hapla.......................................... 115 68, 78, 84, 86, 90, 110, 115, 117,
M. incognita 46, 47, 115, 135, 136, 137, 149, 189, 193, 201
138, 139, 148, 150, 151, 152, 153, Psidium guajava ............................... 26
154, 183 Psilenchus sp....................................... 28
M. javanica........................................... 52 Punctodera sp................................... 37
Macroposthonia sp.............................. 28 Punica granatum.... 104, 149, 161, 201,
Macrotrophurus .................................. 29 202
Manihot esculenta............................. 26 Pythium sp ...................................... 149
Many genera..................................... 26 Q. saponaria ................................... 149
Meloidodera ....................................... 29 Quillaja saponaria ................... 142, 149
Meloidogyne ...2, 17, 18, 19, 22, 23, 27, Radinaphelenchs cocophilus ............ 88
28, 29, 30, 36, 37, 41, 43, 48, 49, 58, Radinaphelenchus ...................... 37, 86
62, 63, 72, 78, 79, 81, 83, 84, 86, 89, Radinaphelenchus sp ....................... 37
90, 91, 96, 98, 100, 101, 102, 103, Radopholoides........................ 189, 193
104, 105, 106, 108, 110, 114, 117, Radopholus...27, 28, 29, 33, 78, 86, 90,
118, 119, 121, 122, 126, 129, 130, 95, 188, 191
132, 133, 135, 136, 143, 147, 148, Radopholus citrophilus...................... 78
149, 155, 156, 158, 161, 167, 170, Radopholus sp.................................. 39
181, 185, 188, 200, 201, 202, 203, Rhabditidos..................... 149, 195, 198
204, 205 Rhabditis.48, 55, 67, 68, 70, 72, 77, 84,
Meloidogyne incognita ............ 135, 148 110, 195, 198
Meloidogyne sp..........39, 132, 136, 170 Rhabditis sp ........................ 48, 70, 198
Meloidogyne spp............................... 89 Rhadinaphelenchus ............................. 29
Meloidogyne. ...........149, 200, 201, 204 Rhadopholus..................................... 72
Merlinius ......................................... 190 Rhizoctonia solani........................... 149
Mesocriconema sp............................ 39 Ricinus communis L........................ 148
Mesodorylaimus sp.............................. 28 Ricinus comunis...................... 132, 201
Mononchoides ................................ 134 Rotylenchulus23, 27, 28, 29, 33, 36, 79,
Mononchus ......67, 70, 71, 75, 134, 195 86, 91, 99, 149, 161, 174, 188
Morulaimus ..................................... 189 Rotylenchulus sp........................... 5, 39
Musa spp .......................................... 26 Rotylenchulus spp................. 23, 91, 99
Nacobbus18, 23, 27, 28, 29, 34, 37, 86, Rotylenchus ........................ 29, 107, 190
89 Rotylenchus sp ................................. 39
Nacobbus spp................................... 23 Saccharum officinarum ..................... 26
Nicotiana tabacum ............ 26, 100, 101 Scutellonema ............ 29, 45, 98, 99, 190
Nothocriconema sp.............................. 28 Secale cereale .................................. 26
Ogma sp ........................................... 39 Seinura ........................................... 134
Ogma/Pateracephalonema ............. 192 Setaria .............................................. 26
Oryza sativa...................................... 26 Solanum lycopersicum .......... 145, 146, 147
P. lilacinus ..................138, 139, 149, 162 Solanum melongena ......................... 26
Paecilomices lilacinus .... 135, 136, 142, Solanum tuberosum.................. 26, 105
149, 161, 162, 203 Sorghum bicolor................................ 26
Paralongidorus.......................... 36, 189 Sphaeronema...................................... 29
Paralongidorus maximus .................. 36 Sphaeronema sp............................... 39
Paratrichodorus ...29, 45, 90, 91, 96, 189 T. hartzianum.......................... 136, 137
Paratylenchus ................. 29, 36, 83, 191 Tagetes erecta........................ 142, 149
Paratylenchus sp .............................. 39 Tajetes patula ................................. 132
Patrylenchus sp ................................ 39 Telotylenchus.................................. 190
Pennisetum....................................... 26 Theobroma cacao ............................. 26
Phaseolus vulgaris ............... 120, 121, 122 Thornenema sp................................. 48
Trichoderma hartzianum ................. 136
207
Trichodorus...28, 37, 67, 68, 72, 74, 85, Tylenchus spp...................................... 28

115 Tylodorus........................................ 191
Trichodorus christie ............................. 28 U. papenfussii ................................. 148
Trichodorus sp ...................... 37, 39, 68 Ulva papenfussii .... 148, 152, 153, 154,
Trichodurus ........................................ 29 202
Tripyla............................................. 134 V. chlamidosporium ........................ 136
Triticum spp ...................................... 26 V. chlamydosporium ..................... 137, 138
Tylencholaimus sp ............................... 28 Verticillum chlamidosporum ............ 136
Tylenchorhynchus 23, 28, 29, 72, 85, 149, Vibrio tritice ....................................... 17
161, 190, 196 Vicia faba.......................................... 26
Tylenchorhynchus cylindricus ................ 28 Vigna unguiculata ............................. 26
Tylenchorhynchus sp............ 28, 161, 196 Vitis spp ............................................ 26
Tylenchorhynchus spp ...................... 23 Vitis vinifera .................................... 161
Tylenchorynchus sp.......................... 39 Xiphinema.....22, 23, 27, 28, 29, 32, 48,
Tylenchulus ..22, 27, 28, 29, 32, 36, 37, 58, 68, 69, 72, 74, 78, 85, 89, 90, 91,
78, 81, 86, 106, 108, 115, 117, 188, 106, 107, 117, 161, 170, 173, 189,
191 195
Tylenchulus sp.................................. 39 Xiphinema sp .................................... 39
Tylenchus ..................28, 149, 194, 196 Xiphinema spp .................................. 91
Tylenchus filiformis.............................. 28 Zea mays....................................... i, 26
Tylenchus sp ............................... 28, 196 Zygotylenchus................................. 190
208

