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BI OLOG A DEL DE SARROLLO
CLULAS MADRE
VEGETALES
Las plantas poseen clulas capaces de mantener un estado
indiferenciado y originar distintos tipos celulares
en cualquier momento de la vida del organismo adulto
Una de las principales diferencias en-
tre animales y plantas reside en los
procesos de formacin de rganos. Al
contrario que en los animales, la orga-
nognesis vegetal constituye un pro-
ceso postembrionario que se prolonga
durante toda la vida.
El crecimiento y desarrollo de una
planta se deben a la actividad de los
meristemos, grupos de clulas desde
los que se organiza la generacin de
los diferentes tejidos. Los meristemos
poseen clulas anlogas a las clulas
madre animales.
El equilibrio en los nichos de clulas
madre vegetales depende de una serie
de bucles gnicos que se autorregulan.
Estos pueden originar un crecimiento
continuo, como ocurre con las hojas, u
otro que acaba con la formacin del
crauc, ccac |a lcr.
Las clulas madre de animales y plan-
tas parecen utilizar estrategias seme-
jantes para resolver problemas biolgi-
cos similares. Sin embargo, la evolucin
parece haber hallado diferentes meca-
nismos moleculares para regular su
funcionamiento.
EN S NTESI S
Crisanto Gutirrez
Crisanto Gutirrez es investigador en el Centro de Biologa Molecular
Severo Ochoa, centro mixto del Consejo Superior de Investigaciones
C|ec|||c+s , |+ uc|e.s|c+c A.|ccca+ ce |+c.|c. Ac|.+|aec|e es|.c|+
|cs aec+c|sacs ce ccc.c|c+c|cc ec|.e |+ ,.c|||e.+c|cc , |+ c||e.ecc|+
c|cc ce|.|+. ec e| ces+..c||c ee|+|.

C
c\xfos onc\xos iosii cx ixiiviico \icifo ii cx\ isii-
cie animal? Piense, por ejemplo, en una persona. Todos
sabemos que tenemos un cerebro, un corazn, dos pul-
mones, un hgado... Y clulas? Aunque esta pregunta
resulta mucho ms difcil de responder, podemos reali-
zar un clculo aproximado. Segn algunas estimaciones, nuestro cuer-
po contara con unos 4 o 5 billones de clulas. Con independencia de la
exactitud de dicha cifra, podemos asegurar que dos humanos adultos no
se diferenciarn demasiado en ese aspecto. Sin embargo, cuando nos
planteamos el mismo tipo de preguntas acerca de una planta, nos en-
conliamos anlc la difcullad dc apoilai cifias lan conciclas. En la ma-
yor parte de los casos, ni siquiera podremos aventurar el nmero de r-
anos (iaccs, loas o Foics) quc poscc un ccmplai vcclal adullo.
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Brote de haya comn (Fagus sylvatica). La orga-
nognesis vegetal se prolonga durante toda la vida
de la planta adulta.
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Ello no se debe a que el crecimiento de una planta proceda
de manera desordenada. Numerosos aspectos de su desarrollo,
como su tamao, el de sus rganos o los lugares en los que se
iniciar la formacin de hojas, se encuentran sometidos a un
estricto control gentico. Sin embargo, las plantas poseen una
caracterstica muy peculiar: exhiben un crecimiento reiterativo
y continuo que, durante toda la vida del organismo adulto, po-
sibilita la reactivacin de la divisin celular all donde habr de
iniciarse la creacin de nuevos rganos.
En un animal, el nmero, tamao y posicin de los rganos
suclc qucdai cspccifcado duianlc cl dcsaiiollo cmbiionaiio. La
organognesis vegetal, por el contrario, constituye un proceso
fundamentalmente postembrionario. Incluso cuando ya ha com-
pletado su formacin en la semilla, un embrin vegetal posee
an una estructura muy primitiva. Algunas de sus clulas se en-
cuentran programadas genticamente para generar diferentes
tipos celulares nada ms germinar y completar la formacin de
los rganos embrionarios, como los cotiledones. Pero, por lo de-
ms, en l no se distinguen lo que sern los rganos de la plan-
la adulla, como las iaccs, las loas o las Foics. Su nmcio y la-
mao solo se determinar tras la germinacin. Este proceso
constituye una de las principales caractersticas del reino vege-
tal y uno de los recursos con los que cuentan las plantas para
responder a los cambios del medio. Mientras que los animales
pueden reaccionar a las variaciones del entorno mudando de
localizacin, la mayora de las plantas son organismos ssiles,
anclados a un luai fo cn la liciia. As, su pcculiai mancia dc
icspondci a los cambios ambicnlalcs consislc cn modifcai los
patrones de crecimiento y formacin de rganos.
Tales diferencias en el desarrollo de plantas y animales se
plasman en las seales moleculares que ambos tipos de organis-
mos emplean para activar y detener los mecanismos de prolife-
racin celular. Una planta adulta, constituida por clulas ya di-
ferenciadas, conserva un gran potencial para iniciar dichos pro-
cesos. Estos, sin embargo, no derivan en una transformacin
celular oncognica, como los que observamos en los animales.
Es ms, las plantas son muy refractarias a engendrar tumores.
