Plantas

y cambio climtico
Los gases de invernadero constituyen una amenaza contra la integridad de la biosfera.
Para hacer frente a ese reto, se cuenta con dos complejos enzimticos de la fotosntesis
Juan B. Arellano y Javier De Las Rivas

n el transcurso del siglo XX, la temperatura media sobre la supercie de la

Tierra aument 0,6 0,2 grados Celsius, el nivel del mar subi entre 10 y
20 centmetros, la energa trmica almacenada en sus aguas se increment, algunas supercies terrestres o marinas cubiertas por nieve o hielo retrocedieron
un 10 por ciento o perdieron hasta el 40 por ciento de su espesor y el perl
de precipitaciones atmosfricas en varias zonas del planeta cambi. Se observ
un aumento de la intensidad y frecuencia de fenmenos climticos extremos como El
Nio, monzones y sequas.
Las causas de esas modicaciones se reparten entre las que son debidas a la accin
del hombre y las que se deben a agentes naturales. Entre las segundas se inscriben variaciones sutiles de la radiacin solar y cambios producidos por la actividad volcnica.
Entre los antropognicos destacan los gases y los aerosoles derivados de la combustin
de residuos fsiles.
De la radiacin solar incidente sobre la Tierra, parte se reeja. Pero no toda la reejada llega al medio exterior; una fraccin queda atrapada en la atmsfera, absorbida por
las molculas de agua y dixido de carbono (CO2). En virtud de ello, la temperatura
terrestre supera en unos 33 oC la de una hipottica Tierra sin atmsfera. Este fenmeno,
el efecto invernadero natural, sustenta la vida en nuestro planeta.
La suma de todas las perturbaciones exgenas regula el enfriamiento o calentamiento de
la Tierra. La perturbacin que produce cada uno de los factores externos se mide en watt
por metro cuadrado (W m2). Esa perturbacin del balance energtico entre la radiacin
incidente y la reejada puede ser positiva o negativa; segn se trate de una u otra, la
fraccin de la radiacin infrarroja atrapada en la atmsfera aumentar o disminuir.

Perturbaciones antropognicas

Desde 1750, la concentracin atmosfrica de CO 2 ha aumentado un 31 por ciento. Su

valor actual se cifra en torno a 350 partes por milln. Otros gases de efecto invernadero,
as halocarburos y metano entre ellos, han aumentado sus respectivas concentraciones
atmosfricas. Desde 1750, la perturbacin debida al conjunto de los gases de invernadero
se sita en torno a 2,40 W m2. De ese valor, corresponde al CO2 un 60 por ciento.
Particular inters reviste la alteracin antropognica de la concentracin atmosfrica
de gas ozono (O3). La emisin de halocarburos (CFC) ha provocado una reduccin de
la capa de O3 en la estratosfera. Adase a ello que la descomposicin de compuestos
precursores del O3 xidos de nitrgeno (NOx) o productos orgnicos voltiles producidos
42

INVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

por vehculos o industrias ha provocado un aumento de la concentracin de O3 en la troposfera. La suma

de estos dos efectos ha dado lugar
a una perturbacin exgena positiva
(0,20 W m2), que ha contribuido
ligeramente al efecto invernadero.
Con todo, el incremento de la concentracin de los CFC ha sido casi
nulo desde 1995.
Amn de causar perturbaciones
exgenas positivas y negativas, los
aerosoles antropognicos ejercen
otros efectos indirectos sobre el
clima. Lo que complica un anlisis
pormenorizado. Los sulfatos o los
aerosoles procedentes de la combustin de residuos fsiles o de biomasa
producen una perturbacin negativa;
adems, alteran la formacin de nubes y gotas de lluvia. Desconocemos
todava la intensidad de la perturbacin global negativa resultante.
El holln (procedente de la combustin del gasoil o carbn) y otros
aerosoles absorben la radiacin solar.
Causan una perturbacin positiva.
Adems de la emisin de gases
y aerosoles, se dan otros factores
que contribuyen al aumento de la
reexin de la radiacin solar: la
deforestacin y la desertizacin. El
retroceso de los bosques y tierras de
labor ante el avance de zonas cubiertas de nieve o ridas se traduce en
una perturbacin negativa.

WERNHER KRUTEIN/PHOTOVAULT.COM

Perturbaciones naturales

En lo que atae a los agentes perturbadores exgenos naturales, desde

1750 la radiacin solar ha producido
una perturbacin positiva moderada
(0,3 W m2). Los ciclos solares de
once aos inuyen tambin sobre el
clima, pero an no se conocen los
detalles del proceso. Los aerosoles
estratosfricos procedentes de la actividad volcnica generan perturbaciones negativas de corta duracin
que, en general, coinciden con perodos de erupciones volcnicas. En
breve, durante la segunda mitad del
siglo XX, los agentes naturales contribuyeron al cambio climtico con
una pequea perturbacin exgena
negativa.
Hoy por hoy no podemos determinar la perturbacin exgena total del
planeta. Con otras palabras, no podemos obtener la suma aritmtica de
perturbaciones (positivas y negativas)
correspondientes a los agentes exgeINVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

