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Instituto de Biotecnologa de las Plantas. Universidad Central Marta Abreu de Las Villas. Carretera a
Camajuan km 5.5, Santa Clara, Villa Clara, Cuba.
RESUMEN
La produccin de papaya (Carica papaya L.) cada da cobra mayor importancia econmica a nivel mundial
debido a que se puede consumir como fruta fresca o procesarse para obtener otros productos en el rea
farmacutica, culinaria, mdica, industria cervecera y bebidas no alcohlicas. Sin embargo, la agricultura se
enfrenta a las series dificultades que supone el control de los virus que constituyen un importante grupo de
organismos patgenos para este cultivo. La obtencin de resistencia al Virus de la mancha anular de la
papaya constituye un rea de inters creciente pues las principales variedades comerciales de papaya son
susceptibles a esta enfermedad. Con este objetivo, la Ingeniera Gentica ha generado importantes resultados
y al mismo tiempo, ha introducido elementos nuevos en el planteamiento estratgico global del control. Este
trabajo resume las principales estrategias utilizadas para la obtencin de resistencia al Virus de la mancha
anular de la papaya durante las ltimas dos dcadas.
ABSTRACT
The papaya production acquires major economic importance all over the world every day. It is consumed as
fresh fruit or processed to obtain other products in the pharmaceutical, cooking, and medical industries and
in the brewing industry to obtain nonalcoholic drinks. Currently, Agricultural Science faces serious problems
such as plant virus control, which form an important group of pathogenic organisms. To obtain resistance to
the Papaya ringspot virus is an increasing interest area because main commercial varieties of papaya are
susceptible to this disease. Genetic engineering has achieved important results aimed to solve this problem
introducing new elements at the global strategic control. Our work summarizes the main strategies used to
obtain resistance to Papaya ringspot virus during the last two decades.
Contenido
INTRODUCCIN
GENERALIDADES DEL CULTIVO DE LA PAPAYA
Caractersticas botnicas
Origen y distribucin
Comercio
IMPORTANCIA ECONMICA
EFECTOS DEL PRSV
ESTRATEGIAS PARA EL CONTROL DEL PRSV
Mtodos convencionales
Resistencia derivada del patgeno
Transformacin de papaya con el gen de la CP
Expresin del gen de la protena de la cpsida
Silenciamiento postranscripcional de genes
La papaya (Carica papaya L.) es miembro de herbceo. Dentro del gnero Carica, la papaya
una pequea familia de dicotiledneas de porte es la nica especie con importancia econmica
196 Biotecnologa Vegetal Vol. 10, No. 4, 2010
Los virus de plantas constituyen un importante Este trabajo persigui como objetivo abordar
grupo de organismos patgenos. Los los principales avances que se han alcanzado
problemas asociados a virosis, dada su en la obtencin de variedades de papaya con
capacidad de afectar a cultivos de inters resistencia al Virus de la mancha anular de la
agrcola y las serias dificultades que existen papaya en las ltimas dos dcadas.
para su control, son uno de los principales retos
a los que se enfrenta la agricultura. GENERALIDADES DEL CULTIVO DE LA
PAPAYA
Las principales variedades comerciales de
papaya son susceptibles a numerosas Caractersticas botnicas
enfermedades virales, entre ellas, el Virus de
la mancha anular de la papaya (PRSV), est La papaya es miembro de la familia
considerada como la principal causa de la poca Caricaceae, una pequea familia de
duracin de las plantaciones e incremento del dicotiledneas consistente en cinco gneros de
costo de las producciones debido al uso de plantas herbceas. Carica es el mayor gnero
agroqumicos para su manejo. de esta familia con 21 especies distribuidas en
la zona subtropical desde el sur de Mxico
La identificacin y creacin de resistencia a las hasta Argentina y Chile.