Por tanto, los mecanismos moleculares que contribuyen a un
crecimiento vegetal ordenado y controlado revisten un gran in-
ters no solo desde un punto de vista bsico, sino tambin por
sus posibles implicaciones biotecnolgicas y biomdicas.
MERISTEMOS: FUENTE DE ETERNA JUVENTUD?
El crecimiento y la organognesis postembrionaria de la plan-
ta dependen de la actividad de ciertos grupos de clulas, rela-
tivamente pequeos pero muy especiales, denominados meris-
temos (del griego merists, divisiblc). En cllos, una poblacion
reducida de clulas a veces, apenas una docena posee ca-
ractersticas citolgicas no diferenciadas. Dichas clulas son
pluripotentes u originan clulas pluripotentes; es decir, aque-
llas con la capacidad de generar varios tipos de tejidos. En oca-
siones, algunas de ellas pueden producir todas las variedades
celulares de la planta, en cuyo caso reciben el nombre de clu-
las totipotentes.
As pues, vemos que las clulas meristemticas exhiben ca-
ractersticas anlogas a las que se observan en las clulas ma-
dic o piocniloias dc los animalcs. Las cclulas madic sc dcf-
nen como aquellas capaces de dividirse y producir otras que, o
bien permanecen como clulas madre, o bien pueden iniciar
distintas rutas de diferenciacin celular. En los animales, solo
cl ziolo (cl ovulo fccundado) y las cclulas icsullanlcs dc sus
primeras divisiones son totipotentes. Una planta adulta, por el
CLULAS MADRE Y ORGANOGNESI S VEGETAL
Desarrollo continuo
Al contrario que en los animales, la organognesis vegetal es un proceso postembrionario que se mantiene durante toda la vida del
organismo: las clulas vegetales poseen un enorme potencial para dividirse e iniciar nuevas rutas de diferenciacin celular. En oca-
siones, una planta puede regenerarse por completo a partir de una porcin de tallo, lo cual parece indicar que algunas clulas revier-
ten su estado diferenciado hacia otro proliferante, de clula madre o incluso de clula embrionaria. Es posible tambin que en el
rgano adulto queden clulas con capacidad para reprogramarse.
Clulas embrionarias
Se establecen en el embrin
las primeras clulas madre.
Clulas madre
Las clulas madre se
multiplican y comienzan
a diferenciarse.
Clulas proliferantes
Se inicia la formacin de los
primeros rganos tras la
germinacin de la semilla.
Clulas diferenciadas
La plntula crece, se desarrolla
y establece nichos adicionales
de clulas madre en varias
localizaciones.
Clulas desdiferenciadas
Algunas clulas poseen la capacidad
de revertir su estado diferenciado
y volver a iniciar el ciclo.
Organognesis
Formacin de nuevos rganos,
como ra|ces, hojas y Bores.
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contrario, cuenta con varias localizaciones en las que algunas
de sus clulas mantienen durante toda la vida del vegetal la ca-
pacidad de reprogramarse para volver a un estado pluripoten-
te o, incluso, totipotente. Un ejemplo sencillo de semejante fa-
cultad lo apreciamos en la propagacin vegetal por esquejes, en
la que una planta se desarrolla por completo a partir de una
porcin de tallo fresco. En el laboratorio se ha logrado inducir
este proceso de reproduccin vegetativa en segmentos de rga-
nos (cxplanlcs), cullivndolos dc foima ascplica y cslimulando
mediante hormonas el desarrollo controlado de tallos u hojas.
Sin embargo, an no se ha averiguado con plena certeza qu c-
lulas vegetales poseen esa capacidad de desdiferenciacin y pro-
liferacin, ni tampoco cules son los mecanismos moleculares
que controlan dichos procesos.
Muy prximas a los extremos de la raz y del tallo se encuen-
tran sendas regiones meristemticas que resultan decisivas para
el crecimiento de la planta. Estas agrupaciones de clulas, cuya
idcnlidad sc cspccifca duianlc la fasc cmbiionaiia, iccibcn cl
nombre de meristemos apicales. Su funcin consiste en desarro-
llai las iaccs y los oianos acicos dc la planla (lallo, loas y Fo-
ics). En cada uno dc cllos, un conunlo dc cclulas madic sc cn-
carga de proveer de clulas a los rganos en crecimiento. Duran-
te este proceso, las clulas madre experimentan divisiones
funcionalmente asimtricas: mientras que una de las descendien-
tes permanece en el reservorio de clulas madre, la otra inicia
una senda de diferenciacin. Tras varios ciclos reproductivos, di-
cho mecanismo dar lugar a los uno de los tejidos que compo-
nen el rgano. A pesar de sus semejanzas, ambos tipos de meris-
temo se diferencian en un aspecto importante: mientras que el
mciislcmo dc la iaz manlicnc su aclividad dc foima indcfnida,
el meristemo apical del tallo puede llegar a convertirse en una
regin cuya actividad cesa con el tiempo. Ello sucede cuando se
cncia cl mciislcmo Foial, una csliucluia muy cspccializada
cuya laica concluyc con la foimacion dc la Foi.