1. LA DESERTIZACION (arriba) Y LA DEFORESTACION (abajo) contribuyen al aumento de la

reexin de la radiacin solar. Producen, por tanto, una perturbacin exgena negativa.

nos, naturales y antropognicos. Por

dos razones principales: se desconoce el valor de varias perturbaciones
exgenas y no existe uniformidad en
los efectos. Con esta segunda razn
queremos indicar que algunos agentes producen un efecto global sobre
el cambio climtico (pensemos en el
CO2) o local (los aerosoles).
En consecuencia, cabe slo conjeturar con bastante aproximacin,
ados en simulaciones tericas, que
la suma de todas las perturbaciones
exgenas (naturales y antropognicas) es positiva y que, por tanto,
la Tierra est sufriendo un calenta-

miento. Segn los modelos tericos,

el cambio climtico observado durante los ltimos 50 aos resultara,
en buena medida, de la actividad
antropognica; la variabilidad interna del clima o los factores externos
naturales tendran, o habran tenido,
una inuencia mnima.
El cambio climtico causado por
agentes antropognicos se seguir
observando durante el siglo XXI. La
emisin de CO2, procedente sobre
todo de la combustin de residuos
fsiles, constituir la principal perturbacin exgena positiva. Se estima que la concentracin atmosfrica
43

de CO2 alcanzar valores de entre

540 y 970 ppm a finales del siglo XXI, entre un 25 y un 180 por
ciento por encima de sus valores
actuales. La perturbacin exgena
positiva correspondiente causar un
incremento de la temperatura sobre
la superficie de la Tierra de entre
1,4 y 5,8 oC.
Con el calentamiento global, subir el nivel del mar entre 10 y
90 cm. Podran incluso desaparecer las circulaciones termosalinas
de los ocanos. Se prev tambin
que la concentracin del vapor de
agua en la atmsfera aumente y,
con ello, la probabilidad de precipitaciones atmosfricas. El perfil de
precipitaciones de un ao para otro
y de unas regiones a otras sufrir
grandes variaciones, sucedindose
perodos de lluvia y sequa intensas.
Todo ello repercutir en los sistemas
biolgicos.
La primera en resentirse ser la relacin que existe entre el CO2 y el O2
atmosfricos y la actividad fotosinttica de las plantas. Entre el CO2 y el
O2 inorgnicos (gases atmosfricos)
y el CO2 y el O2 orgnicos (metabolitos esenciales para los sistemas
vivos) se da un equilibrio muy frgil.
Cualquier modicacin forzada del
balance CO2/O2 atmosfrico repercute directamente en la fotosntesis.
Hasta qu punto podrn los organismos fotosintticos amortiguar el
impacto producido por el incremento
de CO2 atmosfrico, agente principal
del cambio climtico?
44

Luz y dinmica de la biosfera

La luz constituye, en ltima instancia,

la fuente de energa que sostiene la
vida sobre la Tierra. La biosfera forma
un sistema termodinmico cerrado: no
intercambia materia con el exterior,
aunque s energa. Esta energa recibida del Sol resulta esencial para la
dinmica geolgica y, sobre todo, para
la dinmica biolgica del planeta. El
Sol se comporta como un cuerpo negro cuyo espectro de emisin, que
depende de la temperatura en supercie (6000 kelvin), es continuo y se
extiende desde los 200 nanmetros
(radiacin ultravioleta) hasta los
1800 nanmetros (infrarrojo), pasando por la regin del visible, donde el
mximo de intensidad se sita en los
500 nm. A la luz, o radiacin visible,
cuya longitud de onda se mueve entre
los 400 y 700 nanmetros, corresponde el 40 por ciento de la radiacin
solar incidente.
Mediante la fotosntesis, un proceso universal y nico a la vez, los organismos fottrofos, o fotoergnicos,
absorben y jan una pequea fraccin de la energa solar que llega a
la Tierra. La luz visible les sirve para
realizar la fotosntesis. Las radiaciones del infrarrojo y del ultravioleta
les permiten obtener informacin del
entorno. Merced a la capacidad para
absorber y jar la energa de la luz,
los organismos fottrofos se sitan en
la base de otros sistemas biolgicos.
Las plantas y sus antepasados han
fundado y hecho posible el posterior
desarrollo de otras formas de vida,

Fases fotosintticas

La fotosntesis comprende una secuencia de procesos bioqumicos,

que empiezan por los complejos de
pigmentos y protenas que operan
a modo de antenas recolectoras y
absorben la luz. Los fotones se canalizan, luego, hacia los centros de
reaccin de los fotosistemas, donde
su energa se utiliza para crear un
gradiente de electrones o cascada redox. Por ltimo, mediante una serie
de reacciones en cadena, se sintetizan
nuevas biomolculas necesarias para
el mantenimiento de la planta y su
crecimiento.
En la primera fase de esta cadena
fotosinttica se produce la transduccin de energa luminosa en energa
electroqumica. Tras esta fase luminosa, se asimilan los nutrientes inorgnicos, sobre todo el CO2 atmosfrico, que se incorporan a la materia
orgnica celular. A esta segunda fase
se la denomina fase oscura, pese
a depender tambin de la luz, que
regula la expresin y la actividad
de varias de sus enzimas.
Las reacciones de la fase luminosa proporcionan molculas de
INVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