principales virosis que afectan las plantas
cultivadas y el estudio de los mecanismos El desarrollo de la papaya es rpido y su vida
mediante las que estas operan, constituyen un es de aproximadamente dos aos, aunque
rea de inters creciente en las Ciencias puede vivir hasta 20. Presenta un solo tallo
Agrarias. Probablemente el avance en la de crecimiento erecto que termina en un
eficiencia de la lucha qumica contra otros manojo de hojas, que puede medir entre 2 y
patgenos de plantas, no es ajeno a una nueva 10 m de altura. Adems, el tallo es cilndrico,
situacin, en la que los virus, antes suave (esponjoso-fibroso), jugoso, de color
considerados patgenos menores, adquieren gris a caf grisceo, de 10 a 30 cm de
una importancia cada vez mayor. No existe algo dimetro y endurecido por la presencia de
parecido a un viricida con el que combatir con cicatrices grandes y prominentes. Las flores
xito las infecciones virales en las plantas, lo se producen en las axilas de los peciolos de
cual es un incentivo adicional para el trabajo las hojas. Las plantas son polgamas, con
en la bsqueda de fuentes y mecanismos de flores masculinas, femeninas o
resistencia. hermafroditas. Predominan las plantas
dioicas, que junto a las hermafroditas son las
La obtencin de resistencia artificial a virus de deseables en las plantaciones. Su
plantas mediante el empleo de la Ingeniera crecimiento es rpido (puede crecer 12
Gentica ha derivado en importantes pulgadas en un ao) y produce frutos
resultados, lo cual ha aumentado maduros entre los 9 y 12 meses de plantadas
significativamente las expectativas de xito en las semillas. Comercialmente, se plantan
la lucha contra las virosis y, al mismo tiempo, entre 1 500 y 2 500 plantas por ha, con una
ha introducido elementos nuevos en el produccin anual de 56 700 a 136 000 kg.ha-
1
planteamiento estratgico global de control, . Los frutos se cosecharon por uno a dos
tales como consideraciones aos; despus, los plantas dejan de ser
medioambientales, e incluso de salud pblica. econmicamente rentables (Gonsalves, 1998).
Wei y Wing, 2008). La descripcin ms antigua Japn los Estados Unidos de Amrica por
de esta especie es la del cronista Oviedo en medio de su produccin en Hawai (FAO, 2004).
1535, sealando su origen en la regin de
Panam (Muoz, 1983). El cultivo de la papaya IMPORTANCIA ECONMICA
se ha distribuido ampliamente a lo largo de
trpicos y subtrpicos (Davis, 1996; Wei y Las exportaciones mundiales del cultivo de
Wing, 2008). Se supone que sus semillas se papaya son una muestra de su importancia
distribuyeron por el Caribe y sureste Asitico para las economas de muchos pases
durante las exploraciones en el Siglo XVI, y subdesarrollados. Su alto rendimiento, valor
luego se extendi rpidamente a India, el nutritivo y por ser adems, uno de los pocos
Pacfico y frica (Villegas, 1997). Generalmente, frutales de produccin contina durante todo
no se considera que la papaya sea un cultivo el ao, lo convierten en una de las joyas de los
invasivo en ninguna regin del mundo (OECD, frutos tropicales. Es muy consumida de forma
2003), no obstante, existen evidencias que en fresca, en bebidas, dulces, como fruta
regiones de las Islas Marianas, la papaya puede deshidratada y sus frutos verdes se emplean
conformar hbitats desordenados (Space et al., en ensaladas (Villegas, 1997; Gonsalves et al.,
2000). No se conoce con precisin el momento 2007). Sus frutos son altamente codiciados a
en que este cultivo fue introducido a Cuba; se escala mundial, no solo por su valor nutritivo
piensa que haya sido por los espaoles en la ya que aportan vitamina A, C y E (Gonsalves,
etapa colonial (Pea et al., 1996). 1998; Duxbury, 2003; Gonsalves et al., 2009) y
como una buena fuente de calcio, potasio y
Comercio hierro (Nakasone y Paull, 1998; Gonsalves et
al., 2009), sino por las mltiples aplicaciones
Brasil, Mxico, India, Nigeria e Indonesia han que tiene en ramas de la industria farmacutica
sido de forma consistente los mayores y de alimentos por ser rica en papaina (con
productores durante los ltimos aos, con propiedades antibacterianas) y quimopapaina,
cerca del 70% de la produccin mundial. En el de donde se extrae el latex. La papaya es una
ao 2006 se alcanzaron valores superiores a hierba y tiene muchos usos baratos; las hojas
los 6 500 000 t, de las cuales Brasil aport el se usan a menudo para ablandar carnes y
24%, Mxico, India y Nigeria el 12% cada uno, reducir la nebulosidad en la cerveza durante
Indonesia el 8%, Etiopa el 4%, Repblica su proceso de elaboracin (Starley et al., 1999;
Democrtica del Congo el 3% y otros 47 pases Chen et al., 2001; Swain y Powell, 2001).