Dada la falta de migracin celular en las plantas, el nmero
de clulas que componen una regin meristemtica y el volumen
que esta ocupa dependen de un estricto balance entre la produc-
cin de clulas madre y la salida de ese estado hacia una senda
dc difcicnciacion cspccfca. Enlcndci las iulas molcculaics quc
posibilitan esa proliferacin continua pero equilibrada constitu-
ye uno de los objetivos principales de la investigacin actual.
CENTRO QUIESCENTE DE LA RAZ
El cxlicmo dc la iaz sc cncucnlia iccubicilo poi la cofa, una
capa protectora de forma cnica en cuyo interior se alberga el
meristemo apical de la raz. En contacto inmediato con esta
capa, hacia la zona ms apical (la que se dirige hacia el interior
dc la liciia), sc cncucnlia cl nclco oianizadoi dc la aclividad
meristemtica: el centro quiescente. Este se halla formado por
un pequeo grupo de apenas dos o cuatro clulas cuya tasa de
proliferacin es muy lenta, cualidad a la que debe su nombre.
Desde el centro quiescente y hacia la zona basal (la parte de la
iaz cn conlaclo con la icion acica dc la planla), la iaz sc com-
pone de cilindros concntricos de clulas que se organizan en
diferentes tejidos: el cilindro central, el periciclo, la endoder-
mis, la capa cortical y la epidermis.
pice de la raz: Las clulas del extremo de la raz se encuentran
en continua divisin. Estas se identifcan en el microscopio gra-
cias a sus paredes celulares (rojo). El ncleo celular se muestra
en color verde.
Centro quiescente: En el interior del pice de la raz existe un
grupo de apenas dos o cuatro clulas que forman el centro quies-
cente (amarillo). Su funcin consiste en mantener las clulas que
lo rodean en un estado de clulas madre.
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La funcion dcl ccnlio quicsccnlc consislc cn manlcnci cl cs-
tado indiferenciado de las capas de clulas madre que se hallan
en contacto con l y, posiblemente, ayudarlas tambin a conser-
vai su naluialcza. Los cxpciimcnlos dc ablacion con lsci, quc
permiten la eliminacin controlada de unas pocas clulas, han
resultado fundamentales para determinar la interaccin entre
las clulas del centro quiescente y las de las capas de clulas
madic adyaccnlcs (las cclulas inicialcs dc la cofa, lacia cl pi-
ce, y las clulas madre o iniciales del resto de la raz, hacia el
lado conliaiio).
Las cclulas madic quc oiiinan la pailc ccnlial dc la cofa
(columcla) sc dividcn asimcliicamcnlc, dc modo quc las quc pci-
manecen en contacto con el centro quiescente se mantienen
como clulas madre, pero las siguientes inician una ruta de di-
ferenciacin. Estas se distinguen morfolgicamente por la apa-
ricin de grnulos de almidn; su funcin, adems de protecto-
ra, se encuentra relacionada con la percepcin de la gravedad
duianlc cl ciccimicnlo dc la iaz. La cofa sc componc dc vaiias
capas celulares, la ms externa de las cuales se desprende a me-
dida que se van reponiendo nuevas capas desde el interior.
Qu mecanismos moleculares determinan la identidad de
las clulas del centro quiescente? Estudios liderados por Ben
Scheres, de la Universidad de Utrecht, han demostrado que los
genes PLETHORA1 (PLT1) y PLETHORA2 (PLT2) dcscmpcan
una funcion clavc cn la cspccifcacion dcl ccnlio quicsccnlc y
cl niclo dc cclulas madic quc lo iodca. La cxpicsion dc los c-
nes PLT se activa por accin de la hormona vegetal auxina. Cuan-
do estos se expresan ectpicamente (en lugares diferentes de
NI CHOS PLURI POTENTES
Clulas madre en la raz y el tallo
Tras la germinacin, el crecimiento y organognesis de una planta dependen de la actividad de los meristemos, pequeos grupos de
clulas con la capacidad de originar varios tipos de tejidos. En el extremo superior del tallo y en el inferior de la raz se localizan los
meristemos apicales. All residen los nichos principales de clulas madre de la planta, a partir de los cuales se forman las races, el tallo
y las hojas. Estas imgenes muestran una plntula joven de Arabidopsis thaliana unos cuatro das despus de la germinacin.
Zona
diferenciada
Zona
diferenciada
Meristemo apical del tallo
Meristemo apical de la raz
Hipocotilo Hipocotilo
Clulas
en divisin
Organizacin
eu llas de clulas
Raz Raz
Zona
de transicin
Zona
de transicin
Zona
meristemtica
Zona
meristemtica
En la parte area de la planta se
distinguen los dos cotiledones,
que comienzan a adquirir un tono
verde, sobre un pequeo tallo
denominado hipocotilo. Este
contina en la raz, la cual se
compone de la zona meristem-
tica (con las clulas en divisin), la
zona de transicin (en que las
clulas comienzan a diferenciarse)
y la zona diferenciada.
En este detalle del meristemo
apical de la raz se aprecia un
grupo de clulas teidas de
azul intenso. Estas se encuen-
tran expresando una protena
marcadora que se acumula al
lual de la lase CZ del ciclc de
divisin celular y se destruye
durante la mitosis.
La organizacin estructural del pice de la raz
se caracteriza por una disposicin en cilindros
concntricos, los cuales crecen a partir de
las clulas madre situadas cerca del extremo.