MIGUEL ANGEL HERNANDEZ

2. EL CO2 QUE LOS AUTOMOVILES emiten a la atmsfera absorbe parte de la radiacin

solar, causando una perturbacin exgena positiva.

incluido el reino animal. Su actividad

fotosinttica les permite asimilar carbono inorgnico, producir biomasa
(carbono orgnico) y originar oxgeno, que liberan a la atmsfera.
El oxgeno atmosfrico increment
de forma drstica hace unos 2200 millones de aos, fruto de la actividad
de los primigenios organismos oxifototrcos, similares a las cianobacterias. La fotosntesis fue primero
anoxignica, realizada por fottrofos
anoxignicos en lechos sedimentarios
de principios del perodo Arqueo. Se
trataba de un proceso lento y de escasa produccin de biomasa, dado
que reciba poca luz y utilizaba, por
fuente de electrones, compuestos reducidos poco abundantes (H2S, H2 o
Fe2+, entre otros).
La fotosntesis oxignica se desarroll posteriormente, sobre todo
en la supercie de los mares. Mejor
en rapidez y ecacia, para absorber
mayor cantidad de luz y sacarle partido a un sustrato tan abundante como
el agua. Este es el tipo de fotosntesis
que realizan los cloroplastos, orgnulos de las clulas vegetales que evolucionaron, por endosimbiosis, a partir
de las primeras cianobacterias.

ESTRUCTURA Y CONFORMACIONES DE LA RUBISCO

La molcula de la rubisco (ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa/oxigenasa), corresponde a un hexadecmero (L8S8) que consta
de dos subunidades (monmeros) distintas: una mayor (L, de 55 kDa, en verde), cataltica, y otra menor (S, de 15 kDa, en
rojo), reguladora. El dmero LS puede adoptar dos conformaciones distintas: abierta-inactiva y cerrada-activa, que se diferencian en la accesibilidad al centro activo. En el estado conformacional cerrado (derecha) aparece unido al centro cataltico el
4carboxi-D-arabinitol-1,5-bisfosfato, un inhibidor de la rubisco. (Las coordenadas atmicas se han obtenido de los cheros
4RUB y 1EJ7 de la base de datos del Protein Data Bank depositadas por Paul M. G. Curmi y colaboradores en 2000.)
HEXADECAMERO L8S8

DIMERO LS
ABIERTO

DIMERO LS
CERRADO

P1

P1
10,5
P2

8,5
P2

La rubisco adopta la conformacin cerrada cuando la

ribulosa-1,5-bisfosfato interacciona con el sitio de unin
del ion Mg2+, reduciendo as la distancia entre P1 y P2
(puntos de unin de los grupos fosfato de la ribulosa1,5-bisfosfato al centro cataltico de la enzima), como si
de un arco tensado se tratara. Se resaltan las regiones
de la subunidad L (amarillo) que sufren los mayores
cambios conformacionales al pasar de un estado a otro.

JUAN B. ARELLANO Y JAVIER DE LAS RIVAS

NADPH+ y ATP. Estas fuentes de

energa asimiladora aportan poder
reductor (NADPH + ) y energa de
enlace (ATP), necesarios para la
segunda fase de asimilacin y sntesis biomolecular. Dos son los complejos multienzimticos claves para
la realizacin y regulacin de las
dos etapas fotosintticas: la rubisco (ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa/oxigenasa), enzima encargada
de la asimilacin de carbono, y el
fotosistema II (agua-quinona oxidorreductasa), que se ocupa de la
fotooxidacin del agua.

Rubisco

La rubisco constituye el punto clave

del equilibrio entre el CO2 atmosfrico y el carbono biomolecular. El
fotosistema II produce oxgeno (O2),
que se libera luego a la atmsfera.
Se aprecia, pues, una conexin entre
las fases geofsicas, inorgnicas, y
las biolgicas, orgnicas, del carbono y el oxgeno. La rubisco es senINVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

sible al O2 y el fotosistema II lo
es al CO2.
La rubisco presenta una baja anidad por el CO2. Para mantener una
tasa fotosinttica adecuada, la planta
debe sintetizar la enzima en abundancia: alrededor del 30 por ciento de la
protena total en hoja. En ambientes
aerbicos, la estructura de la rubisco corresponde a un hexadecmero
(L8S8), que consta de dos subunidades (monmeros) distintas: una
mayor (L), de 55 kilodalton y codificada en el cloroplasto, y otra menor
(S), de 15 kDa y codificada en el
ncleo. La funcin de la subunidad
L es cataltica; la de la subunidad S
reguladora. En la fijacin del CO 2
intervienen dos cofactores: otra molcula de CO2, que se une al grupo
-amino de una lisina formando un
carbamato, y un ion de magnesio
(Mg 2+ ), que estabiliza dicho carbamato.
La enzima puede adoptar dos
conformaciones: abierta o cerrada,