el 25%. El principal exportador es Mxico,
seguido por Brasil, Estados Unidos de Amrica Se explora el uso de la papaya para producir
y Malasia (FAO, 2006). una vacuna contra la tuberculosis, cirticecosis
y otras enfermedades infecciosas en animales
La produccin de papaya en Cuba, (Tecson Mendoza et al., 2008).
comparada con otros pases es pequea,
pero su cultivo se ha fomentado EFECTOS DEL PRSV
notablemente en los ltimos aos debido a
la importancia y el valor en el mercado El PRSV es el responsable de la enfermedad
internacional, con producciones de 119 000 t ms importante en el cultivo de la papaya en el
en 2004 y un descenso durante el perodo de mundo. Sus efectos en Brasil, Taiwn y Hawai
2005 al 2007, con 91 797, 90 309 y 92 000 t sirven para ilustrar el significado de este virus
respectivamente. Los rendimientos alcanzados para la industria a escala mundial.
durante el 2005 fueron de 15.56 tha-1, en el
2006 y 2007 se incrementaron a 20.16 y 20.44 La industrializacin para el comercio de la
tha-1 (FAO, 2008); no obstante, estos valores papaya en Brasil comenz en 1960 en los
se encuentran muy inferiores a los esperados. estados de Ro de Janeiro y Sao Paulo. El
PRSV fue detectado en estos dos estados en
Los principales mercados de consumo por lo 1969 (Costa et al., 1969) y posteriormente, en
general estn dominados por un slo el estado de Cear (Lima y Gomes, 1975). Los
proveedor. Estados Unidos recibe la mayor efectos destructivos del virus forzaron a la
parte de sus importaciones de Mxico; en industria brasilea de papaya a moverse hacia
Europa el principal proveedor es Brasil y en los estados del norte Espiritu Santo y Baha.
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Resistencia derivada del patgeno Durante los ltimos aos se han alcanzado
muchos progresos en las investigaciones que
El fitomejoramiento convencional es un mtodo se refieren a la interaccin molecular de los
que utiliza hibridaciones, es lento y se limita a virus con sus hospederos. Se ha establecido
un nmero reducido de genomas y a la que para que ocurra una interaccin compatible
restriccin de las barreras naturales de virus-planta, es necesario que el primero
cruzamiento entre especies. Los avances en complete una serie de etapas y el virus ha de
el campo de la Biotecnologa Vegetal, superar la defensa constitutiva y/o inducible de
especficamente en la rama de la Biologa la planta. Si tiene lugar una respuesta de
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defensa, esta tiene lugar simultneamente con usualmente est correlacionada con altos
los primeros ciclos de replicacin del virus y niveles de expresin del transgen, mientras que
este quedar confinado en unas pocas clulas la resistencia mediada por ARN, tpicamente
muertas. Si no es as, el virus ha de moverse a se asocia con su baja o no detectable
las clulas adyacentes a travs de los expresin. En muchos casos se ha utilizado el
plasmodesmos y de ah al sistema vascular y gen de la protena de la cpsida (CP, del ingls
colonizar sistmicamente la planta (Simon y - Capsid Protein) que ha sido una de las ms
Bujarski, 1994; Roossinck, 1997; Aranda, estudiadas y utilizadas (Chen et al., 2001), pues
2006). existen muchos ejemplos que confirman que
confiere alta resistencia a virus de varios grupos
La transformacin gentica de plantas para la y se considera como una forma de proteccin
obtencin de resistencia a virus se ha basado cruzada elaborada (Llacer et al., 1997;
en el concepto de proteccin o resistencia Kaniewski y Lawson, 1998; Dasgupta et al.,
derivada del patgeno (PDR, del ingls - 2003). Estas primeras evidencias, tambin
Pathogen Derived Resistance) propuesto por involucraban a la replicasa viral, protena de
Sanford y Johnston (1985). Ellos plantearon que movimiento y a otros genes virales. El gen de
la forma ms directa de generar resistencia a la CP est generalmente bien caracterizado y
virus era usando una porcin del propio genoma se puede aislar fcilmente. Desde 1986,
del parsito (Fraile et al., 1995). cuando se describieron los primeros
experimentos, muchos han sido los intentos de
Los orgenes se remontan a 1929, cuando proteccin frente a infecciones virales mediante
McKinney demostr que poda proteger de la incorporacin al genoma de la planta de la
infeccin por un aislado virulento del Virus del CP del virus, para su expresin de forma
mosaico del tabaco (TMV, del ingls - Tobacco constitutiva (Llacer et al., 1997).