Las clulas han sido teidas con un colorante
ucresceute azul que marca el A0h uuclear.
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dondc lo laccn noimalmcnlc), son capaccs dc inducii la foima-
cin de estructuras parecidas a un centro quiescente y estable-
cer un nicho de clulas madre a su alrededor.
Sin embargo, los genes PLT no son los nicos implicados.
La icion cn la quc sc cxpicsan sc solapa con la dc olios dos,
SCARECROW (SCR) y SHORTROOT (SHR), cuya funcion la sido
dcfnida poi Sclcics y Plil Bcnfcy, dc la Univcisidad dc Dulc.
El gen SCR se expresa en las clulas del centro quiescente y les
confcic su idcnlidad. Poi su pailc, la piolcna SHR sc sinlcli-
za en las clulas del cilindro central de la raz, pero se desplaza
a las clulas vecinas; entre ellas, las del centro quiescente y las
iniciales de la endodermis y la capa cortical. Curiosamente, la
piolcna SHR acliva la cxpicsion dcl cn SCR en las clulas a
las que se ha movilizado, pero no en aquellas en las que se sin-
tetiza. Sin embargo, se desconoce qu mecanismo permite a la
piolcna SHR dislinuii si sc cncucnlia cn la cclula pioduclo-
ra o en la receptora.
Cada una de las capas cilndricas que se extienden desde
el centro quiescente hacia la zona basal se forma gracias a la
aclividad dc cclulas madic cspccfcas y conliuas al ccnlio quics-
cente. Por tanto, una cuestin de fundamental importancia con-
siste en dilucidar los mecanismos que controlan la divisin ce-
lular en este nicho de clulas madre. En particular, qu proce-
sos coordinan la proliferacin celular y la toma de decisiones de
las clulas del nicho para adquirir una identidad determinada?
Los cxpciimcnlos icalizados poi nucslio iupo cn cl Ccnlio dc
Biologa Molecular Severo Ochoa han contribuido a demostrar
la importancia de ciertos reguladores del ciclo celular (como la
protena retinoblastoma, homloga del supresor de tumores en
lumanos) y dc la icplicacion dcl ADN cn los pioccsos dc divi-
sin de las clulas madre y de las clulas indiferenciadas en el
meristemo apical de la raz. Varios proyectos que estamos de-
sarrollando en estos momentos intentarn determinar la rele-
vancia del mantenimiento de la integridad del genoma en la pro-
liferacin y diferenciacin de este nicho celular.
Las piolcnas SHR y SCR dcscmpcan lambicn un papcl cla-
ve para determinar la actividad de las clulas que, en contacto
con el centro quiescente, funcionan como clulas madre de la
cndodcimis y la capa coilical. El icfnado mccanismo quc con-
trola la divisin de estas clulas y su posterior diferenciacin
en clulas de la endodermis o del cilindro cortical ha sido iden-
lifcado iacias a los anlisis cnclicos y los cnsayos dc ablacion
icalizados poi los iupos dc Bcnfcy y Sclcics. Cuando SHR llc-
ga a estas clulas, activa la expresin de SCR. A su vez, la acu-
mulacion dc la piolcna SCR inlibc la cnliada dc nucva SHR.
La division dc la cclula oiiina una quc qucda cn conlaclo con
cl ccnlio quicsccnlc y quc pcimanccc como cclula madic. La
otra, tras una segunda divisin asimtrica, origina dos clulas
quc scuiin caminos dislinlos. La ms inlcina, aquclla quc
queda en contacto con el cilindro central, contina producien-
do SHR y sc difcicncia como cclula dc la cndodcimis. La scun-
da, quc no iccibc scal dc SHR, sc difcicncia como cclula coi-
tical. En cuanto al resto de las clulas madre que se hallan por
encima del centro quiescente, sabemos que originan todas las
clulas del cilindro central, las de los vasos conductores de sa-
via y las del periciclo. Sin embargo, an no conocemos con de-
RA Z
Crecimiento subterrneo
Ll meristemo apical de la ralz posee una organizacin estructural y uncional muy bien defnida. Lsta depende de un grupo muy pequeo
de clulas denominado centro quiescente (rojo), las cuales son responsables del mantenimiento de clulas madre en la zona ms apical
(hacia el interior de la tierra) y en la zona distal del pice (hacia arriba), desde donde se originarn las capas concntricas que confor-
man la raz (esquema).
Endodermis
Epidermis
Periciclo
Crtex
Cilindro central
Centro quiescente
Ccla
Columela
Cilindro central
Columela
Ccla
Epidermis
CQ
Crtex
Endodermis
Periciclo
En
Ep
P
C
CC
CQ
Cl
Cf
Meristemo apical al microscopio ptico.
Se observan grnulos de almidn (violeta)
eu las clulas de la cclumela de la ccla,
implicadas en la percepcin del estmulo
gravitatorio, que hace que las races
crezcan hacia el interior de la tierra.
En la parte superior se distinguen los
cilindros concntricos de la raz.
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talle los mecanismos moleculares que determinan la identidad
y el destino de estas clulas.