que se distinguen en razn de su

acceso al centro activo. Los cambios
conformacionales estn asociados
con los tres sitios de unin de la
molcula de ribulosa-1,5-bisfosfato
al centro cataltico: P1, P2 (donde
P hace referencia a los puntos de
unin de los grupos fosfato de la
ribulosa-1,5-bisfosfato) y el sitio de
unin del ion Mg2+. Para pasar de
una estructura a la otra, la ribulosa-1,5-bisfosfato debe interaccionar
con el sitio de unin del ion Mg 2+,
reduciendo as la distancia entre P1
y P2. La interaccin del sustrato con
los tres sitios de unin provoca un
cambio conformacional en varias regiones de la rubisco que resultan en
el cierre de su centro activo. Durante
la carboxilacin de la ribulosa-1,5bisfosfato, la enzima se mantiene
en conformacin cerrada.
Las reacciones de la fijacin fotosinttica de CO2 fueron descubiertas
por Melvin Calvin, Andrew A. Benson y James A. Bassham. Suminis45

traron, de forma controlada, dixido

de carbono marcado radiactivamente
(14CO2) a un cultivo de Chlorella
pyrenoidosa expuesto a la luz. Describieron la existencia de un ciclo
fotosinttico reductivo del carbono,
denominado hoy en su honor ciclo
de Calvin-Benson-Bassham. Consta
ste de tres etapas: carboxilacin,
reduccin del carbono y regeneracin. La carboxilacin corresponde
al proceso catalizado por la rubisco.
En la etapa de reduccin se produce
el aporte de energa en forma de
ATP y NADPH+, sintetizados en la
membrana tilacoidal, para activar y
reducir el 3-fosfoglicerato a gliceraldehdo-3-fosfato. Por fin, a partir
de las molculas de gliceraldehdo3-fosfato (C3) se produce la regeneracin de la ribulosa-1,5-bisfosfato
(C5) en varias reacciones, una de
las cuales consume ATP, cerrndose

YZ

S0

4h

O Mn
O Mn O
O
O
O
O
Mn
O
O O
O Mn

O Mn
Mn
O O
O
[e]
O
H O
O
[H+]
H
H
H
O
O
N
O Mn O
Cl
Mn
O
Ca
N
O O O
O
H

YZ

[e]
[H+]

H
N

Ca
OO

YZ

Cl

O Mn
O Mn O
[e]
O
H O
O
O
[H+]
H
O
O Mn O O
N
Cl
O Mn
N
O Ca
O
O
H
S
3

3. CICLO DE Fotlisis DEL AGUA. El subndice de S (smbolo del

estado del sistema) indica el nmero de equivalentes de oxidacin
almacenados (o nmero de electrones que las dos molculas de agua
pierden progresivamente); reeja el cambio del estado redox que sufre
el sistema por cada cuanto de luz (h) que el P680 absorbe. Al pasar
de S4 a S0 se desprende una molcula de O2 y se incorporan dos
nuevas molculas de H2O, que inician otro ciclo. S2* corresponde a

46

El fotosistema II corresponde a un
complejo multienzimtico. Cataliza
la reaccin fotoinducida de oxidacin
del agua y reduccin de la plastoquinona. Se encuentra en todos los
organismos oxifototrcos: plantas
superiores, algas y cianobacterias. Se
ocupa de dos procesos de especial
signicacin para el conjunto de la
fotosntesis: la primera separacin
de carga y la fotlisis del agua. Mediante la separacin de carga, fruto
del aprovechamiento de la energa
luminosa, se inicia el transporte
electrnico a lo largo de la membrana tilacoidal. La fotlisis del agua
aporta: electrones, que mantienen el

S2*
O Mn
Mn
O
O O
O
O
H
H
O
O Mn O O
Cl
O Mn
Ca
O OO
O

4H+ + 4e

Cl

S4

Fotosistema II

Cl

O Mn
O Mn O O
O
H
O
H
O
O Mn O O
O Mn
O Ca
O
O
S2
O

un estado intermedio en el que se produce una reorganizacin en el

complejo de iones de Mn: el ion Cl pasa de estar enlazado con el
ion Ca2+ a formar un nuevo enlace con un ion Mn. El residuo de tirosina Z de la protena D1 opera como un componente redox intermedio
entre el pigmento especial P680 y el centro de manganeso, aceptando
tomos de hidrgeno de las molculas de H2O y donando electrones y
protones al P680 y a un residuo de histidina, respectivamente.

INVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

TOMMOS ET AL. EN CURRENT OPINION IN CHEMICAL BIOLOGY, N. O 2, PAGS. 244-252; 1998

2H2O

mo fotosinttico del carbono. Ambos

se encuentran en equilibrio dinmico
y desarrollan una funcin reguladoracompensadora.