Mosaic Virus) a plantas de tabaco previamente
inoculadas con un aislado avirulento del mismo La generacin de plantas transgnicas que
virus, lo que se denomin proteccin cruzada porten la versin no traducible del gen de la
(Sanford y Johnston, 1985). CP de un virus, ha mostrado resultados en
la induccin de resistencia a virus. Plantas
El concepto de resistencia derivada del que contengan transgenes en sentido,
patgeno propone que la resistencia a un antisentido, repeticiones invertidas y
patgeno particular puede ser obtenida promotores de estos transgenes y
mediante la introduccin de un gen del genoma fragmentos de cido desoxirribonucleico
del patgeno a su hospedero. Se fundamenta (ADN) pueden exhibir silenciamiento
en el hecho de que en cualquier interaccin espontneo (Dasgupta et al., 2003; Meins et
hospedero-patgeno se encuentran presentes al., 2005; Gonsalves et al., 2006).
ciertas funciones celulares codificadas por el
patgeno, las cuales son esenciales para l, En cuanto a la respuesta de defensa, el mayor
pero no para el hospedero. Si se interrumpe hito ha consistido en el clonaje y
alguna de estas funciones, el proceso de caracterizacin de genes de resistencia de la
infeccin se puede impedir. Un requisito para planta que estn involucrados en el
el uso de la proteccin mediada por el patgeno reconocimiento del virus y el
es que ninguno de los mecanismos utilizados desencadenamiento de una respuesta cuyo
puede interferir con funciones esenciales del resultado consiste en el confinamiento de este
hospedero. La seleccin del gen adecuado del en unas pocas clulas inicialmente infectadas.
patgeno es la clave para este tipo de Este tipo de respuesta se denomina
resistencia (Hodson de Jaramillo, 2005). hipersensible. Adems, en un caso se ha
demostrado que un gen de resistencia puede
Se han descrito dos mecanismos que funcionar en un fondo gentico heterlogo (gen
funcionan en la resistencia a infecciones virales N de tabaco (Nicotiana tabacum L.) confiriendo
en plantas transgnicas que expresan resistencia a TMV en tomate (Lycopersicum
secuencias virales: la resistencia mediada por sculentum L.) transgnicos).
protenas y la mediada por cido ribonucleico
(ARN). La caracterstica comn de la La caracterizacin de factores en el hospedero,
resistencia mediada por protenas, es que las posibles barreras al movimiento vascular y
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tejidos, se pueden utilizar promotores Tailandia, sin tener en cuenta la edad de las
especficos para esos tejidos, aunque estos no plantas (Tennant et al., 1994). El homocigtico
provean resistencia cuando se comparan con de esta lnea se inocul con este aislado
promotores constitutivos fuertes que no se tailands y result que en plantas grandes se
expresan en estos mismos tejidos. La observaba resistencia o largos retrasos en la
expresin de los genes en construcciones manifestacin de los sntomas. Esto condujo
particulares debe ser considerada entre a la suposicin de que este fenmeno estaba
diferentes especies de plantas y optimizar la regido por la proteccin mediante ARN (Lindbo
expresin del casete para cada especie. La y Dougherty, 1992; Baulcombe, 1996). Luego
optimizacin de la expresin del gen para de algunos ensayos se comprob que
inducir resistencia involucra muchos efectivamente el transgen con la CP del virus
elementos genticos adicionales. En adicin al estaba siendo silenciado de forma post-
casete de expresin del gen, los vectores de transcripcional (Tennant et al., 1997).