PERICICLO Y RACES LATERALES
La mayoi pailc dcl sislcma iadiculai sc cncucnlia consliluido
por races laterales. Estas se forman a partir de unas pocas c-
lulas del periciclo, el tejido que rodea al cilindro central de la
raz. En estas clulas, el proceso reproductivo se detiene en cuan-
lo abandonan cl mciislcmo dc la iaz piincipal. Su siluacion f-
siolgica como clulas postmitticas con cierto grado de dife-
renciacin citolgica an no se conoce por completo. Sin
embargo, los anlisis transcriptmicos (encaminados a identi-
fcai cl palion dc cxpicsion cnica lobal cn lodo cl cnoma)
icalizados poi Diil Inzc, dc la Univcisidad dc Ganlc, paicccn
indicar que esas clulas se encuentran detenidas en la fase G1
del ciclo celular, la etapa anterior a la duplicacin del material
gentico. Como respuesta a la accin de ciertas hormonas (auxi-
nas, sobic lodo), sc aclivan cascadas dc scalizacion quc dcscn-
cadenan la divisin de algunas clulas del periciclo y la forma-
cin de un primordio de raz lateral.
Las invcsliacioncs dc Inzc, as como las llcvadas a cabo poi
Tom Bccclman, dc la Univcisidad dc Ganlc; !uan Cailos dcl Pozo,
del Centro de Biotecnologa y Genmica de Plantas de Madrid y
cl auloi, cnlic olios, lan idcnlifcado alunos dc los componcn-
tes del mecanismo molecular por el que se produce y mantiene
la parada de dichas clulas en la fase G1. Este mecanismo pare-
ce depender de la accin combinada de varios factores. Uno de
cllos cs la piolcna KRP2, la cual inlibc las quinasas dcpcndicn-
lcs dc ciclinas (CDK, poi sus silas cn inlcs), cnzimas quc ic-
ulan las dislinlas fascs dcl ciclo cclulai. Cuiiosamcnlc, KRP2
posee una regin semejante a la que se encuentra en la prote-
na humana p27
Kip
(a la quc dcbc su nombic), quc acla lambicn
como un potente inhibidor de las CDK.
El segundo componente es un factor de transcripcin de la
familia E2F, denominado E2Fc, relacionado estructural y fun-
cionalmente con los factores de la familia E2F en humanos; en
concreto, con aquellos que actan como potentes represores de
la transcripcin de genes que intervienen en las distintas fases
del ciclo celular. En respuesta a seales de proliferacin, E2Fc
es degradado por el proteasoma, un macrocomplejo proteico
encargado de eliminar protenas cuya funcin ya no se requie-
re en la clula. Se cree que este proceso coincide con la desac-
livacion dc KRP2, quc, unlo con piolcnas como SKP2B y
GATA23, y la sealizacin de las auxinas, desencadena una fase
de proliferacin activa que provoca que las clulas del periciclo
acaben formando un primordio de raz lateral.
Cuando esas clulas protruyen hacia el exterior de la raz
principal tiene lugar un acontecimiento clave: las clulas indi-
ferenciadas del primordio se convierten en las del meristemo
apical de la nueva raz lateral. Es decir, vuelve a establecerse un
nicho de clulas pluripotentes que, una vez constituido, resul-
la indislinuiblc dcl dc la iaz piincipal. La idcnlifcacion dc los
mecanismos que permiten la salida de la proliferacin hacia el
establecimiento de un nuevo nicho de clulas madre constitu-
ye uno de los retos ms apasionantes que habrn de afrontar
las investigaciones futuras.
TALLO Y HOJAS
Los oianos acicos dc la planla cicccn a pailii dc las cclulas dcl
meristemo apical del tallo. En los ejemplares adultos de las plan-
tas dicotiledneas, dicha estructura consta de una masa de clu-
las en forma de cpula maciza que no posee una organizacin
lan bicn dcfnida como cl mciislcmo apical dc la iaz. Con lodo,
resulta posible distinguir algunas regiones tanto desde el punto
dc visla analomico como dcsdc cl funcional. La capa ms cxlci-
na dc cclulas iccibc cl nombic dc capa cpidcimica, o LJ. Bao clla
sc aloa la capa subcpidcimica, o L2. Las cclulas quc confoiman
estas capas se dividen anticlinalmente (en sentido perpendicu-
lai al plano quc foiman), poi lo quc conliibuycn al ciccimicnlo
supcifcial. La zona L8, localizada lacia cl inlciioi, compicndc
al resto de las clulas del meristemo. Estas se dividen en cual-
quici diicccion, poi lo quc caicccn dc csliucluiacion dcfnida y
conliibuycn al ciccimicnlo cn volumcn. Las cclulas dciivadas
dc la capa LJ son las piccuisoias dc la cpidcimis dc los oianos
Desarrollo de una raz lateral en una plntula de Arabidopsis thaliana de cuatro das. Teidas de azul
aparecen las clulas que expresan un gen necesario para la replicacin del material gentico, lo que indi-
ca que dichas clulas se encuentran en divisin. El desarrollo de las races laterales se inicia con la activa-
cin de algunas clulas del periciclo, en la zona madura de la raz principal (a). Despus, se forma un pri-
mordio de raz lateral (b) con clulas no diferenciadas en el que, ms tarde, se establecer otro meristemo
apical (c y d). Este contiene un nicho de clulas madre idntico al de la raz principal.