YZ

S1

O Mn
Mn
O
O
[e]
O
H
H O
O
O
[H+]
H
H
H
O
O
O Mn O
Cl N
Mn
O
Ca
N
O OO
O
H

O2

el ciclo. Una parte de las molculas de gliceraldehdo-3-fosfato se

aprovecha para sintetizar almidn
en el cloroplasto o sacarosa en el
citosol, metabolitos esenciales para
el desarrollo de la planta.
Calvin, Benson y Bassham observaron tambin que otras molculas
(glicolato, glicina y serina) y otros
metabolitos quedaban marcados radiactivamente con 14C, pese a no
participar en el ciclo reductivo. Varios aos despus, William L. Ogren
propuso una explicacin: quizs el
O2 competa con el CO2 como sustrato de la rubisco. Ello sugera que
esta enzima no slo poda catalizar
la carboxilacin de la ribulosa-1,5bisfosfato, sino tambin su oxigenacin. Andaba en lo cierto.
Los ciclos fotorreductivo (C3) y
fotooxidativo (C2), aunque distintos,
forman parte de un nico metabolis-

His294

[+CO2]

[H+]
(1)

Lis201

His327

(2)
Lis201

(3)
RuBP

[+H2O]

Lis201

(3)

JUAN B. ARELLANO Y JAVIER DE LAS RIVAS

[+H2O]

[+H+]
PGA

(4)

transporte electrnico; protones, que

originan un gradiente protnico a travs de dicha membrana, y oxgeno
molecular, producto residual que se
libera a la atmsfera.
En los aos ochenta del siglo pasado, Johann Deisenhofer, Robert
Huber y Hartmut Michel dilucidaron,
mediante difraccin de rayos X, la
estructura molecular del centro de
reaccin fotosinttico de Rhodopseudomonas viridis, una bacteria roja.
Este trabajo supuso un gran avance
para el conocimiento de la fotosntesis. Describa la homologa que existe
entre el centro activo de bacterias
rojas y los polipptidos centrales
D1 y D2 del fotosistema II, propio
de los organismos oxifototrcos.
Estos dos polipptidos unen todos
los cofactores redox necesarios para
transformar la energa luminosa en
energa electroqumica.
Sin embargo, existe una notable
diferencia entre este centro de reaccin fotosinttico de plantas, capaz
de oxidar agua, y el de dichas bacterias, que utilizan molculas que requieren menor poder oxidativo como
H2S, H2 o Fe2+. Desde el punto de
vista evolutivo, resulta evidente que
INVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

Lis175

(5)
Lis175

PGA
4. FIJACION DEL CO2 EN LA RUBISCO en cinco etapas. (1) Enolizacin: se forma un
enediolato intermedio de ribulosa-1,5-bisfosfato (RuBP), que puede interaccionar con una
molcula de CO2 o con una molcula de O2. (2) Carboxilacin: el enediolato interacciona
con CO2 para formar 3-ceto-2-carboxi arabinitol-1,5-bisfosfato. (3) Hidratacin. (4) Escisin:
el carbono 3, que forma parte de un grupo carboxilo, se escinde del carbono 2 para ganar
estabilidad. Se forma la primera molcula de 3-fosfoglicerato (PGA). (5) Protonacin: el
carbanin C2 acepta un protn (H+) y se forma la segunda molcula de PGA.

el uso de agua como sustrato primero de la fotosntesis ofrece grandes

ventajas.
En cuanto a la estructura, el fotosistema II consta de unas 25 protenas denominadas PsbA-Z. De ellas,
17 corresponden a protenas intrnsecas de membrana. Las protenas
centrales D1 y D2, de 30 a 32 kDa,
contienen los cofactores redox implicados en la oxidacin del H2O
y reduccin de la plastoquinona.
Intimamente asociadas a ellas se
encuentran un grupo de protenas
de bajo peso molecular que no se
unen a clorolas. Otras unen especcamente a clorolas y constituyen
las antenas intrnsecas del fotosistema II. En las plantas encontramos,
adems, otros complejos mayores
y menores de antena denominados
Lhcb1-6.

Asociadas al fotosistema II de
plantas, en el lado del lumen, se
distinguen tres protenas extrnsecas
de membrana (PsbO, PsbP y PsbQ),
que participan en la fotlisis del agua
y en la produccin de oxgeno. El
centro activo del proceso fotoltico
incluye 4 iones de manganeso. A
ese centro se asocian los cofactores
Ca2+, Cl y HCO3. El mecanismo
de fotlisis del agua opera como
un motor cclico de 4 tiempos que
arranca 4 electrones y 4 protones a
2 molculas de agua, y desprende
oxgeno molecular.

