Interacciones entre Bacterias Iniciadoras Acidolcticas

y Bacterias Probiticas Utilizadas en Productos Lcteos Fermentados

C. G. Vinderola, P. Mocchiutti, and J. A. Reinheimer

Las posibles interacciones entre las cepas seleccionadas para fabricar productos lcteos fermentados se deberan de tomar en consideracin cuando se escoge la mejor combinacin.
Resumen
e investigaron las interacciones entre las bacterias cido lcticas iniciadoras y bacterias probiticas para establecer las combinaciones adecuadas de las cepas para fabricar productos lcteos probiticos. Para este propsito, se utilizaron un total de 48 cepas de Streptococcus thermophilus, Lactobacillus delbrueckii subsp. bulgaricus, Lactococcus lactis, Lactobacillus acidophilus, Lactobacillus casei, and Bifidobacterium spp (ocho de cada una). La deteccin de interacciones bacterianas se logr en una prueba por difusin en agar, y las interacciones que se encontraron se caracterizaron por cintica de crecimiento . Se demostraron una gran variedad de interacciones; se encontr que Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus era capaz de inhibir cepas de S. thermophilus. Entre los cultivos probiticos, Lb. acidophilus fue la nica especie que fue inhibida por otras (Lb. casei and Bifidobacterium). En general, las bacterias probiticas demostraron ser mas inhibitorias respecto a las bacterias cido lcticas que viceversa ya que la ltima no ejerci ningn efecto sobre el crecimiento de las primeras, con algunas excepciones. El estudio de las interacciones por el cintica de crecimiento permiti generar conjuntos para cuatro diferentes clases de comportamientos entre especies de bacterias probiticas y cido lctico iniciador

Foto: Probiticos Dalhousie University

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(estimulacin, demora, inhibicin completa de crecimiento, y sin efecto entre ellos). Las posibles interacciones entre las cepas seleccionadas para fabricar productos lcteos fermentados se deberan de tomar en consideracin cuando se escoge la mejor combinacin(es) para optimizar su rendimiento en el proceso y supervivencia en los productos durante el almacenamiento en fro. Abreviaciones: CFS = sobrenadante libre de clulas; CCFS = sobrenadante libre de clulas concentrado.

Lactobacillus casei (cepas comerciales A13, A14, A15, A16, cepas BRA, LS, y LB aisladas de productos lcteos fermentados y cepas CNRZ 1874), B. bifidum (cepas comerciales A12, BBI y Bb12 y ATCC 35914), Bifidobacterium longum (cepas comerciales A1 y A7 y cepas BL aisladas de productos lcteos fermentados) y Bifidobacterium sp. (cepa comercial A2). Industrias locales proveyeron las cepas comerciales. Todas las cepas se mantuvieron congeladas (-80C) en la coleccin PROLAIN. Preparacin de sobrenadantes libres de clulas Las bacterias iniciadoras acidolcticas crecieron en 10% de leche descremada reconstituida (Merck, Darmstadt, Alemania) a 37C (excepto lactococos que fueron incubados a 25C) durante 24 horas. Se incubaron bacterias probiticas en caldo MRS y en leche descremada reconstituida al 10% bajo condiciones aerbicas (excepto bifidobacterias que fueron incubadas en anaerobiosis, Gaspak System) a 37C durante 24 h. Las bifidobacterias requirieron la adicin de 0.25% de extracto de levadura (Britania, Buenos Aires, Argentina) para coagular la leche.

Introduccin
Respecto a las interacciones entre cepas de bacterias probiticas aadidas a productos lcteos fermentados, no existe informacin disponible, con la excepcin de algunos casos como los efectos sinrgicos de promocin de crecimiento observados entre cepas de Lb. acidophilus y B.bifidum (Kneifel et al., 1993) y la inhibicin de crecimiento entre especies probiticas debido a la produccin de bacteriocina (Yang, 1998; Yildrim y Jonson, 1998). Adems, en Argentina, actualmente se practica aadir cultivos de Lactococcus a quesos probiticos o tradicionales (Vinderola et a., 2000) fabricados con tecnologas termoflicas, sin tener conocimiento de la compatibilidad con otro gnero usado (Streptococus/Lactobacillus) para este tipo de producto. Sera deseable ms adelante que se realicen estudios sobre las interacciones entre las cepas (Juillard et al., 1987; Rajagopal y Sandine, 1990) porque estas bacterias deben llegar vivas al tracto intestinal para llevar a cabo su funcin probitica (Kailasapathy y Rybka, 1997).