Flor de una planta del gnero Vinca: El meristemo foral
produce un nmero limitado de lo que pueden considerarse
hojas muy diferenciadas (las partes de la for).
a b c d
Agosto 2012, InvestigacionyCiencia.es 63
lalcialcs, como las loas, micnlias quc las dc las capas L2 y L8
originarn sus capas internas.
El destino de las clulas del meristemo viene determinado
por la posicin que ocupan en l, lo que permite distinguir tres
regiones funcionales. En la cspide se encuentra el ncleo de
clulas madre. Esta regin, que incluye clulas de las capas ana-
lomicas LJ, L2 y L8, iccibc cl nombic dc zona ccnlial. Hacia sus
laterales se extiende la zona perifrica y, por debajo de ambas,
la icion inlciioi, cn cl cc ccnlial dcl lallo. La division dc las
clulas madre que componen la zona central produce clulas
que se van desplazando hacia los laterales del pice, tanto ha-
cia la zona pciifciica como lacia la icion inlciioi. Los oianos
laterales, como las hojas, se formarn a partir de las clulas de
la zona perifrica. Estas cambian de identidad cuando pasan a
formar parte del primordio de la hoja.
Las invcsliacioncs dc !an Tiaas, invcsliadoi cn la Univci-
sidad dc Lyon y los ccnlios fianccscs INRA y CNRS, lan con-
tribuido de manera decisiva a entender la organizacin estruc-
luial dcl mciislcmo apical dcl lallo. Las cclulas quc cslablcccn
un primordio foliar poseen un gran potencial de proliferacin
y diferenciacin, muy bien coordinados en el tiempo y en el es-
pacio. Dicha capacidad de diferenciacin, sin embargo, resulta
menor que la que poseen las clulas madre de la zona central.
La zona pciifciica dc cslc mciislcmo consliluyc, poi lanlo, una
zona de transicin entre las clulas madre, muy pluripotentes,
y las del primordio de las hojas, con un espectro ms reducido
de destinos celulares.
Qu mecanismos moleculares determinan que ciertas clu-
las del meristemo apical del tallo adquieran la naturaleza de c-
lulas madre? Qu procesos dictan el tamao del nicho y su di-
nmica de crecimiento? Estas preguntas han concentrado los
esfuerzos de un gran nmero de laboratorios durante los lti-
mos aos. Las invcsliacioncs dc Gcid !icns, dc la Univcisi-
dad dc Tubina, y Tlomas Laux, dc la Univcisidad dc Fiibuio,
han contribuido a establecer la base molecular que controla el
nmero de clulas madre y el tamao del nicho: un bucle gni-
co autorregulado en el que participan factores de transcripcin
y reguladores del ciclo celular.
La piolcna SHOOT MERISTEMLESS (STM) cs un facloi dc
transcripcin que se encuentra en todas las clulas del meris-
temo apical del tallo salvo en las ms perifricas, donde ya se
han establecido los primordios de los rganos laterales. Esta
protena se necesita para mantener la capacidad de prolifera-
cin de las clulas meristemticas y para evitar que abandonen
el ciclo celular y adquieran la capacidad para diferenciarse. Sin
embargo, no interviene directamente en el establecimiento del
nicho de clulas madre. Este depende de la funcin de la pro-
lcna WUSCHEL (WUS), un facloi dc liansciipcion picscnlc cn
un reducido grupo de clulas situadas bajo las clulas madre de
la zona ms apical. Dicha agrupacin de clulas conforma el
centro organizador, una regin muy semejante desde el punto
de vista funcional al centro quiescente de la raz.
La piolcna WUS acliva la cxpicsion dcl cn CLAVATA3
(CLV3), aunquc no lo lacc cn las cclulas dcl ccnlio oianiza-
dor, sino en las de la zona central. Es la expresin de CLV3 lo
quc lcs confcic su naluialcza dc cclulas madic. La piolcna
CLV8 cs un pcquco polipcplido capaz dc scciclaisc y acluai
en las clulas vecinas, donde, a su vez, inhibe la expresin del
gen WUS. CLV8 no acla dc foima indcpcndicnlc, sino quc cci-
cc su funcion al inlciaccionai con las piolcnas CLAVATAJ
TALLO Y HOJAS
El equivalente funcional del centro quiescente en el meristemo apical del tallo es un grupo de clulas denominado centro organizador.
Aunque no goza de una estructura tan bien defnida como la del centro quiescente de la ralz, sus celulas inducen y mantienen un nicho
de clulas madre en las capas ms apicales. Tambin contribuye a regular el tamao del nicho. Los esquemas muestran una seccin
longitudinal del pice del tallo. La organizacin de sus clulas puede describirse atendiendo a su anatoma, funcin o dominios de
expresin gnica.
Crecimiento areo
Organizacin
anatmica
0esde el puutc de vista auatcmicc
se distinguen tres capas celulares:
L1 (epidrmica), L2 (subepidr-
mica) y L3, la meucs deluida.
Las capas L! y LZ ccutrihuyeu al
crecimieutc superlcial, LJ lc hace
al crecimiento en volumen.
Organizacin
funcional
En cuanto a la capacidad de
divisin de las clulas, pueden
distinguirse la zona central, la
zona perifrica y el eje central.