Fotorrespiracin y fotoinhibicin

Los organismos fotosintticos necesitan rubisco y fotosistema II en

cuanta notable. Dada la cantidad de
masa vegetal en la Tierra, se estima
que la rubisco constituye la enzima
47

ms abundante y el fotosistema II
el ms sintetizado. Adems, pueden funcionar en sentido reverso o
inhibitorio cuando las condiciones
ecosiolgicas lo requieren. Por un
lado, la rubisco es capaz de catalizar la oxigenacin, una actividad
inhibitoria de la jacin de CO2
que constituye el primer paso en el
proceso de fotorrespiracin. Por otro
lado, debido a la extraordinaria inversin en energa que realiza para
oxidar agua y desprender oxgeno, el
fotosistema II sufre frecuentes alteraciones que conducen a su bloqueo
o fotoinhibicin reversible.
Durante largo tiempo se crey que
la fotorrespiracin y la fotoinhibicin provocaban en la planta una
disminucin de la actividad fotosinttica. Se las supuso, incluso, vas
metablicas residuales, inecaces o
intiles. Pero la investigacin termin por poner de maniesto que estas
funciones, en apariencia contrarias
a la actividad fotosinttica, constituyen mecanismos de regulacin
claves para el funcionamiento cabal
de la fotosntesis. La supresin de
estos procesos mediante manipulacin gentica produce desequilibrios
en la planta.
La fotorrespiracin ofrece una va
alternativa que opera como sumidero de energa o de poder reductor.
Consume O2, ATP y NADPH+ en el
cloroplasto y evita su acumulacin.
La actividad oxigenasa de la rubisco impide que el O2 disuelto en el
cloroplasto interaccione con molculas de clorola en estado excitado o
acte como aceptor electrnico del
fotosistema I (reaccin de Mehler),
procesos que daran lugar a la formacin de especies activas de O2.
Existe otro mecanismo de proteccin, que contribuye a la actividad
oxigenasa de la rubisco: el ciclo Halliwell-Asada o ciclo agua-agua del
cloroplasto. En ste, ciertas enzimas
consumen, adems de NADPH+, una
especie activa del oxgeno producida
en la reaccin de Mehler.
La fotorrespiracin constituye un
proceso bioqumico que disminuye
la eciencia fotosinttica, puesto que
no conlleva una jacin neta del
CO2. Como compensacin, ofrece
a la planta un ecaz mecanismo de
fotoproteccin en condiciones adversas. En consecuencia, la rubisco,
enzima sumidero de CO2 u O2, ga48

rantiza un consumo ininterrumpido

de NADPH+ y ATP, ya sea mediante
el ciclo fotorreductivo del carbono
o mediante el fotooxidativo.
La fotoinhibicin reversible constituye una interrupcin controlada
del fotosistema II. Su actividad depende de los niveles de luz y de
produccin de oxgeno. El oxgeno desprendido en la fotlisis del
agua puede resultar txico, si degenera en radicales oxidantes. El
fotosistema II y la fisiologa de los
vegetales controlan y se protegen
de esta adversidad mediante varios
mecanismos clave. El fotosistema II
constituye el centro fotosensible y
oxisensible de mayor importancia
fotosinttica; esta sensibilidad permite a las plantas controlar la activacin o desactivacin del proceso
que transforma la energa luminosa
en electroqumica.
Cuando la intensidad de luz sobrepasa la capacidad de absorcin y
las necesidades de ATP y NADPH+,
entran en funcionamiento, en el fotosistema II, una serie de mecanismos
de desacoplamiento y desactivacin,
que maximizan la disipacin de la
energa absorbida y minimizan el
dao global en el aparato fotosinttico, protegiendo la planta de un
dao irreversible.
Entre los mecanismos implicados se cuenta la fosforilacin de
la antena extrnseca LHC II y su
desconexin del fotosistema II (que
resulta en una distribucin ms equitativa de la energa absorbida entre
los fotosistemas II y I de la membrana tilacoidal). Interviene tambin
el ciclo de las xantolas, durante
cuyo desarrollo las molculas de
violaxantina se transforman en molculas de zeaxantina, favoreciendo
la disipacin trmica de la energa
absorbida.
Adems, las plantas disponen de
una maquinaria de reparacin molecular, que continuamente remedia
el dao acaecido y mantiene el fotosistema II en condiciones ptimas
de actividad. La reparacin del fotosistema II se realiza mediante la
rpida sustitucin de la protena D1
inactiva. Cuando falla algn mecanismo desacoplante o de reparacin,
sufre la planta un proceso de fotoinhibicin irreversible, que repercute en la eficiencia fotosinttica
y en la capacidad asimiladora. El

estrs, sea ste nutricional, hdrico,

salino o de otro tipo, desencadena
a menudo esta fotoinhibicin, que
reduce de forma drstica la produccin vegetal.