Panorama

Lactobacillus casei LS fue la nica cepa que no coagul la leche descremada, aunque se incubaron anaerbicamente en presencia de 0.25% de extracto de levadura. Los sobrenadantes libres de clulas (CFS) se obtuvieron por centrifugacin (3300 x g, 20 min, 5C) de cultivos incubados una noche y esterilizados por filtracin a travs de un filtro con poros de 0.45m (Millipore, Biopore S.R,L., Buenos Aires Argentina). Los sobrenadantes libres de clulas se mantuvieron congelados (-80C).

Material y Mtodos Anlisis Estadstico

Cepas Probiticas e Iniciadoras cido lcticas Se utilizaron en este estudio cinco cepas comerciales (identificadas como A4, A5, A10, DC1, y CC1) y tres cepas silvestres (identificadas como cepas 43, 175, y 176, aisladas de cultivos naturales de leche argentina) de Streptococcus thermophilus, ocho cepas comerciales de Lactobacillus delbrueckii subsp. bulgaricus (identificadas como Ab1, Bb1, Cb1, Db1, Eb3, Eb4, Gb1, y Hb2) y ocho cepas comerciales de Lactococcus lactis (identificadas como 13-3, 15-1, 15-4, C12, SL3, SD5, Mo12, y A6). Tambin se analizaron los siguientes cultivos: Lactobacilus acidophilus (cepas comerciales A3, A8, O8, 53, La5, CSL, y cepas CNRS 1881 y CNRS 1923, obtenidas de CNRS coleccin-INRA, Jouy-en-Josas, Francia), Todos los datos se analizaron usando el procedimiento ANOVA de SPSS (Statistical Product and Service Solutions). La diferencia entre los significados se detectaron por la prueba de rangos mltiples de Duncan (Lizasoain y Joaristi, 1995).

Resultados Prueba por Difusin en Agar

Interacciones entre cepas de bacterias acidolcticas iniciadoras Se analizaron un total de 24 cepas de bacterias acidolcticas iniciadoras pertenecientes a las especies S. thermophilus, Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus and Lactococcus lactis (ocho cepas de cada una) para ver

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sus interacciones entre s. Se detectaron tres comportamientos con este mtodo: inhibicin completa (una clara ausencia de crecimiento de la cepa analizada a su alrededor), dbil ( presencia de una inhibicin parcial en un alo alrededor del inculo), y ausencia de interaccin. Sobrenadantes libres de clulas de Lc. lactis no presentaron efectos evidentes en el crecimiento de cepas de S. thermophilus y Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus. Se observ el mismo comportamiento cuando cepas de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus y Lc. lactis se desarrollaron en presencia de CFS de S. thermophilus, excepto para Lc. lactis 15-4 y SL3 que presentaron una inhibicin dbil por los sobrenadantes de estreptococos. Los sobrenadantes de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus inhibieron un poco el crecimiento de las cepas de Lc. lactis, excepto para Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 y Gb1 en Lb. lactis SD5, 15-1, 15-4, 133 y SL3 y Lb. delbrueckii subsp. bulcaricus Cb1 en Lc. lactis 15-1. En estos casos, no se observaron efectos (no se muestran datos). Los resultados ms variables

se observaron cuando las cepas de S. thermophilus crecieron en presencia de sobrenadantes de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus (Tabla 1). En este caso, se registraron la ausencia de interaccin y los resultados de una interaccin completa y dbil. Las cepas ms inhibidores fueron Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Db1, Eb3, Eb4, y Hb2,mientras que Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 y Gb1 mostraron un especto de inhibicin reducido. Por otro lado, las cepas ms sensibles de S. thermophilus fueron la 175 y DC1.