La velocidad de divisin celular
es elevada en las dos ltimas, pero
no as en la zona central.
Dominios
de expresin gnica
Se distinguen los siguientes:
CLAVATAJ, CLAVATA!, WUSCHEL,
Sh00THER|STEHLESS.
Especilcau y mautieueu el uichc
de clulas madre, as como el
estado indiferenciado de las
clulas del pice.
Heristemc apical
del tallo
Tallc
Primordios de las hojas
64 INVESTIGACIN Y CIENCIA, agosto 2012
C
O
R
T
E
S

A

D
E
L

A
U
T
O
R
(CLVJ) y CLAVATA2 (CLV2), las cualcs foiman un icccploi lc-
terodimrico que se localiza en la membrana plasmtica de la
clula. Este complejo, en conjuncin con otras enzimas y pro-
tenas, activa una cascada que mantiene la capacidad de proli-
feracin de las clulas madre de la zona central.
cComo sc pioducc la lomcoslasis cclulai. La cxislcncia dc
demasiadas clulas madre en el meristemo apical del tallo pro-
ducc un aumcnlo local dc la canlidad dc piolcna CLV8. Esla,
a su vez, causa una reduccin proporcional en el nmero de c-
lulas que expresan el gen WUS, lo cual contribuye a reducir el
nmero de clulas madre y el tamao del centro organizador,
que las mantiene en una sutil coordinacin. No deja de sorpren-
der la manera en que esta perfecta homeostasis celular, que des-
cansa en el bucle gnico autorregulado formado por WUS y
CLV3, contribuye a uno de los aspectos ms intrigantes y ni-
cos del desarrollo vegetal: la produccin continua de rganos
laterales en la planta adulta.
UN NICHO TERMINAL DE CLULAS MADRE
El meristemo apical del tallo posee la capacidad de producir un
lipo muy cspccializado dc mciislcmo: cl mciislcmo Foial. A di-
ferencia del primero, que presenta un patrn de crecimiento in-
dcfnido, la aclividad dc las cclulas madic dcl mciislcmo Foial
lcimina con la Foiacion. Esla icion mciislcmlica pioducc un
nmero limitado de lo que pueden considerarse hojas muy mo-
difcadas, las cualcs consliluycn las difcicnlcs pailcs dc la Foi:
spalos, ptalos, estambres y carpelos. En el interior de estos
ltimos se originan las clulas germinales de la planta (game-
los). Eslc fcnomcno icvislc un inlcics pailiculai, ya quc supo-
ne otra de las grandes diferencias entre los reinos animal y ve-
getal: a diferencia de los animales, las plantas no poseen una
lnea germinal formada durante la embriognesis, sino que esta
se inicia a partir de las clulas somticas.
Un hecho sorprendente reside en que la produccin y man-
lcnimicnlo dc las cclulas madic dcl mciislcmo Foial dcpcndc
del mismo bucle gnico que opera en el meristemo apical: el
formado por los genes WUS y CLV3. Pero entonces, cmo se
modifca su auloiiculacion paia dciivai cn un ciccimicnlo
lciminal. Esla cucslion la sido csludiada, cnlic olios, poi Laux
y Dcllcf Wcicl, dcl Inslilulo Max Plancl dc Bioloa dcl Dc-
saiiollo dc Tubina. Sus liabaos idcnlifcaion la cxislcncia dc
olio sislcma cnico quc, cuando sc inicia la Foiacion, sc supci-
pone a la regulacin del bucle WUS/CLV3. Dicho sistema est
constituido por los productos de los genes AGAMOUS (AG) y
LEAFY (LFY). La piolcna AG cs un facloi dc liansciipcion cuya
cxpicsion dcpcndc, a su vcz, dc las piolcnas WUS y LFY. Esla
llima cs un facloi dc idcnlidad Foial quc sc acliva con las sc-
alcs dc Foiacion. Ambas sc uncn al scundo inlion dcl cn
AG para estimular su expresin. A su vez, la protena AG repri-
me la expresin del gen WUS. Por tanto, al desaparecer progre-
Brote foral de Prunus: El meristemo apical del tallo posee la ca-
pacidad de producir un tipo muy especializado de meristemo: el
meristemo foral. Su actividad concluye con la formacin de la for.
Agosto 2012, InvestigacionyCiencia.es 65
MECANI SMOS MOLECULARES
Bucles gnicos
La produccin y mantenimiento de los nichos de clulas madre en
plantas depende de una serie de bucles gnicos que se autorregu-
lan. Estos pueden originar dos tipos de crecimiento: uno perma-
nente (hojas o races) y otro que termina con la formacin del
rgano (ores).
El crecimiento indeterminado y continuo del meristemo apical
del tallo depende de la actividad de un sencillo bucle gnico
autorregulado en el que intervienen los productos de dos genes:
CLAVATA3 (CLV3) y WUSCHEL (WUS). Cuando a este bucle se
superpone la actividad de otros genes, sobre todo AGAMOUS (AG)
y LEAFY (LFY), el meristemo apical se convierte en un meristemo
oral. Lste se caracteriza porque su actividad cesa con la orma-
cin de la or.