transformacin tpicos contienen genes de
seleccin utilizados para distinguir los Por otra parte, Lindbo et al. (1993) trabajaron
transformantes. No existen evidencias de que en obtener resistencia de plantas transgnicas
estos genes influyan en la resistencia que expresaban diversas formas del gen de la
(Kaniewski y Lawson, 1998). CP. Ellos demostraron que la proteccin era
ms efectiva mientras mayor fuera la
Transformacin de papaya con el gen de la CP homologa entre la secuencia introducida en el
genoma de la planta y el virus atacante.
La transformacin de plantas mediante el Rainbow y SunUp son variedades resistentes
empleo del gen de la CP, ha sido el mejor al PRSV que se comercializan en Hawai
mtodo encontrado para la proteccin de las (Gonsalves, 1998; Manshardt, 1999). SunUp
plantas frente a la destructiva enfermedad es una lnea resistente que contiene un sola
causada por el PRSV (Tripathi et al., 2004). insercin del gen de la CP del virus en su
genoma (Fitch et al., 1992) mientras que
Los primeros trabajos en papaya fueron Rainbow es un hbrido de SunUp y el cultivar
realizados por Fitch y Manshardt en 1987 no transgnico Kapoho (Manshardt, 1999).
(Gonsalves, 1998). Pang y Sanford (1998) Tennant et al. (1994; 2001) informaron que
refirieron que las clulas de papaya podan ser Rainbow era resistente a los aislados del PRSV
transformadas pero no regeneradas. de Hawai, que posean ms de un 97% de
Posteriormente se desarrollaron numerosos homologa con el transgen de la CP empleado,
esfuerzos para la regeneracin va mientras que era susceptible a otros aislados
organognesis que no fueron efectivos. Sin con porcentajes de homologa menores (89-
embargo, McGranahan et al. (1988) 94%). Sin embargo, la variedad SunUp fue
desarrollaron una tcnica para transformar y resistente incluso a aislados del virus que no
regenerar cultivos embriognicos con buenos procedan de Hawai (Chiang et al., 2001).
resultados. Los xitos se sucedieron una vez
que se tom la decisin de transformar cultivos Bau et al. (2003) utilizaron el gen de la CP de
embriognicos (Fitch y Manshardt, 1990). Entre un aislado severo del PRSV y lograron obtener
1988 y 1989 se transform este tipo de material variados niveles de resistencia, incluyendo dos
vegetal mediante pistola de genes y las plantas lneas inmunes.
regeneradas fueron mantenidas durante 15
meses en invernadero (Fitch et al., 1990; 1992). Igualmente, Davis y Ying (2004) transformaron
A partir de este momento se continuaron los papaya mediante Agrobacterium tumefaciens
trabajos de transformacin gentica y comenz con diferentes construcciones a partir de la CP:
la evaluacin de la resistencia de estas lneas el gen en sentido, en antisentido, con ligeras
transgnicas frente a aislados autctonos y de mutaciones en la cadena en sentido y en el
otras partes del mundo, y se lograron diferentes codn de parada. Las lneas transformadas
niveles de resistencia (Tennant et al., 1994). fueron inoculadas mecnicamente con un
aislado del virus procedente de La Florida sin
A partir de estos ensayos, se obtuvo una lnea lograr inmunidad al PRSV, pero s se
con resistencia a todos los aislados con los encontraron diferentes niveles de resistencia
que fue confrontada, excepto el aislado de en cada una de las construcciones.