Interacciones entre cepas de bacterias probiticas

Se analizaron un total de 24 cepas de bacterias probiticas pertenecientes a Lb. casei, Lb. acidophilus y Bifidobacterias (ocho de cada una) para ver su actividad antimicrobiana en la prueba por difusin en agar. Los sobrenadantes libres de clulas de Lb. acidophilus obtenidos en caldo MRS o leche descremada no mostraron ningn efecto en el crecimiento de cepas de Lb. casei o Bifidobacterias, tampoco lo hizo CFS de

Panorama

Tabla 1. Efecto de los sobrenadantes libres de clulas (CFS) de cepas de Lactobacillus delbrueckii subsp bulgaricus sobre el crecimiento de cepas de Streptococcus thermophilus (en pruebas por difusin en agar).

X = Inhibicin completa

+ = Inhibicin dbil

= Sin efecto.

Tabla 2. Efecto de sobrenadantes libres de clulas (CFS) de cepas de Bifidobacterias y Lactobacillus casei obtenidas de cultivos de leche descremada (signo izquierdo) y caldo MRS (signo derecho) en el crecimiento de cepas de Lactobacillus acidophilus (prueba por difusin en agar).

Donde: X = Inhibicin completa

+ = Inhibicin dbil

= Sin efecto

CFS obtenido solo de cultivo en caldo MRS.

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Lb. casei obtenido de caldo MRS o leche descremada en el crecimiento de especies de Bifidobacterias o viceversa (no se muestran datos). Lactobacillus acidophilus demostr ser la especie ms sensible entre las bacterias probiticas porque siete de sus cepas analizadas se inhibieron en un cierto margen por todas las cepas de Bifidobacterias y Lb. casei (Tabla 2.)
Los sobrenadantes de clulas libres de Lb casei demostraron inhibir ms a las cepas de Lb. acidophilus cuando se obtenan del caldo MRS que de la leche descremada, mientras que se observ lo opuesto para las cepas CFS de Bifidobacterium. Lb. acidophilus CNRS 1923 demostr ser insensible al CFS de Lb. casei y Bifidobacterium. Las cepas menos inhibitorias fueron Bifidobacterium A2, A12, BL y de Lb. casei BRA y LB. Interacciones entre bacterias acidolcticas iniciadoras y cepas de bacterias probiticas Se analizaron un total de 24 cepas de bacterias acidolcticas iniciadoras pertenecientes a las especies S. thermophilus, Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus y Lc. lactis (ocho de cada una) y 24 cepas de bacterias probiticas pertenecientes a Lb. casei, Lb. acidophilus, y Bifidobacterium (8 de cada una) para observar las interacciones entre ellas, usando CFS obtenido de cultivos de leche descremada (Tabla 3). Como regla general, las bacterias probiticas demostraron ser ms inhibitorias hacia las bacterias acidolcticas que viceversa ya que las ltimas no mostraron ningn efecto en el crecimiento de las bacterias probiticas, excepto para el CFS de algunas cepas de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus que inhibieron dbilmente el crecimiento de algunas cepas de Lb. acidophilus. Cepas de Bifidobacterium y Lb. casei no tuvieron efectos sobre el crecimiento de cepas de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus. Sobre S. thermophilus y Lc. lactis, las cepas probiticas mostraron resultados variables, dependiendo de la cepa considerada. Cuando se usaron las cepas probiticas del CFS obtenidas de cultivos de caldo MRS, se observ una inhibicin ms amplia y fuerte sobre el crecimiento de las cepas acidolcticas iniciadoras que cuando se obtuvo del CFS de cultivos de la leche descremada; excepto para Bifidobacterium y Lb. delbruekii subsp. bulgaricus, ya que no se detectaron interacciones entre ellas (datos no mostrados). En este caso, todas las cepas de Bifidobacterium y Lb. casei inhibieron dbilmente el crecimiento de las cepas de S. thermophilus y Lc. lactis; excepto del CFS