Nematología agrícola guía 40

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UNIVERSIDAD NACIONAL SAN LUIS GONZAGA

Nematologia Agrícola Texto Guía

Autor: Ricardo Florentino Espino Caballero. Ing. Agrónomo. Magister Scientiae

Fotografías de estadios de Meloidogyne sp en cultivos de Ica tomadas al

ACERCA DEL AUTOR

Ricardo Florentino Espino Caballero,

En 1972 obtuvo el grado de Bachiller en

En 1973 laboró en el SINAMOS (Sistema

En 1979 ingreso a la docencia universitaria en la Facultad de Agronomía de la

Ha realizado trabajos de investigación y asesoramiento de tesis en diferentes

Internacional de la Papa) y obtenido logros como la evaluación en campo y

En el 2017 desarrollo la publicación “Nematología Agrícola Texto Guía”. Es

PROLOGO DEL AUTOR

Contiene conceptos y aspectos generales de lo que son los nematodos parásitos de

Esta publicación ha tenido como base la experiencia obtenida en los años

A la UNSLG (Universidad Nacional San Luis Gonzaga) por haberme acogido

Al Ph. D. Luís Valencia Valencia, ex profesor de la Facultad de Agronomía de

A mis alumnos, colegas universitarios y amigos de las diferentes

Al Ing. Cosme Quispe Villalba. Especialista en sanidad agraria en el SENASA

A Arturo Espino Maraví Ingeniero Civil y Christian Quispe Torres estudiante de

A mis padres Víctor Jesús y María Escolástica, a mi esposa Delia Justina, a

A mis Maestros, al Universo y a Dios.

ACERCA DEL AUTOR .................................................................................................. i

PROLOGO DEL AUTOR ..............................................................................................iii

ÍNDICE DE TABLAS ..................................................................................................... 4

2. RESEÑA HISTÓRICA DE LA NEMATOLOGÍA AGRÍCOLA .............................. 17

3. POSICIÓN TAXONÓMICA DE LOS NEMATODOS ............................................ 21

4. IMPORTANCIA DE LOS NEMATODOS PARÁSITOS EN PLANTAS ................ 23

5. GÉNEROS DE NEMATODOS PARÁSITOS DE PLANTAS IMPORTANTES ..... 27

6. MORFOLOGÍA Y ANATOMÍA DE LOS NEMATODOS....................................... 35

6.1. FORMAS Y TAMAÑOS DE LOS NEMATODOS........................................... 35

7. SISTEMA DIGESTIVO DE NEMATODOS........................................................... 41

8. SISTEMA REPRODUCTOR DE NEMATODOS .................................................. 48

8.1 SISTEMA REPRODUCTOR DE LA HEMBRA.............................................. 49

8.2 SISTEMA REPRODUCTOR DEL MACHO ................................................... 50

9. SISTEMA NERVIOSO DE LOS NEMATODOS. .................................................. 53

10. SISTEMA EXCRETOR DE LOS NEMATODOS .............................................. 56

11. CUBIERTA CORPORAL DE LOS NEMATODOS ........................................... 58

12. FORMAS DE ESTOMAS DE LOS NEMATODOS ........................................... 67

13. FORMAS DE ESÓFAGOS DE LOS NEMATODOS......................................... 71

14. CICLO DE VIDA DE LOS NEMATODOS ........................................................ 78

15. REPRODUCCIÓN DE LOS NEMATODOS...................................................... 83

16. GRUPOS DE NEMATODOS POR TIPO DE PARASITISMO .......................... 85

17. SÍNTOMAS Y SIGNOS POR NEMATODOS.................................................... 88

18. ALIMENTACIÓN DE LOS NEMATODOS...................................................... 109

19. FACTORES INCIDENTES EN EL DAÑO POR NEMATODOS...................... 113

20. RECONOCIMIENTO Y DIAGNOSIS DE ENFERMEDADES POR

21. CONTROL Y MANEJO DE NEMATODOS. ................................................... 123

22. CONTROL CULTURAL DE NEMATODOS ................................................... 125

23. CONTROL FÍSICO DE NEMATODOS........................................................... 127

24. CONTROL BIOLÓGICO DE NEMATODOS .................................................. 132

24. 1. REFERENCIAS DE CONTROL BIOLÓGICO DE Meloidogyne incognita EN

25. CONTROL QUÍMICO DE NEMATODOS ....................................................... 140

25. 1. REFERENCIAS DE RECURSOS NATURALES CON PROPIEDADES

26. CONTROL LEGAL DE NEMATODOS........................................................... 155

27. CONTROL INTEGRADO DE NEMATODOS ................................................. 160

27. 1 REFERENCIAS SOBRE EL CONTROL INTEGRADO DE NEMATODOS

28. TÉCNICAS NEMATOLÓGICAS COMPLEMENTARIAS DE UTILIDAD ........ 163

28.1 TÉCNICAS DE MUESTREOS DE SUELOS Y TEJIDOS............................ 163

28.2 CUIDADOS CON LAS MUESTRAS COLECTADAS................................... 168

28.3 TÉCNICAS DE EXTRACCIÓN DE NEMATODOS DESDE SUELOS ......... 169

1. Método del Embudo Baermann Modificado ................................................... 169

2. Método de Cobb ............................................................................................ 172