Coordinacin metablica

Las dos fases de la fotosntesis no

corresponden a procesos separados o independientes, sino que la
transduccin fotoelectroqumica y la
asimilacin de nutrientes estn coordinadas y constituyen dos partes de
un proceso bioqumico. El estudio de
la actividad molecular de la rubisco
y del fotosistema II, as como de su
interaccin especca con CO2 y O2,
ha permitido desentraar la relacin
existente entre la absorcin de luz y
la jacin de carbono en organismos
fotosintticos.
Pese a su mayor anidad por el
CO2, la rubisco puede usar O2 como
sustrato alternativo. El fotosistema II
puede sustituir su sustrato primario,
el agua (donadora de electrones y
protones en el centro de manganeso),
por bicarbonato (HCO3, equivalente
a CO2 disuelto en agua). Este proceso
alternativo basado en bicarbonato, de
ecacia muy limitada, habra sucedido en el perodo Arqueo, como un
paso en la evolucin de fotosntesis
anoxignica a oxignica.
Por tanto, el fotosistema II es capaz
de leer o sentir directamente los
niveles de CO2 y, de forma recproca, la rubisco los niveles de O2. El
descubrimiento de estas conexiones
biomoleculares arroja nueva luz sobre
el control y la corregulacin entre las
dos fases de la fotosntesis. Adems,
establece una relacin directa entre
el balance atmosfrico CO2/O2 y el
equilibrio biomolecular CO2/O2, ambos esenciales para la biosfera.
La concentracin atmosfrica de
O2 y CO2 ha sufrido notables cambios en el transcurso de la evolucin
del planeta. La emisin desmedida de
CO2 a la atmsfera, resultante de la
accin del hombre, est alterando ese
equilibrio. Y afecta a las poblaciones
vegetales de la supercie terrestre
y marina.

Rotura
del equilibrio fotosinttico
Segn se ha observado, las plantas
que crecen en ambientes con una
concentracin de CO2 de 350 ppm
y una concentracin de O2 slo del
INVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

2 por ciento (en volumen) muestran

una mayor tasa de jacin de CO2
que las que medran en entornos naturales, con una concentracin de CO2
de 350 ppm y un 21 por ciento de
O2. Estos resultados sugieren que el
aumento de la concentracin de CO2
se traduce en un incremento de la
tasa fotosinttica.
Sabemos que se requiere una alta
concentracin de rubisco en hojas de
plantas para obtener una ptima tasa
fotosinttica. Por lo que se conoce de
diversos modelos sobre tendencias,
la concentracin de la rubisco en
los tejidos verdes de plantas podra
disminuir un 40 por ciento a 25 oC
si la concentracin atmosfrica de
CO2 se doblara, o incluso disminuir
un 60 por ciento si, junto con este
aumento de la concentracin de CO2,
se produjera un incremento de la temperatura de 10 oC.

Un aumento del CO2 atmosfrico

produce un aumento de la tasa fotosinttica y de la biomasa slo durante
los primeros das de exposicin. Despus, la tasa fotosinttica disminuye
hasta alcanzar valores inferiores a los
observados en los sistemas control.
En ese fenmeno de aclimatacin fotosinttica, la cantidad de rubisco y
la actividad carboxilasa disminuyen
pese a mantenerse una concentracin
elevada de CO2, mientras que la actividad oxigenasa aumenta cuando se
produce, adems, un incremento de
la temperatura. Tal incremento de la
actividad oxigenasa se debe a que la
solubilidad de CO2 en agua disminuye
con mayor rapidez que la de O2.
El aumento de CO2 atmosfrico,
del vapor de agua y de la temperatura, con las dems alteraciones
climticas, reejan las condiciones
de un invernadero articial, donde

el crecimiento de las plantas y la

produccin de biomasa superan los
valores normales. Sin embargo, para
que esto ocurriera en un ambiente
natural, sera necesario proporcionar
a las plantas otros nutrientes esenciales: N, P y K. Otra dicultad provendra de la escasez de agua, pues
limitara la apertura estomtica y la
jacin de carbono, pese a disponer
de una concentracin de CO2 atmosfrico elevada.
Adems, el aumento previsto de la
funcin fotosinttica con el aumento
de la temperatura incrementara la
produccin de oxgeno y, con ello,
la probabilidad de formacin de
especies activas de oxgeno. Podran en tales circunstancias los sistemas moleculares de fotoproteccin
amortiguar los efectos inhibitorios
de estas especies sobre el aparato
fotosinttico? Se producira una

ESTRUCTURA MOLECULAR DEL FOTOSISTEMA II

ESTRUCTURA MOLECULAR DEL FOTOSISTEMA II

VISTA SUPERIOR

VISTA FRONTAL

CP47

D1

D2

Cit. b559

CP43

CP47

CP43
D1

PsbO
Este esquema muestra los componentes del fotosistema II de la cianobacteria
Synechococcus elongatus: antenas internas CP47 y CP43, citocromo b559, protena
extrnseca estabilizadora del complejo de iones de Mn (PsbO) y protenas centrales D1 y D2. (Las coordenadas atmicas se han obtenido del chero 1FE1 de la
base de datos del Protein Data Bank depositadas por Zouni et al. en 2001.)

TRANSPORTE DE ELECTRONES
As se organizan los cofactores de la cadena de transporte electrnico en el centro de
reaccin D1-D2 del fotosistema II. Las echas
indican el proceso asimtrico que transcurre
por la rama P680 (D1-D2), feotina (D1), plastoquinona QA (D2) y plastoquinona QB (D1).
Otros agentes reductores como citocromo b559,
clorolaZ, tirosinaD y carotenoides (no localizados en la estructura cristalogrca 1FE1)
pueden operar como donadores electrnicos
alternativos a P680 cuando el transporte electrnico desde el complejo de Mn est inhibido.

INVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006

QA
Feofitina
Clorofila Z
de D1

YZ

Fe

QB
Feofitina

P680

YD

Cit. b559

JUAN B. ARELLANO Y JAVIER DE LAS RIVAS

LUMEN

D2

Clorofila Z
de D2

Complejo
de Mn

49

REGULACION DE LA FOTOSINTESIS
EQUILIBRIO
ATMOSFERICO CO2 /O2

EQUILIBRIO
BIOMOLECULAR CO2 /O2
CO2

ADP+Pi
NADP+

(O2)

C3

FASE OSCURA
ATP
NADPH+

RUBISCO
FOTOSISTEMA II

ATP
NADPH+

ADP+Pi
NADP+
2 H2O

(HCO3)

FASE LUMINOSA

O2

En condiciones de equilibrio atmosfrico CO2/O2 existe tambin un equilibrio

biomolecular CO2/O2: el fotosistema II se ocupa de la primera etapa de la
fotosntesis (desprende O2) y la rubisco de la segunda etapa (ja CO2). Cada
una de estas enzimas cuenta con un cofactor o sustrato alternativo: bicarbonato
(HCO3) para el fotosistema II y oxgeno (O2) para la rubisco.

AUMENTO
DEL CO2 ATMOSFERICO

ACLIMATACION
FOTOSINTETICA

[CO 2]
ADP+Pi
NADP+

FASE OSCURA

O2

C2

FOTORRESPIRACION
ATP
NADPH+

RUBISCO

FOTOSISTEMA II
ATP
NADPH+

ADP+Pi
NADP+

FASE LUMINOSA
FOTOINHIBICION

h (Fluorescencia)

JUAN B. ARELLANO Y JAVIER DE LAS RIVAS

[O2 ]
Pero el efecto sumidero de las plantas tiene un lmite. Si se altera el anterior
equilibrio debido a un aumento del CO2 atmosfrico, la fotosntesis se frena y el
sistema de enzimas responde con una aclimatacin fotosinttica: el fotosistema II
activa la fotoinhibicin reversible y la rubisco la fotorrespiracin (proceso que
consume O2 y libera CO2).

fotoinhibicin irreversible? Lo ignoramos.

Perspectivas y conclusiones

Parece inevitable en el horizonte de

este siglo un cambio climtico derivado de los factores antropognicos.
50

El aumento de la concentracin del

CO2 atmosfrico y de la temperatura, adems de las variaciones en los
perles de precipitaciones atmosfricas, afectarn al desarrollo y a la
distribucin territorial de numerosas
especies vegetales.

Las plantas respondern a estas

situaciones de estrs mediante los
mecanismos de fotoproteccin siolgicos y moleculares, capaces
de leer los niveles de CO2 y O2
ambientales. La eciencia de la respuesta fotoprotectora depender del
alcance de los factores de estrs.
En cualquier caso, el mundo vegetal cuenta con una notable capacidad
compensatoria y reequilibrante sobre
la atmsfera.
El cambio climtico que se viene
observando en los ltimos decenios
puede alterar drsticamente las condiciones de habitabilidad de nuestro
planeta. Por ello, resulta esencial
mantener y desarrollar zonas verdes
y recursos naturales con capacidad
fotosinttica; sin stos, la accin antropognica sobre el cambio climtico y sobre la vida misma resultar,
sin duda, todava ms daina.

Los autores
Juan B. Arellano y Javier De Las
Rivas son cientcos titulares del
CSIC. Doctor en ciencias qumicas por
la Universidad de Granada, Arellano
centra su trabajo en la fotosntesis,
en el Instituto de Recursos Naturales
y Agrobiologa de Salamanca. De Las
Rivas ha trabajado como investigador en
el Imperial College de la Universidad de
Londres y en la facultad de medicina
del Mount Sinai en Nueva York; ha sido
profesor de bioqumica en la Universidad
del Pas Vasco en Bilbao. Actualmente
trabaja en el Centro de Investigacin
del Cncer de Salamanca (CIC) y se
dedica al estudio estructural y funcional
de protenas y a la genmica funcional.

Bibliografa complementaria
THE ORIGIN OF ATMOSPHERIC OXYGEN ON
EARTH: THE INNOVATION OF OXYGENIC
PHOTOSYNTHESIS. G. C. Dismukes, V. V.
Klimov, S. V. Baranov, Y. N. Kozlov,
J. Dasgupta y A. Tyryshkin, en Proceedings of the National Academy of Sciences
USA, vol. pgs. 2170-2175; 2001.
RISING GLOBAL TEMPERATURE, RISING UNCERTAINTY. R. A. Kerr, en Science, vol.
292, pgs. 192-194; 2001.
CRYSTAL STRUCTURE OF PHOTOSYSTEM II
FROM SYNECHOCOCCUS ELONGATUS AT 3.8
RESOLUTION. A. Zouni, H. T. Witt, J. Kern,
P. Fromme, N. Krauss, W. Saenger y
P. Orth en Nature, vol. 409, pgs. 739743; 2001.

INVESTIGACIN Y CIENCIA, marzo, 2006