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Tabla 3. Efecto de sobrenadantes libres de clulas (CFS) obtenidos de cultivos de leche descremada de bacterias iniciadoras acidolcticas sobre bacterias probiticas (signo derecho) y de bacterias probiticas sobre bacterias acidolcticas iniciadoras (signo izquierdo) (en prueba por difusin de agar).1

Panorama

1 2

x = Inhibicin completa; + = Inhibicin dbil; = Sin efecto. No hubo crecimiento en la leche descremada.

de B. bifidum ATTC 35914 que no mostr efecto en el desarrollo de cepas de Lc. lactis, y tambin de Lc. lactis SD5 y Mo12 que mostraron ser resistentes al CFS de cepas de Bifidobacterium Bb12, A1, BBI y BL. Tambin se observ que Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Bb1 y Hb2 fueron dbilmente inhibidas por CFS de las cepas

de Lb. casei, mientras que las otras cepas de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus fueron inhibidas de diferentes maneras por la ltima. Todas las cepas Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus se inhibieron completamente con los cepas Lb. acidophilus y por algunas cepas (A5, A10, DC1, 175 y 176) de S. thermophilus.

Tabla 4. Interacciones entre bacterias acidolcticas iniciadoras y bacterias probiticas (cintica de crecimiento).1
Crecimiento de microorganismo CCFS aadido (de un cultivo de1) Interaccin Estimulacin Retraso Sin efecto Estimulacin Sin efecto Sin efecto Estimulacin Sin efecto Retraso Sin efecto Inhibicin completa Retraso Retraso Retraso Inhibicin completa Inhibicin completa

Lb. acidophilus CNRS 1881

Lb. acidophilus A3 Lb. casei A14

Lb. delbrueckki subsp. bulgaricu Ab1

S. thermophilus A10

B.b. A12 (caldo MRS) L.b. Ab1 (caldo MRS) L.c. A14 (caldo MRS) B.b. BBI (caldo MRS) S.t. A10 (caldo Elliker) S,t, A10 (RSM) B.b. BBI (caldo MRS) B.b. A12 (caldo MRS) L.b. Ab1 (caldo MRS) L.a. CNRS 1881 (caldo MRS) L.a. CNRS 1881 (caldo MRS) L.c. A14 (caldo MRS) S.t. A10 (RSM) S.t. A10 (caldo Elliker) L.b. Ab1 (caldo MRS) L.b. Ab1 (RSM)

Parntesis indica el medio de cultivo del cual se obtuvo el CCFS. CCFS = sobrenadante libre de clulas. RSM = leche descremada reconstituida al 10%. B.b. = B. bifidum , L.b. = Lb. acidophilus. L.b. = Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus. L.c. = Lb. Casei. S.t. = S. thermophilus.

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Cintica de Crecimiento
Tomando en cuenta los resultados obtenidos por las pruebas por difusin en agar, algunas combinaciones de cepas fueron elegidas para desarrollar una cintica de crecimiento. Los resultados obtenidos revelan diferentes efectos cuando una cepa creci en presencia (5% vol/vol) de un CCFS de otra. Los comportamientos observados fueron (Tabla 4): 1) 2) 3) 4) sin efecto, estimulacin de crecimiento, retraso en el crecimiento inhibicin completa de crecimiento.

bles fueron significativamente diferentes (P < 0.05; 7.73 + 0.09 y 8.38 + 0.23 log10 para el control y prueba de cintica, respectivamente) despus de 24h. Los valores finales OD 560nm fueron 1.95 (cintica control) y 2.44 (pruebas de cintica). La Figura 3 muestra el retraso en el crecimiento causado por la adicin del CCFS de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 en un cultivo de Lb. casei A14. Durante las primeras 10 horas se observ un efecto bacteriosttico. Despus, el crecimiento fue exponencial y no se detectaron diferencias significativas ( P > 0.05) despus de 24 horas entre la cuenta de clulas viables y valores de OD560nm para el control y prueba cintica. Finalmente, la inhibicin completa de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 se observ cuando se cultivo en presencia de un CCFS de Lb. acidophilus CNRZ 1881 (Figura 4). No hubo diferencias significativas (P> 0.05) entre cuentas de colonias de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 a tiempo cero y despus de 24 horas de incubacin en presencia de CCFS de Lb. acidophilus CNRS 1881, mientras el control creci de 6.21 + 0.10 hasta 8.15