Biotecnologa Vegetal Vol. 10, No. 4, 2010 203
De igual manera, Huey-Jiunn et al. (2004) 2003; Gonsalves et al., 2006), cuyo modo de
realizaron ensayos con cuatro lneas de papaya accin difiere, aparentemente, de la respuesta
transgnicas en condiciones de campo. En el hipersensible. Este mecanismo se fundamenta
control no transformado, el 100% de las plantas en la degradacin especfica de ARN viral en el
se infectaron de forma natural entre los tres y citoplasma de las clulas infectadas.
cinco meses despus de plantadas, mientras Intervienen muchos componentes en el proceso
que solo entre el 20 y 30% de las plantas donde el ARN es degradado a pequeos
transgnicas mostraron sntomas ligeros de la fragmentos de 21-27 nucletidos. Estas
infeccin consistentes en un moteado clortico molculas son las responsables de amplificar
en algunas hojas. Gonsalves et al. (2004) y transmitir la seal de silenciamiento al resto
obtuvieron resultados similares con el cultivar de la planta (Stange, 2006). Se ha
Sunrise, donde todas las lneas no descubierto que los virus cuentan con
transformadas perecieron a los 11 meses de mecanismos especficos para contrarrestar
plantadas. este efecto (e.g. protena HC-Pro de
Potyvirus, protena 2b de Cucumovirus), de
El nmero de plantas transgnicas con donde se puede conjeturar que el
sntomas de PRSV flucta de acuerdo con la silenciamiento postrascripcional de genes
estacin y las condiciones climticas, con una pudiera formar una barrera constitutiva y que
tendencia al incremento en las poca fra y se emplea por las plantas para su defensa
lluviosa, y decrece en el verano (Huey-Jiunn et frente al ataque de los virus. La identificacin
al., 2004). de barreras constitutivas y el esclarecimiento
de la cadena de seales que da lugar a la
Se ha demostrado que los aislados de una respuesta de defensa, constituyen retos para
regin, utilizados para inducir resistencia en la investigacin (Gal-On et al., 1998; Hodson
plantas transformadas con ellos, no son de Jaramillo, 2005; Lindbo y Dougherty, 2005;
efectivos en otras regiones. Gonsalves (2004) Aranda, 2006). Esta resistencia es fuerte,
lo demostr utilizando aislados procedentes de pero tiene un espectro estrecho porque su
Hawai para ser utilizados en Blangadesh, sin naturaleza es dependiente de la homologa
lograr resistencia. A raz de estos resultados, de la secuencia (Masuta et al., 1998; Bau et
se desarroll un proyecto para obtener papaya al., 2003).
transgnica resistente al PRSV en este pas.
Varios modelos han sido propuestos para
Gonsalves et al. (2006) refieren el empleo de explicar el mecanismo de cmo ocurre el PTGS
una nueva estrategia para la induccin de y cmo produce resistencia en las plantas
resistencia al PRSV en papaya: emplear transgnicas que expresan el transgen que es
fragmentos de aproximadamente 240 pares de homlogo al virus atacante. Estos incluyen el
bases de la CP de aislados de diferentes modelo de nivel basal de ARN (Dougherty y
regiones y unirlos para formar diferentes Parks, 1995; Smith et al., 1994), modelo de ARN
combinaciones y orientaciones para una mayor aberrante y pareamiento ectpico (Baulcombe,
eficacia en la resistencia al PRSV. 1996; Baulcombe e English, 1996; English et
al., 1996) y el modelo de PTGS inducido por
Silenciamiento postranscripcional de ARN de doble cadena (Metzlaff et al., 1997;
genes Montgomery y Fire, 1998; Waterhouse et al.,
1998). Casi siempre, los modelos proponen un
El objetivo de la transformacin gentica para proceso de degradacin de la molcula de ARN
la proteccin a virus, con o sin expresin de especfica.
una protena codificada por una secuencia
dada, es interferir con algn aspecto de la Una ARN polimerasa dependiente de ARN
multiplicacin del virus y de esta manera sintetiza pequeos fragmentos de ARN en
conferir resistencia funcional. antisentido a partir del ARNm del trangen y este
se une a regiones complementarias del ARNm
Se ha identificado un nuevo mecanismo de viral en el citoplasma para formar ARN de doble
defensa inducible basado en el silenciamiento cadena, los cuales son degradados por
postrascripcional de genes (PTGS, del ingls - nucleasas especficas de doble cadena
Post-transcriptional Gene Silencing) (Bau et al., (Mourrain et al., 2000). El ARN viral en el
204 Biotecnologa Vegetal Vol. 10, No. 4, 2010
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Broad-spectrum resistance to different geographic
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