CLV3
Meristemo
apical del tallo
Inhibicin
Activacin
CLV3
WUS AG
LFY
Otros genes
Meristemo Bora|
WUS
sivamente la protena WUS, tambin se reduce la concentra-
cion dc CLV8 y, como consccucncia, cl niclo dc cclulas madic
del meristemo acaba desapareciendo.
CLULAS MADRE DE ANIMALES Y PLANTAS
Durante los ltimos aos, la investigacin con clulas madre de
animales, incluido el hombre, ha suscitado un enorme inters.
Ello se debe a sus aplicaciones potenciales en medicina y, tam-
bin, a los problemas ticos que plantea su uso. Por tanto, re-
sulta imprescindible encontrar salidas respetuosas pero racio-
nales para avanzar en nuestro conocimiento sobre la biologa
dc las cclulas madic animalcs. En cslc conlcxlo, la idcnlif-
cacin de clulas madre en plantas ha introducido un nuevo
mbilo dc csludio. La cxislcncia dc cclulas madic cn micioam-
bicnlcs cclulaics muy bicn dcfnidos, su manlcnimicnlo y su ca-
pacidad de producir clulas con un enorme potencial de divi-
sin y diferenciacin parecen ser problemas con una base
conceptual comn en animales y plantas.
La infoimacion disponiblc lasla cl momcnlo paiccc indicai
que existen paralelismos entre las estrategias biolgicas bsicas
de ambos tipos de clulas madre. Un aspecto comn reside en
su capacidad de proliferacin y en la asimetra funcional de los
productos de la divisin celular: en ambos casos, una clula hija
permanece en el nicho de clulas madre, mientras que la otra
puede iniciar un proceso de diferenciacin con varias rutas po-
sibles. Por otra parte, existen cada vez ms indicaciones de que
algunos procesos guardaran relacin en ambos tipos de orga-
nismos. Un ejemplo lo constituyen los mecanismos responsables
de los cambios en la organizacin estructural y funcional de la
ciomalina cn icioncs cnicas muy cspccfcas. As, la cxpicsion
de algunos genes en clulas madre animales y vegetales depen-
dc dc la aclividad dc cicilos complcos piolcicos (PRC2, dcl iu-
po Polycomb), cuyos componcnlcs molcculaics csln consciva-
dos en ambos tipos de organismos. Uno de ellos, la protena
RbAp+S}p cn animalcs o MSIJ cn planlas, foima pailc lam-
bicn dcl complco CAF-J, cscncial paia dcposilai la lislona H8.J
durante el proceso de replicacin del ADN nuclear. Todo ello
contribuye a la estrecha relacin entre el control de la expresin
gnica y la replicacin del genoma, un proceso imprescindible
para un correcto funcionamiento celular.
Sin embargo, parece que las seales moleculares que regu-
lan ambos tipos de clulas madre han seguido sendas diver-
gentes a lo largo de la evolucin de los dos reinos. Dichas se-
ales no son homlogas desde el punto de vista estructural, si
bien utilizan estrategias semejantes para solucionar los mis-
mos problemas o muy similares de regulacin funcional.
En las clulas animales, por ejemplo, los factores de transcrip-
cin OCT4, NANOG y SOX2 son responsables de conferir la ca-
pacidad de funcionar como clulas madre. En las plantas, esa
funcin la desempean, en el meristemo de la raz, los facto-
ics PLTJ, PLT2, SCR y SHR, los cualcs no uaidan iclacion con
los anteriores.
Animales y plantas han encontrado soluciones diferentes a
una misma necesidad: el mantenimiento y reposicin de clu-
las duianlc cl dcsaiiollo y cl ciccimicnlo. Los mccanismos mo-
leculares que regulan la proliferacin y diferenciacin de las
clulas madre vegetales son an poco conocidos. Sin duda, su
estudio permitir mejorar nuestro conocimiento de las clu-
las madre animales y revertir en un mejor entendimiento de
la regulacin de la homeostasis celular, un proceso crucial para
el desarrollo y el crecimiento de todos los organismos multi-
celulares.
Me gustara concluir con una cita de Scheres sobre la enor-
me emocin que nos provocara saber que, en otro planeta, una
misin espacial ha descubierto cierta clase de criaturas verdes
que pueden vivir ms de dos mil aos y que mantienen su ca-
pacidad de crecimiento gracias a clulas madre que nunca en-
vejecen. Si semejante posibilidad nos parece extrada de un li-
bio dc cicncia fccion cs poiquc no somos conscicnlcs dc quc
esos seres ya existen entre nosotros. El estudio de los fascinan-
tes procesos que rigen la biologa de las plantas puede conti-
nuai piopoicionando bcncfcios incalculablcs a la lumanidad,
pero requiere una mayor concienciacin y medios para llevar-
lo a cabo.
PA R A S A B E R M S
Claves qeuticas del desarrcllc cral. |. |. |e,e.cW||. ec Investigacin y Ciencia, c.
o
220,
ece.c ce l11.
Requladcres del crecimieutc veqetal. T. A||+|e||+ , A. |. T||..c|c ec Investigacin y Ciencia,
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Stem cell uiches. hursery rhymes acrcss kiuqdcms. b. Sc|e.es ec Nature Reviews in Mo-
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