La figura 1 muestra un caso tpico en el cual no se detect ningn efecto en el crecimiento de la cepa analizada. El microorganismo analizado fue Lb. acidophilus CNRZ 1881 y el CCFS utilizado se obtuvo de un cultivo de S. thermophilus A10. No se detectaron diferencias significativas en tiempos diferentes (P > 0.05) entre OD560nm para ambas cinticas. La estimulacin del crecimiento de Lb. acidophilus A3 causado por la adicin del CCFS de B. bifidum BBI se muestra en la Figura 2 como un caso tpico de este tipo de comportamiento. Los valores de la cuenta de clulas disponi-

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Figura 1. Cintica de crecimiento (37C) de Lactobacillus acidophilus CNRZ 1881 con ( ) y sin ( ) la adicin de concentrado de sobrenadante de Streptococcus thermophilus A10 (valores significativos + SD de tres experimentos).

Figura 3. Cintica de crecimiento (37C) de Lactobacillus casei A14 con ( ) y sin ( ) la adicin de concentrado de sobrenadante de Lactobacillus delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 (valores significativos + SD de tres experimentos).

Panorama

Figura 2. Cintica de crecimiento (37C) de Lactobacillus acidophilus A3 con ( ) y sin ( ) la adicin de concentrado de sobrenadante de Bifidobacterium bifidum BBI (valores significativos + SD de tres experimentos).

Figura 4. Cintica de crecimiento (37C) de Lactobacillus delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 A3 con ( ) y sin ( ) la adicin de concentrado de sobrenadante de Lactobacillus acidophilus CNRZ 1881 (valores significativos + SD de tres experimentos).

+ 0.12 log10 (cfu/ml) despus de 24 horas a 37C. Los resultados de cultivar Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 en presencia de CCFS de Lb. acidophilus CNRZ 1881 sujeto a diferentes tratamientos, medido con valores OD560nm a 24 horas (crecimiento cintico) se muestra en la Figura 5.

bacterianas, se pueden producir interacciones entre las diferentes cepas; estimulando, inhibiendo o sin producir efectos en la velocidad de crecimiento bacteriana y activad metablica. A pesar de que se ha reconocido una interaccin protocooperativa entre S. thermophilus y Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus, se encontr que algunas combinaciones de cultivos bacilos/cocos inhiben la velocidad de produccin de cido lctico comparado con cultivos de una sola cepa (Radke-Mitchell y Sandine, 1984; Zrate et al., 2000). En este trabajo se encontr que Lb.

Discusin
Comnmente se utilizan mezclas de cepas de cultivos de bacterias acidolcticas iniciadoras y de bacterias probiticas en la fabricacin de leches y quesos probiticos fermentados. En estas combinaciones

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Figura 5. Influencia de un concentrado de sobrenadante libre de clulas (caldo MRS, 24 h a 37C) de Lactobacillus acidophilus CNRZ 1881 (2), neutralizado (3), calentamiento a (121C, 15 min) (4) y tratado con proteinaza K (5) y pepsina (6), en el crecimiento (despus de 24 h a 37C en caldo MRS) de Lactobacillus delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 (1, control) (valores significativos + SD de tres experimentos).

Figura 6. Influencia de un concentrado de sobrenadante libre de clulas (caldo MRS, 24 h a 37C) de Bifidobacterium bifidum A12 (2), y BBI (3), 0.05% (4) 0.3% (5) y 1.2% (6) acetato de sodio en el crecimiento (despus de 24 h a 37C en caldo MRS) de Lactobacillus acidophilus CNRZ 1881 (1,control) (valores significativos + SD de tres experimentos).

delbrueckii subsp. bulgaricus fue capaz de inhibir marginalmente el crecimiento de cepas de S. thermophilus y Lc. lactis pero no se observ inhibicin entre lactococos y estreptococos o cuando sus filtrados se checaron respecto al anterior.

Estos resultados son contrarios a los reportados anteriormente (Babel, 1976), donde se encontr que algunas cepas de Lc. lactis inhibieron el crecimiento de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus. A pesar de que la nisina es un agente

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L. acidophilus CNRZ 1881 se debi a la produccin de una sustancia tipo bacteriocina de la ltima.
El comportamiento inhibitorio entre cepas de lactobacilos se report anteriormente (Vignolo et al., 1993; Giraffa et al., 1996). A pesar de que se indic que el acetato mejoraba el crecimiento de Lb. acidophilus (Marshall, 1991), la adicin de acetato de sodio no reprodujo la estimulacin de crecimiento de Lb. acidophilus CNRZ 1881 y A3 observado cuando se aadieron CFS de B. bifidum A12 y BBI.

Conclusiones
Los resultados de este trabajo mostraron que pueden ocurrir una variedad de interacciones cuando se mezclan bacterias acidolcticas iniciadoras y bacterias probiticas para la fabricacin de productos lcteos. Se detectaron diferentes tipos de interacciones entre bacterias acidolctica iniciadoras. Lb. acidophilus fue la nica especie probitica que fue inhibida por otras (Lc. casei y Bifidobacterium). En general, las bacterias probiticas demostraron ser ms inhibitorias hacia bacterias acidolcticas que viceversa ya que la ltima no ejerci ningn efecto en el crecimiento de la primera, con algunas excepciones. El estudio de interacciones a travs del crecimiento cintico permiti establecer 4 tipos diferentes de comportamientos entre especies de bacterias acidolcticas iniciadoras y bacterias probiticas (estimulacin, retraso, inhibicin completa de crecimiento, y sin efecto entre ellas). Para seleccionar la mejor combinacin se deben considerar las posibles interacciones entre las cepas seleccionadas en la fabricacin productos lcteos, cuando crecieron en leche, para optimizar su desempeo tecnolgico en el proceso y su supervivencia en el producto durante su almacenamiento en fro.

antibacteriano producido por ciertas cepas de Lc. lactis (Kumar y Prasad, 1992) con una actividad antagonista demostrada sobre Lactobacillus, incluyendo cepas de Lb. acidophilus y Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus, no se observ en este estudio inhibicin de Lc. lactis sobre cepas de lactobacilos. A pesar de que una gran variedad de combinaciones de gnero/especie/cepa de bacterias probiticas se usan para productos lcteos probiticos (fermentados o no), las interacciones entre ellas se han estudiado escasamente. De los resultados de este estudio, Lb. acidophilus fue la nica especie inhibida por las otras (Lc. casei y Bifidobacterium ). Tomando en cuenta el comportamiento inhibitorio de algunos CCF de cepas de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus obtenidas de leche descremada hacia el crecimiento de algunas cepas de Lb. acidophilus, se puede suponer que uno de los factores responsables de la prdida de viabilidad celular de Lb. acidophilus en diferentes tipos de yogurts anteriormente reportada (Vinderola et al., 1999) podra deberse a productos del metabolismo de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus. El estudio de las interacciones a travs del crecimiento cintico permiti establecer cuatro diferentes clases de comportamientos entre especies de bacterias acidolcticas iniciadoras y bacterias probiticas (estimulacin, retraso, inhibicin completa de crecimiento y sin efecto entre ellas). Se defini como bacteriocina a la sustancia con actividad antibacteriana contra especies muy relacionadas a la cepa productora, con una naturaleza peptdica inactivada por enzimas proteolticas pero no por calentamiento (Juillard et al., 1987). De acuerdo con esto, se encontr que una inhibicin completa del crecimiento de Lb. delbrueckii subsp. bulgaricus Ab1 por CCFS de

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Traduccin: I. A. Violeta Morales V.

Fuente: Journal of Dairy Science EUA. 2002

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